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Evolución y desarrollo de las membranas extraembrionarias en lagartos: heterocronías y viviparidad
Francisca Leal
Introducción
Los Scíncidos son un modelo excelente para el estudio de la evolución de la viviparidad placentotrófica,
dentro de este grupo ha evolucionado repetidamente la viviparidad y se encuentra un continuo de especies
desde ovíparos lecitotróficos, vivíparos lecitotróficos, vivíparos placentotróficos facultativos hasta vivíparos
placentotróficos estrictos1, su estudio nos puede ayudar a entender que mecanismos subyacen a los patrones
de evolución morfológica. El objetivo de este trabajo es el estudio comparado de secuencias ontogenéticas
enfocado en las membranas extraembrionarias, dentro de un marco filogenético, en un grupo monofilético,
los Scíncidos, pretendo determinar si existen procesos heterocrónicos subyacentes a estas historias de vida
particulares y a los cambios morfológicos de las membranas extraembrionarias (ME), siendo estas últimas
componentes fundamentales de estructuras placentales derivadas en Scincidae y Squamata.
Metodología
Se compararon las secuencias ontogenéticas de la morfogénesis de las ME en 9 especies de lagartos dentro
de un marco filogenético, para la identificación de cambios heterocrónicos usando la metodología propuesta
por Jeffery et al. (2002)2. Se establecieron las secuencias ontogenéticas de las especies a partir de la
literatura3-10, teniendo en cuenta eventos homólogos compartidos por la mayoría de las especies analizadas.
Las secuencias ontogenéticas de cada especie se codificaron en forma de pares de eventos, asignando a cada
par de eventos un “estado de carácter” según la posición de un evento respecto al otro. De esta forma cada
secuencia quedo “re-escrita” en forma de pares de eventos, estos se agruparon en una matriz de eventos
“homólogos” para las 9 especies. Los pares de eventos, fueron tomados como caracteres y fueron mapeados
usando Mesquite v 1.111. Ya que no existe una filogenia que incluya todos los terminales aquí estudiados, se
“construyó” una filogenia a partir de filogenias publicadas para los diferentes grupos1,12-14. Siguiendo a
Jeffery et al. (2002)2, una vez optimizados los caracteres se identificaron las transformaciones para cada una
de las ramas, representando estas transformaciones, posibles heterocronías. Cada una de las ramas se analizó
por separado, determinando los eventos constituyentes de los pares de eventos que sufrieron transformación
en la misma. Para determinar las heterocronías se determino la dirección de los cambios para cada evento.
Se determino el cambio total relativo para cada evento, según los pares de eventos de los que formaba parte
en la rama estudiada, así se identificaron los eventos que se estaban “moviendo activamente”, estos son los
eventos que tienen un cambio relativo coherente y usualmente de “gran magnitud”. Para esto último se
eligieron aquellos que se encontraban igual o por encima de la media de los cambios relativos totales de
todos los eventos, estos son los eventos que se están moviendo activamente, dejando fuera los eventos que se
mueven aparentemente, pues realmente otros eventos se están moviendo respecto a ellos. Con el fin de
conservar solo los eventos con movimientos activos, a continuación solo se tuvieron en cuenta los cambios
que no comprometieran eventos incluidos en los eventos que se conservaron en el paso anterior.
Resultados
Se obtuvieron 18 eventos homólogos de las 9 especies (Tablas 1y 2.), re-escribiéndose así cada secuencia en
66 “caracteres” o “pares de eventos homólogos”. Los resultados del mapeo de los pares de eventos son
resumidos en la Fig. 1. Las tablas 3 y 4 muestran todos los cambios observados y sus cambios relativos. Al
final las ramas de Pseudemoia entrecasteauxii, y Mabuya mabouya fueron las únicas que presentaron
eventos moviéndose activamente que no comprometieran a eventos que se movieran aparentemente, estos
eventos con movimientos activos representan heterocronías en las secuencias ontogenéticas (Tabla 5 y Fig.
