Download 1 - Universidad de Costa Rica

UNIVERSIDAD DE COSTA RICA
SISTEMA DE ESTUDIOS DE POSGRADO
INDUCTORES DE AGALLAS EN ÁRBOLES
DEL GÉNERO /NGA (FABACEAE)
Tesis sometida a la Comisión del Programa de Estudios de Posgrado en Biología
para optar por el grado y título de Maestría Académica en Biología
AMANDINE BOURG GARITA
Ciudad Universitaria Rodrigo Facio
2011
AGRADECIMIENTOS
A Paul Hanson por toda la ayuda en la tesis, por estar siempre disponible, por la
sonrisa fácil y ganas de ayudar siempre.
A Gilbert Barrantes por toda la ayuda estadística, metodológica y por ayudarme a
concretar a la hora de escribir.
A Jorge Gómez-Laurito por la identificación de plantas y por todas las lecciones de
vida.
A mis asistentes en campo: Luis Guillermo Brenes, Karla Conejo, Marco Corrales,
Una Giralda, Claudia Lizana, Marianela Masís, Pablo Masís, Marianela Solís y
Laura Steele por toda la ayuda en el campo.
A Eduardo Chacón, Jeffrey Sibaja y Eric Fuchs por las ayudas estadísticas
A Catalina Benavides por la ayuda con los mapas.
A Palmira Ros-Farré por la realización de las fotografías electrónicas.
A Nelson Zamora por la identificación de especímenes botánicos.
A Ronald Sánchez, Hugo Pérez y Olger de la RBAMB y a Berna! Rodríguez de la
Tirimbina por facilitar siempre mi estadía y transporte en mis sitios de muestreo.
A Idea Wild por el equipo donado.
A mis padres, Nora Garita y Jean-Christophe Bourg, por toda la ayuda brindada.
A mis compañeros de la 170.
11
"Esta tesis fue aceptada por la Comisión del Programa de Estudios de Posgrado en
Biología de la Universidad de Costa Rica, como requisito parcial para optar al grado
y título de Maestría Académica en Biología."
Dr. Arturo Brenes Angula
Representante de la Decana de Estudios de Posgrado
Director de Tesis
M. Se. Jorge Gó
Asesor
or. Guantes Montero
Asesor
Dr. Carlos O. Morales Sánchez
Representante del Director Programa de Posgrado en Biología
Amandine Bourg Garita
Candidata
lll
RESUMEN
Se quería saber si los inductores de agallas son en algún modo específicos a los
árboles de cada especie. No parece haber relación entre la riqueza, la abundancia y
la identidad de las morfoespecies y las relaciones filogenéticas del grupo. Sin
embargo, las agallas no se distribuyen de igual forma entre especies. De las
especies de árboles estudiadas, lnga oerstediana es la que presenta mayor riqueza
de morfoespecies de agallas. Esta variación no parece explicarse por la distancia
entre árboles. Se sugiere un componente de estacionalidad de los inductores de
agallas, pero el ciclo de vida de los cecidómidos en los Trópicos no es conocido, por
lo que se requieren más estudios. También podría haber un componente
geográfico, pero este requiere de más estudios.
Los insectos inductores de agallas de la familia Cecidomyiidae son organismos
diversos pero poco estudiados taxonómicamente. Se han usado morfotipos de
agallas como sustitutos de especies de inductores en estudios ecológicos. Al utilizar
morfo especies para medir riqueza y abundancia de agallas en 1O especies de este
género, se encontró un número de morfoespecies de compartidas entre especies de
lnga mucho mayores a los números encontrados por la última revisión de la técnica.
Esto puede deberse a que esta revisión era muy general y que no se estudió un
sólo grupo en particular. Sin embargo, las agallas pueden cambiar de forma según
su estado de desarrollo, los parasitoides que tengan y por estadios sexuales o
asexuales de un mismo inductor. En estudios de un grupo particular, estas especies
compartidas podrían causar una sobreestimación de la riqueza de inductores de
una región.
En tres sitios del Valle Central de Costa Rica, se revisaron hojas de lnga vera y se
recolectaron hojas con agallas. Se procesaron 2755 agallas. 95,55 % (2632) son de
la agalla# 21 o alguna modificación de ésta y 4,45% (126) son de la agalla# 25 o la
modificación de esta. La agalla # 25 sólo se encontró en el envés de las hojas,
mientras que 2382 agallas# 21 (86.5%) se encontraron en el envés. La agalla# 21
siempre fue más abundante que la # 25. Se recolectaron dos especies de inquilinos
de agallas, ambos de la familia Tanaostigmatidae (Hymenoptera: Chalcidoidea):
Tanaoneura hirticoxa y Tanaostigmodes grupo gracilis (Hanson com. pers. 2009).
La primera especie estaba en agallas # 21 modificadas (y probablemente en la
agalla # 25) con una sola cámara, mientras la segunda habitaba en una agalla
modificada con varias cámaras. La agalla # 21, al ser atacada por parasitoides, no
cambia la apariencia externa a primera vista, pero aumenta el número de cámaras y
cambia la textura. Hay varias evidencias indirectas de que unas agallas son
modificaciones de otras.
Se describe una nueva especie del género Myrtopsen a partir de agallas
recolectadas en lnga vera (Fabaceae) procedentes de San José (Costa Rica). Este
registro representa la primera especie del género en la fauna costarricense y el
primer registro de la subfamilia Thrasorinae en Costa Rica. Myrtopsen n. sp. es una
especie que muestra peculiaridades morfológicas que la hacen inconfundible
respecto a las otras 11 especies del género. Se ilustran los principales rasgos
morfológicos de la nueva especie.
IV
TABLA DE CONTENIDOS
AGRADECIMIENTOS .............................................................................................. ii
HOJA DE APROBACIÓN .........................................................................................iii
RESUMEN ............................................................................................. iv
LISTA DE CUADROS ...............................................................................................vii
LISTA DE FIGURAS ................................................................................................vii
PREFACIO ................................................................................................................ix
ARTÍCULO 1:
Especificidad de inductores de agallas en el género lnga (Fabaceae) ....................... 1
Resumen .................................................................................................................2
Palabras clave ..........................................................................................................2
Materiales y métodos .................................................................................................3
Resultados ...............................................................................................................6
Discusión ..................................................................................................................7
Literatura citada ........................................................................................................9
Cuadros y figuras ..................................................................................................... 12
ARTÍCUL02:
El uso de morfoespecies de agallas- El caso de lnga (Fabaceae) ......................... 22
Resumen .................................................................................................................23
Palabras clave ........................................................................................................23
Materiales y métodos ..............................................................................................24
Resultados y discusión ...........................................................................................25
Literatura citada ......................................................................................................26
Cuadros y figuras ....................................................................................................25
ARTÍCULO 3:
Inductores y parasitoides de agallas de hojas de lnga vera (Fabaceae) .............. 32
Resumen ................................................................................................................33
Palabras clave ........................................................................................................33
Materiales y métodos ..............................................................................................36
Resultados y discusión ...........................................................................................37
Literatura citada ......................................................................................................39
Cuadros y figuras ....................................................................................................42
ARTÍCUL04:
Primer registro de un himenóptero thrasorino (Figitidae) para la fauna de Costa Rica
y descripción de una especie nueva ....................................................................... .45
Resumen .................................................................................................................46
Palabras clave ........................................................................................................46
Materiales y métodos ..............................................................................................47
Resultados ................................................................................................................4 7
Discusión ...................................................................................................................52
Literatura citada ......................................................................................................53
Cuadros y figuras ....................................................................................................55
APÉNDICES ...........................................................................................................57
Apéndice 1: Especies del género lnga de Costa Rica por secciones ..................... 58
Apéndice 2: Clave para algunas especies comunes del género lnga en Costa Rica
(Sarapiquí, Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes y Área Metropolitana) ....... 59
Apéndice 3. Descripción de morfoespecies de agallas ........................................ 60
VI
LISTA DE CUADROS
Articulo 1
Cuadro 1: Especies de lnga y sitios utilizados en este estudio .............................. 12
Cuadro 2. Morfoespecies de agallas con respecto a la especie de lnga en que
fueron encontradas y la sección del género ...................... ,................................... 12
Cuadro 3. Riqueza y abundancia de agallas encontradas por especie de lnga .... 14
Cuadro 4. Abundancia de agallas en 22 árboles de lnga oerstediana por mes de
muestreo ................................................................................................................ 14
Cuadro 5. Abundancia de agallas en 21 árboles de lnga sapindoides según el mes
de muestreo ........................................................................................................... 15
Cuadro 6. Distribución mundial de las especies de lnga de este estudio .............. 16
Articulo 2
Cuadro 1. Morfoespecies de agallas encontradas por especie de lnga, Costa Rica
2011 ....................................................................................................................... 29
Cuadro 2. Parasitoides e inquilinos de las morfoespecies de agallas
encontradas ........................................................................................................... 30
Articulo 3
Cuadro 1. Número de agallas en hojas de lnga vera por sitio y morfoespecie de
agallas, 2009-201 O....................................................................................................42
Cuadro 2. Agallas encontradas y parasitadas en la morfoespecie 25 de /nga vera,
2009-201 O................................................................................................................ 42
Cuadro 3. Agallas encontradas y parasitadas en la morfoespecie 21 de lnga vera,
2009-201 O.................................................................................................................43
LISTA DE FIGURAS
Articulo 1
Fig. 1 (Cont.). Curva de acumulación de morfoespecies de agallas mes de muestreo
en la Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes (A), La Selva (B) y La Tirimbina (C),
2009-201 0 ................................................................................................................ 17
Fig. 2. Rarefacción de morfoespecies de agallas con respecto a las especies de
lnga ........................................................................................................................... 18
Fig. 3. Análisis de conglomerados de riqueza de morfoespecies de agallas en
especies de lnga basado en el índice de Jaccard ................................................. 19
Fig. 4. Análisis de correspondencia de morfoespecies de agallas en /. oerstediana
con respecto al tiempo. Los ejes explican 85.51% de la variación de los datos ... 20
Fig. 5. Análisis de correspondencia de morfoespecies de agallas en /. sapindoides
con respecto al tiempo. Los ejes explican el 73.41% de la variación de los
datos .......................................................................................................................20
Fig. 6. Número de árboles de lnga oerstediana e/. sapindoides con agallas según el
mes de muestreo ............................................................................................... 21
Articulo 2
VIl
Fig. 1. Agallas difíciles de clasificar....................................................................... 30
Fig. 2. Gradientes en morfoespecies de agallas .................................................... 31
Fig. 3. Morfoespecies de agallas consideradas confiables .................................... 31
Articulo 3
Fig. 1. Agallas 21 (A y B) y 25 (C y D), sin modificar y modificada,
respectivamente ....................................................................................................... 44
Fig 2. Partes de las agallas ...................................................................................... 44
Articulo 4
Fig. 1.- Myrtopsen n. sp.: (a} agallas en los tallos de lnga vera, (b} corte longitudinal
de una agalla, (e) corte transversal de una agalla, (d} antena, (e) primer par de
alas ........................................................................................................................... 55
Fig. 2.- Myrtopsen n. sp.: (a) cabeza y mesosoma en vista lateral (b) cabeza y
mesosoma en vista dorsal, (e) cabeza en vista frontal, (d) propodeo, (e) últimos
terguitos metasomales en vista dorsal, (f) metasoma en vista lateral.. ............... 56
Vlll
PREFACIO
Las agallas se forman a partir de tejidos u órganos que se desarrollan más
de lo normal por la acción de organismos parásitos, en su mayoría insectos y
ácaros. La hoja es la parte más susceptible a ser atacada (Raman et al. 2005). Una
agalla involucra al menos dos organismos: el inductor de la agalla y la planta que
responde desarrollándola (Raman et al. 2005). La capacidad de inducir agallas
existe principalmente en Acarina, Thysanoptera, Hemiptera, Diptera e Hymenoptera;
también en algunos miembros de Coleoptera y Lepidoptera. Unas 15000 especies
de plantas son hospederas de agallas inducidas por diferentes artrópodos (Raman
et al. 2005). Las agallas también pueden involucrar otros componentes: un hongo
(en agallas de ambrosía) y otros artrópodos con diferentes funciones (parasitoides,
depredadores, visitantes o inquilinos) (Raman et al. 2005).
Las agallas tienen gran diversidad de desarrollo, formas y complejidad. El
desarrollo de las agallas producidas por dípteros depende de la presencia del
inductor y del estímulo realizado sobre el tejido de la planta por el inductor, a lo
largo del desarrollo de la larva y de la agallas (Rohfritsch 1992). Las agallas dan
protección y alimento al inductor, pero también representan un blanco fácil para
parasitoides: los inductores de agallas han desarrollado estrategias para disminuir el
efecto del ataque de parasitoides, ya que sus larvas no son móviles. Por ejemplo,
\os cinípidos producen agallas con varias cámaras (Atkinson et al. 2002); otros
inductores de agallas pueden inducir la producción de secreciones azucaradas en
las agallas para atraer hormigas que las protejan. Además, algunas especies de
plantas emiten compuestos volátiles específicos que reducen la tasa de herbivoría
al hospedero por el efecto del agallador (Tooker et al. 2008).
La formación de agallas se ha estudiado desde un punto de vista de redes
tróficas (Brenes-Arguedas et al. 2007). Así, el estudio de agallas es una buena
oportunidad para entender estructuras complejas de comunidades a tres niveles
tráficos diferentes: la planta hospedera, el insecto inductor de agallas y el
parasitoide.
ix
Se considera que el morfotipo de las agallas es parte del fenotipo extendido
del insecto que Jo produce, como adaptación para alimentarse de tejidos de alto
va\or nutritivo y como protección ante un medio hostil y de enemigos naturales
(Stone & Cook 1998, Cameiro et al. 2009). En general, se ha visto que especies
cercanamente relacionadas inducen agallas de estructura similar (Stone & Cook
1998). Es ampliamente aceptado que la mayoría de los insectos inductores de
agallas son específicos tanto del órgano como de la especie de planta que utilizan;
es decir, inducen agallas en una sola especie de planta o en unas pocas especies
afines. Por esto, se han usado los morfotipos de agallas como sustitutos de
especies de inductores de agallas en estudios ecológicos (Cuevas-Reyes et al.
2003, Dalbem & MendO<;a Jr 2006, Gom;alves-Aivim & Femandes 2001, Medianero
et al. 2003, Mendo<;a et al. 201 O, Nieves-Aidrey et al. 2008, Oyama et al. 2003,
Pontes Ribeiro & Basset 2007, Schwartz et al. 2003). Incluso, Jos morfotipos de
agallas han sido utilizados en taxonomía vegetal para distinguir subespecies de
plantas, como en Ericameria nauseosa (PaJI. ex Pursh) G.L. Nesom & G.l. Baird
(Asteraceae) (Cameiro et al. 2009).
Varias culturas han usado las agallas como alimentos, medicinas y productos
industriales.
Los
chinos
usaron
agallas
inducidas
por Melaphis
chinensis
(Aphididae) en Rhus chinensis (Anacardiaceae) para hacer medicinas y tintes. Los
indígenas Aguaruna del Amazonas usan agallas de hojas de Licania cecidiophora
(Chrysobalanaceae), posiblemente inducidas por Cecidomyiidae, como ornamentos
de sus collares (Skuhrava et al. 1984).
