Download Microscopía electrónica de barrido del epitelio digestivo del grillo

Rev. Biol. Trop., 29( 1 ) : 59-75, 1 9 8 1
Microscopía electrónica de barrido del epitelio
digestivo del grillo (Gryllus Sp.)
por
Jollyanna Malavasi* , Francisco Ureña* y Yoshimichi Kozuka*
(Recibido para
su
publicación el 20 de agosto de 1980)
Abstract: An ultrastructural description of the pharynx, esophagus, crop, gizzard,
gastric caeca, stomach, hind in testine and rectal sac of Gryllus sp. was performed
under scanning electronic microscopy.
Both the pharynx and the esophagus present an epithelium formed by
overlapping sheets containing several thorn-like projections. The crop shows
transversal and longitudinal creases and is covered by the same type of
overlapping sheets found on the pharynx and the esophagus.
The most complex fine structure was observed in the gizzard. This part shows
a very irregular epithelium where four different sub units are distinguished, which
together conform the characteristic units of this species.
The fme structure of the epithelium, of the stomach and gastrie caeca is very
homogeneous, downy, velvet-like, due to the millions of fine hairs that totally
cover this zone of the tracto
The intestinal digestive ephithelium is very smooth and at the large intestine
level it shows sorne conic pr0'!linences.
Gryllus sp., (DeSaussure & Zehnther, 1 893 - 1 899), pertenece al Suborden
Ensífera del Orden Saltatoria. La literatura señala para este suborden, un canal
alimenticio, ligeramente sinuado, existencia de un proventrículo bien desarrollado y
dos ciegos gástricos (Wille y Fuentes, 1970).
Al igual que para los otros géneros de la familia Gryllidae , no hay estudios
ultraestructurales de microscopía electrónica de barrido del sistema digestivo.
Uno de los objetivos del presente trabajo, es describir la estructura fina de la
pared interna del tracto gastro-intestinal de Gryllus sp . con microscopía electrónica
de barrido, con la finalidad de correlacionar la ultraestructura del epitelio con la
fisiología de la digestión en este insecto. Otro de los objetivos es el de aportar nueva
información para contribuir a la clasificación de los grupos del Orden Saltatoria.
MATERIAL y METODOS
Se colectaron individuos adultos de Gryllus sp. (Orden Saltatoria, Suborden
Ensífera, Superfamilia Grylloidea , Familia Gryllidae), en la zona de Santa Cruz de
*
*
Unidad de Microscopía Electrónica, Universidad de Costa Rica.
Departamento de Fisiología, Escuela de Medicina, Universidad de Costa Rica.
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REVISTA DE BIOLOGIA TROPICAL
Guanacaste , Costa Rica. Los sistemas digestivos de siete animales se fijaron en
glutaraldehído al 2 .5% en amortiguador de fosfatos a pH 7 durante dos horas a 4 C .
Los tejidos fueron deshidratad!)s mediante una serie de alcoholes, finalizando con
dos pasajes en acetato de amilo puro , secados con la secadora de punto crítico
Hitachi HCP-l y colocado s en soportes de aluminio sobre pintura de plata . Para
eliminar la humedad restante las muestras se colocaron en un evaporador al vacío
Hitachi HUS-5 durante seis horas a 1 0 -6 Torricelli . En el mismo evaporador al
vacío se cubrieron los especímenes con una película de carbón de 50 A de grosor.
La superficie del epitelio fue posteriormente cubierta con una película de oro,
mediante la utilización del cubridor iónico Hitachi EIKO-IB3. Con el microscopio
electrónico de barrido Hitachi HHS-2R se observaron y fotografiaron en películas
Verichrome Pan las siguientes zonas del tracto digestivo : faringe, esófago, ingluvio,
proventrículo, ciegos gástricos, estómago, ileum, colon y saco rectal.
RESULTADOS
F aringe y esófago: La faringe y el esófago presentan una morfología diferente
en sus zonas ventral y dorsal. Dorsalmente está cubierta por un epitelio muy
plegado, mientras que la parte ventral presenta pocos dobleces, de mayor tamaño y
dispuestos longitudinalmente, que atraviesan el esófago, el ingluvio y fmalizan en la
zona de transición entre el buche y el proventrículo. El epitelio dorsal y ventral está
constituido por una gran cantidad de placas que se traslapan (Figs. 1 , 20). El
extremo libre de las placas presenta proyecciones de diferente tamaño (3 J.Lm la
menor y 24 J.Lm de longitud la mayor), con una disposición tal que las pequeñas se
encuentran en los extremos y la más grande ocupa el centro de la placa (Fig.2). El
epitelio de esta zona está protegido por una membrana cuticular lisa y dispuesta en
forma irregular (Fig.3).