2). En la rama de M. mabouya se dieron los siguientes cambios activos: los eventos que presentaron cambios
retrasados fueron los eventos “2”, “3”, “4” y “a” (Tabla 5), y los eventos que reflejaron cambios precoces en
la secuencia fueron “e”, “h” y “j”. En la rama de P. entrecasteauxii se dieron los siguientes cambios activos:
el evento “c” como evento retrasado y como eventos precoces los eventos “h” e “i” (Tabla 5).
Discusión
La evolución del desarrollo de las ME en lagartos Scíncidos es bastante conservado, sin embargo encontré
que varios eventos dentro de las secuencias ontogenéticas están sujetos a cambios heterocrónicos. Las
especies ovíparas y varios vivíparos lecitotróficos y placentotróficos, no presentaron cambios heterocrónicos
finales. Sin embargo, las especies vivíparas altamente placentotróficas que presentan placentas “más
complejas”, mostraron cambios heterocrónicos finales en sus secuencias ontogenéticas. Estas últimas
representadas por las especies P. entrecasteauxii y M. mabouya. En P. entrecasteacuxii hay tres eventos que
varían en el tiempo del desarrollo de las ME; la regresión temprana de la masa aislada de la yema (RTMAY),
la vascularización precoz del saco de la yema (VPSY) y el retraso en la expansión del alantoides a la región
media de la cámara embrionaria. La VPSY y la RTMAY permitirían la formación temprana de una
omfaloplacenta especializada, la cual permanece en la región ventral de la cámara embrionaria durante todo
el desarrollo del embrión, esto restringiría la expansión del alantoides a la región abembriónica, por lo tanto
hay una consecuencia directa de dos eventos acelerados y permanentes en el crecimiento de otro evento. Esto
fue sugerido por Stewart & Thompson (1996)6, ellos proponen que la evolución de la placentación en este
linaje involucraría innovaciones ontogenéticas como las heterocronías de estos tres eventos. En M. mabouya
en los estadios del desarrollo embrionario desde la formación del tubo neural hasta la diferenciación de los
dedos en el miembro anterior y la formación del amnios, aparecen como eventos retrasados en la secuencia
ontogenética. Contrario a esto, eventos como la desaparición de la membrana coriovitelina y el reemplazo de
esta por el saco de la yema, la vascularización temprana y completa del saco de la yema, son eventos que se
muestran precoces. En M. mabouya como en las otras especies aquí estudiadas vemos que la formación del
amnios se encuentra asociado con los estadios embrionarios 29-30, sugiriéndonos que estos dos eventos
pueden estar integrados, así en M. mabouya el amnios puede estar disociado de otras ME pero no del
“embrión” mismo. La ontogenia derivada de las ME en M. mabouya estaría relacionada con el desarrollo
precoz del saco de la yema en conjunto a el retraso del desarrollo del embrión. Es probable que algunas
heterocronías en P. entrecasteauxii y M. mabouya estén relacionadas con la morfogénesis del saco de la
yema, el cual muestra una evidente disociación ontogenética respecto a las otras ME y probablemente
ejercería un papel importante en los cambios ontogenéticos posibles, de las otras ME15. Es posible que estas
heterocronías sean instrumentales en el origen de novedades evolutivas, como la aparición de una placenta
tan compleja en lagartos placentotróficos. Aunque otros lagartos vivíparos placentotróficos no muestran
heterocronías evidentes, como Chalcides chalcides, se debe tener en cuenta que este lagarto muestra cambios
en su secuencia ontogenética, pero la técnica no los recupera al final. Esto nos sugiere que se deberían
realizar estudios futuros con ontogenias más detalladas, sobre todo teniendo en cuenta el desarrollo del
embrión, un mayor detalle nos provee de mas “puntos de referencia” que nos permitirían “observar”
efectivamente estos cambio, y así caracterizarlos como cambios heterocrónicos con una direccionalidad y en
relación a mas eventos.