Aparte de estos usos tradicionales, las agallas han sido consideradas
dañinas para algunos cultivos y han sido estudiadas para el manejo de
agroecosistemas (Skuhrava et al. 1984 ). Mayetiola destructor ha sido considerada
históricamente una de las peores pestes de trigo, Triticum sativum (Poaceae)
(Skuravá & Skuhraw 1997), induciendo agallas en tallos de este cultivo. Otras
especies de la familia Cecidomyiidae inducen agallas en cultivos de importancia
económica: Orseolia oryzae Wood-Mason y Orseolia oryzivora Harris & Gagné
inducen agallas en tallos de arroz (Oryza sativa, Poaceae), en Asia y África,
respectivamente (Hill 2008). También se conocen inductores de agallas que son
plaga en mango (Mangifera indic, Anacardiaceae). Gephyraulus mangiferae (Felt)
(Díptera: Cecidomyiidae) induce agallas en flores de esta especie en la isla
Guadalupe, en las Antillas Menores de América y Procontarinia mangiferae (Felt.)
(Díptera: Cecidomyiidae) en la India y Brasil (Gagné & Etienne 2006). En América,
Contarina lycopersici Felt induce agallas en flores de tomate (Solanum lycopersicum
L., Solanaceae) y Latrophobia brasiliensis Rubs. induce agallas en hojas jóvenes de
la yuca (Manihot esculenta- Euphorbiaceae) (Hill 2008). Se han visto ataques de
Asphondy/ia websteri Felt (Díptera; Cecidomyiidae) en aguacate (Persea americana
Miller, Lauraceae), en Guatemala. En este caso, la larva causa deformación y
aborto de frutos inmaduros (Hoodle 2008): se ha visto hasta un 85% de frutos
pequeños deformados (Hoodle et al. 2009). En Costa Rica y Colombia, P.
americana
es
afectada
severamente
por
Bruggmanniel/a
perseae
Gagné
(Cecidomyiidae: Díptera). Los frutos atacados cambian de forma y caen al suelo con
menos de 2 cm de largo (Gagné et al. 2004). C/inodiplosis capsici Gagné ataca
chiles dulces (Capsicum annuum L., Solanaceae) y picantes (C. frutescens L.,
Solanaceae) (Gagné et al. 2000).
Las agallas también sirven para estudiar mecanismos evolutivos y ecológicos
de la herbivoría y temas relacionados, como resistencia y susceptibilidad de las
plantas a herbivoría (Raman et al. 2005). Además, por su especificidad, las agallas
son usadas como posible control de plagas de plantas introducidas (Raman et al.
2005). La guayaba fresa (Psidium cattleianum - Myrtaceae) por ejemplo, que es
nativa de Brasil y fue introducida sin éxito como frutal en Estados Unidos, ha sido
problemática no sólo por ser una planta invasora sino también porque es un
hospedero de mosca de la fruta en cítricos. Es considerada la especie vegetal más
invasiva del archipiélago de Hawai, por lo que se ha tenido que poner en práctica un
programa de control biológico. Para eso, se determinó que el agente de más
prometedor era Tectococcus ovatus Hempel, un cocoideo altamente específico que
causa agallas en hojas, tallos y frutos, provocando pérdida de hojas, inhibición de
producción de frutos y disminución de tasas fotosintéticas (Wessels et al. 2007).
Xl
Los cecidóomidos son el grupo más diverso de artrópodos inductores de
agallas (Yukawa & Rohfritsch 2005). En 201 O, se habían descrito 783 géneros y
6131
especies de cecidómidos, pero aún no se conoce su número real.
Aproximadamente un 80% de estas especies están asociadas a plantas con flor
(Gagné 2010). También existen Cecidomyiidae inquilinos de agallas, que se
alimentan de tejido nutritivo o de hongos asociados a las agalla y que, como efecto
colateral, pueden matar al inductor de la agalla. Algunos cecidómidos, sucesores en
las agallas, llegan a éstas cuando el inductor de la agalla ha salido y se alimentan
del hongo formado en la agalla vieja (Yukuwa & Rohfritsch 2005). Se ha postulado
que el modo de alimentación menos derivado es el de fungivoría y que la condición
de inducir agallas ha evolucionado varias veces, a pesar de que todos los
inductores de agallas pertenecen a la misma subfamilia (Roskam 2005).
La familia Cecidomyiidae consta de tres subfamilias en el Nuevo Mundo:
Lestremiinae, Porricondylinae y Cecidomyiinae (Skuhrava et al. 1984). La subfamilia
Cecidomyiinae, en la que se encuentran los inductores de agallas y algunos
cecidómidos que se alimentan de hongos, está compuesta por 556 géneros (Gagné
2010). El número total de especies de Cecidomyiinae para Mesoamérica no es
estimable hoy día (Gagné & Jaschhof 2009). Urso-Guimaraes y colaboradores
(2003) encontraron un gran número de especies y varios géneros nuevos para la
ciencia, en un estudio realizado en Brasil con 19 géneros de árboles. Hanson y
Gómez-Laurito (2005) observaron que, en el Neotrópico, existe una especie de
cecidómido por cada 12 especies de plantas vasculares.
Los cecidómidos adultos viven en gran variedad de ambientes: bosques,
campos, meandros y cerca de quebradas. Han sido capturados al nivel del mar, en
montañas a 3000 metros, en desiertos y en regiones cercanas al Círculo Ártico
(Skuhrava et al. 1984). Aunque no se conoce bien su biología cuando son adultos,
se sabe que viven de uno a unos pocos días. Por eso, la sincronía entre el ciclo de
vida del insecto y la fenología de su hospedero es vital para la sobrevivencia del
primero. Después de copular, una hembra deposita de 40 a 400 huevos maduros,
dentro o fuera del tejido vegetal. Cuando los deja expuestos, los huevos son
frecuentemente atacados por parasitoides,por ejemplo Platygastridae, y pueden
xii
sufrir desecación. En la mayoría de los casos, la planta hospedera forma tejido
alrededor de la larva, ya sea en forma de bolsa, de enrollamiento, de preservación
de la forma juvenil del órgano en que se encuentre la larva, o de la hipertrofia de
tejido; en otros casos, mucho menos comunes, la larva penetra en el tejido vegetal
cavando un túnel a partir del cual forma una cavidad (Meyer 1987). Las larvas que
emergen dentro del tejido de la planta tienen más posibilidades de sobrevivir,
aunque siempre están expuestas a una respuesta hipersensible de la planta, de
necrosis del tejido circundante (Yukuwa & Rohfritsch 2005). La herida provocada en
el tejido por la alimentación es parte de los estímulos que causan el crecimiento de
la agalla (Yukuwa & Rohfritsch 2005). El grado de diferenciación es muy variable
(Meyer 1987)y la estructura de los tejidos de la agalla puede mostrar modificaciones
notorias: cambio de forma de los estomas, lignificación de la epidermis en agallas
persistentes. Además, sus células pueden estar muy modificadas: degradación o
fusión de organelas, disminución de clorofila, acumulación de otros pigmentos y
poliploidía (Dauphin & Aniotsbehere 1993).
Los adultos de cecidómidos usualmente miden 0.5-3 mm de largo, pero
pueden llegar hasta 8 mm. Usualmente tienen antenas largas y ojos unidos. Las
venas de las alas están reducidas a 3 o 4, largas. El tamaño de las alas puede
variar entre individuos de la misma especie y en algunos casos se ha visto
dimorfismo sexual en la forma de las alas (Skuhrava et al. 1984). Las larvas tienen
partes bucales reducidas, que parecen estar especializadas estructuralmente en
absorber líquido. Las larvas de Cecidomyiidae se distinguen por tener una espátula
esternal, situada en el protórax, con un número variable de dientes (de uno a cinco),
y su función podría variar según la especie, desde ser un punto de apoyo para
brincar, en especies que hacen metamorfosis en el suelo, hasta permitir hacer un
hueco de salida de la agalla (Meyer 1987). Pueden existir de tres a cinco instares;
en el primero no existe espátula esternal, pero sí un sistema respiratorio
especializado. Las larvas pueden variar de hábitos, pero la mayoría son fitófagas
(produciendo agallas en varias especies de plantas), micófagas (que se alimentan
de hongo), o zoófagas (que se alimentan de otros insectos). Las pupas tienen por lo
general forma de momia, con todas las estructuras morfológicas de los adultos
xiii
(Skuhrava et al. 1984). El tiempo de vida de una agalla es muy variable: existen
ciclos de menos de un año, a veces de unas pocas semanas, como en las agallas
de flores masculinas de robles, hasta ciclos de dos a tres años, como en agallas de
Neuroterus que persisten en el mantillo durante el invierno (Dauphin & Aniotsbehere
1993). Este aspecto no ha sido estudiado en agallas de zonas tropicales (Hanson,
com. pers. 2011)
La gran radiación de esta familia se debe principalmente a la especialización
en nuevas especies de plantas y al uso de diferentes módulos en las mismas
plantas (Price 2005). Joy y Crespi (2007) notan que el mecanismo de especiación
de los cecidómidos puede involucrar cambios en el sitio de ovoposición y cambios
fenológicos de las plantas hospederas, así como cambios en la morfología de los
insectos. Los mismos investigadores determinaron que la longitud del ovopositor de
esta familia es un carácter muy variable, lo que concordaría con una especialización
en tejidos de diferente dureza.
Las comunidades de artrópodos cuyo centro son los cecidómidos y sus
hospederos son complicadas, pues se les asocia con gran número de organismos
(Yukuwa & Rohfritsch 2005). La mayoría de los microhimenópteros encontrados son
parasitoides (Faria Feraz & Ferreira Montero 2003). El éxito de un parasitoide
depende tanto de su ciclo de vida y su agresividad como de la "ventana de
susceptibilidad" del hospedero. En estos períodos, que cambian según la agalla,
ésta es susceptible al ataque de parasitoides (Briggs & Latto 1996), que se
alimentan de un solo hospedero, extraen alimento de él y lo matan.
Los parasitoides tienen dos estrategias de modo de vida. La primera es
atacar a los insectos formadores de agallas en estadios tempranos del desarrollo,
ya sea en el huevo o en las primeras etapas larvales del inductor de agallas; estos
parasitoides son endoparasíticos, viven poco, dedican casi todo su tiempo de vida a
reproducirse y
sincronizan su ciclo de vida con el del hospedero. La segunda
estrategia es atacar a los estadios larvales y las pupas, y usualmente son
ectoparasitoides, que viven más tiempo y dedican mucha energía a encontrar un
hospedero. El ataque de parasitoides influye en el desarrollo de las agallas. Así, los
XIV
inquilinos se ven obligados a optar por un rápido desarrollo en los primeros estadios
o por larvas muy pequeñas (Yukawa & Rohfritsch 2005). Los parasitoides exhiben
en general menos especificidad que los inductores de agallas, como es el caso de
Megastigmus stigmatizans, que puede atacar inductores de agallas que se
encuentran en varias secciones del género Quercus (Hayward & Stone 2006).
Los insectos inquilinos utilizan las agallas como fuente de alimento, pero son
incapaces de producir agallas en las plantas. Como utilizan la misma fuente
alimentaria que el inductor de la agalla, esta competencia puede llegar a causar la
muerte del inductor. Los inquilinos, aunque no pueden producir agallas, sí pueden
cambiar la estructura original de la agalla y pueden desarrollarse en agallas
inducidas por varias especies de insectos (Ferguson & Hanson 1995). Los
miembros de la tribu Synergini
(Hymenoptera: Cynipidae) son un ejemplo de
inquilinismo. Estas avispas forman una cámara larval independiente dentro de la
agalla de otro cinípido que llegan a ocupar (Pujade-Villar & Hanson 2006). En
agallas de hojas de Rosa virginiana (Rosaceae) se vio que un inquilino provoca
cambios en el número de cámaras larvales, así como en tipo, proporción y
morfología de tejidos (LeBianc & Lacroix 2001 ). Se han observado tanaostigmátidos
inquilinos de agallas, inducidas tanto por cecidómidos (Díptera) como por psílidos
(Díptera) (LaSalle 1995); estas agallas son, por lo general, más grandes y de una
forma y consistencia diferentes a las originales. La mayoría de Tanaostigmatidae se
encuentra asociada a árboles de la familia Fabaceae (LaSalle 2006, Penteado-Dias
& Carvalho 2008).
Los
tanaostigmátidos
constituyen
una
pequeña
familia
de
avispas
calcidoideas, con unas 94 especies en 9 géneros, 5 de los cuales son neotropicales.
Se encuentran muchas veces asociados a agallas, ya sea como inductores
(Penteado-Dias & Carvahlo 2008, Weekley 2000) o como inquilinos (Fernandes et
al. 1987). Las agallas que tienen inquilinos Tanaostigmatidae se reconocen por su
textura dura, mayor tamaño y cambio de forma con respecto a las originales
(Fernandes et al. 1987).
XV
El género lnga se compone de 253 especies (Pennigton 1997). Estos árboles
poseen una morfo\ogía notablemente uniforme, con hojas paripinnadas, un nectario
extrafloral entre cada par de foliolos y estípulas. La flor más típica en este género
tiene un cáliz gamopétalo, cada uno pentámero, así como numerosos estambres
unidos en un tubo en su parte inferior. El fruto más típico es una legumbre
indehiscente con semillas carnosas rodeadas de una sarcotesta blanca azucarada.
El género se encuentra desde el centro de México hasta el Mar del Plata en
Argentina (Pennington 1997) y representa un componente fundamental en bosques
húmedos neotropicales de bajura, tanto por su biomasa como por su gran número
de especies. La regjón donde habita el mayor número de especies es la parte oeste
de Sudamérica, con 137 especies repartidas en 13 secciones (Richardson et al.
2001 ). De las 14 secciones que describe Pennington ( 1997), 12 se registran en
Costa Rica, con 56 especies (Zamora 201 O, Anexo). La distribución geográfica de
las especies de lnga puede resultar de su especificidad en cuanto al tipo de suelo y
los regímenes lumínicos (Pallow et al. 2009).
lnga es uno de los géneros de árboles de Costa Rica en que las agallas son
comunes. En hojas de lnga vera se han hallado dos especies de inquilinos de
agallas, ambos de la familia Tanaostigmatidae (Hymenoptera: Chalcidoidea):
Tanaoneura hirticoxa y Tanaostigmodes grupo gracilis (Hanson com. pers. 2009).
La primera especie se ha observado en agallas modificadas con una sola cámara;
la segunda, en una agalla modificada con varias cámaras (Fernandes et al. 1987).
Las especies de lnga se conocen en Costa Rica como guabas y cuajiniquiles.
Estos árboles son de importancia agrícola y ecológica para el país. Los insectos
formadores de agallas y sus plantas hospederas están muy estrechamente ligados.
Estos insectos son capaces de cambiar la morfología externa de la planta, así como
de modificar su fisiología y regular sus compuestos secundarios; por ejemplo,
disminuir sustancias de defensa dentro de la agalla y aumentarlas en su periferia, o
aumentar la producción de sustancias azucaradas nutritivas (Hartley & Lawton 1992).
En un trabajo de Hanson y Gómez-Laurito (Hanson, com. pers. 2009) se registraron
numerosas agallas en 20 especies de lnga, pertenecientes a nueve secciones
XVI
(Apéndice 1, Hanson com. pers. 2009). Se observó que algunas agallas son
compartidas por lnga oerstediana e lnga vera, que pertenecen a la misma sección del
género. La pregunta es si los inductores de agallas son en algún grado específicos, de
una sección o una especie. Para contestarla, es necesario: primero, describir las
morfoespecies de agallas en seis especies de /nga y determinar la familia del inductor;
segundo, analizar cómo la morfología de las agallas se relaciona con las especies de
lnga estudiadas, para determinar si las morfoespecies de agallas se asocian con
ciertas secciones de lnga. Se espera registrar más morfoespecies de inductores
compartidas en una sección que entre secciones, ya que la especificidad de los
inductores de agallas reflejaría las relaciones filogenéticas de las plantas hospederas.
