Download Guia de Seminarios Eco Gral completa 2016

Guía de Seminarios
Departamento de Ecología, Genética y Evolución
FCEN-UBA
Segundo Cuatrimestre
2016
ÍNDICE GENERAL DE SEMINARIOS
S 1. MÉTODOS
(1) Soto F, Graham L y Farji-Brener AG. 2010. Exposición a daño mecánico y
resistencia en telarañas de Thaida peculiaris en un bosque templado del
noroeste patagónico. Ecología Austral, 20: 57-62.
(2) Sánchez NE, Pereyra PC y Gentile MV. 1991. Relación entre las preferencias
de oviposición de las hembras y los sitios de alimentación de las larvas del
barrenador del brote de la soja, Epinotia aporema (Lepidoptera, Tortricidae).
Ecología Austral, 1: 6-10.
(3) Miserendino ML. 1995. Composición y distribución del macrozoobentos de un
sistema lótico andino-patagónico. Ecología Austral, 5: 133-142.
(4) Loretti J, Oesterheld M & León RJC. 1994. Efectos de la interacción del
pastoreo y la inundación sobre Paspalum dilatatum, un pasto nativo de la
Pampa Deprimida. Ecología Austral, 4: 49-58.
S 2. POBLACIONES
(1) Lima M. 2006. Los efectos ecológicos de las fluctuaciones climáticas.
Investigación y Ciencia, julio 2006: 46-52.
S 3. INVASIONES BIOLÓGICAS
(1) Shea K & Chesson P. 2002. Community ecology theory as a framework for
biological invasions. Trends in Ecology & Evolution, 17(4): 170-176.
S 4. CAMBIO GLOBAL
(1) Sala OE et al. 2000. Global biodiversity scenarios for the year 2100. Science, 10
(287): 1770-1774.
(2) Ecología General. 2011. Seminario Cambio Climático. Documento de trabajo
preparado por Crespo JE y Álvarez Costa A.
Ecología
Austral 20:57-62. AbrilE2010
Abril de 2010
XPOSICIÓN A DAÑOS Y RESISTENCIA DE TELARAÑAS
Asociación Argentina de Ecología
57
Exposición a daño mecánico y resistencia en telarañas de Thaida
peculiaris en un bosque templado del noroeste patagónico
FLORENCIA SOTO, LUCÍA GRAHAM & ALEJANDRO G. FARJI-BRENER*
Centro Regional Universitario Bariloche, Universidad Nacional del Comahue, Bariloche, Argentina.
RESUMEN. Las variaciones ambientales pueden generar respuestas plásticas en el comportamiento
de los individuos. En este trabajo investigamos si el nivel de exposición al daño mecánico por la
caída de material vegetal desde el dosel del bosque afectaba la resistencia de telarañas de Thaida
peculiaris, y evaluamos algunos de los posibles mecanismos asociados. Las telarañas ubicadas en
sitios expuestos fueron más resistentes, sus hilos soportaron más peso y presentaron un entramado
menos denso que las ubicadas en sitios protegidos. Estos resultados sugieren que el riesgo de rotura
por daño mecánico es una presión selectiva que determina respuestas plásticas en las construcciones
de las telarañas. Discutimos la adecuación de reforzar hilos vs. construir un entramado más denso
como mecanismos para mejorar la resistencia de la tela, así como los procesos directos e indirectos
mediante los cuales la araña evalúa el nivel de protección de un sitio a daños mecánicos. Este trabajo
ilustra cómo los organismos pueden responder plásticamente ante variaciones en el ambiente
modificando ciertas características de sus construcciones.
[Palabras clave: arañas, fenotipo extendido, flexibilidad comportamental, Patagonia]
ABSTRACT. Exposition to mechanical damage and resistance in spider webs of Thaida peculiaris
in a temperate forest, NW Patagonia: Changes in environmental characteristics may generate
plastic behavioral responses. We evaluated whether the risk of mechanical damage by the fall of
plant material affected the resistance of webs of the spider Thaida peculiaris, and explored some
of the associated mechanisms. Compared to protected sites, webs in exposed sites were more
resistant, their silk lines supported more weight, and their mesh widths were higher. These results
suggest that the risk of mechanical damage is a selective pressure that generates plastic behavioral
responses in the building of webs. We discussed the adaptive value of investing in more resistant
silk or changing mesh width, and the direct and indirect processes used by spiders to evaluate
the protection level of a site. This work illustrates how the organisms may plastically respond to
variable environments by modifying certain characteristics of their constructions.
[Keywords: behavioral flexibility, extended phenotype, Patagonia, spiders]
INTRODUCCIÓN
Dado que las condiciones bióticas y abióticas
de un hábitat varían en el espacio y el tiempo,
los individuos de una misma población sufren
diferentes presiones ambientales durante
sus vidas. La capacidad de los animales
para responder de forma adecuada a estas
variaciones es conocida como plasticidad
fenotípica o flexibilidad comportamental
(Agrawal 2001). Aunque el estudio de la
plasticidad es un aspecto importante para
comprender mejor la evolución y la ecología
de los organismos (West-Eberhard 2003),
aún tenemos un conocimiento limitado sobre
cuánta flexibilidad existe, cómo se produce, y
cuándo es relevante (Gordon 1991).
* Centro Regional Universitario Bariloche, Universidad Nacional del Comahue,
Quintral 1250, (8400) Bariloche, Argentina.
[email protected]
Recibido: 20 de febrero de 2010; Fin de arbitraje: 27 de marzo
de 2010; Revisión recibida: 30 de marzo de 2010; Aceptado: 31
de marzo de 2010
58
F SOTO ET AL.
Los artrópodos que construyen trampas
para capturar presas son un excelente
modelo para analizar el efecto de la variación
en las condiciones ambientales sobre el
comportamiento. Primero, su tamaño corporal
relativamente pequeño hace que perciban más
las variaciones espaciales que los animales
grandes (Kaspari & Weiser 1999). Segundo,
las trampas que construyen son consideradas
como la extensión de su fenotipo (Dawkins
1982). En consecuencia, modificaciones en
las características de sus trampas usualmente
reflejan sus respuestas a las variaciones
del ambiente (Hansell 2005). Por último,
las construcciones de los organismos son
generalmente más fáciles de detectar, estudiar
y manipular que los propios organismos.
Todas estas características hacen que los
artrópodos que construyen trampas sean
un modelo ideal para estudiar la plasticidad
comportamental.
Muchos artrópodos cazadores se ajustan
a cambios en el medio adonde viven
modificando características de sus trampas.
Las larvas de neurópteros construyen huecos
cónicos en el suelo para atrapar artrópodos
caminadores, trampas cuyo diámetro y
profundidad cambian en función del tipo de
suelo, de la temperatura y de la disponibilidad
de presas (Farji-Brener 2003). Sin embargo,
las arañas son uno de los ejemplos más
emblemáticos de plasticidad fenotípica
en artrópodos que construyen trampas de
captura, por su alta capacidad de modificar
el diseño de su telaraña (Eberhard 1990). Las
telarañas pueden, entonces, considerarse
como una extensión del comportamiento de
la araña ante variaciones en las condiciones
ambientales.
La función más conocida e importante
de las telarañas es capturar presas. En
consecuencia, el diseño, tamaño, ubicación y
otras características generalmente responde
a las variaciones en cantidad y calidad de
presas en el ambiente. Sin embargo, existen
otras presiones selectivas que pueden influir
sobre las características de una telaraña, como
el riesgo de rotura. Por ejemplo, algunas
telarañas poseen un conjunto de hilos llamados
estabilimentos que son especialmente visibles
dentro del espiral pegajoso. Se ha propuesto
que los estabilimentos, cuyo diseño puede
Ecología Austral 20:57-62
variar en forma y tamaño, funcionan como
una señal visual para reducir el riesgo de que
pájaros en vuelo derriben accidentalmente la
telaraña (Jaffé et al. 2006). No obstante, existen
otras circunstancias en las cuales la tela posee
un alto riesgo de ser dañada.
El daño mecánico que ocasiona la caída de
material vegetal es una presión de selección
importante para los organismos que viven
en el sotobosque (Clark & Clark 1989). En
el caso de las arañas que construyen telas, la
caída de ramas, hojas y frutos puede ocasionar
roturas importantes en la telaraña, bloquear
áreas pegajosas y hacer más visible la tela a sus
potenciales presas, todas características que
reducen notablemente la eficacia de la telaraña
como trampa de captura. Las arañas pueden
minimizar este efecto ubicando sus telarañas
en sitios del bosque menos expuestos a daños
mecánicos, o modificando características de
sus telarañas para hacerlas menos propensas
a las roturas.
La caída de material vegetal es una
característica común de los bosques templados
del NO de la Patagonia. Por lo general,
el sotobosque de este tipo de ambiente se
encuentra cubierto de hojarasca, pequeñas
ramas y frutos provenientes de los árboles
del dosel. En este tipo de hábitat es común
encontrar telarañas de Thaida peculiaris Karsch,
1880 (Austrochilidae). Sin embargo, estas telas
pueden ubicarse en sitios en el bosque que
varían en su nivel de protección contra las
caídas de material vegetal. Mientras algunas
telarañas se ubican debajo de troncos caídos o
dentro de huecos en troncos de árboles vivos,
otras se encuentran asociadas a arbustos o en
el suelo, más expuestas a daños mecánicos.
Si, tal como fuera discutido anteriormente, las
telas reflejan la adecuación comportamental
de las arañas, las telarañas que se encuentran
en sitios del bosque más expuestos a daños
mecánicos deberían presentar características
que reduzcan este efecto negativo. En
particular, determinaremos si la resistencia de
las telas de T. peculiares varía en función de su
nivel de exposición a daños mecánicos y, de
ser así, exploraremos dos posibles mecanismos
no excluyentes que expliquen esa variación:
cambios en la densidad de entramado de la
tela o cambios en la resistencia de los hilos que
Abril de 2010
EXPOSICIÓN A DAÑOS Y RESISTENCIA DE TELARAÑAS
componen la telaraña.
MATERIALES Y MÉTODOS
Realizamos este estudio en el parque
municipal Llao-Llao, ubicado 27 km al Oeste
de San Carlos de Bariloche, Argentina (41° S,
72’ W), durante el mes de octubre (primavera)
de 2009. Este ambiente es un bosque templado,
con precipitaciones de alrededor de 1500
mm/año, temperatura promedio anual de
8° C, con un estrato arbustivo dominado por
Chusquea culeou, Aristotelia chilensis, Maytenus
boaria, y uno arbóreo dominado en su mayoría
por Nothofagus dombeyi, y en menor medida
por Austrocedrus chilensis. Por lo general,
el sotobosque se encuentra cubierto por
hojarasca, ramas y restos vegetales, y la caída
de material vegetal desde el dosel arbóreo y
arbustivo es frecuente durante todo el año.
En este bosque es muy común encontrar
telarañas de Thaida peculiaris. Esta araña de
hábito nocturno construye una tela de dos
dimensiones, con longitudes entre 30 y 80 cm,
compuesta de celdas trapezoidales adherentes
poco uniformes y un túnel que le sirve como
refugio. Su tela es horizontal o ligeramente
inclinada, de lámina permanente, con hilos
que la soportan verticalmente (tensores no
adherentes) cerca del tubo. En general, T.
peculiaris se encuentra en el túnel durante el
día, y al ponerse el sol comienza a realizar
sus actividades, como la limpieza de la tela,
reparación de áreas dañadas, recolección de
presas, alimentación, expansión de la lámina,
y/o agregado de hilos adherentes (Lopardo
et al. 2004).
Para determinar si el riesgo de daño mecánico
afectaba las características de las telarañas,
seleccionamos un total de 30 telas activas de
T. peculiaris: 19 en sitios expuestos y 11 en sitios
protegidos. La categorización de los sitios
como protegidos o expuestos fue realizada de
forma independiente de las características de
la telaraña. Sitios expuestos fueron aquellos en
los cuales las telarañas no poseían resguardo
natural contra la caída de hojarasca, ramas o
frutos desde el dosel (i.e., sitios abiertos). Por
el contrario, los sitios protegidos presentaban
refugios naturales contra la caída de material
59
vegetal (i.e., debajo de troncos caídos o huecos
en troncos de árboles vivos). Para determinar
la resistencia de las telarañas utilizamos un
frasco de vidrio con una boca de 45 cm2 cubierta
de cinta adhesiva. El frasco era colocado con
cuidado debajo de la telaraña, cerca de su
porción central, y retirado lentamente hacia
arriba. De esta forma, retirábamos 45 cm2 de
telaraña intacta. Estas porciones de la tela
no presentaban evidencias visibles de haber
sido reparadas recientemente. Sacamos una
fotografía digital de la sección de telaraña
muestreada para contabilizar el número de
celdas. Utilizamos el número de celdas en
los 45 cm2 de telaraña como un estimador
de la densidad de entramado (mayor a
mayor número de celdas). Para estimar la
resistencia de la tela, en la sección muestreada
colocamos clips metálicos (0.47 g cada uno)
de manera horizontal hasta que se rompía la
tela. Expresamos la resistencia como el peso
(en g) que resistió la tela hasta su rotura. Al
mismo tiempo, en cada telaraña extrajimos
con una pinza una sección de 2 cm de un hilo
elegido al azar de la trama pegajosa. Para
determinar la resistencia del hilo, colocamos
sobre él pequeños trozos de papel doblados,
de 0.005 g cada uno. Expresamos la resistencia
de los hilos como el peso que soportaban (en
g) hasta su rotura. Todos los muestreos fueron
realizados durante el día. Comparamos la
resistencia de la tela, la resistencia del hilo
y la densidad de celdas en telas protegidas
y expuestas utilizando pruebas t de Student.
Además, para evaluar si la resistencia de
las telas dependían más de la resistencia de
los hilos o de la densidad del entramado
realizamos una regresión múltiple.
RESULTADOS
Las telarañas ubicadas en sitios expuestos
tuvieron una mayor resistencia, sus hilos
fueron más resistentes, y presentaron un
menor entramado (Figura 1). Las telas
ubicadas en sitios expuestos soportaron, en
promedio (±ES) 3.1±0.3 g antes de romperse,
mientras que las ubicadas en sitios protegidos
solo soportaron 1.4±0.3 g (t=3.97, P <0.001).
Los hilos individuales de telas expuestas
también presentaron más resistencia. Sus hilos
60
F SOTO ET AL.
Ecología Austral 20:57-62
Figura 2. Relación entre la resistencia de la
telaraña de T. peculiaris y de sus hilos. Los
símbolos representan si la tela se ubicada en sitios
protegidos (círculo negro) o expuestos (círculo
blanco) del bosque a caídas de material vegetal
desde el dosel.
Figure 2. Relationship between the resistance of
T. peculiaris web and their skills. The symbols
represent whether the webs were located in
protected (black circles) or exposed (white circles)
sites of the forest to the fall of vegetable material
from the canopy.
Figura 1. Resistencia de la telaraña, de los hilos y
densidad de entramado en telarañas de T. peculiaris
en sitios expuestos (E) y protegidos (P) a daños
mecánicos por caída de material vegetal desde el
dosel. La resistencia de la telaraña e hilos fueron
estimadas como el peso (g) que soportan ambas
estructuras hasta romperse. Todas las diferencias
son estadísticamente significativas (P<0.05).
Figure 1. Resistant of the spider web, silk lines and
mash width of T. peculiaris in sites exposed (E) and
protected (P) to mechanical damage generated by
the fall of vegetable material from the canopy. The
resistance of the web and silk lines was estimated
as the weight that both structures hold before
they broken (in g). All differences are statistically
significant (P<0.05).
soportaron, en promedio, 0.036±0.003 g antes
de romperse, mientras que los hilos de las
telarañas en sitios protegidos solo 0.020±0.003
g (t =2.76, P<0.01). Por último, el entramado
de telas expuestas resultó ser, en promedio, un
poco menos denso (i.e., con menor número de
celdas por unidad de área) que el entramado
de las telas protegidas (70±9 celdas vs.
94±9 celdas/45 cm2, respectivamente, t=2.1,
P=0.04). La variación en la resistencia de la
tela no dependió de la densidad del entramado
(P=0.57), sino sólo de la resistencia de los
hilos (F2,26=3.62, P=0.04). Los cambios en la
resistencia de los hilos explicaron el 23% de la
variación en la resistencia de las telas (b=0.40,
t=2.6, P=0.01, Figura 2).
DISCUSIÓN
Las telarañas de T. peculiaris en sitios
expuestos presentaron el doble de resistencia
que las ubicadas en sitios protegidos, sus
hilos soportaron 80% más peso y presentaron
un entramado 35% menos denso. Estos
resultados revelan que las telarañas ubicadas
en sitios expuestos son más resistentes a daños
mecánicos que aquellas ubicadas en sitios
del bosque protegidos a caídas de material
vegetal. Algunos trabajos han demostrado
que las variaciones en las características
de las telarañas pueden ser el resultado de
adaptaciones para capturar diferentes tipos
Abril de 2010
EXPOSICIÓN A DAÑOS Y RESISTENCIA DE TELARAÑAS
de presas, reducir depredación, evadir
parasitismo, y adecuarse a las restricciones
del hábitat (Helling & Herberstein 2000;
Blackledge et al. 2003; Eberhard et al. 2008).
Nuestros resultados sugieren que el riesgo de
recibir caídas de material vegetal también es
una presión selectiva que puede determinar
respuestas plásticas en el diseño de las
telarañas, y que una de esas respuestas es
la modificación de la resistencia mecánica
de las telas. Como fuera discutido antes, la
caída de material vegetal desde el dosel puede
ocasionar roturas, reducir el área pegajosa y
hacer más visible la telaraña, todos efectos
negativos sobre la tasa de captura. De hecho, T.
peculiaris con frecuencia repara partes rotas de
su telaraña (Lopardo et al. 2004). Este trabajo
revela que en sitios del sotobosque expuestos,
en donde las caídas de material vegetal desde
el dosel es más frecuente, las arañas fabrican
telas más resistentes.
Nosotros
encontramos
evidencias
comparativas y correlativas consistentes
con la hipótesis que postula que T. peculiaris
modifica las características de sus telas para
reducir los daños mecánicos que produce
la caída de material vegetal. Sin embargo,
serían necesarios otros experimentos para
verificar esta idea. Telarañas con hilos que
soporten más peso en sitios expuestos podrían
ser también una respuesta a una mayor
disponibilidad de insectos grandes en hábitats
abiertos, los cuales serían mejor atrapados en
telas más resistentes. Sin embargo, no existen
evidencias de que las presas capturadas en
telas expuestas y protegidas de T. peculiaris
varíen en tamaño. Sin embargo, es común
observar más restos vegetales en telas (y sus
alrededores) ubicadas en sitios expuestos que
en sitios protegidos (Farji-Brener, observación
personal). En consecuencia, la hipótesis más
plausible para explicar la mayor resistencia de
telas en sitios expuestos es que representa una
respuesta plástica de la araña para reducir la
probabilidad de daño mecánico.
La mayor resistencia de telarañas en sitios
expuestos del bosque se debió más a la
resistencia de sus hilos individuales que a
una mayor densidad de entramado. De hecho,
las telas en sitios expuestos presentaron una
densidad de malla levemente menor que
las telas ubicadas en sitios protegidos. Esto
61
sugiere que la araña, ante situaciones de riesgo
de daño mecánico para su tela, opta por hacer
hilos más fuertes reduciendo el entramado.
Las características de las telarañas son muchas
veces una solución de compromiso entre sus
funciones de intercepción y retención de
presas (Sandoval 1994; Schneider & Vollrath
1998; Blackledge & Zevenbergen 2006). Un
entramado más denso incrementa el área
pegajosa, lo cual mejora la retención de
presas grandes. Pero para una dada cantidad
de hilo, incrementar la densidad de trama
resulta en un tamaño menor de tela y reduce
la probabilidad de intercepción (Herberstein &
Heiling 1998; Blackledge & Eliason 2007). Este
estudio sugiere que las situaciones de riesgo de
roturas por caída de material vegetal también
plantean una solución de compromiso para
la araña: asignar material para producir
hilos más resistentes o para incrementar
la densidad de entramado. Las arañas T.
peculiaris optan por hacer más resistentes sus
hilos. Quizás un incremento de densidad de
malla incrementaría la resistencia de la tela,
pero también aumentaría la probabilidad de
que el material vegetal caído quede retenido
en la red pegajosa. Por otra parte, es probable
que pequeños fragmentos de material
vegetal pasen entre las celdas sin dañar la
tela cuando el entramado es más abierto.
Por último, algunos trabajos demuestran
que la probabilidad de captura no varía con
diferentes densidades de malla (Blackledge &
Eliason 2007), lo cual hace que, en términos
energéticos, los entramados relativamente
menos densos sean más eficientes (Chacón &
Eberhard 1980).
Este trabajo supone que la araña posee la
capacidad de evaluar, de alguna manera, la
probabilidad de caída de material vegetal
que posee un sitio dado. Esto puede ocurrir
por experiencia directa (i.e., depender de la
historia reciente de roturas mecánicas que
sufre una tela), o por evidencias indirectas
del sitio (i.e., la distancia y la ubicación de
los puntos de anclaje de su tela al sustrato
más próximo, ya que distancias menores, en
especial en puntos de anclaje superiores, por
lo general implican sitios más protegidos). Si
la fabricación de hilos (y telas) que soportan
más peso depende de su experiencia, las telas
recién construidas en sitios con diferente
grado de exposición no deberían diferir en
62
F SOTO ET AL.
sus niveles de resistencia. Además, se pueden
generar daños mecánicos experimentales
a telas construidas en sitios protegidos y
proteger a telas en sitios expuestos para luego
medir la resistencia de estas telas a mediano
plazo. Por otra parte, si el comportamiento
de construir telas más resistentes se basa
en las características del sitio más que en la
experiencia previa, telas recién construidas
en sitios con diferentes niveles de exposición
deberían diferir en sus niveles de resistencia.
Futuros estudios podrían evaluar cuál de estos
mecanismos es más frecuentemente utilizado
por la araña.
En resumen, en sitios más expuestos, donde
la probabilidad de caída de material vegetal
es mayor, las telarañas de T. peculiaris son más
resistentes que aquellas establecidas en sitios
protegidos. Esta mayor resistencia depende
más de las características de sus hilos que de
una variación en la densidad del entramado.
El riesgo de recibir caídas de material vegetal
puede, entonces, considerarse como una
presión selectiva que determina respuestas
plásticas en el diseño de las telarañas. Este
ejemplo ilustra cómo, modificando ciertas
características de sus construcciones, los
organismos pueden responder plásticamente
ante variaciones en el ambiente.
AGRADECIMIENTOS
Un revisor anónimo contribuyó a mejorar
este trabajo con sus comentarios. M. Ramírez
identificó la especie de araña.
BIBLIOGRAFÍA
AGRAWAL, AA. 2001 Phenotypic plasticity in the
interactions and evolution of species. Science,
294:321-326.
BLACKLEDGE, TA; JA CODDINGTON & RG GILLESPIE.
2003. Are three-dimensional spider webs
defensive adaptations? Ecol. Lett., 6:13-18.