Referencias
1. Stewart JR, Thompson MB. 2003. J. Exp. Zool.
299A, 13–32.
2. Jeffery JE, Bininda-Emonds OBE, Coates MI,
Richardson MK. 2002. Syst Biol. 51:478–491.
3. Blackburn DG, Callard IP. 1997. J. Morphol. 232,
35–55.
4. Jerez A, Ramírez-Pinilla MP. 2003. J. Morphol. 258,
158–178.
5. Stewart JR. 1985. J. Morphol. 185, 101–114.
6. Stewart JR, Thompson MB. 1996. J. Morphol. 227,
349–370.
7. Stewart JR, Florian Jr JD. 2000. J. Morphol. 244,
81–107.
8. Stewart JR, Thompson MB. 2004. J. Morphol. 259,
214–237.
9. Stewart JR, Heulin B, Surget-Groba Y. 2004. Zool.
107, 289–314.
10. Villagrán M, Méndez FR, Stewart JR. 2005. J.
Morphol. 264:286–297.
11. Maddison WP, Maddison DR. 2006. Mesquite
Version 1.1 http://mesquiteproject.org.
12. Austin JJ, Arnold EN. 2006. Mol. Phylogenet. Evol.
39, 503–511.
13. Brandley MC, Schmitz A, Reeder TW. 2005. Syst.
Biol. 54, 373–390.
14. Evans SE, Barbadillo LJ. 1998. Zool. J. Linn. Soc.
124: 235–265.
15. Smith KK. 2002. J. Morphol. 252: 82–97.
16. Dufaure JP, Hubert J. 1961. Arch Anat Micr
Morphol Exp, 50:309-328.
Tabla 1. Eventos homólogos de las secuencias de la morfogénesis de las membranas extraembrionarias.
Nº de
eventos
1
Eventos
1
2
2
3
3
4
4
5
5
6
6
Descripción de los eventos
Estadio 5-10*. Segmentación-gastrulación
Estadio 15-27*. formación tubo neural-organogénesis
Estadio 29-30*. Esbozos de los miembros anterior y posterior
Estadio 31-34*. Diferenciación de los dedos de las extremidades anteriores y posteriores
Estadio 35-37*. Comienza la pigmentación, Primeras escamas, aparición de uñas en los
dedos, dedos individualizados
Estadio 38-40*. Escamas completamente diferenciadas y pigmentadas
7
a
8
b
9
c
10
11
12
13
14
d
e
f
g
h
Amnios rodea completamente al embrión
Primer esbozo del alantoides
Crecimiento del alantoides llegando a la región dorso-lateral del embrión (expansión a la
región media del perímetro del huevo o cámara embrionaria)
Inicio formación membrana coriovitelina
La membrana coriovitelina desaparece y es reemplazada
Inicio de la formación de la masa aislada de la yema
Crecimiento del mesodermo intravitelino hacia la yema
Inicio vascularización saco de la yema
Se reduce significativamente la masa aislada de la yema (regresión de la masa aislada de la