Así, cuanto más relacionada una especie con otra, compartiran más agallas.
Además, se ha observado agallas con formas similares en lnga vera, de
formas y tamaños variados, y se quiere saber si unas son modificaciones de otras y
las relaciones que tienen entre ellas. Al buscar agallas de hojas, se encontraron
agallas en ramitas de estos árboles y se decidió estudiarlas.
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xxiii
1
Artículo 1: Especificidad de inductores de agallas en el género lnga
{Fabaceae)
2
Especificidad de inductores de agallas en el género lnga (Fabaceae)
Amandine Bourg, Maestría Académica en Biología, Universidad de Costa Rica
[email protected]
RESUMEN: Se quería saber si los inductores de agallas son en algún modo
específicos a los árboles de cada especie. Se espera encontrar más morfoespecies
de inductores compartidas dentro de una sección que entre secciones, ya que la
especificidad de los inductores de agallas reflejaría las relaciones filogenéticos de
las plantas hospederas. Se estudiaron 10 especies de lnga (pertenecientes a 5
secciones) en 4 sitios. No parece haber relación entre la riqueza, la abundancia y la
identidad de las morfoespecies y las relaciones filogenéticas del grupo. Sin
embargo, las agallas no se distribuyen de igual forma entre especies. De las
especies de árboles estudiadas, lnga oerstediana es la que presenta mayor riqueza
de morfoespecies de agallas. Esta variación no parece explicarse por la distancia
entre árboles. Se sugiere un componente de estacionalidad de los inductores de
agallas, pero el ciclo de vida de los cecidómidos en los Trópicos no es conocido, por
lo que se requieren más estudios. También podría haber un componente
geográfico, pero este requiere de más estudios.
Palabras clave: Cecidomyiidae, lnga, coevolución, Fabaceae, Costa Rica, agallas
Los insectos formadores de agallas y sus plantas hospederas están muy
estrechamente ligados. Estos insectos son capaces de cambiar la morfología externa
e interna de la planta, así como de modificar su fisiología, y de regular sus compuestos
secundarios; por ejemplo, disminuir sustancias de defensa dentro de la agalla y
aumentarlas en su periferia, así como aumentar la producción de sustancias
azucaradas (Tooker et al. 2008).
En un trabajo de Hanson y Gómez-Laurito (datos sin publicar), se encontraron
numerosas agallas en 20 especies de lnga, pertenecientes a nueve secciones
(Apéndice 1, Hanson com. pers. 2009). Se observó que algunas agallas se comparten
entre lnga oerstediana e lnga vera, que pertenecen a la misma sección del género. La
filogenia de Richardson y colaboradores (2001) concuerda a grandes rasgos con la
división en secciones que hizo Pennington (1997): lnga barbourii, l. mortoniana, l.
punctata e l. ruiziana (todas de la sección Pseudinga) aparecen juntas, las especies l.
vera e l. oerstediana (sección lnga) aparecen en posiciones basales del árbol
filogenético y el resto de especies aparecen aisladas. No se sabe si los inductores de
agallas son en algún modo específicos de los árboles de cada especie.
3
Para contestar a esto, se quiere, primero, describir las morfoespecies de
agallas en diez especies de lnga y, segundo, analizar cómo la morfología de las
agallas se relaciona con las
especies de lnga estudiadas, para determinar si las
morfoespecies de agallas se asocian con las secciones de lnga. Se esperaba
encontrar más morfoespecies de inductores compartidas dentro de una sección que
entre secciones, ya que la especificidad de los inductores de agallas reflejaría las
relaciones filogenéticos de las plantas hospederas. Así, cuanto más emparentada una
especie de lnga con otra, compartira más agallas.
Materiales y métodos
Sitios de muestreo y especies utilizadas
El género /nga se encuentra en todo el país, principalmente en elevaciones
medias a bajas y en zonas húmedas (Zamora & Pennington 2001 ). Los sitios La
Tirimbina y La Selva se encuentran en zonas bajas y húmedas, en la vertiente
caribe del país.
La Estación Biológica La Selva es una de las estaciones de la Organización
para Estudios Tropicales. Se sitúa en Puerto Viejo de Sarapiquí (1 oo 26' N, 83° 59'
0), comprende 1600 hectáreas de bosque y tiene una temperatura promedio anual
de 25.8°C y una precipitación de 4000 mm por año (Organization for Tropical
Studies 2009, Pallow & Oberbauer 2009). La estación biológica La Tirimbina se
encuentra a 7 km de La Selva, en La Virgen de Sarapiquí. Su temperatura anual
promedio es de 25.3
oc
y tiene una precipitación anual de 3800 mm por año
(Segura & Kanninen 2005). La Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes,
administrada conjuntamente por la Universidad de Costa Rica y el Ministerio del
Ambiente, Energía y Telecomunicaciones, se encuentra en el cantón de San Ramón
de Alajuela, a 10° 13' N y 84° 36' O y cubre 7800 hectáreas (Toledo & Durán 2008).
Su precipitación es de 4500 mm por año, con una menor precipitación entre febrero
y abril (Gómez-Laurito & Ortiz 2004). Se incluyen también las localidades de San
Pedro de Montes de Oca (9°56'N, 84°2'9°0), Parque de la Paz (9°54'N, 84°4'0) y
Santo Domingo de Heredia (9° 58'N, 84°5'0) donde crece una de las especies de
4
interés: lnga vera; estos sitios se encuentran en la Gran Área Metropolitana y son
áreas urbanas. Las especies deo lnga de este estudio y los sitios de muestreo se
anotan en el Cuadro 1.
Para distinguir estas especies, se utilizó la clave de Zamora y Pennington
(2001) y con base en ésta se hizo una clave dicotómica (Apéndice 2). En todo el
género lnga, ha habido una variación continua en los caracteres morfológicos. Sin
embargo, la sección Bourgonia es considerada por Pennington como basal,
mientras que la sección lnga es más derivada (Pennington 1997). Existe una
filogenia de algunas especies de lnga, que incluye lnga oerstediana, l. vera, l.
barbourii, l. ruiziana e l. sapindoides (Richardson et al. 2001 ). La relación entre
especies de lnga es útil para saber si los inductores de agallas son específicos de
una sección o una especie.
Recopilación de datos
El muestreo se hizo cada dos meses, de junio del 2009 a julio del 2010, en hojas
de árboles adultos de las especies de interés. Estos árboles se encontraban en
orillas de caminos para homogeneizar de esta forma las condiciones lumínicas.
Para cortar ramas se utilizó una podadora con mango telescópico. La unidad de
muestreo fue de 1O hojas maduras por árbol. Estas hojas, de una sola rama, tenían
el color y la textura de hojas adultas, lo que cambia según la especie de árbol (en
lnga oerstediana, por ejemplo, las hojas jóvenes son rojizas y suaves, mientras las
hojas maduras son verdes y más coriáceas). En cada visita al campo se
muestrearon los mismos árboles. Cuando un árbol fue cortado, se trató de reponer
por otro de la misma especie. En el laboratorio, se hicieron disecciones de las
agallas al estereoscopio, con el fin de describirlas en detalle.
Uso de morfoespecies
La familia Cecidomyiidae es el grupo de insectos inductores de agallas más
abundante en los trópicos (Hanson com. pers. 2009). De las 6131 especies
conocidas, el 80% están asociados a Angiospermas. Sin embargo, se conoce poco
de este grupo de insectos y se descubren especies nuevas muy frecuentemente.
5
Sólo para Norteamérica, entre 1987 y el 201 O, se han descrito 287 especies
titófagas nuevas, un tercio del número que se conocía antes, y el número total de
especies es inestimable, especialmente en los Trópicos (Gagné 201 0). Para hacer
estudios ecológicos de agallas, se ha generalizado el uso de morfoespecies de
inductores de agallas (Medianero et al. 2003, Nieves-Aidrey et al. 2008). Se ha visto
que las especies cercanamente emparentadas inducen agallas de estructura similar
(Stone & Cook 1998).
Análisis estadístico
Se hizo una curva de acumulación de especies por sitio para las especies
que tenían más de 50 agallas (En la Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes: lnga
leonis, l. oerstediana e l. sapindoides; en La Selva: l. oerstediana e l. ruiziana y en
La Tirimbina: l. oerstediana e l. samanensis, Cuadro 2). Tomando en cuenta todos
los meses muestreados y los sitios, se hizo un análisis de rarefacción, para ver cuál
especie de lnga posee mayor riqueza de morfoespecies, si se volviera a hacer un
muestreo al azar en los mismos árboles.
Se hicieron pruebas de bondad y ajuste, para probar si las especies de lnga
diferían en abundancia y riqueza de agallas, y para probar si los promedios de
riqueza de agallas diferían entre especies de lnga. Se hizo un análisis de
correspondencia para explorar alguna posible asociación entre las especies de lnga
y las morfoespecies de agallas.
Para examinar la especificidad de las
morfoespecies con respecto a las secciones de lnga, se realizó un análisis de
conglomerados con distancias euclideanas.
Se hicieron correlaciones entre las distancias entre árboles y la abundancia y
la riqueza de morfoespecies encontradas por sitio. Para determinar si la abundancia
de morfo especies de agallas en lnga oerstediana e l. sapindoides cambiaba con el
tiempo, se hicieron pruebas de bondad y ajuste con las abundancias de agallas por
mes muestreado. Para todos estos análisis se utilizó el programa PAST 2.0 ®. La
distancia entre árboles se midió usando los puntos de GPS de cada árbol y el
programa DIVA-GIS (versión 7.3.0.1 ).
6
Resultados
Se registraron 30 morfoespecies de agallas (Apéndice 3): 4 en lnga alba, 6
en Jnga barbourii, 10 en lnga Jeonis, 5 en lnga mortoniana, 14 en lnga oerstediana,
3 en Jnga punctata, 5 en lnga ruiziana, 5 en lnga samanenesis, 13 en lnga
sapindoides y 7 en Jnga vera (Cuadro 2). Las especies más muestreadas fueron
lnga oerstediana, con 22 árboles, e /. sapindoides, con 20.
La curva de acumulación de especies pareció llegar a su asíntota en los tres
sitios para las especies de lnga con más agallas (Fig. 1). La riqueza de agallas fue
similar entre las especies estudiadas (X2 = 14.5, p=0.075, gl=8), pero la abundancia
de agallas fue mayor en Jnga oerstediana (X2 = 1O, 13, p< 0.00001, gl=8), aunque
mostró gran variabilidad (Cuadro 3). La especie con mayor riqueza de agallas fue
lnga oerstediana y la que presentó menos fue lnga punctata. Los promedios de
agallas de todas las especies no son significativamente diferentes (X2 =567,98, gl =
8, p < 0.0001 ), pero el de lnga oerstediana sobresale del conjunto (Cuadro 3). Tanto
para tres como para seis muestras, lnga alba tendría mayor riqueza de agallas si se
hiciera un muestreo al azar (Fig. 2).
El análisis de conglomerados (Fig. 3) no mostró asociación por sección de
lnga ni se asemeja al árbol filogenético hecho por Richardson y colaboradores
(2001). De 30 morfa especies de agallas encontradas, alrededor de la mitad (13)
eran compartidas entre secciones del género (Cuadro 2). Entre esas se encontraron
las agallas que fueron más difíciles de delimitar como morfa especies: las agallas 5,
8, 14, 22,23 y 27. Algunas morfa especies de agallas parecían ser específicas de
algunas secciones: las agallas 8 y 15 sólo se encontraron en la sección Pseudinga.
Otras, por el contrario, se encontraron en especies de diversas secciones: las
agallas 23 y 25, que fueron problemáticas a la hora de definirlas como morfa
especies, se encontraron en 4 y 3 de las secciones estudiadas, respectivamente.
La distancia entre árboles no tuvo influencia en ningún sitio sobre la
abundancia y la riqueza de morfoespecies de agallas, tanto para lnga oerstediana
(en San Ramón: rnq = -0.14, Priq = O, 17, rabund = -0.11, Pabund = 0.31, en La Selva: rriq =
-0.40, Priq = 0.43, rabund = -0.32, Pabund = 0.54, en La Tirimbina rriq = 0.49, Priq = 0.33,
rabund = 0.05 y Pabund = 0.93), como para lnga sapindoides (en San Ramon: rriq =
7
O. 16, Pnq
= 0.35 y rabund = 0.86, Pabund < O. 0001, en La Selva: rnq = 0.17, Priq = 0.31
y
rabund = 0.12, Pabund = 0.48, en La Tirimbina rriq = -0.37, Priqu = 0.47, rabund = -0.13,
Pnq=0.81).
En l. oerstediana, las agallas 10 y 24 fueron más comunes en julio de 2009.
Las agallas 14, 20 y 22 fueron más comunes en febrero de 2010. Los meses de
agosto y diciembre de 2009 y febrero y julio de 201 O fueron los más similares en
composición de agallas (Fig. 4). Estos meses fueron muy lluviosos. En diciembre de
2009 y febrero y julio de 2010 no hubo agallas en lnga sapindoides. Estos meses
fueron más secos: en época seca y en el veranillo de San Juan. También en l.
sapindoides, los meses junio de 2009 y abril de 201 O fueron muy similares en su
composición por las agallas 14 y 25 (Fig. 5).
En lnga oerstediana, hubo más agallas en febrero 201 O que en el resto de
los meses (X2 = 133.44, p < 0.00001, gl = 6), debido a que en ese mes se contó un
número mayor de agalla 22 (Cuadro 4). Es probable una estacionalidad en las
agallas de lnga sapindoides (X2 = 152.13, p < 0.00001, gl = 6, Cuadro 5, Fig. 6): en
julio de 2010 hubo más agallas que en otros meses y donde la morfoespecie 3 fue
muy abundante; a finales de noviembre de 2009, no se observaron agallas en esa
especie de árboles (Cuadro 5).
Discusión
La poca asociación entre especies de plantas hospederas y morfoespecies
de agallas registradas en este estudio podría deberse a que los inductores de estas
agallas son especies más generalistas. También podría deberse a que no se
conocen todos los adultos de las morfoespecies de agallas, ya que se optó por
disectar la agalla en lugar de criarla, como es usual en este tipo de estudios
(Cuevas-Reyes et al. 2003).
Se ha propuesto que el número de agallas en cada especie puede ser
afectado por la cantidad de compuestos secundarios de las hojas: cuanto más
compuestos secundarios, más agallas y minadores de hojas, pues estos insectos
están más protegidos en las hojas (Bianche y Westoby 1995). Sin embargo, lnga
8
oerstediana, que se halla en todos los sitios y posee mayor abundancia y riqueza de
agallas, muestra una gran tasa de herbivoría, comparada con lnga punctata. lnga
oerstediana siempre tenía cierto grado de defoliación, mientras otras especies
tenían hojas más enteras.
La susceptibilidad de las plantas y el comportamiento de los inductores
pueden estar más relacionados con la región geográfica que con la distancia en una
sola región (Raman 2005). En Quercus (Fagaceae), se ha visto que las especies
con un ámbito de distribución geográfica mayor tienen mayor riqueza de insectos
asociados a agallas (Cornell & Washburn 1979). En lnga esto se cumple en algunos
casos: si se compara lnga oerstediana con l. punctata (Cuadro 6), se ve que la
distribución de la primera es más amplia que la segunda. Sin embargo, esto no se
cumple en todos los casos: l. sapíndoídes, que también tiene una gran riqueza de
especies, tiene una distribución geográfica más limitada que l. punctata.