BLACKLEDGE, TA & JM ZEVENBERGEN. 2006 Mesh
width influences prey retention in spider orb
webs. Ethology, 112:1194-1201.
BLACKLEDGE, TA & C ELIASON. 2007. Functionally
independent components of prey capture are
Ecología Austral 20:57-62
architecturally constrained in spider orb webs.
Biology Letters, 5:456-458.
CHACÓN, P & WG EBERHARD. 1980 Factors affecting
numbers and kinds of prey caught in artificial
spider webs, with considerations of how orb webs
trap prey. Bull. Br. Arachnol. Soc., 5:29-38.
CLARK, DB & DA CLARK. 1989. The role of physical
damage in the seedling mortality regime of a
neotropical rain forest. Oikos, 55:225-230.
DAWKINS, R. 1982. The Extended Phenotype: The Long
Reach of the Gene. Oxford, UK. Oxford University
Press.
EBERHARD, WG. 1990. Function and phylogeny of
spider webs. Annu. Rev. Ecol. Syst., 21:341-372.
EBERHARD, WG; I AGNARSSON & HW LEVI. 2008. Web
forms and the phylogeny of theridiid spiders
(Araneae:Theridiidae): chaos from order. Syst.
Biodiv., 6:415-475.
FARJI-BRENER, AG. 2003. Microhabitat Selection by
Antlion Larvae, Myrmeleon Crudelis: Effect of Soil
Particle Size on Pit-Trap Design and Prey Capture.
J. Insect Behav., 16:783-796.
GORDON, DM. 1991. Behavioral flexibility and the
foraging ecology of seed-eating ants. Am. Nat.,
138:379-411.
HEILING, AM & ME HERBERSTEIN. 2000. Interpretations
of orbweb variability: a review of past and current
ideas. Ekologia-Bratislava, 19:97-106.
HERBERSTEIN, ME & AM HEILING. 1998 Does mesh
height influence prey length in orb-web spiders
(Araneae)? Eur. J. Entomol., 95:367-371.
HANSELL , M. 2005. Animal Architecture. Oxford
University Press, 2005.
JAFFÉ, R; WG EBERHARD; C DE ANGELO; D EUSSE;
A GUTIÉRREZ; ET AL. 2006. Caution, webs in the
way! Possible functions of silk stabilimenta in
gasteracantha cancriformis (araneae, araneidae) J.
Arachnology, 34:448-455.
K ASPARI , M & D W EISER . 1999. The size-grain
hypothesis and interspecific scaling in ants. Funct.
Ecol., 13:530-538.
L OPARDO , L; M R AMÍREZ ; C G RISMADO & L
C OMPAGNUCCI . 2004. Web building behavior
and the phylogeny of Austrochiline spiders. J.
Arachnology, 32:42-54.
SANDOVAL, CP. 1994 Plasticity in web design in the
spider Parawixia bistriata: a response to variable
prey type. Funct. Ecol., 8:701-707.
SCHNEIDER, JM & F VOLLRATH. 1998. The effect of
prey type on the geometry of the capture web
of Araneus diadematus. Naturwissenschaften, 85:
391-394.
WEST-EBERHARD, MJ. 2003. Developmental plasticity
and evolution. New York: Oxford University
Press.
Ecología Austral: 1:6-10,1991
Asociación Argentina de Ecología
Relación entre las preferencias de oviposición de las hembras y los
sitios de alimentación de las larvas del barrenador del brote de la
soja, Epinotia aporema (Lepidoptera, Tortricidae)
Norma E. Sánchez, Patricia C. Pereyra y M. Virginia Gentile
Centro de Estudios Parasitológicos y de Vectores (CEPA VE) - UNLP, Calle 2 N° 584 (1900) La Plata,
Argentina
Resumen. Los sitios preferidos de alimentación de las larvas de Epinotia aporema son los brotes (los
sitios más pilosos), mientras que la mayor proporción de huevos se registra sobre los nudos (los sitios
menos pilosos), y, secundariamente, sobre las hojas. Dada esta aparente contradicción, surgieron
interrogantes acerca de la capacidad de desplazamiento hacia los brotes de las lanas nacidas sobre los
ruidos, y las consecuencias que este comportamiento de oviposición tendría sobre la descendencia en
términos de supervivencia, crecimiento y fecundidad. Se simuló la eclosión de huevos sobre; nudos y
sobre hojas expandidas, registrándose el destino de las larvas al cabo de 4 días. De las larvas colocadas
en nudo, una mayor proporción llegó a brote en relación a las ubicadas en hoja. A su vez, las larvas
alimentadas con brotes tuvieron una mayor supervivencia y alcanzaron un mayor peso pupal que aquellas
alimentadas con hojas. La pubescencia parece ser un factor condicionante, al menos en parte, del
comportamiento de oviposición de la hembra. Este comportamiento maximiza, a su vez, algunos
componentes del “fitness”, tales como la supervivencia y el crecimiento larval.
Abstract. The oviposition behavior of phytophagous insects is crucial in determining the probability of
the progeny reaching a suitable feeding site. Thus, those habitats, individual plants, or plant parts, more
adequate for growth and survival should be selected. Although the preferred feeding sites of Epinotia
aporema larvae are soybean buds (the most pubescent part), a greater proportion of its eggs are laid
mainly on nodes (the less pubescent part), and secondarily on expanded leaves. This apparent contradiction
led us to ask some questions about the moving capacity of the newly emerged larvae to the buds and the
benefit of this oviposition behavior in terms of survival, growth and fecundity. Egg hatching was simulated
by placing newly emerged larvae on nodes and expanded leaves of soybean plants and the fate of larvae
under controlled conditions was recorded after 4 days. Proportions of larvae found ¡n each plant part
within each treatment were analysed using a Chi-square test. Larval survival and pupal weight were
estimated for groups of larvae fed on buds and leaves and data were analysed by ANOVA. Significant
differences in the proportion of larvae found in different plant parts between the two treatments (nodes
and expanded leaves) were registered. A greater proportion of larvae emerging on nodes reached the
buds compared to those emerging on leaves. More than 60% of larvae emerged on leaves remained
feeding on this site. Survival and pupal weight were significantly greater for the larvae fed with buds
than for the larvae fed wills leaves. Pubescence would determine, at least in part, the oviposition behavior
of the female. Our results indicate that this behavior maximizes some “fitness” components like larval
survival and larval growth.
Introducción
La mayoría de los modelos teóricos acerca de la utilización óptima que los organismos hacen de
los recursos asumen que la selección natural favorecerá a aquel comportamiento que permita
8
2
dejar mayor descendencia (Pyke et al. 1977, Pianka 1983 ).
El comportamiento de oviposición de la hembra de insectos fitófagos es de fundamental importancia
para determinar la probabilidad de la descendencia de encontrar el alimento adecuado. Si bien Dethier
(1959) señala varios ejemplos sobre la falta de precisión de las hembras de Lepidópteros en sus sitios de
oviposición y Rausher (1979) no encontró coincidencia entre el hábitat en el cual las hembras de dos
especies de Lepidópteros ponen la mayor cantidad de huevos y aquel más propicio para el crecimiento y
supervivencia de los estadios juveniles, numerosos autores sugieren que el comportamiento de oviposición
de la hembra evolucionará de forma tal que serán seleccionados aquellos hábitats o plantas más propicias
para el crecimiento y supervivencia larval (Ehrlich et al. 1975, Jaenike 1978, Auerbach y Simberloff
1989).
La discriminación más grosera que realizan los insectos fitófagos es la selección de la especie de
planta hospedadora (Jaenike 1978). Sin embargo, existen numerosos ejemplos, en especial dentro de las
plagas de la agricultura, que demuestran una discriminación más fina entre plantas de una misma especie
(Rausher y Papaj 1983) y entre partes de una misma planta (Nishijima 1960).
En Epinotia aporema existe una falta de coincidencia entre el sitio de oviposición preferido por las
hembras y el sitio de alimentación ele las larvas. Las hembras oviponen preferentemente sobre los nudos
y en menor medida sobre las hojas (Pereyra et al. 1991), mientras que las larvas se alimentan principalmente
de los brotes. A raíz de esta aparente contradicción, surgieron numerosas preguntas: ¿tiene la larva suficiente
capacidad de desplazamiento como para encontrar los brotes?, ¿qué probabilidad tienen las larvas que
nacen en nudo y en hoja de encontrar los brotes?, ¿cuál es el beneficio obtenido en relación a crecimiento,
supervivencia y fecundidad una vez encontrado el brote? El objetivo de nuestro estudio fue tratar de
dilucidar estos interrogantes a fin de evaluar en qué medida la hembra de E. aporema hace una selección
adecuada de los sitios de oviposición, en relación al destino de su descendencia.
Materiales y Métodos
Se diseñó un experimento en laboratorio en el cual se simuló la eclosión de los huevos sobre nudos y sobre
hojas expandidas de la planta de soja. Debido a la imposibilidad práctica de manejar directamente los
huevos se trabajó con larvas recién emergidas.
Se seleccionaron 30 plantas de soja (Tresur 321) cultivadas individualmente en macetas y en estado
vegetativo V5 (Fehr et al. 1971), el cual presenta un brote terminal bien conspicuo y brotes incipientes en
los nudos inferiores. En 15 de ellas se colocaron dos larvas sobre el segundo nudo (lugar donde nace el
primer par de hojas trifoliadas) de cada planta. En las otras 15, se colocaron dos larvas sobre el haz del
foliolo medio de la última trifoliada (quinto nudo) de cada planta. Los sitios en que fueron colocadas las
larvas (2do. nudo y última trifoliada) se eligieron arbitrariamente, teniendo en cuenta que la distancia
entre cada uno de ellos y el brote terminal fuera similar (aproximadamente 12 cm).
El experimento se llevó a cabo bajo condiciones controladas de temperatura (24 ºC) y fotoperíodo
(14 h luz : 10 h oscuridad) durante 4 días. Se consideró que este lapso era suficiente para permitir el
desplazamiento de las larvas y su instalación en el sitio de alimentación. Una vez finalizado este período,
se revisaron las plantas bajo lupa y se registró el sitio en que se encontró cada larva. Las proporciones
de larvas encontradas en cada sitio y en cada tratamiento (nudo y trifoliada) se compararon mediante un
test de Chi cuadrado.
Se realizó otro experimento para estimar la supervivencia y el crecimiento larval de individuos
alimentados con brotes y con hojas. El crecimiento se expresó a través del peso pupal de las larvas que
sobrevivieron hasta cl final del experimento. Para cada tratamiento se utilizaron 8 cápsulas dc Petri donde
se mantuvieron 10 larvas de primer estadio en cada una, hasta que empuparon. Una vez finalizado el
experimento, se registró la proporción de individuos vivos y el peso de las pupas. Las diferencias en la
8
3
supervivencia y en el peso pupal entre tratamientos se analizaron mediante análisis de la varianza, previa
transformación arcoseno de los datos de supervivencia.
Resultados
Existió una notoria diferencia en la proporción de larvas encontradas en los distintos sitios de la planta, así
como en la proporción de desaparecidas entre los dos tratamientos (X2=16.13; g.1.=3; P=0.001) (Fig. 1).
De las larvas colocadas sobre los nudos, una mayor proporción de ellas alcanzó los brotes con respecto a
las ubicadas sobre las hojas. Algunas llegaron al brote terminal, mientras que otras se instalaron en brotes
intermedios entre el segundo nudo y el brote apical. Más del 60% de las larvas puestas sobre hojas
permanecieron allí, alimentándose sobre esta parte de la planta, aunque la gran mayoría se desplazó unos
centímetros dentro del mismo foliolo o hacia foliolos laterales. Una proporción muy baja de larvas fue
registrada sobre nudos en ambos tratamientos. No se encontraron larvas en las restantes partes de la
planta.
Fig. 1. Proporción de larvas de E. aporema encontradas en y desaparecidas de distintas partes de la
planta de soja durante el experimento, cuando se simuló su nacimiento sobre los nudos y sobre las
hojas.
Fig: 1. Proportion of larvae of E. aporema found in different parts of soybean plants and those
disappeared during the experiment when egg hatching was simulated on nodes and leaves
Los resultados de este experimento indican que las larvas de E. aporema pueden desplazarse, al
menos, hasta distancias de 18 cm. en búsqueda de sitios de alimentación. El desplazamiento promedio de
las larvas colocadas sobre nudos y hojas fue de 8.63 cm y 6.61 cm, respectivamente, no siendo significativa
la diferencia (t=1.12, P>0.30).
La proporción de larvas desaparecidas durante el lapso del experimento fue mayor cuando las mismas
fueron colocadas sobre los nudos que cuando fueron colocadas sobre las hojas (Fig. 1). La supervivencia
y el peso pupal fueron significativamente más altos cuando las larvas fueron alimentadas con brotes que
con hojas (Tabla 1).
8
4
Discusión
En Lepidópteros, la preferencia por determinados sitios de oviposición está determinada por
factores físicos y/o químicos (Jermy y Szentesi 1978, Chew y Robbins 1984, Singer 1986). En el
Tabla 1. Análisis de la varianza de tos porcentajes de supervivencia larval, %, (media ± D.S.) y peso
pupal, mg, (media ± D.S.) de Epinotia aporema alimentada con brotes y con hojas expandidas de soja.
Table 1. ANOVA of the proportion of larval survivorship, %, (mean ± S.D.) and pupal weight, mg, (mean
± S.D.) of Epinotia aporema fed with pod and expanded leaves of soybean.
caso de especies con hábitos alimentarios restringidos, como son los minadores de hojas o los barrenadores
de brote, la anatomía de la planta parece jugar un papel más importante que la fitoquímica en la preferencia
de oviposición de las hembras (Checa y Robbins 1984).
Las hembras adultas de E. aporema son selectivas en cuanto a los sitios de oviposición, de igual modo
que lo son las larvas en cuanto a su alimentación. En el caso de las hembras, existe un orden de preferencia:
en primer lugar los nudos, y en segundo lugar las hojas. La pilosidad parece ser el factor físico determinante,
al menos en parte, de esta preferencia, actuando como una barrera. Los nudos, y en especial el envés de
sus estípulas, son los sitios menos pilosos de la planta y donde se registró la mayor proporción de huevos
(Pereyra et al. 1991). Los brotes, por el contrario, son las partes más pilosas y donde el número de huevos
hallados fue más bajo.
Es importante interpretar la discriminación entre partes de una misma planta, por sus consecuencias
demográficas (Rausher y Papaj 1983). Nuestros resultados indican que las larvas nacidas sobre los nudos
tuvieron una mayor probabilidad de encontrar los brotes y que estos constituyeron, a su vez, el alimento
que les confirió mayor supervivencia y peso pupal. Por otra parte, existen datos, para Lepidópteros en
general (Barbosa y Greenblatt 1979) y para E. aporema en particular (Pereyra, com. pers.), que indican
una correlación positiva entre el peso pupal y la fecundidad de las hembras.
Si bien no conocemos con exactitud de qué manera el sitio de oviposición afecta la supervivencia en
la etapa de huevo, los huevos puestos en nudos, especialmente en el interior de las estípulas, se encuentran
mejor protegidos de enemigos y condiciones adversas. La mayor proporción de larvas desaparecidas
cuando nacieron sobre nudos, debida probablemente a individuos que se cayeron de la planta durante su
desplazamiento hacia los brotes, representaría una mayor mortalidad en esta etapa inicial de dispersión.
No obstante, la misma podría compensarse con una mayor supervivencia en el estado de huevo y en el
resto del estado larval, ya que el brote, además de ser el alimento más adecuado, brindaría a la larva mayor
protección contra enemigos naturales y condiciones climáticas adversas, debido a su hábito barrenador.
De acuerdo a las suposiciones de la teoría del forrajeo óptimo, las cuales pueden extenderse al
comportamiento de oviposición de las hembras (Jaenike 1978, Stanton 1982), el comportamiento actual
exhibido por un animal será aquel que fue favorecido por la selección natural y es el que aumenta en
mayor medida su “fitness”. Nuestros resultados indican que el comportamiento discriminatorio de la
hembra de E. aporema tiene efectos detectables sobre el crecimiento y supervivencia larval. Estos aspectos,
sumados a la existencia de una correlación positiva entre peso pupal y fecundidad (Pereyra, com. pers.)
constituirían evidencias parciales que apoyarían estas hipótesis.
Agradecimientos. Contribución Científica Nº 199 del Centro de Estudios Parasitológicos y de Vectores
(CEPAVE) - UNLP.
10
Bibliografía
Auerbach, M. y D. Simberloff. 1989. Oviposition site preference and larval mortality in a leaf-mining moth.
Ecol. Entomol. 14:131-140.
Barbosa, P. y J. Greenblatt. 1979. Suitability, digestibility and assimilation of various host plants of the gypsy
moth, Lymantria dispar L. Occologia 43:1(11-119.
Chew, F.S. y R.K. Robbins. 1984. Egg-laying in butterflies. Págs 65-79. En: R.I. Vane-Wright y P.R. Ackery
1984.
Dethier, V.G. 1959. Egg-laying habits of Lepidoptera in relation to available food. Can. Ent. 91:554-561.
Ehrlich, P.R., R.R. White, M.C. Singer, S.W. Mc Kechnie y L.E. Gilbert. 1975. Checkerspot butterflies: a
historical perspective. Science 188:221-228.
Fehr, W.R., C.E. Caviness, D.T. Burmood y J.S. Pennington. 1971. Stage of development descriptions for
soybeans, Glycine max (L.) Merrill. Crop. Sei. 11:929-931.
Jaenikc, J. 1978. On optimal oviposition behavior in phytophagous insects. Theor. Pop. Biol. 14:350-356.
Jermy, T. y A. Szentcsi. 1978. The role of inhibitory stimuli in the choice of oviposition site by phytophagous
insects. Ent. Exp. & Appl. 34:258-271.
Nishijima, Y. 1960. Host plant preference of the soybean pod borer, Graptolitha glicinivorella Matsumura
(Lep., Eucosmidae). I. Oviposition site. Entomol. Exp. Appl. 3:38-47.
Pereyra. P.C., N.E. Sánchez y M.V. Gentile. 1991. Distribución de los huevos de Epinotia aporema (Lepidoptera.
Tortricidae) en la planta de soja. Ecología Austral 1:1-5.
Pianka. E.R. 1983. Evolutionary ecology. Harper & Row, New York. 416 págs.
Pyke, G.11. H.R. Pulliam, y F.L. Charnov. 1977. Optimal foraging: a selective review of theory and tests. Quar.
Rev. Biol. 52:137-154.
Rausher, M.D. 1979. Larval habitat suitability and oviposition preference in three related butterflies. Ecology
60:503-511.
Rausher, M.D. y D.R. Papaj. 1983. Demographic consequences of discrimination among conspecific host
plants by Battus philenor butterflies. Ecology 64:1402-1410.
Singer. M.C. 1986. The definition and measurement of oviposition preference in plant feeding insects. En:
“Insect-Plant Interactions”. J.R. Miller y T.A. Miller (Compiladores), Springer Verlag, Berlin. 342 págs.
Stanton, M.L. 1982. Searching in a patchy environment: foodplants selection by Colias periphyle butterflies.
Ecology 63:839-853.
Vane-Wright, R.I. y P.R. Ackery (Compiladores). 1984. The Biology of Butterflies. Academic Press, London.
456 págs.
Ecología Austral: 5:133-142,1995
Asociación Argentina de Ecología
Composición y distribución del macrozoobentos de un sistema lotico
andino-patagonico
María Laura Miserendino
Laboratorio de Ecología Acuática, Universidad Nacional de la Patagonia, Sede Esquel, Sarmiento
859, 9200 Esquel, Chubut, Argentina
Resumen. Se analizó la composición cualitativa del macrozoobentos del Arroyo Esquel de la cuenca del
Futaleufú-Yelcho (43º S, 73ºW) a lo largo de 14 estaciones de muestreo que abarcaban entre 1350 y 350
m s. n. m, desde sus nacientes hasta más allá de la unión con el río Percy, e incluían situaciones de
descarga cloacal correspondientes a la ciudad de Esquel. Se registraron 84 taxa de macroinvertebrados
bentónicos, la mayoría de ellos endémicos. El mayor número de taxa fue de los grupos Diptera,
Trichoptera, Plecoptera y Ephemeroptera. Las especies de Oligochaeta, Hirudinea, Mollusca y
Platyhelminthes fueron escasas. De acuerdo a su composición de taxa, se reconocieron 3 grupos de
estaciones: uno estuvo formado por aquellas ubicadas cerca de las nacientes del arroyo, otro correspondió
a estaciones asociadas a descargas cloacales o a sedimentos finos, mientras que el tercero correspondió
tanto a estaciones aguas arriba de Esquel como a otras ubicadas en posiciones ya alejadas de las
descargas cloacales. La riqueza específica disminuyó drásticamente en las estaciones asociadas a cloacas,
pero su recuperación aguas abajo sugiere que el efecto de éstas es mayormente local.
Abstract. The macrozoobenthos of the Esquel stream, Futaleufli-Yelcho watershed (43º S, 73º W), was
analized at 14 stations encompassing a range from 1350 to 350 m of altitude and including sewage
discharge from the town of Esquel. Eighty-four benthic macroinvertebrados, most of them endemic, were
recorded. The taxa more represented were Diptera, Trichoptera, Plecoptera, and Ephemeroptera. Species
of Oligochaeta, Hirudinea, Mollusca and Platyhelminthes were scarce. Based on taxa composition we
identified three groups of stations: one corresponded to high-altitude stations, another corresponded to
sites influenced by sewage discharge or by fine sediments, whereas the third group consisted of sites
located both upstream and faraway downstream from Esquel. Specific richness decreased at locations
influenced by sewage, but its recovery downstream suggests that the pollution effect is rather local.
Introducción
Los macroinvertebrados bentónicos son utilizados en la evaluación de calidad del agua desde hace algunas
décadas por ser excelentes indicadores del estado del ambiente acuático. Sin embargo la mayoría de los
trabajos sobre los mismos se realizaron en el hemisferio norte, donde existen especies muy diferentes a las
de Patagonia (Wais 1990). Los trabajos de Paine y Gaufin (1956), Cairns et al (1971), Hynes (1974),
Hellawell (1978) y Merritt y Cummins (1978) entre otros, anticipan la utilizacióndel macrozoobentos
como monitoreadores de situaciones de stress ambiental. Estos estudios se basan en el conocimiento
taxonómico detallado de la comunidad de macroinvertebrados en cada región. De aquí, la necesidad e
importancia de los inventarios o listas de especies regionales. Existen muy pocos estudios de este tipo en
ambientes lóticos de Patagonia (Luchini 1981, Campos et al. 1984, De Cabo y Wais 1991) y sólo Wais
(1987), ha sido realizado en el centro y sud de esta región en forma intensiva.
Los objetivos de este trabajo fueron (1) conocer los macroinvertebrados bentónicos del sistema
134
Maria Laura Miserendino
Figura 1. Sistema hídrico Esquel-Percy mostrando la ubicación de los sitios de muestreo.