I ngluv io (buche): Ingluvio es la parte del tracto localizada entre el esófago y
la zona angosta del proventrículo , tiene forma de bolsa con la parte posterior más
dilatada ; su epitelio es completamente plegado longitudinal y transversalmente , a
excepción de una pequeña zona ventral (Figs. 4, 5), y está totalmente cubierto por
el mismo tipo de placas que existen en la faringe y esófago (Fig. 6), presentando
una diferente disposición entre la zona dorsal y ventral. Ventralmente estas placas
están dispuestas con los extremos libres dirigidos hacia el proventrículo, mientras
que dorso -lateralmente las placas tienen sus extremo s libres, orientados perpendi­
cularmente a las placas ventrales.
Proventrícu l o : El proventrículo, localizado entre el ingluvio y el estómago,
está compuesto por dos zonas: una anterior angosta en forma de cilindro y otra
posterior dilatada, dándole en su totalidad forma de botella, (Fig . 7). La zona
angosta tiene una estrecha franja circular en el extremo anterior , tapizada por un
epitelio de placas convexas, que poseen en su extremo libre una proyección en
forma de punta (Figs. 8, 9). El resto de la zona angosta presenta un epitelio
compuesto por filas de cuerpos cilíndricos, cubiertos por grupos de filamentos
organizados en mechones, cuya densidad y longitud aumentan progresivamente ;
éstos se orientan hacia la zona dilatada (Figs. 7, 8) . Alternando con los cuerpos
cilíndricos sobresalen unos apéndices alargados, cuyo extremo distal se torna plano
y contiene una serie de proyecciones digitiformes, dando a todo el cuerpo forma de
mano (Fig. 8).
MALA VAS! et al. Ultraestructura del aparato digestivo del grillo
61
Fig. 1 .
Micrografía electrónica del epitelio digestivo de la faringe de Gryllus sp . p : placa
faríngea . 6 00x .
Fig . 2.
Micrografía electrónica del epl leiio digestivo del esófago de Gryllus sp . 'p : placa
esofágica; mc: membrana cuticular. 1 .500x.
Fig. 3 .
Micrografía electrónica de la membrana cuticular de Gry llus sp. mc: membrana
cuticular. 1 .500x.
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REVISTA DE BIOLOGIA TROPICAL
Fig. 4.
Micrografía electrónica de la superficie epitelial del buche de Gryllus sp. 20x.
Fig. 5 .
Micrografía electrónica de los pliegues del epitelio digestivo del buche de Gryllus
sp. 1 50x.
Fig. 6 .
Micrografía electrónica de las placas epiteliales del buche de Gryllus sp . P: placa.
800x.
MALA VAS! et al. : Ultraestructura del aparato digestivo del grillo
63
Fig. 7 .
Micrografía electrónica panorámica del epitelio digestivo del buche y proventr ícu­
lo de Gryllus sp. B : buche; za : zona angosta del proventrículo ; c c : cuerpo
cilíndrico; P : placa del proventrículo. 40x.
Fig. 8.
Micrografía electrónica del epitelio digestivo de la zona angosta del p roventrículo
de Gryllus sp. pc : placa convexa; ca: cuerpo alargado . 5 00x.
Fig . 9.
Micrografía electrónica de las placas epiteliales de la primera subunidad del
proventrículo de Gryllus s p . 2 .000x.
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REVISTA DE BIOLOGIA TROPICAL
La zona dilatada del proventrículo inicia con un anillo de placas grandes y
planas, tapizadas por un gran número de fIlamento s, cuyos extremos libres se
dirigen hacia el estómago (Figs. 7 , 1 0). La superficie interna , la más irregular de
todo el sistema digestivo , se encuentra tapizada por unidades que se repiten (Figs.
1 0 , 1 1 ). Cada una de estas unidades está constituida b ásicamente por cuatro
sub unidades de morfología característica.