yema)
Saco de la yema completamente vascularizado
j
16
Alantoides contacta al polo abembriónico y contacta masa aislada de la yema
k
17
Alantoides rodea completamente el huevo o la cámara embrionaria
l
18
*Estadios siguiendo la tabla del desarrollo para Lacerta vivipara16
15
i
Tabla 2. Secuencias ontogenéticas de 9 especies de Squamata usadas en este estudio, con diferentes historias de
vida. (El orden como están escrito los eventos, es el orden de la secuencias, varios eventos entre paréntesis indican que
son simultáneos)
Especies
Patrón reproductivo-modo nutricional
Sceloporus mucronatus
Vivíparo-Lecitotrófico
Secuencia ontogénetica
(1)(2)(3,a,b,f,g,d)(4,c,e,h)(i,5)(6,k,j) 10
Gerrhonotus muticarinatus
Lacerta vivípara
Pseudemoia entrecasteauxii
Niveoscincus ocellatus
Bassiana duperreyi
Ovíparo-Lecitotrófico
(1)(2)(3,a,b,f,d,g)(4,c,h,e)(k,5)(6,i,j,l)5
Ovíparo-Lecitotrófico
(1)(2)(3,a,b,f,d,g)(4,c,e,h)(5,k,j)(6,i,l)9
Víviparo-Placentotrófico estricto
Vivíparo-Placentotrófico
(1)(2)(3,a,b,f,d,g)(4,e,h,c)(5,j)(6,k,i)8
Ovíparo-Lecitotrófico
(1)(2)(3,a,b,f,d,g)(4,c,h,e)(5,j,k)(6,i,l)6
Eumeces fasciatus
Oviparo-Lecitotrófico
Mabuya mabouya
Vivíparo-Placentotrófico estricto
Chalcides chalcides
(1)(2)(3,a,b,f,d,g,h)(4,e)(5,c,j,i)(6,k)6
Vivíparo-Placentotrófico estricto
(1)(2)(3,a,b,f,d,g)(4,c,h,e)(5,k,i)(6,j,l)7
(1,d)(2,e,h,b)(3,a,c,j)(4,k)(5)(6,l)4
(1)(2,d)(3,a,b,f,g)(4,c,e,h)(5,i)(6,k,j)3
Figura 1. Transformaciones no ambiguas de los pares de eventos en este estudio.
Tabla 3. Ramas en las que hay cambios no ambiguos. Se muestran los eventos que presentaron
transformaciones (eventos constituyentes), con sus respectivos cambios como fila y como columna en cada par de
eventos, el cambio relativo total de cada evento constituyente y la media del cambio relativo total.
Ramas
Mabuya mabouya
Pseudomoia entrecasteauxii
Eventos
b-a= 1a 0
c-a= 2 a 1
e-a= 2 a 0
h-a= 2 a 0
j-a= 2 a 1
b-2= 2 a 1
b-3= 1 a 0
b-a= 1 a 0
e-b= 2 a 1
h-b= 2 a 1
c-3= 2 a 1
c-4= 1 a 0
c-a= 2 a 1
e-c= 1 a 0
h-c= 1 a 0
j-c= 2 a 1
d-1= 2 a 1
d-2= 2 a 0
e-2= 2 a 1
e-3= 2 a 0
e-a= 2 a 0
e-b= 2 a 1
e-c= 1 a 0
h-2= 2 a 1
h-3= 2 a 0
h-4= 1 a 0
h-a= 2 a 0
h-b= 2 a 1
h-c= 1 a 0
j-3= 2 a 1
j-4= 2 a 0
j-a= 2 a 1
j-c= 2 a 1
k-4= 2 a 1
d-1= 2 a 1