Figure 1. Esquel-Percy system showing sampling sites.
hídrico Esquel-Percy, (2) describir la heterogeneidad de las comunidades bentónicas a lo largo del sistema
considerando que en su tramo medio se vierten los efluentes cloacales sin tratamiento de la ciudad de
Esquel y (3) analizar aspectos biogeográficos de las especies registradas.
Materiales y Métodos
El sistema hídrico Esquel-Percy está ubicado en el noroeste de la provincia de Chubut, en los 42° 54' S
y 71º20' W. El mismo pertenece a la cuenca del Futaleufú-Yelcho, que drena hacia el Pacífico a través del
Río Yelcho (Chile). El área de la cuenca del Arroyo Esquel es de 349 km2, y la del Río Percy en su
totalidad, 1093 km2 (Figura 1). En su tramo medio recibe los efluentes cloacales de la ciudad de Esquel.
La vegetación en las nacientes está constituída principalmente por Notophagus spp, Maitenus boaria y
Austrocedrus chilensis. En el resto del sistema abundan las salicáceas con predominio de Salix nigra. La
temperatura media anual es de 8.6 °C, la media del mes mas frío de 2.98 °C y la media del mes más cálido
de 15.6 °C. Los arroyos y ríos muestreados corresponden al tipo ritron (filies and Botosaneanu 1963; en
Welcomme 1985). Existen dos períodos de flujo máximo, uno coincidente con las precipitaciones de
invierno y otro con el período de deshielos en primavera. El caudal medio anual del A. Esquel es de
1-2 m3s-1 y el del Río Percy de unos 15 m3 s-1. Los tramos altos del sistema se congelan durante el invierno
y en verano la temperatura del agua supera los 19°C en algunas estaciones.
Se realizaron ocho campañas desde noviembre de 1990 hasta octubre de 1991 en 14 estaciones
situadas a lo largo de 51 km del sistema hídrico Esquel-Percy (Figura 1). Las estaciones de monitoreo
estuvieron comprendidas entre 1350 y 350 m s.n.m. Se determinó la jerarquía de los cuerpos de agua
Macrozoobentos de un arroyo patagónico
135
Tabla 1. Denominación, ubicación y características térmicas de las estaciones de muestreo en el sistema
hídrico Esquel-Percy.
Table 1. Denomination, location, and temperature of sampling sites in the Esquel-Percy system.
Tabla 2. Características físicas y biológicas de los sitios de muestreo en el sistema Esquel-Percy.
Table 2. Physical and biological features of sampling sites in Esquel-Percy system.
136
Maria Laura Miserendino
muestreados calculando el orden lótico según la clasificación de Strahler (Welcomme 1985). Se registró la
temperatura del agua y del aire con termómetro de mercurio de -10°/60°C. El sustrato predominante, la
profundidad media máxima y mínima de cada estación se determinó in situ, Se registró la presencia de
vegetación asociada al sutrato.
La estimación de la materia orgánica se realizó mediante la demanda bioquímica de oxígeno (DBO) y
se midió además el oxígeno disuelto (DO) según metodologías propuestas por APHA (1978). Esto se
realizó para las estaciones ubicadas sobre el eje hídrico principal: 1, 3, 6, 7, 8, 9, 10, 1731, 13 y 14 y en
una estación intermedia entre 9 y 10 donde no se monitoreó el bentos.
Las muestras de bentos se tomaron sobre sustratos rocosos con red Surber modificada (Winget 1979),
integrando ocho submuestras según el método del área mínima. Cada muestra se fijó in situ con formo¡ al
4% y posteriormente en laboratorio se preservó en alcohol 70°. Se analizó la riqueza específica total y
media anual en cada una de las estaciones durante el ciclo estudiado.
Se confeccionó una matriz de frecuencia de 52 entidades taxonómicas seleccionadas mediante el
índice de Bodenheimer (Dajoz 1979), dichos taxa se clasificaron en constantes cuando se hallaron en mas
del 50 % de los inventarios, accesorios cuando se hallaron entre el 25 y el 50 % de los inventarios y
accidentales cuando estuvieron en menos del 25 % de los inventarios. A partir de esta matriz se construyó
un dendrograma de distancia entre estaciones. En este análisis no se incluyeron los taxa accidentales.
Resultados y Discusión
El orden lótico de los sitios-muestreados varió de 3 a 6. (Tabla 1). El sustrato fue rocoso aunque las
estaciones 5 y 7 presentaron predominio de sedimentos finos. El flujo del agua fue de tipo turbulento. Sin
embargo, en el período de aguas bajas algunas estaciones (como la 7) presentaron flujo laminar o se
secaron. La profundidad media mínima y máxima en las estaciones varió de 0 a 60 cm en período de
estiaje y de deshielo respectivamente (Tabla 2). La temperatura del agua fue mínima en las primeras
estaciones (nacientes del arroyo Esquel), máxima en las estaciones intermedias (cercanas a la ciudad de
Esquel) y ligeramente inferiores en el río Percy (Tabla 1).
El valor medio máximo de DBO se halló en la estación 9, sin embargo el incremento de la DBO se
observó a partir de la 7. A lo largo de la ciudad de Esquel se detectaron efluentes clandestinos, cuyos
efectos se monitorearon en la estación 8 (Figura 2).
Se identificaron en total 84 taxa de los cuales 29 se reconocieron hasta nivel especie, 34 hasta nivel
genérico y el resto hasta familia. Los Diptera, Trichoptera y Plecoptera fueron los grupos de mayor
importancia relativa en el sistema (Apéndice).
Se hallaron 52 entidades taxonómicas constantes y accesorias en el sistema (Apéndice). Las especies
accidentales que no se tuvieron en cuenta para el dendrograma fueron Plecoptera: Rhitrhoperla rossi,
Araucanioperla bulocki, Udamocercia sp, y Kempnyella genualis, Ephemeroptera: Caenis sp, y Chiloporter
eatoni, Trichoptera: Magellomyia sp, Monocosmoecus sp, Nectopsyche unispina, Parachorema sp,
Australachorema rectispinum y Ochrotrichia (metrichia) sp, Diptera: Limonia (Dicranomya?) sp,
Molophilus sp y Ceratopogonidae sp, Coleoptera: Andogyrus ellipticus, Chrysomelidae sp, Cyphon sp,
Hemiptera: Corixidae sp, Anisoptera sp, Arachnida: Oribatidae sp. Los Chironomidae, y los Tubificidae
se consideraron a nivel familia en el dendrograma.
Como resultado del análisis de agrupamiento de distancia entre estaciones basadas en la frecuencia de
los taxa se reconocieron tres nodos (Figura 4). El A constituido por las estaciones superiores. El nodo B
constituido por dos estaciones de la sección media y por las ubicadas sobre el río Percy. Por último el
nodo C agrupó estaciones del tramo medio con características físicas y químicas particulares.
En el nodo A, que agrupó a las estaciones 1, 2 y 3, las principales entidades taxonómicas que incidieron
en la confección del agrupamiento fueron: Klapopterix kuscheli, Notoperla sp, Senzilloides panguipulli,
Meridialaris chiloeense, Rheochorema sp, Dasyoma sp, y Edwardsina (Edwardsina) sp (Apéndice). Estas
especies estarían asociadas a las estaciones de cabecera, caracterizadas por aguas bien oxigenadas, períodos
de congelamiento y alturas mayores.
Macrozoobentos de un arroyo patagónico
137
Figura 2. Valores medios anuales de la demanda bioquímica de oxígeno (DBO) y de oxígeno disuelto
(DO) en mg/1 de las estaciones sobre el eje hídrico principal. (modificado con autorización de Pizzolón
et al. 1992).
Figure 2. Mean annual values of the biochemical oxygen demand (BOD) and dissolved oxygen (OD)
in mg/l of the station on the principal hydric axis. (modified with permission of Pizzolón et al. 1992).
Estaciones
Figura 3. Riqueza específica total y riqueza específica anual (con el desvío standar) de cada estación
durante el período de estudio.
Figure 3. Total specific richness and annual specific richness (with standar desviation) of each station
during samplig period.
El nodo B agrupó a las estaciones 4, 6 del tramo medio y a las ubicadas sobre el río: 12, 13 y 14.
Notoperlopsis femina fue constante sólo en dichas estaciones. Otras especies involucradas en el
agrupamiento fueron: Mastigoptila sp, Smicridea sp, Meridialaris laminata, Parasericostoma ovale y
Tropisternus setiger (Apéndice). En estas estaciones la carga orgánica fue baja y los niveles de oxígeno
normales.
El nodo C agrupó a las estaciones afectadas por las descargas orgánicas: 8, 9, 10 y 11, pero =bien a
las estaciones 5 y 7 caracterizadas por sedimentos foros. La 5 presentó características hidroquímicas
particulares por aportes de una laguna cuyas aguas son sulfatadas y de alta conductividad (540 µ S cm-1)
(Pizzolón et al. 1991). En la 7 se observaron valores medios de DO bajos probablemente provocados por
escorrentías superficiales (Figura 2).
Muchos de los grupos faunísticos que determinaron este último agrupamiento son caracterizados
138
Maria Laura Miserendino
Figura 4. Dendograma de distancia entre las estaciones analizadas.
Figure 4. Distance cluster among analized sampling sites.
por la bibliografía como tolerantes al enriquecimiento orgánico, otros estarían asociados a las zonas de
recuperación.
Los tubificidae (Oligochaeta) se hallaron sólo en 7 y 9. Esta familia fue constante solamente en 9
donde se observó el valor de DBO mas alto obtenido para el sistema: 60 mg/1 y el mínimo valor de DO:
1,53 mg/1 durante el estiaje (Pizzolon et al. 1992). Entre los mismos se determinaron Tubifex tubifex,
Limnodrilus udekemianus y Limnodrilus hoffmeisteri se consideran ampliamente en la bibliografía como
indicadores de contaminación o tolerantes al enriquecimiento orgánico fuerte (Mason 1991, Marchesse y
Drago 1983). Además las familias Ephydridae, Psychodidae y Syrphidae, se hallaron en las estaciones 8,
9 y 10 respectivamente en coincidencia con lo expuesto por otros autores sobre su resistencia al
enriquecimiento orgánico (Paine y Gaufin 1956, Gaufin 1958, Hynes 1974, Rosenberg et al.. 1993).
Los glosifónidos en general son considerados como grupo facultativo o medianamente tolerante al
enriquecimiento orgánico (Gaufin 1956, Hynes 1974, Mason 1991, Rosemberg et al. 1993). En este
sistema Glossiphoniidae sp se halló en 5, 7 y 8, además Helobdella fue constante en 10 y 11. En estas
últimas estaciones donde el sistema comienza a recuperarse se identificaron H. hialina y H. similis. El
valor medio anual de DBO obtenido para la 10 y la 11 fue de 6.25 y de 4 mg/1 respectivamente, sin
embargo en 10 el valor máximo fue de 8.74 mg/1.
Los valores de riqueza específica total variaron entre 14 en la estación 9 y 44 en la estación 3. La
riqueza específica media anual estuvo comprendida entre 4 y 21 en las estaciones 9 y 3 respectivamente
(Figura 3). La disminución de los valores de riqueza específica total y media anual fue evidente en 7, 9 y
10. El predominio de sedimentos finos y las fuertes fluctuaciones hidrológicas de la 7 condicionaron
probablemente el asentamiento de especies, mientras que en 9 y 10 el vertido de efluentes cloacales fue el
factor más importante. A pesar de esto las últimas estaciones sobre el A. Esquel (10 y 11) presentaron una
riqueza específica media de 7 y 13 y una riqueza específica total de 16 y 25 taxa respectivamente, razón
que permite deducir que el mismo sufrió procesos de autodepuración importantes aún antes de unirse al
Río Percy. Esto queda sustentado además por los valores medios anuales de la DO y la DBO que
evidenciaron que la oxidación de la carga orgánica se completó en un tramo de 15 km aguas abajo de la
cloaca (Pizzolón et al. 1992).
Los cambios en la composición específica del zoobentos pueden producirse como consecuencia
Macrozoobentos de un arroyo patagónico
139
de la falta de oxígeno disponible en el agua, incremento de la turbidez, alteración del sustrato o una
combinación de varios factores (Mason 1991). Algunos grupos de la comunidad bentónica responden
rápidamente a estas perturbaciones siendo eliminados, tal es el caso de los plecópteros, efemerópteros y
tricópteros. Con excepción de Limnoperla jaffueli los Plecoptera predominaron en las estaciones donde
el impacto fue bajo o inexistente, este grupo se considera generalmente como el más sensible a la polución
(Hawkes 1978, Hynes 1974, Rosenberg et al. 1993, Lopretto et al. 1995). De los Ephemeroptera hallados
Baetis sp es el que se registró en una mayor variedad de ambientes confirmando el carácter cosmopolita
de la familia Baetidae (Dominguez et al. 1994). Entre los Trichoptera Smicridea sp fue el que se registró
en más sitios de muestreo, incluso en 8 y 11, muchos representantes de la familia Hydropsychidae pueden
tolerar un enriquecimiento orgánico moderado como se ha visto en ambientes lóticos europeos (Basaguren
1988).
La suma de las especies presentes de estos tres órdenes (EPT) suele ser utilizada en el monitoreo de
las aguas corrientes sobretodo en ambientes ritrónicos, dado que se consideran no tolerantes al
enriquecimiento orgánico (Rosenberg et al. 1993). Ninguno de ellos tuvo representación en 9 y 10. En 7
y 8 estuvieron poco representados, sin embargo a partir de la estación 11 reaparecieron los tres grupos
faunísticos (Apéndice).
La mayoría de los taxa hallados fundamentalmente son endémicos en coincidencia con lo observado
por Wais (1990) y De Cabo et al. (1991). En este trabajo se observó que los organismos de ambientes
perturbados son cosmopolitas o de amplia distribución mientras que los indicadores de buena calidad del
agua son endémicos o de distribución restringida.
El análisis de agrupamiento reveló similitudes de composición específica entre estaciones, sobre todo
en lo que se refiere a los taxa que fueron más constantes a lo largo de año.
La desaparición de grupos faunísticos indicadores del buen estado de los ecosistemas lóticos y la
aparición de grupos oportunistas evidenciaron el deterioro creciente del tramo medio del sistema estudiado.
Sin embargo la recuperación de la riqueza específica, y la reaparición de grupos indicadores de buen
estado de los ecosistemas lóticos aguas abajo de la cloaca permiten sugerir efectos mas bien locales.
Agradecimientos. Este trabajo fue realizado dentro del P.I. N°118/90 CIUNPAT-UNPAT. Quiero agradecer
al director del proyecto Lino Pizzolón por su constante estímula, a Irene Wais su valiosa orientación, y
por su ayuda en la resolución de problemas taxonómicos a los siguientes especialistas: A. Bachmann, E.
Angrisano, C. Hogue, G. Byers, M. Couri, E. Domínguez, M. Marchesse, I. Mc Lellan, S. Coscaron, A.
Paggi, B. Gullo. Por su apoyo incondicional a B. Rauddi y L. Arias y por su colaboración a F. Barrios, E.
Guetar y R. Suárez.
Bibliografía
American Public Health Association. 1978. Standard methods for the examination of water and waste water. A.
P. H. A., N. Y.
Basaguren A., 1988. Tricópteros como indicadores dc la calidad de las aguas de Bizkaia. Biología Ambiental.
Tomo 1: 111- 118.
Cairns, J. S. Crosman, K. Dickson y E. Herricks. 1971. The recovery of Damaged Streams. Reprinted from
ASB 18(3): 79-105.
Campos, H., J. Arenas, C. Jara, T. Gonser y R. Prins. 1984. Macrozoobentos y fauna íctica de las aguas
limnéticas de Chiloé y Aysen Continentales (Chile). Medio Ambiente. 7(1): 52-64.
De Cabo, L. y 1. Wais. 1991. Macrozoobenthos prospection in central Neuquén streams, Patagonia, Argentina.
Verh. Internat. Verein. Limnol. 24:2091-2094.
Dajoz, R. 1979. Tratado de Ecología. Mundi Prensa, Madrid. 610 pp.
Domínguez, E., M. D. Hubbard y M. L. Pescador. 1994. Los Ephemeroptera en Argentina. Fauna de agua
dulce de la República Argentina. Vol. 33. Fascículo 1.
Gaufin, A., 1958. The effects of pollution on a midwestern stream. The Ohio Journal Of Science 58:197.
Hawkes, H.A. 1978. River bed animals tell-taled of pollution. Biosurveillance of River Water Quality. proceeding
of Section K of the British Association for the advancement of science, Aston: 55-77.
Hellawell, J. M. 1978. Biological Surveillance of Rivers. Nerc and Hellawell. 331 pp.
Hynes, H. 1974. The Biology of Polluted Water. University of
140
Maria Laura Miserendino
Toronto Press. 202 pp.
Lopretto, E y G. Tell. 1995. Ecosistemas de aguas continentales. Ediciones Sur. pp 1401.
Luchini, L. 1981. Estudios ecológicos en la cuenca del río Limay (Argentina). Revista de la Asociación de
Ciencias Naturales del Litoral. 12:44-58.
Mason, C.F. 1991. Biology of freshwater pollution. Longmann Scientific y Technical, New York. 350 pp.
Marchese, M. y 1. Drago. 1983. Zoobentos de los principales tributarios del Río Parana medio en el tramo
Goya- Diamante. Su relación con el cauce principal y cauces secundarios. Revista de la asociación de
Ciencias Naturales del Litoral. 14:95-109.
Merritt, R. y K. Cummins. 1978. An Introduction to the Aquatic Insects of North America. Kendall/Hunt Publ.
Co. 441 pp.
Miserendino, L. y L. Pizzolon. 1992. Un indice biótico de calidad de aguas corrientes para la región andinopatagónica. Resumos II Congreso Latinoamericano de Ecología: 39-40.
Paine G. y A. Gaufin. 1956. Aquatic Diptera as indicators of pollution in a midwestern stream. The Ohio
Journal of Science 56:291.
Pizzolon, L., S. Gonzalez y B. Padilla. 1991. Caracterización limnológica de la Laguna Willimanco. I: morfometría,
hidrología e hidroquímica. Resúmenes de la XV Reunión Argentina de Ecología. pág. 72.
Pizzolon, L., L. Miserendino, L. Arias y B. Rauddi. 1992. Patrones de perturbación por efluentes cloacales en
un sistema lótico andino-patagónico. Resumos 11 Congreso Latinoamericano de Ecología. 36-37.
Rosenberg, D. M. y V. Resh. 1993. Freshwater Biomonitoring and Benthic Macroinvertebrates. Chapman y
Hall. New York- London. 488 pp.
Wais, I.R. 1987. Macrozoobenthos of Negro River Basin, Argentine Patagonia. Stud. Neotrop. Fauna y
Environment. 22:73-91.
Wais, I.R. 1990. A checklist of the benthic macroinvertebrates of the Negro River Basin, Patagonia, Argentina,
including an approach to their functional feeding groups. Acta Limnol. Brasil. 3:829-845.
Welcomme, R.I. 1985. River Fisheries. FAO Fisheries Technical Paper. 262:330pp.
Winget, R. N. y F. A. Mangum. 1979. Aquatic ecosystem inventory. Macroinvertebrates analisys. Biotic condition
index: integrated biological, phisical and chemical stream parameters for management. -US.Dept. AgricultureIntermountain Region, Spec.Forest. Serv.Rep.,51 pp.
Recibido: Diciembre 5, 1994
Aceptado: Julio 26, 1995
Apéndice. Lista de macroinvertebrados de 14 estaciones de muestreo del sistema hidrico Esquel-Percy
seleccionados mediante el índice de constancia de Bodenheimer (c: constante, a: accesoria). Estaciones
agrupadas según distribución ecológica de los taxa. (P: plecoptera, E: ephemeroptera, T: trichoptera, D:
diptera, C: coleoptera, Cr: crustacea, PI: platyhelminthes, A; annelida, M: mollusca).
Appendix. Macroinvertebrates occurrence in 14 sampling sites of Esquel-Percy syustem, sorted by de
Bodenheimer index (c: constant, a: accesory). Sampling sites grouped according to the ecological
distribution of the taxa. (P: plecoptera, E: ephemeroptera, T: trichoptera, D: diptera, C: coleoptera, Cr:
crustacea, PI: platyhelminthes, A; annelida, M: mollusca).
Macrozoobentos de un arroyo patagónico
141
142
Maria Laura Miserendino
Los efectos ecológicos
de las fluctuaciones
climáticas
Para entender las interacciones entre el clima y los ecosistemas, no basta la mera descripción
de correlaciones entre cambios demográficos y circunstancias meteorológicas.
A la teoría de la dinámica de poblaciones le corresponde un papel esencial
Mauricio Lima
E
l clima influye en múltiples procesos ecológicos. Repercute en la fisiología y la estructura de los ecosistemas, el comportamiento,
la demografía y la dinámica de poblaciones.
Tamaña diversidad de efectos en diferentes
niveles de organización se corresponde con
las escalas espaciales y temporales en que varían los
fenómenos climáticos.
El clima ejerce su influjo más directo a través de los
parámetros locales: la temperatura, las precipitaciones, la
nieve o las corrientes oceánicas. Los ecólogos acostumbran centrarse en el estudio de las consecuencias de esos
parámetros locales. Sin embargo, en los últimos tiempos
se ha despertado el interés por conocer las consecuencias
de las fluctuaciones climáticas a gran escala sobre los
sistemas naturales, se trate de individuos, poblaciones o
ecosistemas enteros. En los últimos años han abundado los
trabajos sobre los efectos de las perturbaciones de largo
alcance en los ecosistemas. Pensemos en la Oscilación
del Atlántico Norte o El Niño-Oscilación Austral.
Importa poder predecir los problemas que el cambio
climático global podría causarles a los ecosistemas. Para
ello resulta imprescindible la colaboración entre climatólogos y ecólogos. Cierto es que la ecología de poblaciones cuenta con una larga tradición en el estudio de
los efectos del clima en la dinámica de las poblaciones:
Charles Elton apelaba ya en 1924 a los efectos climáticos
para explicar las fluctuaciones cíclicas de las poblaciones
de lemingos, linces y liebres en el hemisferio norte. No
obstante esos ochenta años transcurridos desde entonces,
con la atención prestada a los factores climáticos y sus
efectos, se echa todavía en falta un marco teórico claro
que permita entender mejor el papel de los cambios del
clima en los ecosistemas.
46
Nos ocuparemos aquí del análisis y modelización de los
efectos de las perturbaciones climáticas en la dinámica
de las poblaciones, un apartado de la ecología todavía
poco desarrollado. A modo de prenotando, conviene
tener presente, al abordar las correlaciones entre variables climáticas y procesos ecológicos, que correlación
no significa causalidad. Las relaciones estadísticas entre
el clima y los procesos ecológicos deben tomarse con
precaución y escepticismo. Para validar las correlaciones, resulta fundamental una explicación mecanicista
del patrón estadístico descubierto. Ahora bien, el nudo
de la investigación estriba justamente en dar con un
mecanismo que explique la relación observada.