La primer subunidad (Fig . 1 2a) corre a 10 largo de todo el proventrículo y
posee placas con una proyección principal en forma de punta y otras proyecciones
más pequeñas a ambos lados (Fig. 9) . Otra subunidad es poliédrica, con la base
romboide circundada por pelos y el extremo libre extendido y cóncavo . La
superficie de esta subunidad es la más lisa de todas, aunque en algunas zonas se
observan pequeñas prominencias (Figs. 1 2b , c). Otra subunidad semeja un cono
truncado con la base mayor libre; sobre ésta se encuentra una gran cantidad de
filamentos agrupados en mechón (Fig. 1 2c). La cuarta subunidad es la que presenta
mayor irregularidad, la constituyen dos proyecciones laterales en forma de manos , y
una zona central piramidal, cuyo vértice superior termina en una estructura en
forma de 6 ó 7 dedos (Fig. 1 1) . En los lados opuestos de la estructura piramidal
sobresalen dos proyecciones arqueadas, que ocupan una invaginación de los cuerpos
en forma de mano (Fig. 1 2c, d) . A ambos lado s de la pirámide y muy cerca de la
salida de las estructuras en forma de mano sobresale una gran cantidad de
filamento s agrupados en un mechón similar al de la tercer subunidad (Figs. 1 1 ,
1 2d). Las pirámides se encuentran inclinadas hacia la parte posterior del
proventrículo . Al comienzo del proventrículo esta última subunidad es algo
diferente a las del resto de la fila (Fig. 1 0) .
Estómago y ciego s gástricos: La superficie interna del estómago y de los
ciegos gástricos presenta una ultraestructura muy homogénea (Figs. 1 3 , 1 5 , 20),
constituida por vellosidades en forma de haces que se apoyan en compartimientos
cóncavos de una membrana basal común (Figs. 1 3 , 1 4) . La vellosidad a su vez se
subdivide en su extremo libre en otras más pequeñas (Figs. 1 5), que contienen las
microvellosidades (Figs. 1 6 , 1 0) ; éstas son las responsables de que la superficie del
estómago y los ciegos gástricos se observe uniforme y homogéneo.
Intestino posterior: El intestino presenta un epitelio liso . La porción anterior
(íleo), se caracteriza por una superficie levemente ondulada en la que se observan
pequeñas prominencias cónicas agrupadas en número variable de uno a seis. Las
proyecciones presentan el extremo libre orientado en sentido antero-posterior
(Figs. 1 7 , 20). El intestino grueso (colon), carece de las proyecciones existentes en
el intestino delgado , es mucho más plegado y con los dobleces dispuestos
transversalmente (Figs. 1 8 , 20).
R ecto : El saco rectal está tapizado por un epitelio liso , plegado , y lleno de
concavidades distribuidas en forma muy irregular, dándole un aspecto cuadriculado
(Figs. 1 9 , 20) .
DISCUSION
La ultraestructura del epitelio del tracto digestivo de Gryllus sp . es diferente a
lo largo de su trayectoria . La estructura fina de la faringe , esófago e ingluvio es
idéntica en este animal, pero es totalmente diferente a la de Stilpnochlora,
Idiarthron, Schistocerca y Taeniopoda (Malavasi, 1 980). La variada organización
MALA VAS! el al. : Ultraestructura del aparato digestivo del grillo
65
Fig. l O .
Micrografía electrónica panorámica de la superficie epitelial de la zona dilatada
del proventrículo . P: placa. 80x.
Fig . 1 1 .
Micrografía electrónica de una unidad epitelial del proventrÍculo de Gryllus sp.
zp: zona piramidal. 1 20x.
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REVISTA DE BIOLOGIA TROPICAL
ultraestructural del epitelio dige�tivo de estas zonas, en los diferentes géneros, tiene
su justificación en la diversidad de las dietas de estos animales (Roonwal, 1 9 5 3 ;
Williams, 1 95 4 ; Gangwere, ' 1 9 5 8 ; Dadd, 1963 ; Uvarov, 1966), y a que los
nutrimentos presentan diferente forma , peso , contenido de agua y otras sustancias
en una misma unidad de volumen.
En la zona posterior del tracto digestivo (ileum , colon y saco rectal), el
patrón ultraestructural es muy semejante en los Subórdenes Ensífera y Caelífera,
(Malavasi, 1 980) . La semejanza en la e structura fina puede deberse a que los
nutrimentos que aquí llegan han sido homogeneizados por ,la acción mecánica y
enzimática propia de las zonas anteriores del sistema digestivo .
A nivel del ingluvio la disposición longitudinal y transversal de los pliegues
epiteliales indica que además de los procesos digestivos (Evans & Payne , 1 964), se
almacena alimento , ya que el epitelio puede extenderse como un fuelle . Es posible
que en esta zona se almacenen grandes cantidades de nutrimentos, pemlitiendo una
acción enzimática más prolongada. La presencia de un ingluvio con gran capacidad
de distensión representa un factor importante para la supervivencia de estos
animales, ya que les permite ingerir grandes cantidades de alimento en tiempos muy
cortos cuando se encuentran en presencia de las plantas predilectas (Dadd, 1 963).