Los inductores de estas agallas, los Cecidomyiidae, durante su etapa adulta
viven sólo unos pocos días y no necesitan alimentarse. En zonas templadas, la
sincronización de etapas larvales tempranas de los inductores de agallas con la
fenología del árbol hospedero es vital para la cantidad y calidad de recurso
disponible para las larvas y para la sobrevivencia del adulto (Yukawa 2000). Las
agallas protegen a estos insectos de la nieve, del sol y de la lluvia (Price et al.
1987).
Sin embargo,
esto
se
vuelve
menos crítico
en zonas tropicales,
especialmente en zonas húmedas, como las de este estudio. Además, el ciclo de
vida de los Cecidomyiidae no se ha estudiado aún en zonas tropicales (Hanson,
com. pers. 2011 ). En zonas templadas, los ciclos de vida de Cecidomyiidae incluyen
una pausa invernal en el desarrollo (Yukawa & Rohfritsch 2005), lo que muy
probablemente no ocurre en zonas tropicales.
En este estudio se observa cierta
estacionalidad entre meses más secos (cuando no se hallaron agallas en lnga
sapíndoides) y meses más lluviosos, en que se registraron agallas similares en las
dos especies de árboles más muestreadas (l. oerstedíana e l. sapíndoides).
9
Literatura citada
Carneiro, M.A., C.S.A. Branco, C.E.D. Braga, E:D: Almada, M.B. Costa, V.C. Maia &
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Cuadros y figuras
Cuadro 1: Especies de lnga y sitios utilizados en este estudio
Sección
Especie
Tirimbina
La
RBAMB
Selva
Bourgonia
l. alba
X
X
Bourgonia
l.
X
samanensis
Pseudinga
l. barbourii
X
Pseudinga l. mortoniana
X
Pseudinga
l. punctata
X
Pseudinga
l. ruiziana
X
X
Tetragonae
l.
X
X
X
sapindoides
Vulpinae
l. leonis
X
lnga
l. oerstediana
X
X
lnga
l. vera
Santo Domingo, San
Pedro y Parque Paz
X
13
Cuadro 2. Morfoespecies de agallas con respecto a la especie de lnga en que
fueron encontradas y la sección del género,
M orfo
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
16
17
18
19
20
21
22
23
24
25
26
27
28
29
30
Bourgonia
l_alb
1 sam
a
Pseudinga
1 barbourii
1 mort
X
X
1 punct
1 ru
iz
X
Tetragonae
Vulpinae
1 sap_
1 leon
X
X
lnga
l_oer
st
1 vera
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
14
Cuadro 3. Riqueza y abundancia de agallas encontradas por especie de lnga.
-
----
-------
Especie
Abundancia de morfo
especies de agallas
Abundancia
de árboles
4
6
9
5
14
4
5
23
22
77
21
1749
6
70
2
9
6
3
22
3
8
Promedio
de agallas
(±DE) por
árbol
8 (13)
2 (2)
13 (16)
7 (O)
125 (131)
2 (2)
9 (4)
10
65
7
9 (14)
12
241
21
11 (23)
Riqueza de
morfo especies
de agallas
l. alba
l. barbourii
l. leonis
l. mortoniana
l. oerstediana
l. punctata
l. ruiziana
l.
samanensis
l.
sapindoides
Cuadro 4. Abundancia de agallas en 22 árboles de lnga oerstediana por mes de
muestreo
Morfo
2
3
4
11
13
14
20
22
23
24
25
26
27
Junio
2009
1
85
3
o
o
o
o
7
4
1
45
o
o
Agosto
2009
13
81
2
Octubre
2009
5
77
12
Diciembre
2009 4
4
256
12
Febrero
2010
12
45
7
Mayo
2010
8
86
22
Julio
2010
9
45
o
o
o
o
o
o
o
o
o
o
o
o
4
9
16
6
3
13
1
2
2
1
o
o
o
41
10
2
108
49
11
5
o
o
1
34
148
1
2
45
43
1
1
1
7
o
3
1
49
19
2
o
o
o
o
19
3
1
225
5
o
15
Cuadro 5. Abundancia de morfoespecies de agallas en 21 árboles de lnga
sapindoides según el mes de muestreo
Morfo
1
2
3
12
13
14
17
19
22
23
25
27
Junio
2009
1
o
Agosto
2009
o
o
o
2
1
3
3
4
7
1
o
o
1
1
o
o
o
o
o
o
11
o
Octubre
2009
2
1
1
1
11
1
1
o
2
o
o
o
Diciembre
2009 4
o
o
o
o
o
o
o
o
o
o
o
o
Febrero
2010
6
o
o
o
38
3
o
o
o
o
o
5
Mayo
2010
o
o
o
Julio
2010
1
o
o
2
2
16
6
60
5
o
o
o
o
o
27
o
2
o
1
11
1
16
Cuadro 6. Distribución mundial de las especies de lnga de este estudio
--·-
---··-·--
Espec1e
Distribución geográfica
----
l. alba
Distribución
altitudinal
0-1000
Sitios preferidos
0-1200
Bosque húmedo montano y
de bajura
A lo largo de división
continental en bosques
húmedos montanos o
nubosos. Ocasionalmente
en bajuras.
Montañas húmedas
l. leonis
México a Panamá y por
Suramérica hasta Brasil y
Bolivia
México, Nicaragua, CR y
Panamá
Costa Rica y Panamá.
l. mortoniana
Costa Rica
900-1750
l. oerstediana
México y Centroamérica,
Venezuela, Trinidad,
Antillas Menores, oeste de
Suramérica hasta Bolivia
0-3000
l. punctata
México a Centroamérica y
oeste de Suramérica en
Bolivia y Amazonía
Brasileña, Cuba y Antillas
Menores
Nicaragua, CR, Panamá,
hasta el oeste de
Suramérica hasta Bolivia y
Amazonia brasileña.
Nicaragua y Colombia
0-2000
l. sapindoides
Del sureste de México por
Centroamérica hasta Perú
y el norte de Venezuela.
0-1300
l. vera
De México al norte de
Argentina y en las Antillas
0.1650
l. barbourii
l. ruiziana
l. samanensis
500-1200
Bosques primarios y
secundarios de bajura
Bosques siempre húmedos
de bajura y montanos en la
vertiente Atlántica. En
vertiente Pacífica, en
bosques estacionales de
bajura en la vertiente
Pacifica.
Vegetación alterada y en
claros de bosques maduros
de bajura y montaña
0-2000
Bosques húmedos de
bajura y montanos
0-900
Bordes de ríos, áreas
alteradas y bosques
primarios húmedos
montanos y de bajura
Claros de bajura y
montanos en tierras no
inundadas. Usada para
sombra de café en
Centroamérica, por lo que
tiene distribución más
amplia que la natural.
Mayormente bosques
húmedos o en quebradas
estaciones en bosques
más secos
17
14
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12
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10
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Mes de muestreo
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111.0
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Mes de muestreo
Fig. 1. Curva de acumulación de morfoespecies de agallas mes de muestreo en la Reserva Biológica
Alberto Manuel Brenes (A), La Selva (B) y La Tirimbina (C), 2009-2010.
18
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Mes de muestreo
Fig. 1 (Cont.). Curva de acumulación de morfoespecies de agallas mes de muestreo en la Reserva
Biológica Alberto Manuel Brenes (A), La Selva (B) y La Tirimbina (C), 2009·201 O.
1 alba
1 barbouril
l.leonis
- -1. mortoniana
1. oerstedlana
1. punctata
- -1. ruizlana
1 samanensis
l. sapindoides
l. vera
-
6
11
16
21
26
31
36
41
46
51
56
61
No. agallas 1 árbol
Fig. 2. Rarefacción de morfoespecies de agallas con respecto a las especies de lnga.
19
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o
2
4
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10
Fig. 3. Análisis de conglomerados de riqueza de morfoespecies de agallas en especies de Jnga
basado en el índice de Jaccard. Los colores representan las secciones de las especies: rojo:
Bourgonia. verde: lnga, negro: Pseudinga, amarillo: Tetragonae y azul : Vulpinae.
20
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••
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Fig . 4. Análisis de correspondencia de morfoespecies de agallas en/. oerstedíana con respecto al
tiempo. Los ejes explican 85.51% de la variación de los datos.
2
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Fig. 5. Análisis de correspondencia de morfoespecies de agallas en /. sapindoides con respecto al
tiempo. Los ejes explican el73.41% de la variación de los datos.
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lnga oerstediana
lnga sapindoides
• • ·- • • lnga ruiziana
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o
.....
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:::J
Fecha
Fig. 6. Número de árboles de lnga oerstediana e/. sapindoides con agallas según el mes de
muestreo.
22
Artículo 2: El uso de morfo especies de agallas- El caso de lnga (Fabaceae)
23
El uso de moño especies de agallas- El caso de lnga (Fabaceae)
Amandine Bourg - Maestría Académica en Biología, Universidad de Costa Rica
[email protected]
RESUMEN: Los insectos inductores de agallas de la familia Cecidomyiidae son
organismos diversos pero poco estudiados taxonómicamente. Se han usado
morfotipos de agallas como sustitutos de especies de inductores en estudios
ecológicos. lnga es uno de los géneros de árboles de Costa Rica en que las agallas
son comunes. Al utilizar morfa especies para medir riqueza y abundancia de agallas
en 1O especies de este género, se encontró un número de morfoespecies de
compartidas entre especies de lnga mucho mayores a los números encontrados por
la última revisión de la técnica. Esto puede deberse a que esta revisión era muy
general y que no se estudió un sólo grupo en particular. Carneiro y colaboradores
apoyan la idea de usar morfa tipos de agallas como sustitutos de las especies de
insectos inductores. Sin embargo, las agallas pueden cambiar de forma según su
estado de desarrollo, los parasitoides que tengan y por estadios sexuales o
asexuales de un mismo inductor. En estudios de un grupo particular, estas especies
compartidas podrían causar una sobreestimación de la riqueza de inductores de
una región.
Palabras clave: morfoespecies, ecología de bosques, lnga
Los insectos inductores de agallas de la familia Cecidomyiidae son
organismos diversos, pero poco estudiados taxonómicamente. Aunque se han
descrito unas 500 especies de los trópicos, se calcula que existen unas 120 000
especies (Carneiro et al. 2009). Se considera que el morfotipo de las agallas es
parte del fenotipo extendido de cada especie de insecto inductor, como adaptación
para alimentarse de tejidos de alto valor nutritivo y como protección ante un medio
hostil y de enemigos naturales (Stone & Cook 1998, Cameiro et al. 2009). En
general, se ha visto que las especies cercanamente emparentadas inducen agallas
de estructura similar (Stone & Cook 1998).
Se acepta ampliamente que la mayoría de los insectos inductores de agallas
son específicos, tanto del órgano como de la especie de planta que utilizan; es
decir, que inducen agallas en una sola especie de planta o en unas pocas especies
afines. Por esto, se han usado los morfotipos de agallas como sustitutos de
especies de inductores de agallas en estudios ecológicos (Cuevas-Reyes et al.
24
2003, Dalbem & Mendoc;a Jr 2006, Gonc;alves-Aivim & Femandes 2001, Medianero
et al. 2003, Mendoc;a et al. 2010, Nieves-Aidrey et al. 2008, Oyama et al. 2003,
Pontes Ribeiro & Basset 2007, Schwartz et al. 2003). Incluso, los morfotipos de
agallas han sido utilizados en taxonomía vegetal, para distinguir entre subespecies
de plantas, como en Ericameria nauseosa (Pall. Ex Pursh) Britton (Asteraceae,
Cameiro et al. 2009).
lnga es uno de los géneros de árboles de Costa Rica en que las agallas son
comunes (Hanson com. pers. 2009). Este género se encuentra desde el centro de
México hasta el Mar de la Plata en Argentina y es un componente muy importante
en bosques húmedos neotropicales de bajura, tanto por su biomasa como por su
gran número de especies (Pennington 1997).
Materiales y métodos
El género lnga se encuentra en casi todo el país, principalmente en
elevaciones medias a bajas y en zonas húmedas (Zamora 201 0). Las reservas La
Tirimbina, La Selva y Alberto Manuel Brenes se encuentran en zonas con estas
características y se sitúan en la vertiente caribe del país.
La Estación Biológica La Selva es una de las estaciones de la Organización
para Estudios Tropicales. Se sitúa en Puerto Viejo de Sarapiquí (1 oo 26' N, 83° 59'
W), comprende 1600 hectáreas de bosque y tiene una temperatura promedio anual
de 25.8°C y una precipitación de 4000 mm por año (Organization for Tropical
Studies 2009, Pallow & Oberbauer 2009). La Tirimbina se encuentra a 7 km de La
Selva, en La Virgen de Sarapiquí. Su temperatura anual promedio es de 25.3
oc y
tiene una precipitación de 3800 mm por año (10°23' N, 84°8' O) (Segura & Kanninen
2005). La Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes de administración conjunta de
la Universidad de Costa Rica y el Ministerio de Ambiente y Energía, se encuentra en
el cantón de San Ramón de Alajuela, a 10° 13' N y 84° 36' O y cubre 7800
hectáreas (Toledo & Durán 2008). Su precipitación es de 4500 mm por año, con una
menor precipitación entre febrero y abril (Gómez-Laurito & Ortiz 2004). Se incluyen
también las localidades de San Pedro de Montes de Oca (9°56'N, 84°02'9°0),
25
Parque de la Paz (9°54'N, 84°04'0) y Santo Domingo de Heredia (9° 58'N, 84°5'0)
por la presencia de una de las especies de interés: lnga vera.
En La Tirimbina se muestrearon las especies l. oerstediana, l. ruiziana, l.
samanensis e l. sapindoides; en La Selva, l. alba, l. mortoniana, l. oerstediana, l.
ruiziana e l. sapindoides y en San Ramón, l. alba, l. barbourii, l. leonis, l.
oerstediana, l. punctata e l. sapindoides. En San Pedro, Santo Domingo y el Parque
de la Paz se observó l. vera.
El muestreo se hizo en hojas de árboles adultos de orillas de caminos, para
homogeneizar de esta forma las condiciones lumínicas. La unidad de muestreo fue
de 1O hojas fotosintéticamente activas por árbol. En cada visita al campo se
muestrearon los mismos árboles. En el laboratorio, se hicieron disecciones de las
agallas
al
estereoscopio
para
distinguir
morfoespecies.
Para
definir
las
morfoespecies se tomó en cuenta la forma, el número de cámaras, el color, el
tamaño de la agalla, si era desprendible de la hoja y el ocupante. Se trató de no
aumentar el número de morfoespecies, es decir, se pusieron agallas con medidas
similares dentro de una misma morfoespecie.
Resultados y discusión
De las 30 morfo especies definidas (Cuadro 1 ), el 16% (cinco) fueron
imposibles de clasificar,por ser un ejemplar único y ni la morfología ni lo que se
encontró dentro ayudó
en
la
clasificación
(tres),
o
porque
parecían
ser
modificaciones de otra agallas (sólo se encontró Tanaostigmatidae en dos casos, y
. las avispas de esta familia son por lo general inquilinas o parasitoides de agallas,
Fig 1 ).
De las 30 morfoespecies, alrededor de la mitad (16) son compartidas entre
especies de lnga. Aún en una especie de lnga se observaron gradientes en cuatro
morfoespecies
de
agallas
que
hicieron
imposible
separarlas
en
varias
morfoespecies (Fig 2): muestran diferente grado de pubescencia, con estadios
intermedios y diferentes colores. Se prefirió ser conservador antes que sobreestimar
el número de agallas, por lo que las formas intermedias se agruparon para dar un
estimado conservador de la cantidad y riqueza de agallas encontradas. En 25
26
morfoespecies se registraron otros insectos que no son
inductores de estas
agallas: Tanaostigmatidae, Eulophidae, Platygastridae, A//orogas (Braconidae) y
otros Hymenoptera no determinados (Cuadro 2). De esos, sólo dos (6 % de las
morfoespecies), tenían Tanaostigmatidae, que cambian la morfología de la agalla
en que se alojan.