Estructura dinámica de las poblaciones
El uso de modelos para estudiar las fluctuaciones numéricas de las poblaciones naturales viene de lejos.
La formulación más general parte del siguiente postulado: el factor en que la población de una especie
crece o decrece con el tiempo es una función f, por
un lado, de la densidad o tamaño de las poblaciones
que interactúan en la misma comunidad y, por otro,
de los factores físicos que intervengan. Puede sumarse
una variable, con una determinada distribución aleatoria, simbolizada por la letra griega ε, que representará
las pequeñas desviaciones estocásticas con respecto al
modelo. A ese factor de crecimiento o decrecimiento,
o más bien a su logaritmo neperiano, se le llama “tasa
per cápita de cambio de la especie”. Se emplean logaritmos porque el logaritmo de la población a lo largo
de los años dependerá linealmente del tiempo, con un
factor de proporcionalidad que será la tasa per cápita
definida logarítmicamente, siempre y cuando la tasa sea
constante a lo largo del tiempo.
INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, julio, 2006
EL NIÑO / LA NIÑA
Noviembre 1997
Febrero1990
-18 -14 -10 -6 -2 0
2
6 10 14 cm
Temperatura superficial del mar alta
Temperatura superficial del mar baja
Pero esa tasa no es constante. El
estudio de las fluctuaciones poblacionales por medio de series de tiempo trata de determinar la forma de
la función f, que responderá a los
efectos de las densidades pasadas,
vale decir, su estructura de retroalimentación. Desde hace unos decenios
se han venido desarrollando numerosas aproximaciones metodológicas
y analíticas para determinar la dependencia de la tasa en un período
dado con respecto de las densidades
en períodos anteriores; con otras palabras, la estructura endógena de la
dinámica poblacional. Por desgracia,
no hemos asistido a un progreso similar en el estudio de los efectos
del clima y otros factores exógenos
en la dinámica de una población. El
único antecedente es el de Tomoo
Royama, quien clasificó los efectos
de los factores exógenos en tres tipos de categorías: las perturbaciones
verticales, las horizontales o laterales
y las no lineales.
MAURICIO LIMA
Efectos verticales
de un factor climático
Supongamos que nos encontramos
con una población cuya dinámica está dominada por un proceso
de primer orden; es decir, por un
INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, julio, 2006
1. EN LA REGION SEMIARIDA del centro-norte de Chile, los recurrentes efectos de El
Niño-Oscilación Austral, en combinación con los efectos de la Oscilación Antártica, generan
lluvias episódicas que incrementan la productividad vegetal hasta niveles superlativos. Este
fenómeno climático influye en la abundancia de diferentes especies de pequeños roedores,
en particular el lanchón orejudo de Darwin (Phyllotis darwini), al que se ve en la fotografía. El factor climático condiciona la variabilidad temporal de los factores nutricionales
(plantas y semillas) que limitan la población de los roedores.
proceso donde la tasa per cápita de
cambio depende sólo de la densidad
de la población en el año anterior. En
ausencia de otras fuerzas ecológicas,
la dinámica de cualquier población
viene determinada por la diferencia
entre su tasa per cápita de natalidad,
N, y su tasa per capita de mortalidad, M. La población en un período
será igual a la del período anterior
más N-M veces ésta. La forma más
simple en que una variable climática puede condicionar un proceso
dinámico estriba en su modificación
de la tasa per cápita de mortalidad
o de natalidad. Sea, por ejemplo, el
efecto la temperatura media sobre
una población de lagartijas; durante
los años más cálidos las lagartijas
sobreviven y se reproducen mejor
que durante los años en promedio
más fríos.
Si la dinámica de la población
de lagartijas está determinada sólo
por su propia evolución endógena
y por un efecto exógeno, ligado a
las temperaturas medias del período
anterior y que actúe de manera homogénea para cualquier densidad de
la población, entonces la curva que
representa en una gráfica la tasa de
cambio poblacional estará determinada sólo por la densidad, pero la
posición de esa curva cambiará verticalmente de acuerdo con el valor de
la temperatura media en el período
anterior. En estas condiciones, la
dinámica de una población puede
expresarse algebraicamente: suma
de una función de la densidad en
el período anterior, de una función
del clima (temperatura media en
ese mismo período anterior) y de
la variable aleatoria ε que contiene
las desviaciones del modelo. Este
tipo o categoría de efectos exógenos,
que representa el tipo más simple de
perturbación, puede evaluarse con
47
Tamaño
de la población
en el período t-1
0
N*
N**
N***
C = C3
C = C2
C = C1
2. EL CLIMA PUEDE TENER EFECTOS VERTICALES sobre la tasa T de crecimiento o decrecimiento de una población. Cuando T se representa gráficamente como función del número
N de individuos que componen en un momento t esa población, la curva resultante puede
desplazarse, por efecto del clima, hacia arriba o hacia abajo. A medida que las condiciones
climáticas se vuelven menos favorables la curva se mueve de C3 a C1 y el tamaño poblacional en el equilibrio (donde ni crece ni decrece) pasa de N*** a N*.
independencia de la densidad de la
población.
Efectos “horizontales”
Tasa de cambio T de la población en el instante t (Tt)
Supongamos ahora que existe un fenómeno climático repercute en un recurso importante, capaz por sí mismo
de limitar la población. Valgan como
ejemplo ciertos roedores de la zona
semiárida del norte de Chile. Para
determinado nivel de productividad
de plantas y semillas en el desierto, la competencia intraespecífica se
incrementa a medida que crece la
T máximo
0
Tamaño de la población
en el período t-1
N*
N**
C = C1
N***
C = C2
C = C3
3. EL CLIMA TAMBIEN PUEDE TENER EFECTOS LATERALES sobre el ritmo de crecimiento de
una población. A medida que las condiciones climáticas se vuelven menos favorables y alteran
el factor limitante y el tamaño de la población en situación de equilibrio, la curva se mueve
hacia la izquierda, de C3 a C1, y el tamaño poblacional en el equilibrio pasa de N*** a N*.
48
Efectos no lineales
Estos son los efectos climáticos
que oponen mayor resistencia a su
INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, julio, 2006
MAURICIO LIMA
Tasa de cambio T de la población en el instante t (Tt)
T máximo
densidad de la población; la competencia mengua conforme decrece
la densidad demográfica. Podemos
expresar esa situación a través de
un modelo sencillo que incorpora
la relación de demanda y oferta en
forma de cociente. En el modelo en
cuestión, la tasa per cápita de cambio poblacional es una función del
cociente de la densidad o tamaño
poblacional N en el período anterior
y de la densidad o tamaño poblacional de las plantas (o semillas), más
la variable ε.
Dado cierto nivel de productividad, la competencia aumenta a
medida que lo hace N y reduce la
tasa per cápita máxima de cambio
de población. El Niño-Oscilación
Austral —calentamiento recurrente
de las aguas de la parte ecuatorial
del océano Pacífico— genera lluvias
inhabituales en los ecosistemas del
norte de Chile e incrementa así la
productividad vegetal. Por lo tanto,
el factor climático (El Niño o las
lluvias) influye en la variabilidad
temporal del factor limitante, que
para los roedores son las semillas
y las plantas. En tal caso, podemos
sustituir el modelo por otro en el
que el factor exógeno (El Niño o las
lluvias acumuladas del año) ocupa,
en el dividendo del cociente del que
depende la tasa de cambio, el lugar
de la densidad vegetal. Este nuevo
cociente representa la competencia
de los roedores por el recurso limitante, que aparece como un elemento
condicionado por la densidad poblacional y el estado del clima.
Ilustrado gráficamente, la competencia por el alimento determina la
curva de la tasa per cápita de cambio
de la población, mientras que el valor
anual del factor climático traslada
las coordenadas de esa curva lateralmente, a lo largo del eje horizontal,
que representa el tamaño poblacional
(véase la figura 2). Por lo tanto, los
años lluviosos asociados a El Niño
mueven la densidad de equilibrio hacia la derecha, mientras que los años
secos (los años de La Niña, episodio
recurrente en que se enfrían las aguas
ecuatoriales del Pacífico) mueven la
densidad de equilibrio hacia la izquierda (véase la figura 3).
MAURICIO LIMA
Colonizaciones “verticales”
Hasta aquí nos hemos ceñido a modelos abstractos, con algún ejemplo
para ilustrarlos. Veamos ahora ecosistemas reales que están sujetos a
INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, julio, 2006
Tasa de cambio T de la población en el instante t (Tt)
modelización. Supongamos que la
variable C representa la medida de
algún factor climático, por ejemplo
la Oscilación del Atlántico Norte o
la Oscilación Austral, y que las modificaciones experimentadas por esa
variable C se traducen en modificaciones de la función que representa la
tasa de cambio de la población. Por
tanto, el efecto de C en la curva no
consistirá en una traslación a través
del plano de la tasa de cambio de la
población, sino en una perturbación
no lineal (véase la figura 4). Para
representar tal perturbación podemos
atribuir, a cada estado de la variable
C (el clima) en el período anterior,
una función f diferente que ligue la
densidad de población con su propia
tasa de cambio.
Aclarémoslo con un ejemplo. Sea
una población depredadora que migra en invierno y cuya densidad de
población depende del número de sus
presas en el área de invernada, número que a su vez depende de alguna
variable climática. Si se multiplican en abundancia los depredadores, limitarán luego el número de
sus presas en el hábitat de verano.
Y el factor climático, que determinaba la abundancia de presas en la
región de invierno, puede tener un
efecto no lineal sobre la población
de presas en el hábitat de verano
del depredador.
La tasa de cambio de la población
de presas del hábitat de verano obedecería a una determinada función
cuando la variable climática C tomase un cierto valor en la zona de
invernada y a otra función cuando
tomase un valor distinto: si debido a
determinado estado del clima durante
el invierno hay pocas presas en la
región de invernada, la densidad de
depredadores será baja, y las presas
en la zona de verano estarán limitadas por algún otro factor (comida,
nidos, etcétera). Sin embargo, si a los
depredadores les fue muy bien en
invierno merced a la abundancia de
presas, entonces las presas del hábitat
de verano podrían estar limitadas por
el depredador y exhibir otro tipo de
función (véase la figura 5).
T máximo
TC3
0
Tamaño de la población
en el período t-1
N*
N**
N***
C = C3
TC1
C = C2
C = C1
N1
4. LOS EFECTOS DEL CLIMA PUEDEN SER NO LINEALES. A medida que las condiciones
climáticas cambian (de C3 a C1), se modifica la forma de la curva que representa la tasa
T de cambio poblacional y con ella el tamaño o densidad de la población en situación de
equilibrio (de N*** a N*). Para un tamaño dado (N1), la competencia es más intensa (por
lo tanto se reduce el valor de la tasa de cambio) en una situación climática C1 que en
una C3. Con C1, la tasa va decayendo para poblaciones mayores más deprisa que en la
situación climática C3.
los distintos tipos de efectos climáticos de la clasificación de Royama. Empezaremos por los efectos
“verticales”.
Cuando cambia la distribución geográfica de una especie, su “rango de
distribución”, aparecen ejemplos clásicos de efectos verticales del clima
sobre la dinámica de las poblaciones.
Si consideramos que la tasa per cápita máxima de una población y su
relación con la densidad valen como
indicadores del espectro de condiciones en cuyo seno una especie puede
sobrevivir y reproducirse, los efectos
“verticales” (aditivos) de las condiciones ambientales determinarán los
intervalos en cuyo ámbito la tasa de
cambio de la población toma valores
posibles.
La tasa de cambio demográfico depende de la diferencia entre las tasas
de natalidad N y mortandad M; por
tanto, los efectos directos del clima
en N, en M o en ambas determinarán
la posibilidad de que se extienda o
mengüe el rango de distribución de la
población. Así, según se ha descrito
hace poco, los incrementos de las
temperaturas medias anuales debidos
al calentamiento global han permitido a diferentes especies colonizar
nuevos hábitats; en concreto, ciertas
especies de peces han colonizado latitudes más boreales e incrementado
su rango de distribución. Se sabe de
situaciones semejantes para algunas
especies marinas que en el Pacífico
Oriental aprovechan los episodios de
El Niño para colonizaciones esporádicas.
Entre las perturbaciones verticales
del clima podríamos incluir las expansiones geográficas de las enfermedades transmitidas por mosquitos
en Asia, Africa Oriental e Iberoamérica. El mismo mecanismo sería
el responsable de los incrementos
en los rangos de distribución hacia
latitudes más polares de diferentes
especies de mariposas, aves e incluso de arbustos árticos. Pudieran
también considerarse verticales los
efectos que la Oscilación del Atlántico Norte ejerce sobre las poblaciones de atunes boreales; el fenómeno
determina, de manera distinta en una
orilla y otra, las temperaturas y precipitaciones invernales. Los atunes
atienden a claves del entorno para
maximizar su éxito reproductor
(maximizar N); las tendencias de
la temperatura del océano estarían
cambiando la disponibilidad y el ta49
a
b
CLIMA
INVIERNO
VERANO
Tasa de cambio T de la población en el instante t (Tt)
T máximo
0
Tamaño de la población
en el período t-1
N’’
C = C’’
T máximo
Tamaño de la población
en el período t-1
0
N’
C = C’
maño de las áreas que les son más
favorables.
Otro efecto climático de la misma índole sería el causado por las
bajas temperaturas y las lluvias invernales en las ovejas salvajes de las
islas escocesas de St. Kilda. Durante
los inviernos fríos y lluviosos los
individuos ven reducida su capacidad termorreguladora y padecen un
desequilibrio térmico; por lo tanto,
existiría un efecto directo sobre D
que haría bajar la curva de la tasa
en su representación gráfica.
El Niño y los cambios laterales
No escasean en la bibliografía reciente los ejemplos de efectos laterales del clima sobre diferentes po50
El tamaño de la población de presas del hábitat de verano cambiará
según cierta función, cuando el clima de la zona de invernada
sea C = C’ y conforme a una función diferente cuando el clima sea
C = C’’: si debido a cierto estado del clima durante el invierno hay
pocas presas, la densidad de depredadores será baja y las presas en
la zona de veraneo estarán limitadas por algún otro factor (comida,
nidos, etc.). Pero si los depredadores se multiplicaron en invierno
gracias a la abundancia de presas, las presas del hábitat de verano
podrían estar limitadas por el depredador y su población crecería o
decrecería de otra forma para un tamaño poblacional dado (b).
blaciones naturales. Mencionemos,
a modo de botón de muestra, las
fluctuaciones de la biomasa o del
número experimentadas por ciertas
poblaciones de peces marinos. Se han
documentado efectos notables de la
Oscilación Austral y la Oscilación Pacífica Decenal sobre el reclutamiento
de algunas especies de atunes en el
Pacífico Tropical. Se llama recluta a
la incorporación de nuevas masas de
peces a los bancos de pesca.
A este respecto, se ha planteado la
hipótesis de que ambas oscilaciones
climáticas, al alterar los sistemas de
corrientes y la temperatura superficial del océano, provocan que los
atunes se encuentren con una distinta disponibilidad de alimento. En
particular, los cambios de productividad y de aportación de nutrientes
en el Pacífico Ecuatorial durante los
episodios de El Niño dan lugar a
una perturbación de tipo lateral que
afecta a toda la cadena trófica. Un
patrón interesante es el que presentan la sardina y la anchoveta en el
Pacífico Oriental, en el sistema de
la corriente de Humboldt. El Niño
causa una reducción importante del
alimento que nutre a las anchovetas
(constituye, pues, un factor limitante). Aunque parecen favorecer a las
poblaciones de sardinas, no están claros los mecanismos asociados con los
efectos de El Niño y La Niña.
De forma similar, en los ecosistemas semiáridos de los suelos aledaINVESTIGACIÓN Y CIENCIA, julio, 2006
MAURICIO LIMA
5. EFECTOS NO-LINEALES del clima sobre una población de
roedores. Un depredador migratorio hace de correa de transmisión
de tales efectos. Una especie de ave rapaz migratoria se alimenta
de roedores en dos localidades diferentes, una en verano y la otra
en invierno. La abundancia de roedores en la región de invernada depende de un factor climático determinado. Por lo tanto, si
las rapaces limitan la proliferación de los roedores en su hábitat
estival, el factor climático que determina la abundancia de presas
el hábitat de invierno puede actuar como un efecto no lineal sobre
la población de presas en el hábitat de verano del depredador (a).
MAURICIO LIMA
La no linealidad en peces,
alces y lobos
En los efectos no lineales interactúan
el clima y el ecosistema, con mayor
nitidez que en el resto de los efectos.
El clima cambia las reglas del juego
entre los individuos de una población, o entre los individuos de poblaciones diferentes (competidores,
presas, parásitos o depredadores). Sin
ánimo de exhaustividad, citemos algunos ejemplos arquetípicos de esta
categoría.
Durante los años cálidos, el abadejo de Alaska (Theragra chalcogramma) se lleva a los juveniles cerca de
la costa, alejados del hábitat de los
INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, julio, 2006
adultos. Se incrementa la recluta y
decae la intensidad del canibalismo.
Por el contrario, durante los años
fríos el transporte se reduce, los juveniles y adultos comparten un mismo
hábitat y el canibalismo se convierte
en el principal determinante del reclutamiento. Por lo tanto, es posible
que la forma de la función que da
la tasa per cápita del cambio poblacional cambie de los años cálidos
a los fríos, ya que la competencia
intraespecífica será muy diferente en
uno y otro período, al depender del
clima el alcance del canibalismo.
Algo similar ocurriría para la población de sardinas (Sardinops spp)
en el Pacífico Oriental. Durante los
años de alta productividad —durante
La Niña y en épocas normales—,
las poblaciones se hallan limitadas
por una intensa depredación de sus
huevos, larvas y juveniles, dada la
abundancia de depredadores en el
sistema de la corriente de Humboldt.
En esos períodos de alta productividad, la función de la tasa de cambio
de la población se caracteriza por un
punto de equilibrio de baja densidad, donde el factor limitante de la
población es el espacio libre de depredadores, y el mecanismo regulador, la competencia por ese espacio.
Durante los episodios de El Niño, la
productividad decae y las sardinas se
ven libres de los depredadores (véase
la figura 6): la población de sardinas
alcanza entonces un nuevo equilibrio,
dominado por la limitación del alimento, y el mecanismo de regulación
es la competencia por la comida. Por
lo tanto, El Niño-Oscilación Austral
cambia la forma de la función que
rige la tasa de cambio de la población, con los consiguientes efectos
no lineales.
a
DEPREDADORES
DEPREDADORES
Frío (La Niña)
2
c
1
0
b
−1
−2
SARDINAS
SARDINAS
Caliente (El Niño)
1950 1960
1970 1980 1990
Año
La Niña
Tasa de cambio T de la población
en el instante t (Tt)
ños a la costa Pacífica de América
Austral, en particular en las áreas
austral de Perú y centro-norte de Chile, los recurrentes efectos de El NiñoOscilación Austral generan lluvias
inhabituales. Al aumentar entonces la
productividad vegetal, crece, en varios órdenes de magnitud la densidad
de roedores (véase la figura 1). Este
ejemplo representa un caso típico de
pulsos de productividad que se ajustan perfectamente a la categoría de
perturbaciones laterales.
Otro caso interesante es el del
pingüino emperador (Aptenodytes
forsteri). Se sabe que la extensión
de la capa invernal de hielo marino
repercute en la densidad demográfica
de esta ave. Los registros anuales
hablan de caída repentina y drástica,
a finales del decenio de 1970, de la
población con riesgo de desaparición; esa disminución iba asociada
probablemente a una reducción en
la disponibilidad de alimento, relacionada a su vez con la temperatura
superficial del mar. Tenemos, pues,
un ejemplo que encajaría en la categoría de los efectos laterales del
clima. Se ha informado del mismo
tipo de efectos para ciertas aves marinas del Artico, en particular para la
especie Fratercula arctica. La variabilidad anual en la temperatura del
océano condiciona la disponibilidad
de la presa principal de esta ave,
el arenque (Clupea harengus), y su
éxito reproductor. De manera similar,
los efectos observados de El NiñoOscilación Austral sobre la población
del petrel azul (Halobaena caerulea)
en el océano Indico austral representarían un caso manifiesto de efectos
“laterales”.
El Niño
T máximo
0
N*
T máximo
0
Tamaño de la población
en el período t-1
Tamaño de la población
en el período t-1
N***
6. LAS SARDINAS (Sardinops spp) DEL PACIFICO ORIENTAL están sujetas a los cambios
climáticos asociados al recurrente fenómeno climático El Niño-Oscilación Austral. Durante
los años de alta productividad (La Niña y años normales), las poblaciones de sardinas estarían limitadas por la alta mortandad de huevos, larvas y juveniles, debida a la abundancia
de depredadores en el sistema de la corriente de Humboldt. Cabe esperar entonces que la
tasa T de cambio de la población se atenga a una función de la densidad de la población
caracterizada por un punto de equilibrio a baja densidad, donde el factor limitante sería el
espacio libre de depredadores y la competencia por dicho espacio establecería el mecanismo de regulación poblacional. En los cálidos episodios de El Niño decae la producción
primaria y las sardinas se ven más libres de los depredadores. La población de sardinas
alcanza entonces un nuevo equilibrio, dominado por la limitación de alimento: el mecanismo
de regulación es la competencia por el alimento.
51
Indice de Oscilación
del Atlántico Norte
a
6
4
2
0
−2
b
−4
−6
1860 1880 1900 1920 1940 1960 1980 2000
MAURICIO LIMA
Tasa de cambio T de la población
en el instante t (Tt)
Año
T máximo
0
Tamaño
de la población
en el período t-1
N*
N***
Tamaño
de la población
en el período t-1
0
N*
Oscilación
Oscilación
del Atlántico
del Atlántico
Norte positiva Norte negativa
Se nos ofrece otro ejemplo en la
dinámica de los alces (Alces alces) y
lobos (Canis lupus) de la isla Royale,
del Lago Superior, y su relación con
el clima, representado por el índice
de la Oscilación del Atlántico Norte.
Ese índice representa la diferencia
entre las presiones atmosféricas medias invernales al nivel del mar en
las Azores, Lisboa o Gibraltar y en
una estación de Islandia. Durante los
años con valores negativos de la Oscilación, la capa invernal de nieve es
más gruesa y los lobos cambian su
comportamiento de caza. El tamaño
de la manada crece. En esos inviernos
los lobos cazan tres veces más alces
que en los años con valores positivos
de la Oscilación, en los que la capa
de nieve es menor y las manadas más
pequeñas. El clima y el cambio en
el comportamiento de caza de los
lobos parecen causar, en lo que se
refiere a los propios lobos, un efecto
lateral, ya que aumentan las presas
disponibles.
Durante los años en que son negativos los valores de la Oscilación,
los alces experimentarían efectos no
lineales de la Oscilación. La población de alces se hallaría limitada por
los lobos y regulada por el espacio
libre de depredadores. Durante los
años en que la Oscilación es posi52
T máximo
N***
Oscilación
del Atlántico
Norte positiva
Oscilación
del Atlántico
Norte negativa
tiva, la población estaría limitada
por la disponibilidad de alimento
y la competencia intraespecífica.