Los alimentos almacenados en este ventrículo luego son homogeneizados lentamen­
te por el proventrículo .
Las placas de la zona ventral del ingluvio deben contribuir al movimiento de l a
comida hacia la zona posterior del tracto digestivo , ya que todas las proyecciones
están o rientadas en este sentido. Las placas que se encuentran a nivel de faringe y
esófago forman en conjunto una superficie continua de transporte del alimento
hacia la parte posterior. La disposición de las placas de la zona dorsal del ingluvio
debe favorecer el movimiento del alimento hacia la parte ventral, ya que estas placas
se encuentran dispersas a 90 grados con respecto a las ventrales .
La disposición de las placas obs"ervadas en Gryllus sp. es la misma presente en
varios género s de los subórdenes Caelífera y Ensífera (Malavasi , 1980).
El proventrículo es la zona con la ultraestructura más compleja y llena de
detalles. Las diferentes subunidades en Gryllus sp. , tanto en la zona angosta como
en la ancha deben contribuir muy eficientemente al transporte de los alimentos, ya
que se encuen�ran orientados hacia el intestino , y representan superficies anchas de
empuje . La estructura fma del proventrículo es completamente diferente a la
observada en otros géneros del suborden Ensífera, (Malavasi, 1 980), 10 que
concuerda con 10 expresado por Uvarov ( 1 966), al afirmar que la armadura del
proventrículo es variable, aunque no indica a qué nivel taxonómico se hacen
patentes estas diferencias. Nosotros sugerimos que , dada la riqueza en los detalles
ultraestructurales del proventrículo y la facilidad para el manejo y observación de
esta zona , sea ésta la indicada para el estudio taxonómico relacionado con la
clasificación de las especies de un mismo género. Malavasi ( 1 980) observó a nivel
ultraestructural la presencia de válvulas cardíacas en el suborden Caelífera, estos
resultados confirman los descrito s por Uvarov ( 1 966) y Blackith y Blackith ( 1 966).
En G. assimilis y en otros géneros del suborden Ensífera no se observaron dichas
válvulas; es posible que la función desempeñada por las válvulas cardíacas en el
suborden Caelífera sea cumplida por las complejas estructuras del proventrículo en
los géneros del suborden Ensífera .
La ultraestructura de las placas ob servadas en la zona anterior de la parte
angosta del pro ventrículo vuelve a presentarse al formarse la primera subunidad de
la zona dilatada de éste , lo que respalda el hecho de que esta zona angosta forma
MALA VAS! et al. : Ultraestructura del aparato digestivo del grillo
Fig. 1 2(a-d)
67
Micrografías electrónicas d e las subunidades del proventrículo de Gryllus sp. ·sp:
subunidad piramidal ; sc: ·sub\midad cónica; pa : proyección arqueada. a· e 300x;
b-d: 400x.
68
REVISTA D E BIOLOGIA TROI?ICAL
Fig. 1 3 .
Micrografía electrónica del epitelio digestivo del estómago de Gryllus sp. V:
vellosidad mayor ; v: vellosidad menor ; mb : membrana basal. 600x.
Fig. 1 4 .
Micrografía electrónica de la membrana basal estomacal de Gryl1us sp. 700x.
MALA VAS! e t al:
Fig. 1 5 .
UItraestructura del aparato digestivo del grillo
69
Micrografía electrónica de las vellosidades epiteliales menores estomacales de
Gryllus sp. 1 .200x.
Fig. 1 6 .
Micrografía electrónica de transmisión del epitelio digestivo estomacal de Gryllus
sp. rnv: miqrovellosidades. 5 000x.
70
REVISTA D E BIOLOGIA TROPICAL
Fig. 1 7 .
Micrografía electrónica del epitelio del intesti !1o delgado de Gryllus sp. 1 .000x.
Fig. 1 8 .
Micrografía electrónica del epitelio digestivo del intestino grueso de Gryllus sp.
1 .000x .
Fig. 1 9 .
Micrografía electrónica del epitelio del saco rectal de Gryllus sp. 1 .000x.