Alrededor de la mitad de las morfoespecies de agallas son
confiables (16/31, Fig. 3); es decir, se puede razonablemente suponer que
corresponden a especies de inductores diferentes a todo el resto. Para aumentar
este número, deberían criarse las agallas y estudiar la morfología de las larvas.
Las cifras de morfo especies compartidas son mucho mayores a las de
Carneiro y sus colaboradores (2009). En una revisión exhaustiva de 42 familias de
plantas, ellos comprobaron que el 92,4% de las especies de Cecidomyiidae que
inducen agallas (181) se alimentan de una sola especie de planta; y sólo el5,6% de
las especies (11) inducen agallas en varias especies de un mismo género. Sin
embargo, en ese mismo artículo sólo se incluyeron 15 agallas en Fabaceae, de las
cuales sólo había una en lnga y no más de una especie de inductor de agalla por
género de Fabaceae. La diferencia de cifras puede deberse a que esta revisión era
muy general y que no se estudió este grupo
específicamente~·
Carneiro y colaboradores apoyan la idea de usar morfotipos de agallas como
sustitutos de las especies de insectos inductores. Sin embargo, las agallas pueden
cambiar de forma según el estado de desarrollo, los parasitoides que tengan y por
estadios sexuales o asexuales de un solo inductor (Bianche & Ludwing 2001 ). Esto
podría causar un error más grande de lo esperado y una sobreestimación de la
riqueza de inductores en "una zona.
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395-775.
29
Cuadros y figuras
•..::uadro 1. Morfoespecies de agallas encontradas por especie de lnga, Costa Rica 2011.
Morfo
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
16
17
18
19
20
21
22
23
24
25
26
27
28
29
30
l.
alb
a
l.
barb
ourii
l.
leo
nis
l.
mortoni
a na
X
X
X
l.
oerstedi
a na
l.
puncta
ta
l.
ruizia
na
l.
samane
nsis
l.
sapindoi
des
X
X
l.
ver
a
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
30
Cuadro 2. Parasitoides e inquilinos de las morfoespecies de agallas encontradas
Morfo
Parasitoides e inquilinos encontrados
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
16
17
18
19
20
21
22
23
24
25
26
27
28
29
30
Eulophidae
Hymenoptera
Hymenoptera
Hymenoptera
T anaostigmatidae
Hymenoptera
Aleyrogus
Hymenoptera
Hymenoptera
Hymenoptera
Eulophidae
Platygastridae y Eu lophidae
Aleyrogus
Hymenoptera
Hymenoptera
Chalcidoidea
Platygastridae
Platygastridae y Eulophidae
Hymenoptera
Eulophidae
Tanaostigmatidae
Platygastridae
Platygastridae
--v
.¡ .
A
B
"C
D
E
1
-------
Fig. 1. Agallas difíciles de clasificar por ser únicas (A, B y C) o por ser modificación de algo más (D y
E).
~
11
1
1
1
-
-~
e
Fig. 2 . Gradientes en morfoespecies de agallas: Agalla 5 (A), Agalla 14 (8), Agalla 22 (C) y Agalla 25
(D)
K
_ _ _.... o
Fig. 3. Morfoespecies de agallas consideradas confiables: Agalla 1 (A), Agalla 2 (8), Agalla 4 (C),
Agalla 6 (D), Agalla 7 (E), Agalla 8 (F), Agalla 9 (G), Agalla 10 (H), Agalla 12 (1), Agalla 14 (J), Agalla
16 (K), Agalla 18 (L), Agalla 20 (M), Agalla 24 (N) , Agalla 26 (0), Agalla 27 (P), Costa Rica 2011
32
Artículo 3: Inductores y parasitoides de agallas de hojas de lnga vera
(Fabaceae)
33
Inductores y parasitoides de agallas de hojas de lnga vera (Fabaceae)
Amandine Bourg, Maestría en Biología, Universidad de Costa Rica
[email protected]
RESUMEN: El estudio de agallas es una buena oportunidad para entender estructuras complejas de
comunidades en tres niveles tráficos diferentes: la planta hospedera, el insecto inductor de agallas y
el parasitoide. En tres sitios del Valle Central de Costa Rica, se revisaron hojas de /nga vera y se
recolectaron hojas con agallas. En el laboratorio se hicieron disecciones de las agallas al
estereoscopio y se guardaron larvas, pupas y adultos criados para enviar al Dr. Raymond Gagné,
para su identificación posterior. Se procesaron 2755 agallas. 95,55% (2632) son de la agalla# 21 o
alguna modificación de ésta y 4,45% (126) son de la agalla# 25 o la modificación de esta. La agalla
# 25 sólo se encontró en el envés de las hojas, mientras que 2382 agallas # 21 (86.5%) se
encontraron en el envés. La agalla # 21 siempre fue más abundante que la # 25. Las agallas en que
se observó línea de abscisión, sólo se registraron Cecidomyiidae. Dos especies inquilinas de
Tanaostigmatidae habitan la agalla # 21. Los Eulophidae hallados son parasitoides. En agallas
pequeñas #21, había varias larvas, pero sólo Tanaostigmatidae o sólo Eulophidae en agallas más
grandes. Se recolectaron dos especies de inquilinos de agallas, ambos de la familia
Tanaostigmatidae (Hymenoptera: Chalcidoidea): Tanaoneura hírtícoxa y Tanaostígmodes grupo
gracílís (Hanson com. pers. 2009). La pFimera especie estaba en agallas # 21 modificadas (y
probablemente en la agalla # 25) con una sola cámara, mientras la segunda habitaba en una agalla
modificada con varias cámaras. La agalla # 21, al ser atacada por parasitoides, no cambia la
apariencia externa a primera vista, pero aumenta el número de cámaras y cambia la textura. Las
evidencias indirectas de que unas agallas son modificaciones de otras son varias: sólo hay una
cámara en las agallas originales, mientras en las modificadas hay varias; se han hallado varios
insectos dentro de una sola agalla y muchas veces aparecen agallas modificadas y no modificadas
en el mismo foliolo.
Palabras clave: Cecidomyiidae, T anaostigmatidae, lnga vera, Fabaceae, Costa Rica
Las agallas se forman a partir de tejidos u órganos de plantas que se desarrollan
más que lo normal por la acción de organismos parásitos, en su mayoría insectos.
Esta interacción involucra al menos dos organismos: el inductor de la agalla, por
ejemplo un artrópodo, y la planta que responde al desarrollarlas (Raman et al.
2005). Los órdenes de insectos a los que pertenecen la mayoría de los inductores
de agallas son Hymenoptera, Hemiptera y Díptera. En Díptera, la familia
Cecidomyiidae, cuyo número total de especies no se conoce, representa el grupo
con mayor número de inductores. Un 60% de los cecidómidos son inductores de
agallas (Raman et al. 2005). Estas moscas pueden inducir agallas en todos los
órganos de las plantas (Gullan & Cranston 2000). En Costa Rica, el 70% de las
agallas observadas son inducidas por cecidómidos y se han registrado agallas en el
66% de las familias de dicotiledóneas (Hanson & Gómez-Laurito 2005).
Las agallas tienen gran diversidad de tamaños y formas. Las producidas por Díptera
y por Hymenoptera son muy complejas en cuanto a forma y tamaño. El desarrollo
34
de estas agallas depende del inductor y del estímulo de éste sobre el tejido de la
planta a lo largo del desarrollo de la larva y de la agallas (Rohfritsch 1992). Las
agallas pueden involucrar otros componentes: un hongo (en agallas de ambrosía) y
otros artrópodos con diferentes funciones (parásitos, depredadores, visitantes e
inquilinos) (Raman et al. 2005).
El estudio de agallas es una buena oportunidad para entender estructuras
complejas de comunidades en tres niveles tróficos diferentes: la planta hospedera,
el insecto inductor de agallas y el parasitoide. Las agallas dan protección y alimento
al inductor, pero también pueden ser localizadas fácilmente por los parasitoides.
Estas larvas no son móviles, por lo que han tenido que desarrollar estrategias para
disminuir el efecto del ataque de parasitoides. Los parasitoides que atacan agallas
muestran dos modos de vida. Uno es atacar a los insectos formadores de agallas
en estadios tempranos del desarrollo; estos parasitoides son endoparasíticos, viven
poco, dedican casi todo su tiempo de vida a reproducirse y sincronizan su ciclo de
vida con el del hospedero. Otro modo de vida es atacar los estadios larvales más
desarrollados y las pupas y usualmente son ectoparasitoides; estos viven más
tiempo y dedican mucha energía a encontrar un hospedero. El ataque de
parasitoides influye en el desarrollo de las agallas. Así, los inquilinos se ven
obligados a optar por un rápido desarrollo en los primeros estadios o por larvas muy
pequeñas (Yukawa & Rohfritsch 2005). Además, los inquilinos pueden aumentar el
valor nutricional del tejido que las rodea (De Lima Detoni et al. 201 O) y desviar el
flujo de nutrientes y de fotoasimilados en la planta (Schoonhoven et al. 2005). En un
experimento con
14
COz, se mostró que todas las agallas encotradas en Taraxacum
officinale desvían hasta un 70% del carbono producido por el hospedero
(Schoonhoven et al. 2005). Para combatir parasitoides, las avispas de la familia
Cynipidae producen agallas con varias cámaras (Atkinson et al. 2002), mientras
otros inductores de agallas pueden provocar la producción de secreciones
azucaradas en las agallas, para atraer hormigas que las protejan (Brenes-Arguedas
et al. 2007). Algunas especies de plantas emiten compuestos volátiles específicos
que reducen la tasa de herbivoría por el efecto del agallador (Tooker et al. 2008).
Las interacciones planta-insecto muestran respuestas específicas al inductor de la
35
agalla. En un solo hospedero, diferentes especies de insectos pueden manipular el
metabolismo de la planta a su favor, como es el caso de Tanaostigmoides mecanga
y T. ringueleti, ·que inducen la producción de diferentes polipéptidos en Calliandra
brevipes (De Lima Detoni 201 O).
Tanaostigmatidae es una pequeña familia de avispas calcidoides, con unas 94
especies en nueve géneros, cinco de los cuales son neotropicales. Se encuentran
muchas veces asociados a agallas, ya sea como inductores (Penteado-Dias &
Carvalho 2008, Weekley 2000) o como inquilinos (Wilson Fernandes et al. 1987).
Prefieren árboles de la familia Fabaceae como hospederos (Penteado-Dias &
Carvalho 2008). Las agallas que tienen inquilinos tanaostigmátidos se reconocen
por la textura dura, el mayor tamaño y el cambio de forma con respecto a la original
(Wilson Fernandes et al. 1987). Los miembros de Tanaostigmatidae han sido
observados como inductores y como inquilinos de agallas (Wilson Fernandes et al.
1987).
El género lnga (Fabaceae) que se encuentra desde el centro de México hasta el
Mar del Plata en Argentina (Pennington 1997), es un componente fundamental en
bosques húmedos neotropicales de bajura, tanto por su biomasa como por su gran
número de especies. La región donde posee mayor número de especies es la parte
oeste de Sudamérica, con 137 especies repartidas en 13 secciones (Richardson et
al. 2001 ). De las 14 secciones que describe Pennington ( 1997), 12 se encuentran
en Costa Rica, con 53 especies (Zamora & Pennington 2001, Anexo). La
distribución geográfica de las especies de lnga puede resultar de la preferencia de
las especies por ciertos tipos de suelo y regímenes lumínicos (Palow & Oberbauer
2009).
Los árboles del género lnga han sido utilizados como sombra de café.
Se ha
considerado que los cafetales con sombra son agroecosistemas beneficiosos para
el ambiente, ya que mantienen parte de la diversidad de aves y hormigas de los
bosques adyacentes (Philpott et al. 2008). Algunas especies del género, como l.
edu/is e l. spectabilis, se usan como árboles frutales, pues la cubierta carnosa y
dulce de las semillas es comestible. Además, se ha propuesto su uso para
restauración de suelos (Pennington 1997). Entonces, son de importancia agrícola y
36
ecológica para el país. /nga es uno de los géneros de árboles de Costa Rica en que
las agallas son comunes.
Los insectos formadores de agallas y sus plantas hospederas están muy
estrechamente ligados. Estos insectos pueden cambiar la morfología externa de la
planta, así como modificar su fisiología y regular sus compuestos secundarios; por
ejemplo, disminuir sustancias de defensa dentro de la agalla y aumentarlas en su
periferia, así como aumentar la producción de sustancias azucaradas nutritivas
(Hartley & Lawton 1992). Se han observado agallas con formas similares en lnga
vera, de formas y tamaños variados pero con formas intermedias, y se quiere saber
si unas son modificaciones de otras y las relaciones que tienen entre ellas.
Se estudió en detalle la morfología y el desarrollo de agallas de lnga vera. Para
esto, se criaron los insectos asociadados a cada tipo de agalla en lnga vera. Para
saber cuáles Tanaostigmatidae son inquilinos y cuáles son inductores de agallas.
Se quieren obtener larvas, pupas, machos y hembras del Cecidomyiidae que
inducen la agalla #21 y la agalla #25, para que el especialista R. Gagné pueda
describir estas dos especies. Además se provee información detallada sobre la
fenología, los parasitoides asociados, el momento en que se produce la línea de
abscición de la agalla y se determina si está sólo presente cuando hay
Cecidomyiidae.
Materiales y métodos
•
Recolección de datos
El estudio se realizó en tres lugares: el campus de la Universidad de Costa Rica
(UCR, en San Pedro de Montes de Oca, 9°56'N, 84°02'0), en el Parque de la Paz
(en San Sebastián de San José, 9°54'N, 84°04'0) y en Santo Domingo de Heredia
(9° 58'N, 84°5'0), donde se localizó un gran número de árboles de Jnga vera (ocho
árboles). Los tres sitios son zonas urbanas con árboles sembrados para brindar
sombra.
Se revisaron todas las hojas alcanzables con la mano y acercando las ramas con
una podadora telescópica. Sólo se recolectaron las hojas con agallas. Se revisaron
37
siempre los mismos árboles, uno en la UCR, uno en Santo Domingo y ocho en el
Parque de la Paz. Además, se revisaron las ramas de estos mismos árboles para
ubicar y criar agallas de tallo.
En el laboratorio se hicieron disecciones de las agallas al estereoscopio, con el fin
de describirlas en detalle. Se guardaron larvas y pupas de cecidómidos en alcohol
al 70% y, en el caso de agallas de hojas, se criaron agallas de hojas en bolsas
plásticas para obtener adultos, que fueron enviados al especialista (R. Gagné), para
su identificación posterior.
•
Uso de morfoespecies
Los cecidómidos inductores de agallas son diversos pero poco estudiados
taxonómicamente. Es muy común el uso de morfoespecies (Medianero et al. 2003,
Nieves-Aidrey et al. 2008). Se considera que parte del fenotipo de los insectos
inductores de agallas lo constituye la forma de la agalla producida, como adaptación
para alimentarse de tejidos de alto valor nutritivo y protegerse de un medio hostil y
de enemigos naturales (Stone & Cook 1998, Carneiro et al. 2009). Se ha
comprobado que especies afines inducen agallas de estructura similar (Stone &
Cook 1998).
•
Análisis estadístico
Se determinó la proporción de agallas en el haz y en el envés de las hojas según la
morfoespecie de agalla (# 21 y # 25), así como la abundancia de agallas por sitio.