En resumen, la condición positiva
o negativa del clima, representado por la Oscilación del Atlántico
Norte, determinaría dos tipos diferentes de función para la tasa per
cápita de cambio de la población.
7. LA OSCILACION DEL ATLANTICO
NORTE tiene un efecto no lineal sobre la
dinámica de los alces (Alces alces) y lobos
(Canis lupus) de la isla Royale. Durante
los años con valores negativos (en azul)
de un índice que caracteriza el estado de
la Oscilación, los lobos cazan el triple de
alces que en los años de valores positivos
(en rojo), en los que la capa de nieve
es menor y las manadas más pequeñas.
Desde el punto de vista de los alces, la
Oscilación tendría efectos no lineales durante los años de índice positivo (rojo): la
población de alces estaría limitada por los
lobos y regulada por el espacio libre que
éstos dejasen, mientras que durante los
años de Oscilación negativa (azul) estaría
limitada por la disponibilidad de alimento
y la competencia intraespecífica.
Tendría, pues, efectos no lineales
del clima.
En resumen, vemos, pues, que
existen interacciones entre los procesos endógenos y exógenos, con un
grado considerable de no linealidad,
que reflejan la complejidad de los
efectos ejercidos por el clima en los
ecosistemas. La teoría de la dinámica
poblacional, y en particular la clasificación realizada por Royama, facilita
mucho el análisis y comprensión de
tales efectos.
El autor
Mauricio Lima es licenciado en oceanografía biológica por la Universidad de la República
Oriental del Uruguay desde 1985 y doctor en ecología por la Universidad Católica de
Chile desde 1998. Se dedica al estudio de la dinámica de poblaciones, la demografía, las
series de tiempo ecológicas, la conexión entre modelos y datos y la ecología poblacional
aplicada. Actualmente es profesor asociado en el departamento de ecología de la facultad
de ciencias biológicas y del centro CASEB de la Pontificia Universidad Católica de Chile.
Bibliografía complementaria
ANALYTICAL POPULATION DYNAMICS. T. Royama. Chapman and Hall; Londres, 1992.
PRINCIPLES OF POPULATION DYNAMICS AND THEIR APPLICATIONS. A. A. Berryman. Stanley Thornes
Publishers Ltda.; Cheltenham, 1999.
ECOLOGICAL EFFECTS OF CLIMATE FLUCTUATIONS. N. C. Stenseth, A. Mysterud, G. Ottersen,
J. W. Hurrell, K.-S. Chan y M. Lima en Science, vol. 297, págs. 1292-1296; 2002.
ECOLOGICAL RESPONSES TO RECENT CLIMATE CHANGE. Gian-R Reto Walther, Eric Post, Peter
Convey, Annette Menzel, Camille Parmesan, Trevor J. C. Beebee, Jean-Marc Fromentin,
Ove Hoegh-Guldberg y Franz Bairlein en Nature, vol. 416, págs. 389-395; 2002.
STUDYING CLIMATE EFFECTS ON ECOLOGY THROUGH THE USE OF CLIMATE INDICES: THE NORTH
ATLANTIC OSCILLATION, EL NIÑO SOUTHERN OSCILLATION AND BEYOND. N. C. Stenseth, G. Ottersen, J. W. Hurrell, A. Mysterud, M. Lima, K.-S. Chan y N. G. Yoccoz en Proceedings
of the Royal Society B, vol. 270, págs. 2087-2096; Londres, 2003.
INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, julio, 2006
170
Opinion
45 Fowler, S.V. et al. (1996) Comparing the
population dynamics of broom, Cytisus
scoparius, as a native plant in the United
Kingdom and France, and as an invasive alien
weed in Australia and New Zealand. In
Proceedings of the Ninth International
Symposium of Biological Control of Weeds
(Moran, V.C. and Hoffmann, J.H., eds),
pp. 19–26, University of Cape Town
46 DeLoach, C.J. (1995) Progress and problems in
introductory biological control of native weeds in
the United States. In Proceedings of the Eighth
International Symposium on Biological Control of
Weeds (Delfosse, E.S. and Scott, R.R., eds),
pp. 111–112, CSIRO Publishing
47 Hawkins, B.A. et al. (1999) Is the biological
control of insects a natural phenomenon? Oikos
86, 493–506
TRENDS in Ecology & Evolution Vol.17 No.4 April 2002
48 Hosking, J.R. (1995) The impact of seed- and podfeeding insects on Cytisus scoparius, In
Proceedings of the Eighth International
Symposium on Biological Control of Weeds
(Delfosse, E.S. and Scott, R.R., eds), pp. 45–51,
CSIRO Publishing
49 Straw, N.A. and Sheppard, A.W. (1995) The role of
plant dispersion pattern in the success and failure
of biological control. In Proceedings of the Eighth
International Symposium on Biological Control of
Weeds (Delfosse, E.S. and Scott, R.R., eds),
pp. 161–168, CSIRO Publishing
50 Southwood, T.R.E. et al. (1982) The richness,
abundance and biomass of the arthropod
communities on trees. J. Anim. Ecol. 51, 635–649
51 MacFarlane, R.P. and van den Ende, H.J. (1995)
Vine-feeding insects of old man’s beard (Clematis
vitalba), in New Zealand. In Proceedings of the
Community ecology
theory as a
framework for
biological invasions
Katriona Shea and Peter Chesson
Community ecology theory can be used to understand biological invasions by
applying recent niche concepts to alien species and the communities that they
invade. These ideas lead to the concept of ‘niche opportunity’, which defines
conditions that promote invasions in terms of resources, natural enemies, the
physical environment, interactions between these factors, and the manner in
which they vary in time and space. Niche opportunities vary naturally between
communities but might be greatly increased by disruption of communities,
especially if the original community members are less well adapted to the
new conditions. Recent niche theory clarifies the prediction that low niche
opportunities (invasion resistance) result from high species diversity.
Conflicting empirical patterns of invasion resistance are potentially explained
by covarying external factors. These various ideas derived from community
ecology provide a predictive framework for invasion ecology.
Katriona Shea*
Dept of Biology,
208 Mueller Laboratory,
The Pennsylvania State
University, University
Park, PA 16802, USA.
*e-mail: [email protected]
Peter Chesson
Section of Evolution and
Ecology, University of
California, Davis,
CA 95616, USA.
Biological invasions are having a major impact on
the Earth’s ecosystems [1], giving urgency to a better
understanding of the factors that affect them. Some
recent reviews have considered invasions from a
variety of viewpoints, including the characteristics
of invaders [2], the characteristics of invaded
communities [3], resources [4,5] and natural enemies
[6]. As these issues are not independent, it is essential
to find a means of considering them jointly. Towards
this goal, a theoretical framework for invasion ecology
based on community ecology theory is proposed here.
We show how this framework applies to the analysis
Eighth International Symposium on Biological
Control of Weeds (Delfosse, E.S. and Scott, R.R.,
eds), pp. 57–58, CSIRO Publishing
52 Burki, C. and Nentwig, W. (1997) Comparison of
herbivore insect communities of Heracleum
sphondylium and H. mantegazziaum in
Switzerland (Spermatophyta: Apiaceae).
Entomol. Gen. 22, 147–155
53 Syrett, P. and Smith, L.A. (1998) The insect fauna
of four weedy Hieracium (Asteraceae) species in
New Zealand. New Zealand J. Zool. 25, 73–83
54 Hight, S.D. (1990) Available feeding niches in
populations of Lythrum salicaria L. (purple
loosestrife) in the northeastern United States. In
Proceedings of the Seventh International
Symposium on Biological Control of Weeds
(Delfosse, E.S., ed.), pp. 269–278, Istituto
Sperimentale per la Patologia Vegetale
of the factors promoting invasion, and use it to
examine correlations between invasion resistance
and species diversity.
Invasion involves two essential stages: transport
of organisms to a new location [7,8]; and
establishment and population increase in the invaded
locality [9]. A third stage, applicable to the most
worrisome invasions, is regional spread from initial
successful populations [10]. We focus on the second
stage, where community ecology theory has most to
offer. There is much evidence that the chance of
establishment increases markedly with the rate of
arrival of an alien species at a potential invasion site
[2]. However, for establishment and growth, a species
must be able to increase in abundance at the invaded
locality. This depends on the opportunities that the
particular invaded community provides for the
invader in question.
Niches and niche opportunities
Three main factors contribute to an invader’s growth
rate: resources [4,5,11,12], natural enemies [7,13,14]
and the physical environment [15,16], all of which
vary in time and space. How a species responds to
these factors, including their spatial and temporal
variation, determines its ability to invade. Once an
invader has achieved an appreciable density, it will
have effects on the invaded locality – for example,
by consuming resources and maintaining natural
enemies. Such responses and effects are the two
defining aspects of an organism’s niche, according to
a recent definition (Box 1). The response aspect of
the niche is fundamental to an alien species’ ability
to invade, and the effect aspect is fundamental
to the impact that the invader has in the invaded
community (Box 2). Both effects and responses of
resident species in a community determine whether
that community provides opportunities for invasion –
that is, whether it provides niche opportunities
(Box 1). In simple circumstances, niche opportunities
can reduce to either resource opportunities or natural
enemy escape opportunities.
http://tree.trends.com 0169-5347/02/$ – see front matter © 2002 Elsevier Science Ltd. All rights reserved. PII: S0169-5347(01)02429-6
Opinion
TRENDS in Ecology & Evolution Vol.17 No.4 April 2002
171
Box 1. Concepts and definitions
Ecological niches are defined by the relationships between
organisms and the physical and biological environment,
taking into account both time and space. A particular
combination of physical factors (e.g. temperature and
moisture) and biological factors (e.g. food resources and
natural enemies) at a particular point in time and space
defines a point in niche space. A modern definition of a
species’ ecological niche is the response that the species
has to each point in niche space and the effect that the
species has at each point [a]. Responses are defined in
terms of demographic variables, such as survival and
individual growth; but of most importance is the overall
outcome of these responses, the per-capita rate of increase.
Effects include consumption of resources, interference with
access to resources by other organisms, support of natural
enemies and occupancy of space.
Organisms respond to resource availability [b], which
is the density of unused resource in the environment – soil
water content, for example. Resource supply [b] is the net
rate at which resources enter the system, discounting use
by the organisms present (for example, rainfall minus
evaporation and runoff but not transpiration). Resource
availability is the net resource result of the effects of all the
organisms in a system and the supply of the resource.
A resource opportunity is defined as a high availability
of resources on which a potential invader depends.
Resource opportunity includes the effects of mutualists,
such as pollinators, because they provide services [c,d]
that could also be considered resources. Similarly, a
natural enemy escape opportunity is defined as a low level
or low efficiency of natural enemies to which invaders
might be susceptible.
A niche opportunity is the potential provided by a given
community for alien organisms to have a positive rate of
increase from low density. This might occur because of a
resource opportunity, an escape opportunity or because of
some favorable combination of resources, natural enemies
and physical environmental conditions, including their
fluctuations in time and space (Fig. I). Low levels of niche
opportunities lead to invasion resistance of a community –
that is, few alien species are able to successfully invade
the community.
Maturity is the opportunity a system has had to
accumulate species, and for adaptation to the system to
have taken place. It depends on the time that the system
has had the current climate, including its short-term
fluctuations and recurring disturbance events. Maturity
depends also on the size of the species pool that has
historically served as a source of species to the system [e].
References
a Chesson, P. (2000) Mechanisms of maintenance of species
diversity. Annu. Rev. Ecol. Syst. 31, 343–366
b Tilman, D. (1982) Resource Competition and Community
Structure, Princeton University Press
Resource opportunities
Resource opportunities arise when the resources that
a species needs are high in availability. This is not
simply because resources are supplied at a high rate,
but also because the effects of resident species have
not reduced resource densities [17–20] or interfered
with access to resources too greatly [21].
In cases where a potential invader and a resident
species are limited by a single resource, Tilman’s
R* rule (where R is resource availability; Box 2)
predicts that invasion will occur if the resident’s R*
is greater than the invader’s R*. For example,
invasion would result if the invader had a higher
http://tree.trends.com
Environment
Specialist
Generalist
Enemy escape
opportunities
Invader
Resource
opportunities
Resources
Competitors
TRENDS in Ecology & Evolution
Fig. I. Main components of niche opportunity. Blue arrows are
positive effects on the invader; red arrows are negative effects.
Arrows from the outer boxes to the inner box represent direct
effects of the community on the invader. Arrows between
community components represent indirect effects on the invader,
and they are colored according to their indirect effect on the
invader, which is opposite to their direct effect on the community
component. The environment directly affects all components and
modifies their interactions with other components. Not shown are
the effects of specialist natural enemies of community members.
These specialists will limit community members and so have
positive indirect effects on the invader. Sometimes generalists
might not attack the invader, in which case their effects would be like
those of specialists on community members. (Weevil photograph
courtesy of CSIRO, Australia.)
c Richardson, D.M. et al. (2000) Plant invasion – the role of
mutualisms. Biol. Rev. 75, 63–93
d Mack, R. et al. (2000) Biotic invasions: causes, epidemiology,
global consequences, and control. Ecol. Appl. 10, 689–710
e Huston, M. (1994) Biological Diversity, Cambridge
University Press
resource acquisition rate than that of the resident
species at the same resource densities (e.g. by having
a superior foraging technique; Box 2 [11]). Invasion
would also occur if the invader had a lower
maintenance requirement than that of the resident
(Box 2). Simple resource limitation might be
approximated in the case of space or food competition
of a species invading the habitat of a very similar
species [11,22]. Invader success, however, is also
predicted for the case of limitation by multiple
resources [23], as long as the invader always has
a higher response (per-capita growth) than the
resident. Most importantly, these conclusions are
172
Opinion
TRENDS in Ecology & Evolution Vol.17 No.4 April 2002
Box 2. Resource competition ideas
The per-capita growth rate of a population limited by a single resource is the net
effect of the gain from consumption of the resource, and the losses due to
metabolism, tissue death (e.g. leaf fall and herbivory) and death of individuals. Thus:
1 dN
= af (R ) − m
N dt
(I)
where N is population density, R is resource availability, af (R ) defines the gain (the
response of the species to the resource), and m (the maintenance requirement) is
the total of all losses. The gain consists of the two parts: the constant a defining the
overall magnitude of the response to the resource and the function f (R ) defining
how response to the resource changes with resource abundance. The dynamics of
the resource are given by:
dR
= S (R ) − g (R )N
dt
(II)
where S(R) is the supply rate of the resource, and g(R ) the per-capita effect of the
species on the resource. Multiplying g(R ) by N gives the total effect of the species
and determines the impact of the invader in the invaded community.
Normally, there would be a unique value R * of R at which equilibrium would
occur – that is, af (R *) = m. For an alien species to invade, it must have a smaller
value of R * than does a resident at equilibrium with the resource, because this is
the value of resource availability that the alien experiences when it arrives in the
system. Only if the resident’s R * value exceeds that of the invader can the invader
have a positive growth rate. This is Tilman’s R * rule [a]. An alien might have a
smaller R * value by having a smaller maintenance requirement. Alternatively, it
might have a higher response than a resident [i.e. a larger value of af (R )]. This
might be achieved by taking up the resource at a faster rate or by being more
efficient at converting that uptake into gain. Different responses for different
species might be modeled by having a vary with the species. In this case, R * would
be an increasing function of m/a, and an invader would be successful if it had a
smaller value of m/a than that of a resident.
Although this R * theory was originally developed as an equilibrium theory [a], in
the form where species can differ in a or m, the theory is robust to fluctuations in R
and m, with the result being that an alien having a mean of m/a smaller than that of a
resident can invade [b]. See Box 3 for situations in which R * theory does not hold.
References
a Tilman, D. (1982) Resource Competition and Community Structure, Princeton
University Press
b Chesson, P. and Huntly, N. (1997) The roles of harsh and fluctuating conditions in the
dynamics of ecological communities. Am. Nat. 150, 519–553
robust to environmental fluctuations [24] and are not
restricted to strict equilibrium scenarios, even though
the R* rule was first derived in that context (Box 2).
Such uniform superiority of an invader would make
it an invader of large effect, because it would depress
or displace all resident species relying on the same
resources, with the details of the invasion depending
on the effect component of the invader’s niche (Box 2).
More generally, an invader would not be
uniformly superior to any resident species, but
instead might have a superior response to a
particular resource, certain abundances of resources,
or resources found in certain places or times [25]. Any
situations in which residents do not keep resources
at uniformly low levels are a potential resource
opportunity [4,5] (Box 3).
In some situations, the effect aspect of a species’
niche can also have a role in its invasion. Where a
species has spatially localized effects, as in the case
of plants, it will potentially have a strong effect on a
small spatial scale, benefiting itself more than other
species. For example, allelopathic effects of an
invader might reduce densities of other species,
increasing resource availability to the invader [26].
http://tree.trends.com
Also, some species generate disturbance or alter
disturbance regimes, freeing resources and thereby
facilitating their own and other invasions [4,27–29].
Natural enemy escape opportunities
Escape opportunities arise when natural enemies,
such as diseases, predators and parasites, are in low
abundance or are less effective against new species
[13,14]. Community ecology theory claims strong
symmetries between the effects of natural enemies
and the effects of resources on community dynamics
[30–32]. Thus, parallel to the R* rule for resources,
there is a P* rule for natural enemies (where P
indicates predator, pathogen or parasite density).
Responses to natural enemies include elevated
mortality rates and reduced feeding rates, leading to
lower per-capita growth rates. Effects of residents on
natural enemy densities are parallel to the effects of
resident species on resource availability. Although
species can vary greatly in resource dependence,
natural enemies vary greatly in their specificity [33].
An invader might not be affected by specialist
natural enemies preexisting in the invaded
community and might gain a considerable advantage
because it leaves its own specialist natural enemies
behind or loses them early in the invasion process
while at too low a density to maintain them [13,14].
This potential forms the basis of biological control
of invaders [7,8] (but see Keane and Crawley in this
issue [6]). Generalist natural enemies of the invaded
community, however, will have effects that vary with
their ability to attack the invader [6]. A naive invader
might not be well defended against these enemies,
in which case they reduce the escape opportunity
of that invader [34]. However, generalists of the
invaded community might not be equipped to attack
the invader, in which case they increase the invader’s
escape opportunity [6].
Interactions between the physical environment,
resources and natural enemies
In some studies, there has been a strong emphasis
on the physical environment as a constraint on
invasions [15,16]. However, many species have broad
environmental tolerances, and the interaction of
environmental factors with resources and natural
enemies has a potentially important role. For
example, with plant species, higher temperatures
could mean higher evaporative water loss, lower
water-use efficiency and, therefore, higher demand
for water as a resource [35]. Similarly, a harsh
physical environment could lead to a higher
maintenance requirement as a result of higher
mortality, higher biomass attrition rates (in plants)
or higher metabolic costs (Box 2). A harsher physical
environment might therefore require higher resource
availability to achieve the same capacity for increase.
However, as both residents and invaders respond to
environmental harshness, it is the difference in the
response of the residents and invader that determines
Opinion
TRENDS in Ecology & Evolution Vol.17 No.4 April 2002
Box 3. Resource opportunities in fluctuating environments
Community ecology theory predicts that spatial and temporal environmental
variation has an important role in species coexistence [a]. For invaders, this can
mean spatial and temporal niche opportunities, provided that invaders and
residents differ in their responses to varying factors. Most species have periods of
relative activity and relative inactivity during a year [b]. Niche opportunities arise
during times when resident species are relatively inactive and are not placing high
demands on resources. Using the notation given in Box 2, the per-capita growth
rate of a species might be represented as:
1 dN
= a (t )f (R )− m
N dt
[I]
with a now a function of time to represent temporally varying growth activity: it is the
response of the organism to time. The theory of the storage effect [b] shows that a
species can invade even if it has an average value of a(t ) less than that of resident
species, provided that the invader’s a(t ) is sufficiently large compared with residents’
a(t )s some of the time; for example, the activities of the invader and residents might
fluctuate out of phase. Fluctuations in a(t ) can be deterministic (e.g. seasonal) or
stochastic (e.g. in response to yearly weather variation) [b,c]; the key feature is that the
invader must show a different temporal pattern of response than that of the residents.
An invader might also gain an advantage by responding differently to changes
in resource levels than do residents – that is, by having a function f (R) that differs
nonlinearly from that of residents [a,d]. For example, the invader might have a
stronger response than residents at both high and low resource availabilities, but
not at intermediate resource availabilities. Resource fluctuations between high and
low values would then be a resource opportunity for the invader, a mechanism
referred to as ‘relative nonlinearity of competition’ [a].
Spatial variation can also provide niche opportunities, and this can occur through
spatial versions of the storage effect and relative nonlinearity of competition [e].
Much emphasized in the literature, however, are competition–colonization
tradeoffs [f,g], which can work on a variety of scales. At the level of a local
community, the mechanism can be driven by disturbance. In sessile communities,
death of an individual is a substitute for disturbance. Most importantly, this
mechanism means that an inferior competitor for resources could invade if it had
superior colonization or local resource exploitation ability [g].
References
a Chesson, P. (2000) Mechanisms of maintenance of species diversity. Annu. Rev. Ecol.
Syst. 31, 343–366
b Chesson, P. et al. (2001) Environmental niches and ecosystem functioning. In Functional
Consequences of Biodiversity (Kinzig, A. et al., eds), pp. 213–245, Princeton University Press
c Lehman, C.L. and Tilman, D. (2000) Biodiversity, stability, and productivity in
competitive communities. Am. Nat. 156, 513–552
d Armstrong, R.A. and McGehee, R. (1980) Competitive exclusion. Am. Nat. 115, 151–170
e Chesson, P. (2000) General theory of competitive coexistence in spatially-varying
environments. Theor. Popul. Biol. 58, 211–237
f Tilman, D. (1994) Competition and biodiversity in spatially structured habitats. Ecology
75, 2–16
g Bolker, B. and Pacala, S. (1999) Spatial moment equations for plant competition:
understanding spatial strategies and the advantages of short dispersal. Am. Nat.
153, 575–602
whether invasion is promoted or inhibited by
harshness [24]. An invader will be at an advantage
if its maintenance requirement does not increase
as much as that of a resident with environmental
harshness, or if it has a stronger response to
increased resources than the residents (Box 2).
Environmental fluctuations in time and space
also have major effects. The key issues again are
differential effects of the fluctuations on invaders and
residents, with the added parameter that different
species might be favored at different times and in
different places [4,5,25] (Box 3).
Environment–resource interactions naturally
have parallels in environment–natural enemy
interactions, but one should also consider natural
enemy–resource interactions. Indeed, important
http://tree.trends.com
173
invader advantage might accrue as a result of these
interactions, because residents and invaders could
be differentially susceptible to specialist natural
enemies of the residents. In particular, high densities
of specialist natural enemies should lead to lower
densities of resident species, increasing resource
availability [24,30,36]. Although generalist natural
enemies might have similar effects on resources as
the specialists, the increased resource availability
for an invader could be countered by a decrease in
escape opportunity [24,30]. The net outcome of
all these different interactions determines the
magnitude and nature of the niche opportunities
provided by the community.