MALA VAS! et al. : Ultraestructura del aparato digestivo del grillo
71
parte del proventrículo. Las placas d e l a zona anterior del proventrículo de Gryllus
sp. presentan el mismo patrón observado en Stilpnochlora e Idiarthron, Malavasi
( 1980) géneros pertenecientes a la superfamilia Tettigonioidea. Este hecho, junto
con lo s detalles macroscópicos de presentar un proventrículo bien desarrollado , dos
cecas gástricas y los tubos de Malpighi entrando en grupos al tracto digestivo (Wille
& Fuentes, 1 980), apoya la clasificación que une la super-familia Tettigonioidea y la
Grylloidea en el suborden Ensífera . El hecho de que las diferentes subunidades del
proventrículo de Gryllus sp. presenten una morfología muy diferente y algunas
estén dispuestas en forma tal que al contraerse el tracto calcen en invaginaciones de
otras, explica que en esta zona se mezclan, muelen y homogenicen los alimentos,
preparándolos para los procesos digestivos que se llevan a cabo en el estómago .
La mayor parte de las enzimas digestivas son liberadas por el epitelio del
estómago y ciegos gástricos en Orthoptera (Nenyukov & Parfent 'ev, 1 929 ;
Woodruff, 1 93 3 ; Hodge , 1 936, 1 939; Beams & Anderson, 1 9 57 ; Treherne, 1 95 8 ;
Khan, 1 963a , b , 1 964; Evans & Payne , 1964 ; Henrich & Zebe, 1973) de tal manera
que el principal proceso de la digestión y de la reabsorción de las sustancias se lleva a
cabo en el estómago y ciegos gástricos ; nuestra investigación concuerda con las de
estos autores, ya que a nivel ultraestructural las microvellosidades fueron observadas
en el epitelio del estómago y ciegos, y no en el intestino . En el caso de los
mamíferos las micro vellosidades, que aumentan la superficie de reabsorción se
localizan en el epitelio del intestino delgado, que es la superficie absorbente más
importante en estos animales (Rhodin, 1 974) .
Los intestinos y e l saco rectal en Gryllus sp. presentan un epitelio muy
uniforme , al igual que en los otros género s del Orden Orthoptera . El hecho que la
ultraestructura sea muy uniforme y el epitelio plegado , se debe a que a este nivel se
reabsorben pocas sustancias (Uvarov, 1966), a excepción del agua y de algunos
iones, lo que se lleva a cabo fundamentalmente por las papilas del saco rectal
(Baccetti , 1 9 60 , 1 962 ; Phillips, 1 964 a, b ; Stobbart, 1 968; Berridge , 1980 ; Balshin
& Phillips, 1 97 1 ) . La descripción macroscópica de la disposición de los pliegues a lo
largo del tracto digestivo hecha por Uvarov ( 1 966), coincide con ' nuestras
observaciones. La microscopía electrónica de barrido permitió obtener una
información más detallada de la constitución y límites de cada zona del tracto
digestivo. Una mayor riqueza en detalles ultraestructurales y una mayor claridad
sobre la funcionalidad de las células del tracto gastro-intestinal podrá obtenerse con
un estudio de microscopía electrónica de transmisión de las diferentes zonas del
sistema digestivo.
AG RADECIMIENTOS
Esta investigación fue realizada en la Unidad de Microscopía Electrónica de la
Universidad de Costa Rica , establecida con el apoyo de la Agencia J aponesa de
Cooperación Internacional (JICA) del Gobierno del Japón, y financiada por la
Vicerrectoría de Investigación de la Universidad de Costa Rica . Deseamos dejar
constancia de agradecimiento a los señores Osamu Fuse y Rodolfo Bolaños por el
consejo técnico recibido en el desarrollo de esta investigación .
RESUMEN
Se hace una descripción de la ultraestructura mediante la utilización de
microscopía electrónica de barrido de la faringe , esófago , ingluvio, proventrículo,
REVISTA D E BIOLOGIA TROPICAL
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ciegos gástricos, estómago , intestino delgado, intestino grueso y saco rectal de
Gryllus sp. La estructura fina del epitelio digestivo estudiada varía en las diferentes
zonas del tracto digestivo. La faringe y el esófago presentan un epitelio constituido
por placas que se traslapan y ' que contienen diferentes proyecciones en forma de
espinas. El ingluvio posee una gran cantidad de pliegues transversales y longitudi­
nales y se encuentra tapizado por el mismo tipo de placas observadas en la faringe y
en el esófago .
La estructura fina de mayor complejidad se observó en el proventrículo ; éste
presenta un epitelio muy accidentado en el cual se distinguen cuatro tipos
diferentes de subunidades que juntas originan las unidades características
de este
'
género .
La estructura fina del epitelio a nivel de estómago y de ciegos gástricos es
muy homogénea, tiene forma de un terciopelo debido a los millones de vellosidades
que tapizan la totalidad de esta zona del tracto.
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