También se buscaron otros insectos en las agallas.
Resultados y Discusión
Se procesaron 2755 agallas de hojas. De estas, 95,55 % (2632) son de la agalla
#21 (Fig. 1A) o alguna modificación de esta (Fig. 18) y 4,45% (126) son de la agalla
#25 (Fig. 1C) o modificación de ésta (Fig. 1D). La agalla # 25 sólo se encontró en el
envés de las hojas, mientras que 2382 agallas # 21 (86.5% de estas) se
38
encontraron en el envés. Aún cuando el Parque de la Paz fue muestreado un mayor
número de veces, las agallas de hojas se hallaron en todos los sitios muestreados y
la agalla# 21 siempre fue más abundante que la agalla #25 (Cuadro 1).
En las agallas con línea de abscisión (Fig. 2) sólo aparecieron Cecidomyiidae y
micelio, nunca parasitoides ni inquilinos. Se observó una línea de abscisión en
ambos monotipos de agallas: cuatro agallas # 25 con tamaños de 2 a 3 mm, entre
mayo y junio de 2009, y 54 agallas # 21, con tamaños de 1.5 a 3.5 mm, entre marzo
y noviembre del 2009. Las dos morfoespecies de agallas se encuentran todo el año.
Aún no se tiene respuesta de la identificación de los Cecidomyiidae enviados.
De las agallas # 21, 15% (394 de 2632) estaban ocupadas por insectos no
inductores. De las agallas #25, 36% ( 45 de 123) tenían otros ocupantes. Los otros
insectos
son
de
las
familias
Braconidae,
Platygastridae,
Eulophidae
y
Tanaostigmatidae. En los Cuadros 2 y 3 se muestra un desglose de los árboles y
los meses en que se encontraron agallas # 21 y # 25, respectivamente, y de
cuántas estaban modificadas.
Dos especies inquilinas de Tanaostigmatidae aparecieron en la agalla # 21. Los
Eulophidae observados son parasitoides, de los inductores de las agallas o de los
Tanaostigmatidae. Había varias larvas en agallas pequeñas # 21 (1 a 3 mm), pero
sólo Tanaostigmatidae o sólo Eulophidae en agallas más grandes (2 a 3 mm). Dos
tipos de parasitoides atacan larvas de Cecidomyiidae, igual que en agallas de robles
(Quercus spp., Fagaceae). Platygastridae ataca huevos e ínstares jóvenes de
Cecidomyiidae y son monófagos y endoparasíticos, con una sincronía de ciclos de
vida. En contraste, Torymidae atacan larvas más desarrolladas y pupas de
Cecidomyiidae y son usualmente ectoparásitos y polífagos. Muchos Pteromalidae y
Eulophidae,
como
los
recolectados
en
lnga
vera,
son
principalmente
ectoparasitoides, pero a veces también pueden ser endoparasitoides (Yukawa &
Rohfritsch 2005). En hojas de lnga vera se registran los siguientes Eulophidae:
Chrysonotomyia
ingagena
&
C.
p/aniseta,
Closterocerus cf.
(Entodoninae),
Astichomyiia latiscapus (Entedoninae), Proacrias (Entedoninae), y un tetrastíquino
(Tetrastichinae, P. Hanson com.pers. 2011 ).
39
Otro de los insectos es Al/orhogas (Braconidae). Las especies de este género
pueden
ser parasitoides,
inquilinas o
ambos.
Como
en
el
caso
de
los
T anaostigmatidae, algunas especies de Al/orhogas son inductoras de agallas.
Allorhogas conostegiae, por ejemplo, induce agallas en frutos de Conostegia
xalapensis (Melastomataceae) (Chavarría et al. 2009) y A. dyspistus induce agallas
en semillas de Pithecel/obium tortum (Fabaceae). En lnga vera no se conoce en
detalle la biología de este grupo (Hanson com. pers. 2011 ).
De igual forma se encontraron dos especies de la familia Tanaostigmatidae
(Hymenoptera: Chalcidoidea):
Tanaoneura hirticoxa y Tanaostigmodes grupo
gracilis (P. Hanson, com. pers. 2009), ambos inquilinos de agallas. La primera
especie se encontró en agallas modificadas de la #21 (y probablemente de la #25)
con una sola cámara, mientras la segunda se encontró en una agalla modificada
con varias cámaras. La agalla # 21, al ser atacada por parasitoides, no cambia la
apariencia externa, sino que aumenta el número de cámaras y se modifica la
textura. Las que tienen varias cámaras son más duras, mientras las de una cámara
son más esponjosas. La agalla # 25 modificada es similar a las anteriores, pero no
tiene escama superior (Fig. 2). Esta escama no es fácil que se desprenda por sí
misma, por lo que se tomó como característica confiable.
Las evidencias indirectas de que unas agallas son modificaciones de otras son
varias: sólo hay una cámara en las agallas originales, mientras en las modificadas
hay varias; se han hallado varias larvas dentro de una sola agalla y muchas veces
aparecen agallas modificadas y no modificadas en el mismo foliolo. Algunos
inquilinos Cynipidae de agallas de roble, como Synergus, se alimentan del tejido de
la agalla y son mortales para el inductor. Estos inquilinos desarrollan varias cámaras
en agallas que sólo tenían una y aumentan el grosor de la pared de la agalla; así,
sus larvas están más protegidas de parasitoides (Stone et al. 2002)
literatura citada
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Cuadros y figuras
Cuadro 1. Número de agallas en hojas de lnga vera por sitio y morfoespecie de
agallas, 2009-201 O.
M orfo
21
25
Parque de la
Paz
2416
96
Universidad de Costa
Rica
129
20
Santo
Domingo
87
7
Cuadro 2. Agallas encontradas y parasitadas en la morfoespecie 25 de lnga vera,
2009-2010.
Mes
Marzo 2009
Abril 2009
Mayo 2009
Sitio
Santo
Domingo
Universidad de
Costa Rica
Universidad de
Costa Rica
Santo
Domingo
Noviembre
2009
Parque Paz
Febrero 201 O
Parque Paz
Arbol
No. agallas
total
No. agallas
modificadas(%}
1
1
O (O)
1
2
O (O)
1
18
4 (22)
1
6
2 (30)
3
6
3
7
9
8
40
33
3
12
O (O)
39 (98)
O (O)
O (O)
_____ Q{Q)
43
Cuadro 3. Agallas encontradas y parasitadas en la morfoespecie 21 de lnga vera,
2009-2010.
1
No. agallas
total
60
No. agallas
modificadas(%)
35 (58)
1
15
O (O)
1
1
28
15
3 (11)
O (O)
1
1
67
12
20 (30)
6 (50)
1
19
O (O)
1
2
3
4
5
6
1
2
3
4
5
6
7
8
9
428
73
38
35
717
870
15
12
1
47
12
11
93
20
44
41 (9)
23 (31)
O (O)
17 (48)
69 (10)
41 (5)
14 (9)
O (O)
1 (100)
38 (81)
4 (33)
11 (100)
45 (48)
5 (25)
21 {47)
Mes
Sitio
Arbol
Marzo 2009
Santo Domingo
Universidad de
Costa Rica
Universidad de
Costa Rica
SantoDomingo
Universidad de
Costa Rica
Santo Domingo
Universidad de
Costa Rica
Abril2009
Mayo 2009
Junio 2009
Noviembre
2009
Parque Paz
Febrero 2010
Parque Paz
Fig. 1. Agallas 21 (A y 8) y 25 (C y D), sin modificar y modificada, respectivamente
B
A
Fig 2. Partes de las agallas: escama (A) y línea de absición (8)
45
Artículo 4: Primer registro de un himenóptero thrasorino (Figitidae) para la
fauna de Costa Rica y descripción de una especie nueva
46
Primer registro de un himenóptero trasorino {Figitidae) en Costa
Rica y descripción de una especie nueva
Juli Pujade-Villar1 , Amandine Bourg 2 & Paul Hanson2
1
Universitat de Barcelona. Facultat de Biologia. Departament de Biologia Animal. Avda. Diagonal,
645. 08028-Barcelona. España. [email protected]
2
Universidad de Costa Rica, Escuela de Biología, San Pedro, Costa [email protected] y
phanson91 @gmail.com
Resumen
Se describe una nueva especie del género Myrtopsen a partir de agallas
recolectadas en lnga vera (Fabaceae) procedentes de San José (Costa Rica). Este
registro representa la primera especie del género en la fauna costarricense y el
primer registro de la subfamilia Thrasorinae en Costa Rica. Myrtopsen n. sp. es una
especie que muestra peculiaridades morfológicas que la hacen inconfundible
respecto a las otras 11 especies del género. Se ilustran los principales rasgos
morfológicos de la nueva especie.
Palabras clave: Hymenoptera, Figitidae, Thrasorinae, Myrtopsen n. sp., Costa Rica,
lnga vera.
Abstract
A new species of the genus Myrtopsen is described from material obtained in
galls collected on /nga vera (Fabaceae) from San José (Costa Rica). This
represents the first species of this genus for Costa Rica and the first record of the
subfamily Thrasorinae in this country. Myrtopsen n. sp. is a species with sorne
morphological peculiaritities that make it unmistakable in comparison with the other
11 species included in Myrtopsen. The main morphological characters of this new
species are illustrated.
Key words: Hymenoptera, Figitidae, Thrasorinae, Myrtopsen n. sp., Costa Rica,
/nga vera.
47
Ronquist (1999) indicó que la familia Thrasoridae definida por Kovalev (1994)
debía ser considerada como una subfamilia de Figitidae y en ella incluyó los
géneros Thrasorus Weld,
1944, Myrtopsen Rübsaamen,
1908, Euceroptres
Ashmead, 1896, Plectocyníps Díaz, 1976, y Pegascyníps Brethes, 1928; excluyó el
nombre Riekcynips Kovalev, 1994, al considerarlo 'nomen nudum'. Recientemente,
Ros-Farré & Pujade-Villar (2007) describieron un género nuevo de Thrasorinae,
Scutimica, con dos especies, y propusieron una nueva subfamilia, Plectocynipinae,
para incluir los géneros Pegascynips y Plectocyníps; al mismo tiempo excluyeron el
género Euceroptres de Thrasorinae. Euceroptres ha sido incluido en una subfamilia
independiente, Euceroptrinae, por Buffington & Liljeblat (2008). Buffington (2008)
clasifica el género Míkeius en Thrasorinae, pero Paretas-Martínez et al. (2011) lo
separan de esta subfamilia al no poseer la impresión circumtorular que caracteriza a
los trasorinos (Ros-Farré & Pujade-Villar 2007).
La subfamilia Thrasorinae es un grupo natural que incluye los géneros:
Thrasorus, Myrtopsen, Scutimíca y dos géneros nuevos procedentes de la región
austral (Paretas-Martínez et al. 2011 ). Además de la carena circunscutelar, otros
caracteres de los Thrasorinae, aunque no exclusivos, son: un surco malar coriáceo,
una carena mesopleural conspicua y lisa, la placa pronotal que se estrecha y se
proyecta hacia delante, las carenas del propodeo extremadamente anchas y
robustas y, finalmente, el tercer tergo abdominal en forma de pestaña.
La revisión de Myrtopsen (Ros-Farré & Pujade-Villar, 2009) suma 10
especies, la mayoría de ellas del Neotrópico. Recientemente ha sido publicado el
nombre de una especie nueva de Colombia (Pujade-Villar 2011 ).
La biología de Myrtopsen es confusa; sin embargo, parece estar relacionada
con agallas producidas probablemente por calcidoideos. Aunque de varias especies
no se conoce el hospedero vegetal, los datos indican que las especies neotropicales
atacan agallas de Myrtaceae (Biepharocalyx sp., Myrciaria sp. y posiblemente
Eugenia sp.) y Fabaceae (Acacia greggii y Mimosa sp.). En este estudio los
ejemplares han sido obtenidos de otra fabácea (lnga vera Wild.).
48
El objetivo de este estudio es describir una especie nueva del género
Myrtopsen, la cual corresponde además al primer registro en Costa Rica.
Materiales y métodos
El material estudiado está depositado en el Museo de Zoología de la
Universidad de Costa Rica (UCR) y en la colección del primer autor (UB).
Las imágenes que ilustran este estudio fueron tomadas en la UN con microscopio
electrónico de barrido Leica 360, con recubrimiento de oro, y las alas y antenas con
la
cámara
digital
Canon
PowerShot
SX21 O
15,
directamente
del
estereomicroscopio.
Las estructuras morfológicas se nombran según Richards (1977), Ronquist &
Nordlander (1989), Ronquist (1995) y Ros-Farré & Pujade-Villar (2007);
la
terminología de la escultura es según Harris (1979). Las medidas y abreviaturas
incluidas en este estudio son: en lo que se refiere a las antenas, escapo, pedicelo
(A2) y flagelo (F1-F11 en hembras primer y subsiguientes flagelómeros); se indicó la
longitud de cada artejo y a continuación el ancho, entre paréntesis; POL, distancia
entre el ocelo medio y uno de los laterales; OOL, distancia entre ocelos laterales y
OCO, distancia entre un ocelo lateral y el ojo compuesto. El surco circumtorular,
carenado o no, se encuentra dorsal y lateralmente rodeando cada tórulo y no se
halla en el área entre ellos (Ros-Farré & Pujade-Villar 2007).
Resultados
Myrtopsen n. sp.
(Figs. 1-2)
Material tipo. Holotipo
~,
COSTA RICA, depositado en UCR (Costa Rica) con las
siguientes etiquetas: "COSTA RICA, San José, Parque de la Paz, Nov-2009, stem
galls, A. Bourg col. (etiqueta blanca), "Holotype
~
Myrtopsen desig. det. 201 O"
(etiqueta roja), "Myrtopsen det. J. P-V 2010" (etiqueta blanca). Paratipos
las mismas etiquetas que el holotipo, salvo la etiqueta de holotipo
en UB).
(10~
16~
con
depositados
49
Diagnosis. Myrtopsen pertenece al grupo de especies con surcos paraescutales y
notaulos anchos posteriormente, junto con
M. tuederwatdti Dettmer, 1928, M. dettmeri Ros-Farré,
2009, M rodovalhoi Dettmer, 1928, M. platensis Díaz, 1975, Myrtopsen mayrí Rübsaamen, 1908
colombiensis Pujade-Villar, 2010.
y M.
De todas ellas se distingue por la conformación del
metasoma. Se aproxima a M. dettmeri, de la cual se distingue facilmente por la
menor longitud del surco medio y por la escultura del escudo (con carenas
transversales contunuas en M. detmeri y con arrugas discontinuas en Myrtopsen n.
sp.).
Distribución. Especie recolectada únicamente en Costa Rica.
Hospedero. Agallas probablemente producidas por Tanaostigmatidae (ver más
adelante)
en
Jnga
vera
(Fabaceae:
Mimosoideae),
especie
comúnmente
denominada cuajiniquil. El hospedero vegetal es un árbol muy común en Costa
Rica, pero muy pocos individuos tienen estas agallas. El hospedero vegetal tiene
una distribución amplia; según Pennington (1997), Jnga vera es neotropical y se
encuentra desde México hasta el norte de Argentina, pasando por las Antillas. La
subespecie en que se recolectó la agalla (lnga vera subsp. vera) prefiere zonas
cerca de ríos o quebradas, en lugares secos con fuerte estacionalidad y se halla
desde México hasta Colombia, Venezuela, el Pacífico Ecuatoriano y las Antillas
Mayores (Pennington 1997), por lo que probablemente la distribución geográfica de
esta nueva especie sea mucho mayor.