How niche opportunities arise
Natural enemy escape opportunities
Most communities provide escape opportunities
because they do not have the specialist natural
enemies of invaders from geographically distant
locations [7]. Although invasions are sometimes
compared with range expansions [5,37], escape
opportunities imply an important distinction,
because specialist natural enemies must be lost at
much lower rates during range expansions than they
are during invasions of relatively small numbers
from great distances.
Invaders that offset losses to natural enemies
in their native range by having high fecundity or
individual growth (grazed plants and clonal animals)
[38] could gain a strong advantage in a system
without their specialist natural enemies. Potentially
diminishing this advantage are generalist naturalist
enemies to which the invader might be particularly
vulnerable in the invaded location because it has
no evolutionary history with them and might not
be adequately protected against them [34]. The
spectacular success of biological control for some
invaders, however, implies that loss of natural
enemies is sometimes an important escape
opportunity [7,39].
Escape opportunities can allow a species to win
in resource competition in a similar way to a low
maintenance requirement (Box 2), potentially
allowing an invader to reach high densities and have
a large effect on resources. Apparent competition
can have a similar outcome. An invader with few
specialist natural enemies could rise to a high density,
maintaining generalist natural enemies that severely
impact the native community.
Resource opportunities
Disturbance is commonly assumed to release
resources and provide opportunities for invaders [5],
an idea that has been generalized to consider any
form of temporal variation in resource availability
[4,5]. As emphasized by spatio-temporal resource
competition theory (Box 3) an invader still must
have some advantage over residents. However, that
advantage might occur at particular times or in
Opinion
TRENDS in Ecology & Evolution Vol.17 No.4 April 2002
Number of exotic species
174
Number of native species
TRENDS in Ecology & Evolution
Fig. 1. Reconciliation of relationships between invasion success and
species richness on different spatial scales. In this illustration, extrinsic
conditions are assumed to be the same within each cluster of points
but to differ between clusters. Within any cluster, higher numbers of
native species lead to poorer niche opportunities for invaders,
generating the negative relationship between the numbers of alien
species and native species often observed in models, experiments
and at small spatial scales. However, extrinsic factors can vary
considerably on broad spatial scales. If extrinsic factors that favor high
numbers of native species also directly increase niche opportunity for
invaders, changes in these extrinsic factors will lead to clusters of
points whose mean numbers of alien and native species are positively
related, as depicted. Thus, there is an overall positive relationship
between alien and native species when the data are combined on a
broad spatial scale.
climate, and North America in comparison with
Eurasia [29]. Greater disruption by humans and
greater rates of commerce between geographically
similar regions might contribute to some of these
elevated rates, but particular features of the
communities themselves could also contribute [45].
Species in different systems might vary in
competitive ability [11,26] or their degree of
specialization [29] – that is, the breadth of conditions
under which individual members have positive
responses to their environment. In the presence of
tradeoffs that benefit specialization [46], several
specialized species would reduce resources more
effectively than one generalist species covering the
same range of circumstances.
The maturity concept (Box 1) might explain such
community differences: communities that have
had less time to assemble, and less time for their
constituent species to adapt to the local conditions,
are likely to have fewer species with broader niches.
Their species might also have lower competitive
abilities than those in communities that have had
a longer time under their present environmental
regime. These communities tend to be less invasion
resistant (Box 1). Similar effects on invasion
resistance might result from the size of the species
pool from which a community has assembled.
Maturity undoubtedly also affects invasion resistance
through escape opportunities, but clear predictions in
this area are not so apparent.
Variation in niche opportunities with resident diversity
particular places, or it might be in a life-history trait,
such as colonizing ability (Box 3). Sher and Hyatt [4]
emphasize that an advantage to invaders commonly
arises through disruption of the historical pattern of
resource supply and consumption.
There are many ways in which human activities
disrupt historical patterns of resource fluctuations,
including alteration of patterns of fire [40], harvesting
of biomass, nutrient enrichment [12], alteration of
patterns of spatial heterogeneity, and climate change
[1,41,42]. Resident species might not be adapted to
the changed environmental conditions, lessening
their ability to reduce resource availability uniformly
in time and space, and thus providing resource
opportunities for invaders. Some invaders, such as
species that inhabit human disturbed environments
in their native range, might have critical adaptations
to human disturbed environments that resident
species lack [43,44], giving them the advantages they
need for successful invasion.
Community maturity
Do natural communities vary in the niche
opportunities that they provide, independently of the
disruptions discussed above? Particular systems and
geographical regions have relatively high rates of
invasions. Among these are freshwater systems,
oceanic islands, regions with a Mediterranean
http://tree.trends.com
Maturity is one theoretical approach to explaining
invasion resistance. Ideally, invasion resistance could
be predicted from directly observable community
properties. In a classic work, Elton [47] proposed
that communities with high species diversity should
be invasion resistant. Indeed, models and some
experimental studies suggest that high species
diversity does lead to invasion resistance – that is,
there is a negative relationship between invasion
success and species diversity [48–51]. However, largescale observational patterns mostly show that more
diverse systems tend to have higher numbers of exotic
species [3,51,52]. There have been various attempts
to understand these conflicting patterns.
Scale and the role of covarying factors
Species diversity varies widely with physical
extrinsic factors, such as latitude, climate (given
latitude), soils and the supply rates of physical
resources to a system. This observation can help
explain the discrepancy between different studies. If
extrinsic factors favorable to high species diversity
also lower invasion resistance, the positive
relationship between species diversity and invasion
success seen on broad spatial scales is explained [50].
A negative pattern of invasion success as a function
of diversity, for fixed extrinsic conditions, is
consistent with this proposal, as illustrated in Fig. 1:
Opinion
TRENDS in Ecology & Evolution Vol.17 No.4 April 2002
Box 4. Future directions
The niche opportunity framework raises many questions and provides many
avenues for new research. The following are some of the most immediate.
• Interactions between resource and escape opportunity: much of the recent
invasion literature emphasizes resources. However, an invader released from
natural enemies would have a low maintenance requirement and therefore a low
R * value. It would thus be a strong competitor. Hence, the cause of the invasion
might appear to be a resource opportunity when, in fact, it is an escape opportunity.
Studies of the interaction between natural enemies and competition in the native
range of the invader, and in the invaded community, would resolve this issue.
• Community maturity: the theoretical concept of community maturity has been
explored implicitly through models of community assembly [a]. However, there
is a need for systematic studies of invasion resistance distinguishing the effects
of time, species pool, the number of established species and established
functional diversity. Important challenges are to understand the accumulations
of natural enemies over time, their degree of specialization and their interactions
with resources.
• Covarying extrinsic factors in field studies: covarying extrinsic factors easily
confound the relationship between invasion resistance and diversity. There is a
need for field techniques to control for extrinsic factors. Methods of data analysis
accounting for covarying extrinsic factors also need to be developed.
• Improved understanding of coexistence mechanisms in nature: a better
understanding of how species coexist in natural systems would give a better
appreciation of the kinds of niche opportunity that a system might provide. For
example, studies of changes in dominance patterns over time and in space could
test whether species coexist by having different responses to spatially and
temporally varying environmental factors. This information would also reveal
the kinds of changes to the system that might favor invasion.
Reference
a Morton, R.D. and Law, R. (1997) Regional species pools and the assembly of local
ecological communities. J. Theor. Biol. 187, 321–331
Acknowledgements
K.S. is a collaborator via
a fellowship under the
OECD Co-operative
Research Programme:
Biological Resource
Management for
Sustainable Agricultural
Systems and also
acknowledges the
Australian CRC for Weed
Management Systems,
NMFS (grant to
M. Mangel, UC Santa Cruz)
and NIH/NSF Ecology of
Infectious Diseases grant
(1R01ES11067-01) for
support. P.C. was
supported by NSF grant
DEB 9981926. We also
thank Ottar Bjørnstad,
Ryan Keane, Mark
Lonsdale, Marc Mangel,
Peter Moyle, Bill Murdoch,
Marcel Rejmánek,
Jay Stachowicz,
Don Strong, Mark Torchin,
Michael Turelli and Mark
Williamson for comments.
the broad-scale positive relationship is the outcome
of combining data from a series of negative
relationships, where each negative relationship
comes from different extrinsic conditions.
This reconciliation of conflicting patterns is
consistent with the outcome of models [51] in which
extrinsic factors are not generally varied. Species
diversities differ because of different sizes of the
species pool colonizing the local system, or different
amounts of time for species to accumulate in the local
system, or simply due to chance: randomness in the
process of community assembly leaves some systems
with fewer species than others. In all these ways
of varying species diversity, there is a consistent
tendency in models for invasion success to decrease
with species diversity. Generally, equivalent results
have been obtained by experimental studies that
carefully control extrinsic factors, or randomize them,
and define species diversity as the number of species
supplied to the system [53]. By contrast, studies that
define species diversity as the number of species
successfully established might confound uncontrolled
variation in extrinsic factors, including propagule
pressure. According to Fig. 1, a positive relationship
between invasion success and diversity could result.
The role of positive interactions
An alternative explanation of positive relationships
between species diversity and invasion success, which
has some support from experiments in agricultural
systems, is that high species diversity creates niche
opportunities – for example, by mutualisms, both
http://tree.trends.com
175
direct and indirect, that facilitate the entry of other
species [54]. The modeling and experimental studies
that found negative relationships might not have
provided the conditions for sufficiently beneficial
mutualisms to occur, possibly explaining why
invasion success did not increase with diversity.
The role of niche differentiation
Theoretical explanations of why higher species
diversity might confer invasion resistance, when
extrinsic factors are controlled, depend on how the
niches of the various residents and invaders relate to
one another. According to the empty niche hypothesis
[55], lower species diversity might simply mean the
existence of circumstances where resources are not
being exploited efficiently because species with
suitable niches are lacking. Niche opportunities
therefore exist for species able to benefit from
resources in those particular circumstances [7]. In
this case, it should not be just the diversity of resident
species that matters but how their niches differ
functionally [56], including their spatial and temporal
patterns of effects on resources [48].
At the opposite extreme is the sampling
hypothesis, where species are not differentiated
functionally but vary in their ability to reduce
resources [57], or (presumably) to maintain natural
enemies. According to this hypothesis, higher
diversity does not broaden the circumstances under
which resources are exploited efficiently but instead
increases the probability that a high-ranking
competitor is present. Invasion success depends
not on filling a vacant niche but on being a better
exploiter of resources or a better avoider of natural
enemies than resident species. However, a
competitor’s rank might vary in space and time,
allowing a high diversity of species to be maintained
in the system [25] (Box 3). Thus, invader success
depends on finding a time or place where it is
superior to resident species, and the distinction
between the empty niche hypothesis and the
sampling hypothesis is lost [57,58].
Conclusion
Over much of its history, invasion ecology has
developed on a relatively separate path from other
areas of ecology, potentially to the detriment of the
discipline [59]. The framework presented here,
however, shows how core issues of invasion ecology
can be discussed as topics in community ecology.
Recent advances in community ecology theory have
made this possible by providing detailed predictions
about topics of particular importance in invasion
ecology, such as resource and natural enemy
interactions [30,32], and disturbance and more
general kinds of variation in space and time
[24,25,60]. The link between community and
invasion ecology is a natural one, because the
essential criterion for a species to persist in a
community is its ability to increase from low density,
176
Opinion
TRENDS in Ecology & Evolution Vol.17 No.4 April 2002
which is also the condition for an alien to be able
to invade a community. This means that invasion
ecology has the potential to contribute greatly to
community ecology. Invasions provide case studies on
particular communities subject to perturbation by
References
1 Vitousek, P.M. et al. (1997) Introduced
species: a significant component of humancaused global change. New Zealand J. Ecol.
21, 1–16
2 Kolar, C.S. and Lodge, D.M. (2001) Progress in
invasion biology: predicting invaders. Trends
Ecol. Evol. 16, 199–204
3 Lonsdale, W.M. (1999) Global patterns of plant
invasions and the concept of invasibility. Ecology
80, 1522–1536
4 Sher, A.A. and Hyatt, L.A. (1999) The disturbed
resource-flux invasion matrix: a new framework
for patterns of plant invasion. Biol. Inv.
1, 107–114
5 Davis, M.A. et al. (2000) Fluctuating resources in
plant communities: a general theory of
invasibility. J. Ecol. 88, 528–534
6 Keane, R.M. and Crawley, M.J. (2002) Exotic
plant invasions and the enemy release
hypothesis. Trends Ecol. Evol. 17, 164–170
7 Mack, R. et al. (2000) Biotic invasions: causes,
epidemiology, global consequences, and control.
Ecol. Appl. 10, 689–710
8 Williamson, M. (1996) Biological Invasions,
Chapman & Hall
9 Veltman, C.J. et al. (1996) Correlates of
introduction success in exotic New Zealand birds.
Am. Nat. 147, 542–557
10 Shigesada, N. and Kawasaki, K. (1997)
Biological Invasions: Theory and Practice,
Oxford University Press
11 Petren, K. and Case, T. (1996) An experimental
demonstration of exploitation competition in an
ongoing invasion. Ecology 77, 118–132
12 Jefferies, R.L. (2000) Allochthonous inputs:
integrating population changes and food web
dynamics. Trends Ecol. Evol. 15, 19–22
13 Settle, W.H. and Wilson, L.T. (1990) Invasion by
the variegated leafhopper and biotic interactions:
parasitism, competition and apparent
competition. Ecology 71, 1461–1470
14 Torchin, M.E. et al. (1996) Infestation of an
introduced host, the European green crab,
Carcinus maenas, by a symbiotic nemertean egg
predator, Carcinonemertes epalti. J. Parasitol.
82, 449–453
15 Moyle, P.B. and Light, T. (1996) Fish invasions in
California: Do Abiotic Factors Determine
Success? Ecology 77, 1666–1670
16 Sutherst, R.W. et al. (1999) CLIMEX: Predicting
the Effects of Climate on Plants and Animals,
CSIRO Publishing
17 Tilman, D. (1982) Resource Competition and
Community Structure, Princeton
University Press
18 Davis, M.A. et al. (1998) Competition between
tree seedlings and herbaceous vegetation: support
for a theory of resource supply and demand.
J. Ecol. 86, 652–661
19 Murdoch, W.W. et al. (1996) Competitive
displacement and biological control in parasitoids:
A model. Am. Nat. 148, 807–826
20 Byers, J.E. (2000) Competition between two
estuarine snails: implications for invasions of
exotic species. Ecology 81, 1225–1239
http://tree.trends.com
invaders; they also provide the challenge of
explaining invader success and invader impact.
Indeed, there is every reason to expect a healthy
synergy between invasion ecology and community
ecology (Box 4).
21 Holway, D.A. and Suarez, A.V. (1999) Animal
behavior: an essential component of invasion
biology. Trends Ecol. Evol. 14, 328–330
22 Thompson, J.D. (1991) The biology of an invasive
plant. BioScience 41, 393–401
23 Leibold, M.A. (1998) Similarity and local
coexistence of species from regional biotas. Evol.
Ecol. 12, 95–110
24 Chesson, P. and Huntly, N. (1997) The roles of
harsh and fluctuating conditions in the dynamics
of ecological communities. Am. Nat. 150, 519–553
25 Chesson, P. (2000) Mechanisms of maintenance of
species diversity. Annu. Rev. Ecol. Syst.
31, 343–366
26 Callaway, R.M. and Aschehout, E.T. (2000)
Invasive plants versus their new and old
neighbors: a mechanism for exotic invasion.
Science 290, 521–523
27 Mack, M.C. and D’Antonio, C.M. (1998) Impacts of
biological invasions on disturbance regimes.
Trends Ecol. Evol. 13, 195–198
28 Simberloff, D. and VonHolle, B. (1999) Positive
interactions of nonindigenous species. Biol. Inv.
1, 21–32
29 Huston, M. (1994) Biological Diversity,
Cambridge University Press
30 Holt, R.D. et al. (1994) Simple rules for
interspecific dominance in systems with
exploitative and apparent competition. Am. Nat.
144, 741–771
31 Holt, R.D. and Lawton, J.H. (1994) The ecological
consequences of shared natural enemies. Annu.
Rev. Ecol. Syst. 25, 495–520
32 Grover, J.P. and Holt, R.D. (1998) Disentangling
resource and apparent competition: realistic
models for plant–herbivore communities.
J. Theor. Biol. 191, 353–376
33 Murdoch, W.W. et al. (1985) Biological control in
theory and practice. Am. Nat. 125, 344–366
34 Mack, R.N. (1996) Biotic barriers to plant
naturalization. In Proceedings of the IX
International Symposium on Biological Control of
Weeds (Moran, V.C. and Hoffman, J.H., eds),
pp. 39–46, University of Cape Town
35 Larcher, W. (1983) Physiological Plant Ecology,
Springer-Verlag
36 Grover, J.P. (1994) Assembly rules for
communities of nutrient-limited plants and
specialist herbivores. Am. Nat. 143, 258–282
37 Thompson, K. et al. (1995) Native and alien
invasive plants: more of the same? Ecography
18, 390–402
38 Mauricio, R. et al. (1997) Variation in the
defense strategies of plants: are resistance and
tolerance mutually exclusive? Ecology
78, 1301–1311
39 Hawkins, B.A. and Cornell, H.V., ed. (1999)
Theoretical Approaches to Biological Control,
Cambridge University Press
40 D’Antonio, C.M. (2000) Fire, plant invasions and
global changes. In Invasive Species in a Changing
World (Mooney, H.A. and Hobbs, R.J., eds),
pp. 65–93, Island Press
41 Dukes, J.S. and Mooney, H.A. (1999) Does global
change increase the success of biological
invaders? Trends Ecol. Evol. 14, 135–139
42 Mooney, H.A. and Hobbs, R.J., ed. (2000)
Invasive Species in a Changing World,
Island Press
43 Brown, J.H. (1989) Patterns, modes and extents
of invasions by vertebrates. In Biological
Invasions: A Global Perspective (Drake, J.A.
and Mooney, H.A., eds), pp. 85–110,
John Wiley & Sons
44 Drake, J.A. and Mooney, H.A., eds (1989)
Biological Invasions: A Global Perspective,
John Wiley & Sons
45 Niemelä, P. and Mattson, W.J. (1996) Invasion of
North American forests by European
phytophagous insects. BioScience 46, 741–753
46 Rosenzweig, M.L. (1995) Species Diversity in
Space and Time, Cambridge University Press
47 Elton, C. (1958) The Ecology of Invasions by
Animals and Plants, Methuen
48 Stachowicz, J.J. et al. (1999) Species diversity and
invasion resistance in a marine ecosystem.
Science 286, 1577–1579
49 Knops, J.M.H. et al. (1999) Effects of plant species
richness on invasions dynamics, disease
outbreaks, insect abundances, and diversity. Ecol.
Lett. 2, 286–293
50 Naeem, S. et al. (2000) Plant diversity
increases resistance to invasion in the absence
of covarying extrinsic factors. Oikos
91, 97–108
51 Levine, J.M. and D’Antonio, C.M. (1999) Elton
revisited: a review of evidence linking diversity
and invasibility. Oikos 87, 15–26
52 Stohlgren, T.J. et al. (1999) Exotic plant species
invade hot spots of native plant diversity. Ecol.
Monogr. 69, 25–46
53 Levine, J.M. (2000) Species diversity and
biological invasions: relating local process to
community pattern. Science 288, 852–854
54 Palmer, M.W. and Maurer, T.A. (1997) Does
diversity beget diversity? A case study of crops
and weeds. J. Veg. Sci. 8, 235–240
55 Simberloff, D. (1995) Why do introduced species
appear to devastate islands more than mainland
areas? Pac. Sci. 49, 87–97
56 Dukes, J.S. (2001) Biodiversity and invasibility
in grassland microcosms. Oecologia
126, 563–568
57 Crawley, M.J. et al. (1999) Invasion resistance in
experimental grassland communities: species
richness or species identity? Ecol. Lett.
2, 140–148
58 Chesson, P. et al. (2001) Environmental
niches and ecosystem functioning. In
Functional Consequences of Biodiversity
(Kinzig, A. et al., eds), pp. 213–245,
Princeton University Press
59 Davis, M.A. et al. (2001) Charles S. Elton
and the dissociation of invasion ecology
from the rest of ecology. Div. Distrib.
7, 97–102
60 Bolker, B. and Pacala, S. (1999) Spatial
moment equations for plant competition:
understanding spatial strategies and the
advantages of short dispersal. Am. Nat.
153, 575–602
SCIENCE’S COMPASS
●
REVIEW
REVIEW: BIODIVERSITY
Global Biodiversity Scenarios for the Year 2100
Osvaldo E. Sala,1* F. Stuart Chapin III,2 Juan J. Armesto,4 Eric Berlow,5 Janine Bloomfield,6 Rodolfo Dirzo,7
Elisabeth Huber-Sanwald,8 Laura F. Huenneke,9 Robert B. Jackson,10 Ann Kinzig,11 Rik Leemans,12 David M. Lodge,13
Harold A. Mooney,14 Martı́n Oesterheld,1 N. LeRoy Poff,15 Martin T. Sykes,17 Brian H. Walker,18 Marilyn Walker,3
Diana H. Wall16
Scenarios of changes in biodiversity for the year 2100 can now be developed based on
scenarios of changes in atmospheric carbon dioxide, climate, vegetation, and land use
and the known sensitivity of biodiversity to these changes. This study identified a
ranking of the importance of drivers of change, a ranking of the biomes with respect
to expected changes, and the major sources of uncertainties. For terrestrial ecosystems, land-use change probably will have the largest effect, followed by climate
change, nitrogen deposition, biotic exchange, and elevated carbon dioxide concentration. For freshwater ecosystems, biotic exchange is much more important. Mediterranean climate and grassland ecosystems likely will experience the greatest proportional change in biodiversity because of the substantial influence of all drivers of
biodiversity change. Northern temperate ecosystems are estimated to experience the
least biodiversity change because major land-use change has already occurred. Plausible changes in biodiversity in other biomes depend on interactions among the causes
of biodiversity change. These interactions represent one of the largest uncertainties in
projections of future biodiversity change.
G
lobal biodiversity is changing at an
unprecedented rate (1, 2) as a complex
response to several human-induced
changes in the global environment (3). The
magnitude of this change is so large (1) and
so strongly linked to ecosystem processes (4,
5) and society’s use of natural resources (6,
7) that biodiversity change is now considered an important global change in its own
right (8). In our definition of biodiversity,
Department of Ecology and Instituto de Investigaciones Fisiológicas y Ecológicas vinculadas a la Agricultura, Faculty of Agronomy, University of Buenos
Aires, Avenida San Martı́n 4453, Buenos Aires 1417,
Argentina. 2Institute of Arctic Biology, 3Institute of
Northern Forest Cooperative Research, University of
Alaska, Fairbanks, AK 99775, USA. 4Facultad de Ciencias, Universidad de Chile, Casilla 653, Santiago, Chile.