b-2= 2 a 1
e-2= 2 a 1
h-2= 2 a 1
d-2= 2 a 0
b-3= 1 a 0
c-3= 2 a 1
e-3= 2 a 0
h-3= 2 a 0
j-3= 2 a 1
c-4= 1 a 0
h-4= 1 a 0
j-4= 2 a 0
k-4= 2 a 1
h-a= 2 a 1
Cambio relativo
Cambio
Evento
Evento
Evento
relativo
como
Constituyente como fila
total
columna
(CRT)
a
0
-5
5
b
-3
-2
-1
c
-3
-3
0
d
-2
0
-2
e
-5
0
-5
Media del
CRT
3
h
-6
0
-6
j
-4
0
-4
k
1
-1
0
0
-1
-1
1
2
0
-4
4
3
0
-5
5
4
0
-4
4
a
0
-1
1
2
Chalcides chalcides
Lacerta vivipara
Gerrhonotus muticarinatus
Eumeces fasciatus
Lygosominae
Eugongylus
Eugongylus 2
h-b= 2 a 1
c-4= 1 a 2
c-5= 0 a 1
e-c= 1 a 0
h-c= 1 a 0
i-c= 2 a 1
j-c= 2 a 1
h-d= 2 a 1
e-c= 1 a 0
h-e= 1 a 0
h-f= 2 a 1
h-g= 2 a 1
h-4= 1 a 0
h-a= 2 a 1
h-b= 2 a 1
h-c= 1 a 0
h-d= 2 a 1
h-e= 1 a 0
h-f= 2 a 1
h-g= 2 a 1
h-3= 2 a 1
i-c= 2 a 1
j-i= 0 a 1
j-c=2 a 1
j-i= 0 a 1
h-3= 2 a 1
h-4= 1 a 0
c-5= 1 a 0
d-2= 2 a 1
f-d= 1 a 2
g-d= 1 a 2
f-d= 1 a 2
g-d= 1 a 2
k-6= 0 a 1
d-2= 2 a 1
k-6= 0 a 1
j-5= 2 a 1
j-6= 1 a 0
j-c= 2 a 1
j-c= 2 a 0
j-5= 2 a 1
j-6= 1 a 0
j-i= 2 a 1
j-i= 2 a 1
k-j= 1 a 2
k-j= 1 a 2
k-j= 1 a 0
k-j= 1 a 0
j-6= 1 a 0
j-6= 1 a 0
j-c= 2 a 0
j-c= 2 a 0
k-6= 0 a1
k-6= 0 a 1
b
0
-1
1
c
2
-4
6
d
0
-1
1
e
-1
-1
0
f
g
0
0
-1
-1
1
1
h
-9
0
-9
i
-1
1
-2
j
j
3
4
5
-1
1
0
0
0
0
0
-1
-1
-1
-1
1
1
1
1
d
-1
2
-3
f
g
k
2
6
1
1
1
0
0
0
0
0
-1
1
1
1
1
1
-1
j
-3
0
-3
c
5
6
i
0
0
0
0
-1
-1
-1
-1
1
1
1
1
j
-1
1
-2
k
j
k
j
6
j
c
k
6
1
0
-1
-1
0
-1
0
1
0
0
-1
0
0
-1
0
-1
0
1
1
1
-1
-1
1
-1
1
1
-1
1
1
1
1
1
1
1
Tabla 4. Eventos que se están moviendo activamente, se seleccionaron aquellos que presentan un cambio
relativo total superior o igual a la media del total de cambios relativos de todos los eventos que sufrieron
transformación en las ramas, los pares de eventos en las casillas negras son aquellos que no se están moviendo
activamente.
Cambio relativo
Ramas
Mabuya mabouya
Pseudomoia entrecasteauxii
Eventos
b-a= 1a 0
c-a= 2 a 1
e-a= 2 a 0
h-a= 2 a 0
j-a= 2 a 1
e-2= 2 a 1
e-3= 2 a 0
e-a= 2 a 0
e-b= 2 a 1
e-c= 1 a 0
h-2= 2 a 1
h-3= 2 a 0
h-4= 1 a 0
h-a= 2 a 0
h-b= 2 a 1
h-c= 1 a 0
j-3= 2 a 1
j-4= 2 a 0
j-a= 2 a 1
j-c= 2 a 1
b-2= 2 a 1
e-2= 2 a 1
h-2= 2 a 1
d-2= 2 a 0
b-3= 1 a 0
c-3= 2 a 1
e-3= 2 a 0
h-3= 2 a 0
j-3= 2 a 1
c-4= 1 a 0
h-4= 1 a 0
j-4= 2 a 0
k-4= 2 a 1
c-4= 1 a 2
c-5= 0 a 1
e-c= 1 a 0