Descripción
(Figs 1d-e, Fig. 2)
Tamaño. Hembras 2,2-2,6 mm (n = 17); machos desconocidos.
Coloración. Cara y mejillas amarillo-rojizas; frente y vertex negros. Metasoma negro,
tégulas oscuras, coloración parecida al mesosoma. Metasoma castaño-negro,
ventralmente más claro. Antenas negras, antenómeros
1
y 11 castaño rojizo oscuro.
Patas calabaza, tibias y tarsos del tercer par de patas negros. Venación alar castaña.
50
Cabeza (Figs 2a-c). En vista frontal 1,2-1,3 veces más ancha que larga; en visión
dorsal 3,0-3,2 veces más larga que ancha. Cara coriácea con algunas carenas
transversales; pubescencia blanca y dispersa. Frente lisa, brillante, con puntos
pilíferos visibles; surco circumtorular estrecho; área próxima al surco circumtorular
completamente lisa, sin puntuación pilífera. Distancia transfacial igual a la altura del
ojo compuesto. Clípeo liso. Surco malar muy débilmente marcado cerca del ojo con
una escultura coriácea; espacio malar menos de la mitad de la longitud del ojo
compuesto ( 11 :24 ). Mejillas lisas, con algunos puntos pilíferos dispersos; zona basal
débilmente carenada. Carenas postoccipitales débiles y discontinuas; resto del
occipucio liso. Relación POL: OOL: OCO de 9: 6: 3; diámetro máximo del ocelo lateral
3.
Antenas (Fig. 1d). Fórmula antena!: 12(5): 6(4): 14(3): 10(3): 9(3): 9(3): 8(3): 8(3):
7(3): 7(3): 6(4): 6(4): 12(4); A2 oval, más largo que ancho, y F1 muy ligeramente más
ancho distalmente. Sensilas ubicadas ventralmente en todos los flagelómeros,
escasas en F1 y dorsalmente evidentes en los ocho últimos.
Mesosoma (Fig. 2a, b, d). Placa subpronotal conspicua, pubescente con puntos
pilíferos bien visibles, proyectada hacia adelante. Superficie lateral del pronoto rugosa,
con interespacios alutáceos. Mesoescudo brillante, arrugado transversalmente, con
interespacios coriáceos y pilosidad esparcida. Notaulos percurrentes, ensanchados
posteriormente, carenados después del ensanchamiento. Surco medio corto, poco
profundo. Carena paraescutal prácticamente lisa, ligeramente ensanchada en su parte
posterior, mucho más estrecha anteriormente. Mesopleura ligeramente carenada
anteriormente, casi glabra excepto interiormente; surco mesopleural bien diferenciado,
carenado. Escutelo rugoso, con interespacios coriáceos, ligeramente escotado
posteriormente. Fosetas escutelares oblicuas, lisas, separadas por una carena.
Carenas del propodeo anchas; margen externo angulado; margen interno curvado.
Patas. Espina metatibial interna corta, alcanza el primer tercio de la longitud del primer
tarsómero. Uñas simples.
Alas anteriores (Fig. 1e). Celda radial cerrada; 2,5 veces más larga que ancha.
Areola inexistente.
51
Metasoma (Fig. 2e-f). Gran terguito metasomal con escasa pubescencia lateroanterior y escotado dorsalmente en la zona posterior; puntuado lateralmente en el
tercio distal, sin llegar al margen del segmento, dorsalmente sin puntuación.
Siguientes terguitos puntuados. Segmento siguiente supera en altura el margen de la
escotadura, en vista lateral.
Agallas (Fig. 1a-e). La agalla consiste en un hinchamiento del tallo más o menos
fusiforme, de longitud variable entre 1,2-4,6 cm y con un diámetro entre 0,7-2,2 cm.
En su interior se disponen multitud de cámaras larvales (2x1 mm) situadas
perpendicularmente al eje longitudinal del tallo en el tejido xilemático, raramente se
incrustan en la médula. Las agallas fueron observadas por primera vez en
noviembre del 2009 y han sido vistas de forma ininterrumpida hasta marzo de 2011;
probablemente estén presentes todo el año. Los adultos han salido de las agallas
entre noviembre y enero, aunque requiere estudios más detallados sobre la
fenología.
Biología. Han sido recolectadas, por la segunda autora, múltiples agallas (en
diferentes fechas), de las que se han obtenido más de 40 individuos, todos hembra.
Probablemente esta especie se reproduce partenogenéticamente. Un estudio de la
presencia de Wolbachia en esta especie está previsto por los autores.
Se supone que Myrtopsen n. sp. es un inqulino en agallas inducidas por
Tanaostigmoides sp. (Tanaostigmatidae), probablemente una nueva especie del grupo
'Tychii' (en la clave de LaSalle 1987 los especímenes coinciden con las características
de T. koebelei, pero la forma del escapo es muy diferente). Tres observaciones
sugieren que Tanaostimoides sp es el inductor de estas agallas en lnga vera: (i) otros
miembros del grupo 'Tychii' son inductores de agallas, por ejemplo T. albiclavus, que
induce agallas en Mimosa biuncifera y T. tychii que las induce en Acacia greggii;
ambas agallas son huéspedes de otras especies de Myrtopsen; (ii) las avispas
parasitoides deben ser más pequeñas que su hospedero, aunque es más dificil
predecir el tamaño de un inquilino, y Tanaostigmoides sp. es la avispa más grande
que emerge de estas agallas; y (iii) junto con Myrtopsen n. sp. y una especie no
52
identificada de "Eurytoma" (Eurytomidae), Tanaostigmoides sp. fue la avispa más
abundante en las agallas.
En adición a Tanaostigmodes sp. y Myrtopsen n. sp., se obtuvieron otras siete
especies de Hymenoptera de estas agallas: una especie no identificada de
Tetrastichinae (Eulophidae), dos especies de "Eurytoma" (Eurytomidae), Sycophila sp.
(Euytomidae), un género nuevo de Eurytomidae (M. Gates, com. pers. con P.H. 2011),
Torymus sp. (Torymidae), y Percnobracon sp. (Braconidae: Doryctinae).
Discusión
Brasil es el país sudamericano donde más especies de Myrtopsen han sido citadas:
M.
dettmeri, M.
luederwaldti, M. mayri, M. rodovalhoi y Myrtopsen platensis, esta
última también conocida de Argentina y Paraguay; en Mesoamérica tan sólo dos
especies son conocidas de México (Myrtopsen punctuatus Ros-Farré, 2009 y
Myrtopsen rufipes Cameron, 1884) y una de Nicaragua (M. maesi Ros-Farré &
Pujade-Villar, 2009).
Myrtopsen n. sp. se aproxima morfológicamente a M. /uederwaldti, M. dettmeri y M.
colombiensis ya que todas ellas poseen los notaulos anchos posteriormente y el
surco medio posterior corto. Myrtopsen colombiensis tiene la cara y el escudo lisos,
brillantes y con una conspicua puntuación pilífera, a diferencia de Myrtopsen n. sp.,
M. luederwaldti y M. dettmeri, en las que la cara y el escudo son coriáceos, más o
menos estriados.
Myrtopsen n. sp. y M. luederwaldti comparten el surco
circumtorular estrecho, a diferencia de M. dettmeri, en el que es ancho y
fuertemente carenado. Myrtopsen n. sp. tiene el escudo arrugado transversalmente
y la mejilla lisa con algunos puntos pilíferos dispersos, a diferencia de M.
luederwaldti en la que el mesoscudo es coriáceo (con débiles carenas cerca de los
nota u los) y la mejilla coriácea.
De todas las especies mencionadas, la escultura del escudo acerca Myrtopsen n.
sp. (especie de la cual sólo se conocen hembras) a M. dettmeri (especie descrita a
partir de un macho recolectado en Brasil). Ambas especies se diferencian bien por
la morfología del surco circumtorular (estrecho sin carenas en Myrtopsen n. sp.,
ancho y carenado en M. dettmen), por la escultura de las tosetas escutelares
53
(ausente en Myrtopsen n. sp., rugosas en M. dettmeri), por el tipo de uñas (simples
en Myrtopsen n. sp., compuestas en M. dettmeri) y por la forma distal del escutelo
(escotado en Myrtopsen n. sp., recto en M. dettmen).
Finalmente, las hembras de Myrtopsen n. sp. se diferencian de todas las especies
del género por la curvatura distal del gran segmento metasomal, lo cual hace que el
siguiente terguito sobresalga un poco dorsalmente, dando un aspecto característico
a esta especie (Fig. 2f).
Literatura citada
Buffington, M. L. 2008. A revision of Australian Thrasorinae (Hymenoptera: Figitidae)
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54
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1908 (Hymenoptera: Figitidae: Thrasorinae). Dugesiana 16(1 ): 21-33.
55
Cuadros y figuras
Fig. 1.- Myrtopsen n. sp.: (a) agallas en los tallos de lnga vera, (b) corte longitudinal
de una agalla, (e) corte transversal de una agalla, (d) antena, (e) primer par
de alas.
Fig 2 · Myrtopsen n. sp.: (a) cabeza y mesosoma en vista lateral (b) cabeza y
mesosoma en vista dorsal, (e) cabeza en vista frontal , (d) propodeo, (e)
últimos terguitos metasomales en vista dorsal, (f) metasoma en vista lateral.
57
Apéndices
58
Apéndice 1 - Especies del género /nga de Costa Rica por secciones
1. Sección Bourgonia
7. Sección Vulpinae
Grupo 1b: l. laurina,/. coruscans,
Grupo ?a: l. ciliata
l. longíspíca*, l. marginata*,
Grupo ?b: l. bracteifera, l. tenuíloba
Grupo 1c: l. alba, l. pezizífera,
Grupo ?e: l. jímenezii*, l. leonís*, l.
l. samanensis
tonduzii*
2. Sección Leptinga
8. Sección Grandiflorae
Grupo 2a:
l. goldmanií, l. canonegrensis
l. sertulifera, l. jefensis
9. Sección Complanatae
Grupo 2c: l. umbel/ifera*, l. po/ita
Grupo 9a:
Grupo 2h: l. golfodulcensis
l. litoralis, l. herrerae, l. sierrae*,
Grupi 2i: l. jinicuil
l. exalata
Grupo 2j: l. allenii
12. Sección lnga
3. Sección Pseudinga
Grupo 12a: l. chocoensis, l.
Grupo 3a: l. acrocephala, l.
cocleensis,
mortoniana, l. ruiziana*.
l. edulis
Grupo 3b: l. nobilís*
10. Sección Longiflorae
Grupo 3c: l. densif/ora, l. micheliana*,
No hay
l. barbourii, l. stenophyl/a
11. Sección Affonsea
Grupo 3e: l. punctata*, l. leíocalycina,
No hay
l. latipes
13. Sección Tetragonae
Grupo 3f: l. capitata
Grupo 13a: l. sapindoides*
4. Sección Spectabiles
14. Sección Urceolatae
l. spectabi/ís
Grupo 14b: l. bella*
l. vera*, l. oerstedíana*,
5. Sección Multijugae
l. skutchií, l. multijuga*, l. thíbaudíana
6. Sección Pilosulae
l. venusta, l. acuminata
*: Con registro de agallas por Hanson
y Gómez-Laurito (Hanson com.
Pers. 201 0).
59
Apéndice 2. Clave para algunas especies comunes del género /nga en Costa
Rica (Sarapiquí, RBAMB y Area Metropolitana)
1- Hojas con raquis alado
2- Hojas con menos de 4 pares de foliolos .............................................................. 3
3- Estípulas foliáceas, conspicuas, perennes ................................. lnga sapindoides
3'- Estípulas no foliaceas, generalmente caducas ................................................... .4
4- Glándulas sésiles y en forma de olla, hojas papiráceas, ramitas
redondeadas .................................................................................. lnga oerstediana
4'- Glándulas sésiles o corto-estipitadas, redondas, hojas cartáceas, ramitas
anguladas ................................................................................................. lnga /eonis
2'- Hojas con más de 4 pares de foliolos
5- Hojas pubescentes en el envés, foliolos terminales de más de 3 cm de
ancho .......................................................................................................... lnga vera
5'- Hojas glabras en el envés, foliolos terminales de menos de 3 cm de
ancho ................................................................................................... lnga barbourii
1'- Hojas con raquis no alado
6- Hojas con menos de 4 pares de foliolos .............................................................. 7
7- Foliolos con la base asimétrica .................................................. lnga samanensis
7'- Foliolos con la base simétrica ........................................................................ 8
8- Hojas glabras ....................................................................................................... 9
9- Inflorescencias en espigas, frutos aplanados, 9-14 (-21) x 1,4-3 (-3,5) cm, glabros
y de color verde-grisáceo ............................................ .................................. lnga alba
9'- Inflorescencias capítulos, frutos aplanados, 12-23.5 x 3,5-5 x 0.8 cm, glabros y
con estrías transversales ................................................................ lnga mortoniana
8'- Hojas con fina pubescencia grisácea en el envés ......................... lnga punctata
6'- Hojas con más de 4 pares de foliolos, foliolos terminales de hasta 12 cm de
largo ................................................................................................. /nga ruiziana
60
Apéndice 3. Descripcion de morfoespecies de agallas
Las no desprendibles
•
Cónicas
1. Agalla 15
Agalla de 1 a 12 mm de largo. No es desprendible por lo que se ve de ambos
lados de la hoja pero mayormente en el envés. De forma ovalada. De coloración
verde, con café en la parte superior. Se encontró una larva de Hymenoptera, por lo
que podría ser inducida por éstos o por Cecidomyiidae y luego ser parasitada por
Hymenoptera. También se encontró en Jnga punctata.
Fig 1. Agalla 15 en lnga barbourii (A) e l. punctata (B)
61
2. Agalla 27
Agalla canica de 2 a 3 mm de ancho no desprendible de la hoja. Verde de
diferentes tonos, con más o menos pubescencia según la especie de lnga en que
se encuentre (en /nga oerstediana, por ejemplo, es muy pubescente, como la hoja
en que se encuentra). Una cámara. Todas menos una se encontraron en el envés
de la hoja cerca de venas. Se hallaron laNas de Cecidomyiidae y pupas de
Platygastridae, por lo que se supone que es inducida por Cecidomyiidae y que
puede tener inquilinos Platygastridae. También se encontró en lnga oerstedíana,
/nga sapindoides y en /. samanensis.
Fig 2. Agalla 27 en lnga barbourii (A), l. oerstediana (B), l. sapindoides (C) e l.
samanensis (O)
•
Redondas
1. Agalla 3
Agalla redonda no desprendibte_ De 1 a 3 mm de diámetro, verde con el centro
amarillo. Con una o dos cámaras. Cuando son dos, es una dentro de otra. Se ha
recolectado laNas y pupas de Cecidomyiidae y laNas de Hymenoptera (en las que
tenían 2 cámaras). También en lnga. samanensis, en/. sapindoides e lnga vera.
Fig 3. Agalla 3 en l. oerstediana (A),/. samanensis (B), /. sapindoides (C) e l.
vera
62
2. Agalla 4
Agalla redonda no desprendible. De 1 a 7 mm de diámetro, verde más o menos
oscuro. Con una sola cámara cerca del centro. Con larvas y pupas de
Cecidomyiidae y larvas de Hymenoptera (solas o con larvas de Cecidomyiidae) así
como pupas de Hymenoptera. Sólo en lnga oerstediana. Puede tener
modificación por Hymenoptera. Se ve de color café oscuro, tipo panal al cortarse.
Fig 4. Agalla 4 en lnga oerstediana sin modificar (A) y modificada (B y C)
3. Agalla 16
Hinchamiento de raquis no desprendible. Mide 4 mm. Con larva de Cecidomyiidae.