5
Department of Integrative Biology, University of California, Berkeley, CA 94720, USA. 6Environmental Defense Fund, 257 Park Avenue, New York, NY 10010,
USA. 7Instituto de Ecologı́a, UNAM, México 04510,
México. 8Lehrstuhl fur Grunlandlehre, Technische Universitat Munchen, D85350, Germany. 9Department of
Biology, New Mexico State University, Las Cruces, NM
88003, USA. 10Department of Botany, Duke University, Durham, NC 27708, USA. 11Department of Biology, Arizona State University, Tempe, AZ, 85287,
USA. 12National Institute for Public Health & the
Environment, Bilthoven, Netherlands. 13Department
of Biology, University of Notre Dame, Notre Dame, IN
46556 – 0369 USA. 14Department of Biological Sciences, Stanford University, Stanford, CA 94305, USA.
15
Department of Biology and 16Natural Resource
Ecology Laboratory, Colorado State University, Fort
Collins, CO 80523, USA. 17Ekologihuset, Lund University, 22362 Lund, Sweden. 18Division of Wildlife and
Ecology, Commonwealth Scientific and Industrial Research Organization, Canberra, Australia.
1
*To whom correspondence should be addressed. Email: [email protected]
1770
we include all terrestrial and freshwater
organisms—including plants, animals, and microbes—at scales ranging from genetic diversity within populations, to species diversity, to
community diversity across landscapes. Our
definition excludes exotic organisms that have
been introduced and communities such as agricultural fields that are maintained by regular
human intervention. We do not consider marine
systems in this study.
International conventions seek to minimize changes in biodiversity, just as other
conventions seek to reduce the atmospheric
concentration of CO2 and chlorofluorocarbons. Scientists and policy-makers are familiar with, and frequently use, scenarios of
change in climate or of concentrations of
greenhouse gases in projecting the future
state of the global environment (9). Although
biodiversity changes are just as important for
the functioning of ecosystems and the wellbeing of humans, there are currently no scenarios for biodiversity comparable to those of
climate and greenhouse gases. Previous exercises have assessed extinction threats as a
function of human land use at the global and
regional levels (10, 11).
Modeling Biodiversity Change
We developed global scenarios of biodiversity change in 10 terrestrial biomes and in
freshwater ecosystems for the year 2100
based on global scenarios of changes in environment and land use and the understanding by ecological experts of the sensitivity of
biodiversity in each terrestrial biome to these
global changes. First, we identified the five
most important determinants of changes in
biodiversity at the global scale: changes in
land use, atmospheric CO2 concentration, nitrogen deposition and acid rain, climate, and
biotic exchanges (deliberate or accidental introduction of plants and animals to an ecosystem). Second, we calculated the expected
change of these drivers in each biome. Third,
we estimated for each biome the impact that
a unit change in each driver has on biodiversity. Finally, we derived three scenarios of
future biodiversity for each biome, relative to
its initial diversity, based on alternative assumptions about interactions among the drivers of biodiversity change. We assumed that
(i) there are no interactions among the various causes of biodiversity change, (ii) there
are antagonistic interactions and biodiversity
will respond only to the driver to which it is
most sensitive, or (iii) there are synergistic
interactions and biodiversity will respond
multiplicatively to the drivers of biodiversity
change. Because the nature of interactions
among causes of biodiversity change is poorly known, we present all three alternatives as
plausible scenarios of biodiversity change.
Drivers of Change
We used a business-as-usual scenario generated by global models of climate (Had CM2),
vegetation (Biome3) (12), and land use [A1
scenario of Image 2 (13)] to estimate the
change in magnitude of the drivers of biodiversity change for each biome between 1990
and the year 2100. Our 10 terrestrial biomes
resulted from aggregating the original Bailey
ecoregions (14). We ranked the projected
changes in drivers as small (value of 1) to
large (value of 5). We used the A1 scenario of
the IMAGE model to estimate changes in
land use for each biome (13). The IMAGE
model projects that most land-use change will
continue to occur in the tropical forests and in
the temperate forests of South America and
that the least land-use change will occur in
the arctic and alpine (where human population density probably will remain low) and in
northern temperate forests (where reforestation is expected to exceed deforestation, also
causing small negative effects on biodiversity) (Table 1). The extent of habitat modification is projected to be modest in desert and
boreal forest and intermediate in savannas,
grasslands, and Mediterranean ecosystems.
Atmospheric CO2 mixes globally within a
10 MARCH 2000 VOL 287 SCIENCE www.sciencemag.org
SCIENCE’S COMPASS
year (15), so we assumed that all biomes
would experience the same change in CO2
concentration. Nitrogen deposition is largest
in the northern temperate zone near cities and
is smallest in biomes such as the arctic and
southern temperate forests, which generally
are distant from sources of pollution. Other
biomes are intermediate, with regional variation in deposition generally associated with
cities or industrial point sources. Climate is
expected to warm most dramatically at high
latitudes (arctic and boreal zones), to change
least in the tropics, and to show intermediate changes in other biomes (9) (Table 1).
Changes in precipitation are uncertain and are
difficult to generalize at the biome level. The
pattern of biotic exchange reflects the pattern
of human activity. Remote areas with little
human intervention receive fewer exotic species than areas that are in the middle of trade
routes or that host intense human activity (16).
The second step of our exercise was to
evaluate, for each biome, the impact that a
unit change in each driver has on biodiversity
independently of the expected magnitude of
change in the driver (Table 2). Land-use
change is the most severe driver of changes in
biodiversity (17). For example, conversion of
temperate grasslands into croplands or tropical forests into grasslands results in local
extinction of most plant species and the associated animals whose habitat is largely determined by plant species composition. Below-ground organisms are also affected most
severely by land-use change (18). We assumed no differences among biomes in the
response to a unit change in land use and we
assigned land use the maximum impact factor
because of the consistently large effect of landuse change on biodiversity. The increase in
atmospheric CO2 is expected to have the largest
effect on biodiversity in those biomes where
plant growth is most limited by water availability and where there is a mixture of C3 and C4
species because of known species differences in
the effect of CO2 on water-use efficiency (19,
20). For example, changes in atmospheric CO2
may change the competitive balance between
species that differ in rooting depth, photosynthetic pathway, or woodiness as well as associated below-ground organisms (21). Therefore,
we assigned the maximum impact factor of
elevated CO2 to grasslands and savannas,
which are water-limited biomes with a mixture
of contrasting plant functional types. Based on
the same reasoning, we assigned the smallest
impact factors to arctic, alpine, boreal forest,
tropical forest, and freshwater ecosystems.
Increased nitrogen deposition should have
the largest impact on biodiversity in those
biomes that are most nitrogen-limited primarily by giving a competitive advantage to plant
species with high maximum growth rates,
which then exclude the slower growing species (22). Consequently, we assigned the
largest impact factor to temperate forests,
boreal forests, arctic, and alpine. Biodiversity
in deserts and tropical forests may respond
least to nitrogen deposition because plant
growth is strongly limited by water and phosphorus, respectively (23). Grasslands, savannas, and Mediterranean systems received intermediate impact factors because nitrogen
and other factors limit plant growth.
A given change in climate is expected to
have the largest proportional effect on biodiversity in those biomes characteristic of extreme
climates, although biodiversity in all biomes
likely will be sensitive to climate. Small changes in temperature or precipitation in arctic, alpine, desert, and boreal forest will result in large
changes in species composition and biodiversity. Similarly, we assume that biomes where
climate less strongly limits the activity of organisms will experience changes in the distribution of organisms, but the overall effect on
proportional change in diversity may be less
pronounced than in extreme environments.
Biotic introductions (that is, successful
establishment of exotic species) vary according to environmental conditions and biogeographic considerations. Invasions have occurred least frequently in arctic and alpine
ecosystems, because of their severe environment (24) and the broad longitudinal distribution of much of the high-latitude flora and
fauna. In the tropics, we also expect a small
proportional change in the diversity of intact
ecosystems because of the high initial diversity and because abiotic and biotic factors
characteristic of this biome, including its high
diversity, minimize the probability of successful establishment by invaders in undisturbed communities (25). Conversely, we expect the greatest effect of biotic exchange in
biomes such as Mediterranean and southern
temperate forests that have long been isolated
and exhibit extensive convergent evolution
(26). Other biomes are intermediate in their
connectedness. There is wide variation within
most biomes in the successful establishment
of biotic introductions, depending on the
original diversity and isolation from similar
habitats. For example, islands typically have
low diversity and are more prone to biotic
invasions (27).
When averaged across biomes, land-use
change is the driver that is expected to have
the largest global impact on biodiversity by
the year 2100 (Fig. 1), mostly because of
its devastating effects on habitat availability
and consequent species extinctions. Climate
change will be the second most important
driver of biodiversity change, mostly as a
result of the expected warming at high latitudes. Changes in atmospheric CO2, biotic
exchange, and nitrogen deposition also will
have substantial effects on future biodiversity, with the relative importance being regionally variable. Variability among biomes
of the impact of the different drivers is maximal for land use, reflecting the broad range
of expected changes in this driver and the
large sensitivity of all biomes to land-use
change. In contrast, atmospheric CO2 showed
the smallest variability of the three drivers
because CO2 is well mixed in the atmosphere
Table 1. Expected changes for the year 2100 in the five major drivers of biodiversity change (land use,
atmospheric composition CO2, nitrogen deposition, climate, and biotic exchange) for the principal
terrestrial biomes of the Earth (arctic tundra, alpine tundra, boreal forest, grasslands, savannas, Mediterranean ecosystems, deserts, northern temperate forests, southern temperate forests, and tropical
forests).
Land use
Climate
Nitrogen deposition
Biotic exchange
Atmospheric CO2
Arctic
Alpine
Boreal
Grassland
Savanna
Med
Desert
N
temp
S
temp
Tropic
1.0
5.0
1.0
1.0
2.5
1.0
3.0
3.0
1.0
2.5
2.0
4.0
3.0
2.0
2.5
3.0
2.0
3.0
3.0
2.5
3.0
2.0
2.0
3.0
2.5
3.0
2.0
3.0
5.0
2.5
2.0
2.0
2.0
3.0
2.5
1.0
2.0
5.0
3.0
2.5
4.0
2.0
1.0
2.0
2.5
5.0
1.0
2.0
2.0
2.5
Table 2. Impact of a large change in each driver on the biodiversity of each biome. In this exercise, a unit
change of the driver was defined for land use as conversion of 50% of land area to agriculture, for CO2
as a 2.5-fold increase in elevated CO2 as projected by 2100, for nitrogen deposition as 20 kg ha⫺1 year⫺1,
for climate as a 4°C change or 30% change in precipitation, and for biotic exchange as the arrival of 200
new plant or animal species by 2100. Estimates vary from low (1) to high (5) and result from existing
global scenarios of the physical environment and knowledge from experts in each biome (see text).
Land use
Climate
Nitrogen deposition
Biotic exchange
Atmospheric CO2
Arctic
Alpine
Boreal
Grassland
Savanna
Med
Desert
N
temp
S
temp
Tropic
5.0
4.0
3.0
1.0
1.0
5.0
4.0
3.0
1.0
1.0
5.0
3.5
3.0
1.0
1.0
5.0
3.0
2.0
2.0
3.0
5.0
3.0
2.0
2.0
3.0
5.0
3.0
2.0
3.0
2.0
5.0
4.0
1.0
2.0
2.0
5.0
2.0
3.0
1.5
1.5
5.0
2.0
3.0
3.0
1.5
5.0
3.0
1.0
1.5
1.0
www.sciencemag.org SCIENCE VOL 287 10 MARCH 2000
1771
SCIENCE’S COMPASS
and the range of ecological responses is quite
narrow. The other drivers have intermediate
variability. In this global analysis, we consider only proportional changes in diversity and
give no weighting to the area, initial species
diversity, or economic value of biomes.
We performed a simple sensitivity analysis (28) of our model by independently increasing and then decreasing by 10% the
expected change of each driver. The ranking
of drivers (Fig. 1) was not altered in any of
the trials in which we increased the expected
change of each driver. When we decreased
each driver by 10%, in only one trial was the
ranking altered: nitrogen deposition switched
positions with biotic exchange. These results
suggest that modifications of the parameters
in ⫾10% will not modify the result of this
exercise with regard to the ranking of drivers.
The ranking of relative impact of globalchange drivers on biodiversity is relatively
insensitive to small changes in drivers because our model assumes no nonlinearities or
bifurcations. Our scenarios result from multiplication of the expected changes and biome-sensitivity matrices (Tables 1 and 2) and
the linear combination of their product to
construct the ranking of drivers and the different scenarios.
Variation Across Biomes
There are large differences among biomes in
the causes of future change in biodiversity
(Fig. 2). Biomes such as tropical and southern
temperate forest show large changes, mostly
due to changes in land use with relatively
small effects due to other drivers. Arctic eco-
systems are also influenced largely by a single factor (climate change). In contrast, Mediterranean ecosystems, savannas, and grasslands are substantially affected by most drivers. Finally, biomes such as the northern
temperate forests and deserts show contributions by all the drivers but most of them are
moderate.
Freshwater ecosystems show substantial
impacts from land use, biotic exchange, and
climate (Fig. 2). Land use is expected to have
especially large effects because humans live
disproportionately near waterways and extensively modify riparian zones even in terrestrial biomes that otherwise are sparsely populated. This leads to many changes within the
waterways, including increased inputs of nutrients, sediments, and contaminants (29). In
addition, humans use waterways as transportation corridors, sewage disposal sites, and
water sources, so that much of Earth’s accessible freshwaters are already coopted by humans (30). Biotic exchange, in particular, is
relatively more important for aquatic (especially lakes) than for terrestrial ecosystems
because of both extensive intentional (for
example, fish stocking) and unintentional (for
example, ballast water releases) releases of
organisms (31). Carbon dioxide and nitrogen
deposition generally had less impact on lakes
and streams than on terrestrial ecosystems,
but acidic deposition (partly attributable to
nitrogen deposition) and its interactions with
climate change, land use, and stratospheric
ozone depletion are large— especially for boreal lakes (32). Recent analyses suggest that,
as a result of all these impacts, global freshwater biodiversity is declining at far greater
rates than is true for even the most affected
terrestrial ecosystems (33).
For streams, variation in expected impact
exists along a latitudinal gradient from tropical to temperate to high latitude/altitude regions. In tropical streams, land use is expected to have the greatest effect, with climate
and biotic exchange being minimal. In temperate streams, biodiversity will be similarly
affected by both land-use change (34) and
biotic exchange (35), which reaches its maximum impact value in this region. In high
latitude/altitude streams, climate change is
the dominant driver and it is expected to
cause the greatest change in biodiversity
(36), with land use and biotic exchange being
minimal. Biodiversity in streams and rivers
generally is more sensitive to climate than in
lakes because streams have greater responsiveness to runoff; generally, it is less sensitive to biotic exchange because streams are
physically harsh and more dynamic temporally (37).
To estimate the total change in biodiversity for each terrestrial biome, we provide
three alternative scenarios of biodiversity
based on the assumptions of no interactions,
antagonistic interactions, or synergistic interactions among causes of biodiversity change.
In all scenarios, we project that grasslands
and Mediterranean ecosystems will experience large biodiversity loss because of their
sensitivity to all drivers of biodiversity
change, particularly land-use change (Figs. 2
and 3). We did not generate these scenarios
Table 3. Expected changes for the year 2100 in
the major drivers of biodiversity change for lakes
and streams.
Land use
Climate
Nitrogen deposition
Biotic exchange
Atmospheric CO2
Fig. 1. Relative effect of major drivers of changes on biodiversity. Expected biodiversity change
for each biome for the year 2100 was calculated as the product of the expected change in
drivers times the impact of each driver on
biodiversity for each biome. Values are averages of the estimates for each biome and they are
made relative to the maximum change, which
resulted from change in land use. Thin bars are
standard errors and represent variability among
biomes.
1772
Fig. 2. Effect of each driver on biodiversity
change for each terrestrial biome and freshwater ecosystem type calculated as the product of
the expected change of each driver times its
impact for each terrestrial biome or freshwater
ecosystem. Expected changes and impacts are
specific to each biome or ecosystem type and
are presented in Tables 1 to 4. Values are
relative to the maximum possible value. Bars: 1,
land use; 2, climate; 3, nitrogen deposition; 4,
biotic exchange; 5, atmospheric CO2.
Lakes
Streams
4.0
3.0
2.0
5.0
2.5
5.0
4.0
2.0
3.5
2.5
Table 4. Impact of a large change in each driver on
the biodiversity of each major freshwater-ecosystem type. Methods and assumptions are the same
as in Tables 1 and 2.
Land use
Climate
Nitrogen deposition
Biotic exchange
Atmospheric CO2
10 MARCH 2000 VOL 287 SCIENCE www.sciencemag.org
Lakes
Streams
5.0
3.0
2.0
5.0
1.0
5.0
4.0
1.0
3.0
1.0
SCIENCE’S COMPASS
for freshwater ecosystems because they are
distributed throughout all terrestrial biomes.
Projected biodiversity changes in other terrestrial biomes differ dramatically among our
three scenarios.
If we assume that diversity will respond to
global changes, without any interaction
among these drivers of change, we project
that Mediterranean and grassland ecosystems
will be most sensitive to change (Figs. 2 and
3A). In contrast, arctic, alpine, and desert
ecosystems will show only moderate changes
in biodiversity for reasons that are specific to
each biome. The range of changes among
biomes projected by this scenario is relatively
small, with the changes in all biomes being
within 60% of the maximum change.
If we assume that diversity in each biome
will be determined only by the factor that has
the greatest impact on diversity, then we project
that tropical and southern temperate forests will
experience substantial changes in diversity due
to land-use change and the arctic will experience change due to climate change (Figs. 2 and
3B). In this scenario, deserts and alpine will
show the fewest diversity changes, because
there is no single driver to which biodiversity in
these biomes is extremely sensitive.
If there are synergistic interactions among
all causes of biodiversity change, we project
that Mediterranean and grassland ecosystems
will experience the greatest biodiversity change
because diversity in these biomes is sensitive to
all global-change drivers (Figs. 2 and 3C). In
this scenario, tropical forest, arctic, and alpine
ecosystems will show the fewest biodiversity
changes, because there are several drivers of
change to which these biomes are relatively
insensitive. In contrast to the no-interaction scenario, in this case the range of expected change
is quite broad, encompassing two orders of
magnitude, because of the effect of synergistic
interactions on amplifying differences among
biomes.
crop species, further damage to biodiversity
by other drivers may not be possible. In such
cases, biodiversity change responds only to
the driver with the greatest impact. The
strength of interactions among drivers in their
effects on biodiversity is virtually unknown.
Uncertainties
This analysis highlights the sensitivity of
biodiversity change to our assumptions about
interactions among causes of biodiversity
change. Which assumptions are most plausible? There is clear evidence for nonlinearities
and synergistic interactions among many of
the global change drivers. Invasions of exotic
species are promoted by human disturbance
and changes in climate variability (interaction
of biotic exchange, land-use change, and climate change). Elevated CO2 has the greatest
effect on species composition in the presence
of nitrogen deposition (interaction of CO2
and nitrogen deposition). Synergistic interactions may decrease in importance at extreme
values of individual drivers of biodiversity
change. For example, where land use has
been severe and extensive such as in forest
clearing followed by seeding of an exotic
Fig. 3. Maps of three scenarios of the expected change in biodiversity for the year 2100. (A) There are
no interactions among drivers of biodiversity change; consequently, total change is calculated as the
sum of the effects of each driver, which in turn result from multiplying the expected change in the driver
for a particular biome (Table 1) times the impact of the driver, which is also a biome-specific
characteristic (Table 2). (B) Total biodiversity change equals the change resulting from the driver that
is expected to have the largest effect and is calculated as the maximum of the effects of all the drivers.
(C) Interactions among the drivers are synergistic; consequently, total change is calculated as the
product of the changes resulting from the action of each driver. Different colors represent expected
change in biodiversity from moderate to maximum for the different biomes of the world ranked
according to total expected change. Numbers in parentheses represent total change in biodiversity
relative to the maximum value projected for each scenario. Biomes are Mediterranean ecosystems
(MED), grasslands (GRAS), savannas (SAV), boreal forest (BOR), southern temperate forest (S.TEMP),
tropical forest (TROP), northern temperate forest (N.TEMP), arctic ecosystems (ARCT), and desert
(DESERT). Values for alpine, stream, and lake ecosystems are not shown.
www.sciencemag.org SCIENCE VOL 287 10 MARCH 2000
1773
SCIENCE’S COMPASS
We hypothesize that future changes in biodiversity will be intermediate between scenarios that consider synergistic interactions or no
interactions, but realistic projections of future
biodiversity change require improved understanding about interactions among drivers of
biodiversity change.
Other uncertainties in our analysis include
the magnitude and regional variation in the
future changes in drivers, as thoroughly analyzed by Intergovernmental Panel on Climate
Change (38). This reflects future policies
governing (i) the intensity and aerial extent of
land-use change, (ii) the protection of biodiversity per unit of land-use change, and (iii)
changes in atmospheric composition. Uncertainties in future climate and vegetation reflect the same policy uncertainties (38). As a
result of the large policy-related uncertainties
in drivers, we emphasize that we have presented scenarios rather than predictions of
biodiversity change.
We expect large regional variation in
biodiversity change within each biome. For
example, diversity in islands, lakes, and some
streams is particularly vulnerable to biotic
exchange because geographic isolation has
led to local adaptation and, in the case of
islands, often a low biodiversity (27, 31). Hot
spots of diversity such as riparian corridors
and coastal land margins often coincide with
hot spots of development, leading to large
biodiversity loss. Within-biome variation in
climate may cause the greatest biodiversity
change near climatically determined boundaries of organism distribution. Other specific
local patterns of biodiversity change are less
predictable than general trends at larger
scales and may reflect interactions among
drivers of biodiversity change that are locally
important or a consequence of local “surprises.” An initial analysis of the causes of regional variation in diversity loss within each
biome is being published separately (39).
Biodiversity in all biomes is sensitive to
global changes in environment and land use and
realistic projections of biodiversity change will
require an integrated effort by climatologists,
ecologists, social scientists, and policy makers
to improve scenarios of future changes in the
1774
Earth system. This analysis represents an attempt to develop future global biodiversity scenarios. Refinement of these scenarios to the
point that they are useful to policy-makers will
require quantitative regional analyses and a
study of the interactions among factors to which
local biodiversity is most sensitive. Mitigation
of the expected effects on biodiversity identified in this study should encompass both reduction of the rate of change of the drivers at the
global scale and development of management
practices specifically tailored for each region
according to its biological, social, and economic characteristics.
References and Notes
1. S. I. Pimm, G. J. Russell, J. L. Gittelman, T. M. Brooks,
Science 269, 347 (1995).
2. We define change in biodiversity at the biome level
as the changes in number and relative abundance of
species that occur naturally in that biome.
3. P. M. Vitousek, Ecology 75, 1861 (1994).
4. F. S. Chapin et al., Science 277, 500 (1997).
5. D. Tilman et al., Science 277, 1300 (1997).
6. G. C. Daily, Ed., Nature’s Services. Societal Dependence on Natural Ecosystems (Island Press, Washington, DC, 1997).
7. R. Costanza et al., Nature 387, 253 (1997).
8. B. H. Walker and W. Steffen, Eds., Global Change and
Terrestrial Ecosystems (Cambridge Univ. Press, Cambridge, 1996).