h-c= 1 a 0
i-c= 2 a 1
j-c= 2 a 1
h-4= 1 a 0
h-a= 2 a 1
h-b= 2 a 1
h-c= 1 a 0
h-d= 2 a 1
h-e= 1 a 0
h-f= 2 a 1
h-g= 2 a 1
Evento
Constituyente
Cambio
Evento
Evento
(eventos
relativo total
como fila como columna
moviéndose
(CRT)
activamente)
a
0
-5
5
e
-5
0
-5
h
-6
0
-6
j
-4
0
-4
2
0
-4
4
3
0
-5
5
4
0
-4
4
c
2
-4
6
h
-9
0
-9
Chalcides chalcides
Lacerta vivipara
Gerrhonotus muticarinatus
Eumeces fasciatus
Lygosominae
Eugongylus
Eugongylus 2
h-3= 2 a 1
i-c= 2 a 1
j-i= 0 a 1
d-2= 2 a 1
f-d= 1 a 2
g-d= 1 a 2
f-d= 1 a 2
g-d= 1 a 2
k-6= 0 a 1
d-2= 2 a 1
k-6= 0 a 1
j-5= 2 a 1
j-6= 1 a 0
j-c= 2 a 1
j-c= 2 a 0
j-5= 2 a 1
j-6= 1 a 0
j-i= 2 a 1
j-i= 2 a 1
k-j= 1 a 2
k-j= 1 a 2
k-j= 1 a 0
k-j= 1 a 0
j-6= 1 a 0
j-6= 1 a 0
j-c= 2 a 0
j-c= 2 a 0
k-6= 0 a1
k-6= 0 a 1
i
-1
1
-2
d
-1
2
-3
f
g
k
2
6
1
1
1
0
0
0
0
0
-1
1
1
1
1
1
-1
j
-3
0
-3
c
5
6
i
0
0
0
0
-1
-1
-1
-1
1
1
1
1
j
-1
1
-2
k
j
k
j
6
j
c
k
6
1
0
-1
-1
0
-1
0
1
0
0
-1
0
0
-1
0
-1
0
1
1
1
-1
-1
1
-1
1
1
-1
Tabla 5. Eventos activos aceptados-finales en la rama de Mabuya mabouya y Pseudomoia entrecasteauxii, se
eliminaron todos los eventos que no se mostraron movimientos activo, Nótese la modificación del valor del
cambio relativo total
Cambio relativo
Ramas
Mabuya mabouya
Pseudomoia entrecasteauxii
Eventos
b-a= 1a 0
c-a= 2 a 1
e-b= 2 a 1
e-c= 1 a 0
h-b= 2 a 1
h-c= 1 a 0
j-c= 2 a 1
b-2= 2 a 1
d-2= 2 a 0
b-3= 1 a 0
c-3= 2 a 1
c-4= 1 a 0
h-4= 1 a 0
c-4= 1 a 2
c-5= 0 a 1
e-c= 1 a 0
Evento
Constituyente
Cambio
Evento
Evento
(eventos
relativo total
como fila como columna
(CRT)
aceptadosfinales)
a
0
-2
2
e
-2
0
-2
h
-2
0
-2
j
-1
0
-1
2
0
-2
2
3
0
-2
2
4
0
-2
2
c
2
-2
4
j-c= 2 a 1
h-4= 1 a 0
h-a= 2 a 1
h-b= 2 a 1
h-d= 2 a 1
h-e= 1 a 0
h-f= 2 a 1
h-g= 2 a 1
h-3= 2 a 1
j-i= 0 a 1
h
-8
0
-8
i
0
1
-1
Figura 2. Heterocronías en las secuencias ontogenéticas de las membranas extraembrionarias de Mabuya
mabouya y Pseudomoia entrecasteauxii. (el signo positivo significa eventos retrasados y el signo negativo significa
eventos precoces). En M. mabouya el desarrollo del embrión y el amnios se retrasan pero el saco de la yema y la
aparición de la membrana coriovitelina son precoces. En P. entrecasteauxii el alantoides se retrasa y la
vascularización del saco de la yema es precoz.