Solo en lnga punctata una vez, en pecíolo.
Fig. 5. Agalla 16 en lnga punctata
63
4. Agalla 19
Agalla redonda no desprendible con una cámara central. Se encuentra en el
envés, cerca de vena secundaria. Se han observado restos de insecto y pupa de
avispas calcidoideas. Se supone que es inducida por Cecidomyiidae y parasitada
por avispa. Mide 3-5 mm. Hallada en lnga alba,lnga leonis,l. sapindoides e lnga
vera.
Fig. 6. Agalla 19 en lnga alba (A), /. /eonis (8), /. sapindoides (C) e/. vera (O)
5. Agalla 14
Hinchamiento de vena media. De 2 a 32 mm de largo y de 1 a 5 mm de ancho.
Parte que sobresale más es en envés, pero no es desprendible. Se observaron
restos de muda de Cecidomyiidae y larvas anaranjadas de Cecidomyiidae, por lo
que se asume que es inducida por Cecidomyiidae. También se encuentra en l.
leonis, l. oerstediana, l. ruiziana e l. sapindoides.
Fig. 7. Agalla 14 en lnga barbourii (A), /. leonis (8), l. oerstediana (C), l.
ruiziana (O) e l. sapindoides (E)
64
3. Agalla 17
Hinchamiento de vena media con dos cámaras. De 11 mm de largo y de 2 mm de
ancho. Se encontraron pupas jóvenes de Hymenoptera. Sólo en /. sapindoides.
Fig. 8. Agalla 17 en lnga sapindoides
Las estipitadas
1. Agalla 8
Agalla ovalada en la parte superior con estípite largo y delgado. Tiene una cámara
en la estructura superior con escama arriba y tapita. La parte superior mide 2 mm
y el estípite de 16 a 25 mm. Se encuentra sobre todo en haz (4/6 veces) pero
también se ha observado en envés. Se encontró larvas y pupas de Cecidomyiidae
negras con naranja. Se encuentra en /ngamortoniana y en lnga ruiziana.
Fig. 9. Agalla 8 en lnga mortoniana (A) y en l. ruíziana (B)
65
2. Agalla 9
Agalla tipo pastilla de 1-2 mm de ancho con un pie largo de 2-3 mm, desprendible.
Verde a café oscuro. Una cámara y tapón. La mitad en el envés de la hoja (2/4).
Había una pupa de Cecidomyiidae en una y restos de quitina con larva de
Hymenoptera, por lo que se supone que es inducida por Cecidomyiidae y con
inquilino Hymenoptera. Sólo en lnga leonis.
Fig. 1O. Agalla 9 en /. /eonis
Las desprendibles no esti pitadas
•
Forma de estrella
1. Agalla 12
Agalla en forma de estrella peluda, con cámara central y brazos rellenos que salen
a los lados, desprendible. Mide de 3 a 10 mm y en 8 de 9 casos se encontró en el
envés. Cerca de venas secundarias. En Jnga mortoniana e lnga sapindoides. En
lnga mortoníana puede ser modificada por Hymenoptera.
Fig. 11. Agalla 12 en lnga mortoniana no modificada (A) y modificada (8) e l.
sapindoides (C y O)
66
2. Agalla 13
Agalla de 2 a 5 mm de largo. En forma de estrella, siempre peluda, de verde claro
a anaranjado pálido, parda cuando madura. Sus brazos son más cortos cuando
joven. Se encuentra casi siempre en el envés de las hojas (en 88/90 casos). Con
larvas y pupas de Cecidomyiidae y larvas y pupas de Hymenoptera (Eulophidae y
Platygastridae), por lo que se supone que es inducida por Cecidomyiidae, con
inquilinos Hymenoptera. Se ha observado en lnga oerstediana y en lnga
sapindoides.
Fig.12. Agalla 13 en l. oerstediana (A) e l. sapindoides (By C)
67
•
Con prolongaciones
1. Agalla 7
Agalla redondeada con una muesca, aplastada. Una cámara. De 3 mm de largo y
de 2 a 3 mm de ancho, desprendible. La mayoría (18/25) en el haz de la hoja. Con
restos de muda de Cecidomyiidae y larvas anaranjadas de Cecidomyiidae por lo
que se supone que es inducida por Cecidomyiidae. Se encontraron larvas y pupas
de Cecidomyiidae, así como larvas de Cecidomyiidae con huevo café al lado y
pupa Eulophidae, y pupa y adulto de Allorhogas (Braconidae). Este último es
inquilino de agallas inducidas por Cecidomyiidae por lo que se puede afirmar que
es inducida por Cecidomyiidae. Sólo en /nga leonis.
Fig. 13. Agalla 7 en /. leonis
68
2. Agalla 10
Agalla de forma irregular, con cámara central y brazos rellenos que salen a los
lados, desprendible. Mide 2-4 mm y aunque se encuentra mayoritariamente en el
envés (14/20 veces), también en el haz, por lo general cerca de venas
secundarias. Tiene un disco central de aproximadamente medio milímetro.
Cuando es joven, tiene múltiples brazos que salen del centro y es verde. Cuando
es vieja, es café y puede perder brazos. Sólo en lnga alba.
Fig. 14. Agalla 1 O encontrada en lnga alba
3. Agalla 11
Agalla de forma irregular, con cámara central y brazos cortos rellenos que salen a
los lados, desprendible. Mide 2-3 mm y aunque se encuentra mayoritariamente en
el envés (3/4 veces), también en el haz, por lo general cerca de venas
secundarias. Tiene un disco central de aproximadamente 1 milímetro.
Coloraciones de verde a anaranjado claro. Cuando es vieja los brazos se caen. Se
ha encontrado larva de Hymenoptera. Sólo en lnga oerstediana.
Fig. 15. Agalla 11 en lnga oerstediana
69
4. Agalla 18
Agalla en forma de rombo aproximadamente, desprendible. Mide 6 x 3 mm. Se
encuentra en el envés, cerca de vena secundaria. Posee una cámara alargada en
el centro y un "tapón" con línea para romper fácilmente . Inducida por
Cecidomyiidae. Sólo fue encontrada una vez, en lnga alba.
Fig. 16. Agalla 18 en lnga alba
Alargadas
1. Agalla 1
Agalla de 2 a 5 mm de largo. Se halla tanto en el haz como el envés de las hojas,
aunque mayormente en el envés (16/20 veces). Alargada por un lado y achatada
por el otro. Del lado achatado tiene una tapita que se desprende muy fácil. De
coloración variable, que va de verde a naranja. Se ha encontrado larva de
Cecidomyiidae, así como pupas y adultos de Eulophidae, por lo que se supone
que es inducida por Cecidomyiidae y parasitada por Eulophidae. Tambien en l.
leonis, l. mortoniana, l. Sapindoides e J. vera.
Fig. 17. Agalla 1 en lnga barbourii (A), l. leonis (B), l. mortoniana (C) e l.
sapindoides (D)
70
2. Agalla 2
Agalla de 2 a 6 mm de largo. Se encuentra sólo en el envés de las hojas.
Cilíndrica en el centro y alargada por ambos lados. En uno de los extremos de la
parte cilíndrica tiene una tapita que se desprende muy fácil. De coloración verde
con los extremos pardos, se toma completamente café cuando es madura. Se han
recolectado larvas y pupas de Cecidomyiidae (de color negro-naranja) así como
larvas y pupas de Hymenoptera (probablemente Eulophidae), por lo que se
supone que es inducida por Cecidomyiidae, con inquilinos Eulophidae. Tambien
en /. vera. Puede ser modificada por Hymenoptera y entonces es engrosada. Esto
sólo se ha observado en lnga oerstediana.
Fig. 18. Agalla 2 presente en l. oerstediana sin modificar (A) y modificada (B)
e/. vera
3. Agalla 24
Agalla puntiaguda despegable. Mide 3- 12 mm.Se encontró en el envés, asociada
a venas secundarias. Coloraciones de verde oscuro a anaranjado claro. Cuando
es vieja es más oscura. Se ha observado pupa de Cecidomyiidae y pupas de
Hymenoptera (Cecidomyiidae). Sólo en lnga oerstediana.
Fig. 19. Agalla 24 en lnga oerstediana
71
•
Ovaladas
1. Agalla 20
Agalla ovalada de 2 a 8 mm de largo, con un tapón en forma de rombo que se
desprende. Verde en etapas jovenes y café oscuro en la madurez. Una cámara.
La mayoría en el envés de la hoja (49/63). Se recolectaron pupas de
Cecidomyiidae y larvas pupas y adultos de Hymenoptera en otras (adultos de
Eryotoma y de Eulophidae), por lo que se asume que es inducida por
Cecidomyiidae y que puede tener inquilinos Hymenoptera. En lnga leonis, l.
oerstediana e /. vera.
Fig. 20 Agalla 20 en lnga leonis (A), l. oerstediana (B) e l. vera (C)
2. Agalla 21
Agalla ovalada, con una sola cámara y desprendible. 2-3 mm de largo en
diferentes tonos de verde cuando joven y parda cuando vieja. Con larvas, pupas y
adultos de Cecidomyiidae y ocasionalmente, una pupa de Chalcidoidea. En lnga
punctata e /. vera .
Fig. 21 Agalla 21 en tnga punctata (A) e 1vera (B)
72
3. Agalla 23
Agalla ovalada, con una sola cámara, desprendible, 2-3 mm de largo en diferentes
tonos de verde cuando joven y parda cuando vieja. Sin escama arriba. Con
Cecidomyiidae y ocasionalmente, una pupa de Chalcidoidea. También se
encuentra en lnga leonis, l. oerstediana, l. punctata e l. ruiziana.
Fig. 22. Agalla 23 en lnga barbourii (A), l. leonis (B), l. oerstediana (C), l.
ruiziana (O)
4. Agalla 22
Agalla ovalada, verde a rosada, con pubescencia corta en toda su superficie.
Tiene tapita y a veces escama. 1 cámara. De 1 a 3 mm de diámetro, desprendible.
Sobre todo en el envés, 148 de 209, aunque también se observó en el haz. Se
hallaron larvas de Cecidomyiidae, de Hymenoptera, pupas de Cecidoymiidae y de
Hymenoptera (Eulophidae y Platygastridae) y adultos de Hymenoptera (uno
Eryotomydae, otros Chalcidoidea sin determnar familia). Se encontró en lnga
leonis, l. oerstediana e l. sapindoides.
Fig. 23. Agalla 22 en lnga leonis (A), l. oerstediana (B y C) e l. sapindoides (O)
73
•
Redondas
3. Agalla 5
Agalla redonda de 2 a 5 mm de diámetro. Verde claro a más oscuro cuando
madura. Una cámara. La mayoría en el envés (26/37 veces), también en el haz.
Se recolectaron larvas de Cecidomyiidae y larvas, pupas (Eulophidae) y adultos
(Tanaostigmatidae) de Hymenoptera, por lo que se supone que es inducida por
Cecidomyiídae y puede tener inquilinos Tanaostigmatidae y Eulophidae. En lnga
mortoniana, l. samanensis, l. ruiziana e l. vera. Puede estar modificada por
Tanaostigmatidae y tener varias cámaras en lnga samanensis e l. vera.
Fig. 24 Agalla 5 en lnga mortoniana, l. ruiziana e l. samanensis sin modificar
(C y O) y modificada (E) y modificada en l. vera (F)
4. Agalla 25
Agalla redonda con mucha pubescencia clara. Redondeada con una muesca. Una
cámara. De 1 a 4 mm de diámetro, desprendible. La mayoría en el envés (364 de
419), aunque también se vieron en el haz. Se observaron larvas de Cecidomyiidae
y larvas y pupas de Hymenoptera (Torymidae, Eulophidae, Allorhogas:
Braconidae, Eulophidae y Platygastridae) así como adultos de Hymenoptera
(AIIorhogas, Platygastridae y Tanaostigmatidae). Fue encontrada en lnga
barbourii, l. mortoniana, l. oerstediana, l. sapindoides e l. vera.
¡ ..¡
Fig. 25. Agalla 25 (A), lnga mortoniana (B), /. oerstediana (C y 0), /.
sapindoides (E y F) e l. vera (G y H)
5. Agalla 6
Agalla redonda con extensiones peludas, de verdes a rojizas. Una cámara. Va de
2 a 11 mm, es desprendible. Aproximadamente la mitad en el envés de la hoja
(12/22). Halladas larvas de Cecidomyiidae y larvas de Hymenoptera, por lo que se
supone que es inducida por Cecidomyiidae y puede tener inquilinos Hymenoptera.
Sólo en lnga leonis.
Fig. 26 Agalla 6 en l. leonis
6. Agalla 26
Agalla ovalada de 2 a 5 mm de largo con un tapón en forma de rombo que se
desprende. Tiene unas alas a los lados, rellenas. Verde, anaranjada y rosada en
etapas jovenes y café oscuro en la madurez. Una cámara. Todas se encontraron
en el envés de la hoja. Se recolectaron larvas y pupas de Cecidomyiidae y larvas,
pupas y adultos de Hymenoptera en otras (Eulophidae y Platygastridae) y en
algunos casos, pupas de Cecidomyiidae con ectoparasitoides, por lo que se
supone que es inducida por Cecidomyiidae y puede tener inquilinos Hymenoptera.
75
Las pupas de Cecidomyiidae son negro-naranjas o completamente anaranjadas.
En lnga oerstediana, l. ruiziana e /. samanensis.
Fig. 27. Agalla 26 en lnga oerstediana, l. ruiziana e l. samanensís
Agallas difíciles de clasificar. Están en 2 cateqorias:
Unico difícil de clasificar:
1. Agalla 28
Agalla de 1 mm de diámetro, desprendible. Sin escama. En haz de la hoja. Una
sola cámara con una larva dentro, muy pequeña. Se supone que es inducida por
Cecidomyiidae. Bolita roja. Sólo fue encontrada una vez, en hojas de árbol muy
altas. Ten ía larva pequeña. Sólo encontrada en lnga alba.
'
. tf,
i
Fig. 28. Agalla 28 en l. alba
76
2. Agalla 29
Agalla de 1 mm de diámetro, no despegable sin escama encima. Sólo en el envés
de la hoja. Una sola cámara. Restos de quitina dentro. Se supone que es inducida
por Cecidomyiidae. Sólo en lnga samanensis.
Fig. 29. Agalla 29 en l. samanensis
3. Agalla 30
Agalla ovalada, con una sola cámara y no desprendible. 4 mm de diámetro y verde
claro. En haz. Sólo se encontró una vez. No se halló ningún insecto adentro. Sólo
en lnga sapindoides.
Fig. 30. Agalla 30 en l. sapindoides
77
Modifi_cacJo_nes de algo no determinad_o (no incl_uidas en Ja estadística):
1. Otra redonda peluda
Agalla redonda, verde oscura, con mucha pubescencia clara a los lados. Posee
una sola cámara. De 3 mm de diámetro, desprendible. Se encontró tanto en el haz
(en 7 de 12 ocasiones) como en el envés. Observadas larvas de Hymenoptera y
pupas de T anaostigmatidae. Sólo en lnga leonis.
Fig. 31. Agalla desconocida en lnga leonis
2. Otra bolita
Agalla de 1-2 mm de diametro, despegable. Con escama encima. Mayormente en
el haz de la hoja (12115 veces). Una sola cámara. Se ha encontrado larvas y
pupas de Hymenoptera (Tanaostigmatidae) y un adulto de Tanaostigmatidae.
Encontrada sólo en lnga oerstedíana
Fig. 32. Agalla desconocida en lnga oerstediana