9. A. Kattenberg et al., in Climate Change: The IPCC
Scientific Assessment, J. T. Houghton et al., Eds. (Cambridge Univ. Press, Cambridge, 1996), pp. 285.
10. D. S. Wilcove, D. Rothstein, J. Dubow, A. Phillips, E.
Losos, BioScience 48, 607 (1998).
11. T. D. Sisk, A. E. Launer, K. R. Switky, P. R. Ehrlich,
BioScience 44, 592 (1994).
12. A. Haxeltine and I. C. Prentice, Global Biogeochem.
Cycles 10, 693 (1996).
13. J. Alcamo, Image 2: Integrated Modeling of Global
Climate Change (Kluwer Academic, Dordrecht, Netherlands, 1994).
14. R. G. Bailey, Ecoregions: The Ecosystem Geography of
the Oceans and Continents (Springer-Verlag, New
York, 1998).
15. I. Y. Fung, C. J. Tucker, K. C. Prentice, J. Geophys. Res.
92D, 2999 (1987).
16. J. A. Drake et al., Biological Invasions: A Global Perspective (Wiley, Chichester, UK, 1989), vol. 37.
17. O. E. Sala, in Global Biodiversity Assessment, Section
5, H. A. Mooney, J. Lubchenco, R. Dirzo, O. E. Sala, Eds.
(Cambridge Univ. Press, Cambridge, 1995).
18. J. M. Anderson, in Global Biodiversity Assessment:
Section 6, H. A. Mooney, J. Lubchenco, R. Dirzo, O. E.
Sala, Eds. (Cambridge Univ. Press, Cambridge, 1995),
pp. 406 – 412.
19. H. A. Mooney, B. G. Drake, R. J. Luxmoore, W. C.
Oechel, L. F. Pitelka, BioScience 41, 96 (1991).
20. R. B. Jackson, O. E. Sala, C. B. Field, H. A. Mooney,
Oecologia 98, 257 (1994).
21. H. A. Mooney et al., in The Terrestrial Biosphere and
Global Change: Implications for Natural and Managed
Ecosystems: A Synthesis of GCTE and Related Research, B. H. Walker, W. L. Steffen, J. Canadell, J. S. I.
Ingram, Eds. (Cambridge Univ. Press, Cambridge,
1999), pp. 141–189.
22. D. Tilman, Ecology. 74, 2179 (1993).
23. P. M. Vitousek, Ecology 65, 285 (1984).
24. W. D. Billings, BioScience 23, 697 (1973).
25. M. Rejmánek, in Biodiversity and Ecosystem Processes
in Tropical Forests, G. H. Orians, R. Dirzo, J. H. Cushman, Eds. (Springer-Verlag, Berlin, 1996), pp. 153–172.
26. H. A. Mooney and E. L. Dunn, Evolution 24, 292
(1970).
27. P. M. Vitousek, L. Loope, H. Adsersen, Eds., Islands:
Biological Diversity and Ecosystem Function (SpringerVerlag, Berlin, 1995).
28. W. Scott Overton, in Ecosystem Modeling in Theory
and Practice: An Introduction with Case Studies,
C. A. S. Hall and J. W. Day, Eds. (Wiley, New York,
1977), pp. 49 –74.
29. Committee on Inland Aquatic Ecosystems, Water and
Science Technology Board, Commission on Geosciences, Environment, and Resources, Freshwater
Ecosystems (National Academy Press, Washington,
DC, 1996).
30. S. L. Postel, G. C. Daily, P. R. Ehrlich, Science 271, 785
(1996).
31. D. M. Lodge et al., Aust. J. Ecol. 23, 53 (1998).
32. D. W. Schindler, BioScience 48, 157 (1998).
33. A. Ricciardi and J. Rasmussen, Conserv. Biol. 13, 1220
(1999).
34. J. S. Harding, E. F. Benfield, P. V. Bolstad, G. S.
Helfman, E. B. D. Jones, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.
95, 14843 (1998).
35. B. D. Richter, D. P. Braun, M. A. Mendelson, L. L.
Master, Conserv. Biol. 11, 1081 (1997).
36. M. W. Oswood, A. M. Milner, J. G. Irons, in Global
Climate Change and Freshwater Ecosystems, P. Firth
and S. G. Fischer, Eds. (Springer-Verlag, New York,
1992), pp. 192–210.
37. N. L. Poff et al., BioScience 47, 769 (1997).
38. T. Houghton et al., Eds., Climate Change 1995: The
Science of Climate Change (Cambridge Univ. Press,
Cambridge, 1996).
39. F. S. Chapin III, O. E. Sala, E. Huber-Sanwald, Eds.,
Future Scenarios of Global Biodiversity (Springer-Verlag, New York, in press).
40. Supported by University of California, Santa Barbara,
National Center for Ecological Analysis and Synthesis, InterAmerican Institute for Global Change Research, National Science Foundation OCE-9634876,
Consejo Superior de Investigaciones Cientı́ficas y
Técnicas, University of Buenos Aires, and Fondo para
la Investigación Cientı́fica y Tecnológica de la Agencia Nacional de Promoción Cientı́fica y Tecnológica.
This exercise stems from an activity of the Global
Change and Terrestrial Ecosystems (GCTE) core
project of the International Geosphere-Biosphere
Programme (IGBP). We thank A. T. Austin, D. Tilman,
and W. Reid for their useful suggestions. A. E. Sala
and J. P. Guerschman provided valuable assistance.
23 August 1999; accepted 7 December 1999
10 MARCH 2000 VOL 287 SCIENCE www.sciencemag.org
2015
Seminario Cambio Climático - Ecología General
.
Página 1
2015
Seminario Cambio Climático - Ecología General
RESUMEN
En este seminario se introducirán las nociones y evidencias básicas sobre qué es el
cambio climático, cuáles son sus causas y consecuencias sobre el medio ambiente (tanto su
componente abiótico como biótico). En primer lugar, se tratarán las características físicoquímicas del clima mostrando como es la dinámica natural. Luego se tratará la influencia
antropogénica sobre esta dinámica. Por último, se ejemplifican las consecuencias del cambio
climático sobre la biodiversidad.
El clima
El sistema climático está formado por la atmósfera, la superficie terrestre, nieve, hielo,
océanos y otros cuerpos de agua, y los organismos vivos (Le Treut et al. 2007, Barry y Chorley
2010). Es un sistema complejo e interactivo donde los componentes atmosféricos son los que
caracterizan al clima. De esta manera, el clima es frecuentemente definido como el ¨estado
promedio del tiempo¨. El clima es usualmente descripto en términos de los valores medios y la
variabilidad de la temperatura, precipitación y el viento en un período de tiempo que va desde
meses a millones de años, siendo el período clásico de 30 años.
El sistema climático evoluciona con el tiempo debido a la influencia de su propia
dinámica interna y también por los cambios en los factores externos que afectan el clima
denominados ¨forzamientos¨ externos. Éstos incluyen a los fenómenos naturales como
erupciones volcánicas y variaciones solares, así como también a los cambios en la
composición atmosférica inducidos por el hombre (Le Treut et al. 2007, Barry y Chorley 2010).
Las radiaciones solares son las responsables de alimentar energéticamente al sistema
climático (Le Treut et al. 2007). Existen 3 formas de cambiar el balance de radiación en la
Tierra:
1. Cambios en la radiación solar ingresante (e.g., por cambios en la órbita de la
Tierra o el Sol).
2. Cambios en la fracción de radiación solar reflejada (llamada ¨albedo¨, e.g., por
cambios en la cobertura de las nubes, partículas atmosféricas o vegetación).
3. Alteraciones en la longitud de onda de la radiación desde la Tierra hacia el
Espacio (e.g., por cambios en las concentraciones de gas de invernadero).
La radiación solar en la Tierra y su circulación
Continuamente la atmósfera terrestre recibe energía proveniente del Sol. La cantidad de
energía que alcanza el tope de la atmósfera terrestre por segundo en un área de un metro
cuadrado del lado del Sol durante el día es de alrededor de 1370 Watts (Le Treut et al. 2007).
De esta energía, aproximadamente un 25% en promedio incide sobre 1 m2/seg en todo el
planeta (Figura 1). Alrededor del 30% de la luz solar que alcanza el tope de la atmósfera es
reflejada hacia el espacio (Le Treut et al. 2007). De esta, 2/3 se debe a las nubes y pequeñas
partículas suspendidas en la atmósfera conocidas como ¨aerosoles¨. Por otro lado, las zonas
Página 2
2015
Seminario Cambio Climático - Ecología General
coloreadas de la superficie terrestre, principalmente nieve, hielo y desiertos, reflejan el restante
1/3 de la energía solar (Le Treut et al. 2007).
Figura 1. Balance energético medio global estimado de la Tierra.
La reflectividad de los aerosoles puede cambiar debido a erupciones volcánicas que
liberan materiales a gran altura en la atmósfera. La lluvia típicamente limpia los aerosoles de la
atmósfera en una o dos semanas, pero cuando ocurren erupciones volcánicas violentas son
proyectadas muy por encima de la nube más alta, y estos aerosoles pueden tener influencia
sobre el clima por uno o dos años antes de caer en la tropósfera y ser transportados a la
superficie por las precipitaciones (Le Treut et al. 2007). De esta manera, las erupciones
volcánicas más importantes pueden causar una disminución en la temperatura global de la
superficie terrestre de alrededor de 0,5°C que puede durar meses o años. Los aerosoles
producidos por el hombre también pueden reflejar la luz solar significativamente (Le Treut et al.
2007).
La energía que no es reflejada hacia el espacio es absorbida por la superficie terrestre y
la atmósfera (aproximadamente 240 W/m2). La Tierra balancea la energía entrante irradiando,
en promedio, la misma cantidad de energía al espacio, emitiendo radiación de longitud de onda
larga (Le Treut et al. 2007). Absolutamente todo en la Tierra emite radiación de longitud de
onda larga continuamente. Esta radiación es equivalente al calor que se siente de la radiación
del fuego; cuanto más caliente está el objeto, mayor es el calor que irradia. Para emitir 240
W/m2, la superficie tendría que estar a -19ºC. Sin embargo, la temperatura global promedio de
la superficie terrestre es de 14ºC. Recién a 5 km por encima de la superficie se puede percibir
una temperatura de -19ºC (Le Treut et al. 2007).
Esta diferencia de temperatura en la superficie terrestre se debe a la presencia de los
gases de invernadero que actúan como una manta parcial para las radiaciones de onda larga
provenientes de la superficie. Este fenómeno se conoce como el efecto natural de invernadero
Página 3
2015
Seminario Cambio Climático - Ecología General
(Le Truet et al. 2007). Los gases de invernadero más importantes son el vapor de agua y el
dióxido de carbono. Por otro lado, el nitrógeno y el oxígeno, dos de los constituyentes más
abundantes de la atmósfera, no tienen ese efecto. Las nubes también tienen un efecto de
manta similar al de los gases de invernadero, sin embargo, este efecto es contrarrestado por su
reflectancia que, en promedio, tiene un efecto de enfriamiento en el clima. Las actividades
humanas intensifican el efecto de manta a través de la liberación de los gases de invernadero
(Le Truet et al. 2007). El dióxido de carbono ha aumentado alrededor de 35% en la era
industrial, principalmente por la combustión de combustibles fósiles y la remoción de bosques
(ya que estos tienen la capacidad de absorber el dióxido de carbono del medio).
Debido a que la tierra tiene forma de esfera, la energía solar por superficie dada incide
en mayor grado sobre los trópicos que a latitudes mayores, dado que el ángulo de incidencia
es menor. La energía es transportada desde las áreas ecuatoriales hacia latitudes mayores por
medio de circulaciones oceánicas y atmosféricas, incluyendo los sistemas de tormentas (Le
Truet et al. 2007). La energía a su vez es requerida para evaporar agua del mar o de la
superficie terrestre, llamado calor latente, y se libera cuando el vapor de agua condensa en las
nubes (Figura 1). La circulación atmosférica está dada principalmente por la liberación del calor
latente, y a su vez, es responsable de gran parte de la circulación oceánica a través de la
acción del viento sobre la superficie del agua del océano, de cambios en la temperatura de la
superficie del océano y de la salinidad por precipitación y evaporación (Le Truet et al. 2007).
Debido a la rotación de la Tierra, los patrones de la circulación atmosférica tienden a ser
principalmente en dirección Este-Oeste que Norte-Sur. Existen sistemas climáticos de gran
escala insertos en los vientos del oeste de latitud media que transportan calor hacia los polos.
Estos sistemas climáticos son comúnmente conocidos como sistemas de baja y de alta presión
que poseen frentes fríos y cálidos asociados. Cambios en varios aspectos del sistema
climático, como el tamaño de las capas de hielo, el tipo y distribución de la vegetación, y la
temperatura de la atmósfera y del océano, influyen sobre las características de circulación de la
atmósfera y los océanos a gran escala (Le Truet et al. 2007).
El sistema climático puede responder a los cambios directa e indirectamente a través de
una variedad de mecanismos de retroalimentación (Le Treut et al. 2007). Estos mecanismos
pueden amplificar (¨retroalimentación positiva¨) o disminuir (¨retroalimentación negativa¨) los
efectos de los cambios del forzamiento climático. Por ejemplo, en respuesta a un aumento en
las concentraciones de los gases de invernadero que calientan el clima de la Tierra, la nieve y
el hielo comienzan a fundirse. Este derretimiento deja al descubierto superficies de tierra y
agua más oscuras que se encontraban debajo de la nieve y el hielo. Estas superficies pueden
absorber más calor proveniente del Sol, lo que provoca un mayor calentamiento y luego más
derretimiento, generando sucesivamente un ciclo auto-retroalimentado. Este bucle de
retroalimentación se lo conoce como ¨retroalimentación hielo-albedo¨ que amplifica el
calentamiento inicial causado por incrementos en los niveles de los gases de invernadero (Le
Truet et al. 2007). El estudio de la detección y cuantificación de los ciclos de retroalimentación
climática ha sido y es un foco de gran interés actualmente que permite el avance en el
establecimiento de las causas y consecuencias del cambio climático sobre el clima de la Tierra.
Página 4
2015
Seminario Cambio Climático - Ecología General
La influencia del Hombre
Mucho se ha dicho sobre la influencia de las actividades humanas en la liberación de
los gases de invernadero desde la era industrial. Sin embargo, existen estudios que muestran
que la influencia humana podría haber comenzado mucho tiempo antes.
Calentamiento antropogénico preindustrial
Existen indicios que sugieren que la concentración de dióxido de carbono comenzó a
aumentar hace aproximadamente 8.000 años, contrariamente a las tendencias naturales que
muestran que en esa época debería haber estado descendiendo (Ruddiman 2006). De acuerdo
a esta visión, el desarrollo de la agricultura provocó cambios en la tendencia natural de
oscilación de la concentración de los gases de invernadero, provocando un aumento de estos
gases cuando estos estaban descendiendo.
Existen tres variaciones previsibles de la órbita terrestre alrededor del Sol que desde
hace millones de años tienen una influencia profunda sobre el clima mundial (Ruddiman 2003,
2006). Estas variaciones tienen diferentes períodos (100.000, 41.000 y 22.000 años) y como
consecuencia, la cantidad de radiación que llega a diferentes partes de la Tierra durante una
estación dada puede diferir en más de un 10%.
Estas variaciones dieron lugar a una larga secuencia de edades de hielo con breves y
cálidos períodos interglaciales. A través de testigos de hielo se puede estudiar la composición
de la atmósfera en diferentes épocas. Por ejemplo, un testigo de hielo de tres kilómetros de
largo extraído de la base Vostok en la Antártida reveló la composición atmosférica desde que
se formaron los hielos, confirmando que las cantidades de CO2 y metano oscilaron
regularmente a lo largo de los últimos 400.000 años (Ruddiman 2006). Particularmente, la
concentración de metano fluctuaba al mismo ritmo que las variaciones de los ciclos orbitales
que se daban cada 22.000 años (ciclo de precesión). Este ciclo modifica la intensidad de las
radiaciones solares que inciden en la producción de metano (Figura 2).
El metano se produce básicamente por la descomposición de la vegetación de las
ciénagas, emitiendo carbono al ambiente. Durante los períodos de máximo calentamiento
estival, aire húmedo es atraído en el océano Índico, al sur de Asia. Por otra parte, también se
favorece el proceso de deshielo de las tierras pantanosas boreales de las regiones
septentrionales de Europa y Asia. Todo esto provoca que haya un mayor crecimiento de la
vegetación y, que, al descomponerse, se desprenda más metano (Ruddiman 2003, 2006).
A pesar de que las variaciones naturales en la concentración de metano se suceden
desde hace mucho tiempo, aproximadamente hace 5.000 años se invirtió la tendencia natural
provocando un aumento cuando tendría que estar disminuyendo (Ruddiman 2006). Por otro
lado, la concentración de CO2 experimenta cambios que están explicados por una interacción
Página 5
2015
Seminario Cambio Climático - Ecología General
entre los tres ciclos orbitales terrestres. El mismo patrón de inversión se observó en este caso,
pero la tendencia se invirtió hace 8.000 años.
Figura 2. Ciclo de precesión de la Tierra. Cada 11.000 años, el Hemisferio Norte recibe la menor cantidad de radiación
solar en el verano boreal.
Existe una visión que indica que el desarrollo de la agricultura pudo haber provocado la
inversión en las variaciones naturales de la concentración del metano y del CO2. La agricultura
se originó hace 11.000 años en la región del Creciente Fértil del Mediterráneo oriental
(Ruddiman 2006). Esta actividad genera metano como resultado del cultivo de arroz, debido a
que la vegetación se descompone en aguas estancadas (Figura 3). Por otro lado, hace 8.000
años los europeos comenzaron a talar bosques para generar tierras cultivables lo que provocó
una gran liberación de CO2 por la descomposición de los bosques y porque los árboles no
fijaron tanta cantidad de este gas. A su vez, las personas y animales domésticos emiten
metano con las heces y eructos (Ruddiman 2006). A pesar que el desarrollo de la agricultura
podría haber generado los cambios en las variaciones de estos dos gases de invernadero, se
podría pensar que gracias a este fenómeno se evitó una edad glacial que se hubiera sucedido
en caso de haber continuado la tendencia anterior.
Figura 3. Cronología del desarrollo de la agricultura y la relación con las variaciones de metano y CO2.
Página 6
2015
Seminario Cambio Climático - Ecología General
Calentamiento antropogénico postindustrial
La Revolución Industrial refiere a un período que abarca desde el s.XVIII al s.XIX donde
se sucedieron cambios muy importantes en la agricultura, manufactura, minería, transporte y
tecnología provocando profundos cambios en las condiciones sociales, económicas y
culturales. A partir de allí, se experimentó un gran incremento en la combustión de
combustibles fósiles, principal causa del incremento de los gases de invernadero durante este
período (IPCC 2007).
Se han realizado muchos modelos para establecer con la mayor certeza posible el
efecto y la influencia de las actividades antropogénicas en el incremento de la concentración de
gases de invernadero. Los modelos realizados muestran que al incorporar los forzamientos
antropogénicos en las simulaciones, así como el efecto de los aerosoles y los forzamientos
externos naturales, se obtiene una explicación consistente para los registros de aumento de
temperatura (Figura 4, Hegerl 2007). Por otro lado, las simulaciones que excluyen el efecto de
los forzamientos antropogénicos y solo incluyen los forzamientos naturales no logran explicar el
calentamiento experimentado durante las últimas décadas (Figura 5, Hegerl 2007).
Estas simulaciones fueron realizadas utilizando diferentes forzamientos como por
ejemplo la inclusión de los efectos directos e indirectos de los aerosoles sulfatados. En otros
modelos se tuvieron en cuenta variables como los cambios en el ozono de la estratósfera y la
tropósfera. Por último, unos pocos modelos tienen en cuenta el efecto de los aerosoles
carbónicos y el uso de la tierra (Hegerl 2007). Por otro lado, en cuanto a los forzamientos
naturales se tuvieron en cuenta la influencia del Sol y el forzamiento producto de la actividad
volcánica (Hegerl 2007).
Todos estos estudios muestran que la actividad humana ha tenido una gran influencia
en los cambios de la composición de los gases en la atmósfera así como también en los
valores de temperatura que se registran actualmente. Las consecuencias del cambio climático
producto de la actividad humana repercute en los cambios de temperatura globales lo que
influye profundamente en una cantidad de niveles y sectores (productivo, tecnológico, cultural),
pero también tiene una gran influencia en los atributos bióticos de la biósfera, especialmente
sobre la biodiversidad.
Página 7
2015
Seminario Cambio Climático - Ecología General
Figura 4. Simulaciones de la variación de la temperatura a lo largo del tiempo (los
modelos incluyen los forzamientos antropogénicos).
Figura 5. Simulaciones de la variación de la temperatura a lo largo del tiempo (los
modelos no incluyen los forzamientos antropogénicos).
Existe desde hace varias décadas una creciente preocupación sobre las causas y
efectos del cambio climático en la Tierra. En particular, en 1988 se creó el Panel
Intergubernamental en Cambio Climático (IPCC según sus siglas en inglés) como un esfuerzo
de las Naciones Unidas para proveer a los gobiernos del mundo con una visión científica clara
de lo que ocurre con el clima a nivel mundial. Inicialmente, la tarea del IPCC fue preparar una
revisión comprensiva y generar recomendaciones con respecto al estado del conocimiento de
la ciencia del cambio climático, del impacto social y económico que tiene, así como de delinear
estrategias de respuesta posibles y elementos para la inclusión en una convención sobre el
cambio climático a nivel internacional. Actualmente, el rol del IPCC según está definido en los
Página 8
2015
Seminario Cambio Climático - Ecología General
principios gobernantes del trabajo del IPCC: ¨…asesorar con una base comprensiva, objetiva,
abierta y transparente la información científica, técnica y socio-económica relevante para
entender las bases científicas del riesgo del cambio climático inducido por el ser humano y los
potenciales impactos y opiniones para la adaptación y la mitigación de sus efectos. Los
informes generados por el IPCC deben ser neutrales en cuanto a políticas, a pesar de que
puedan tener que tratar con factores científicos, técnicos y socio-económicos relevantes a la
aplicación de políticas particulares…¨.
El IPCC está organizado en 3 grupos de trabajo y una fuerza de tareas. A su vez, ellos
están asistidos por las unidades de soporte técnico (TSU según su sigla en inglés) que se
desarrolla y financia por el gobierno del país desarrollado que co-gobierna determinado grupo
de trabajo o fuerza de tarea. Los grupos de trabajo tienen determinadas áreas de trabajo:
El grupo de trabajo I se avoca a las ¨Bases científicas físicas del cambio climático¨.
El grupo de trabajo II trata sobre ¨Impactos, adaptación y vulnerabilidad del cambio climático¨.
El grupo de trabajo III analiza la ¨Mitigación del cambio climático¨.
Los grupos de trabajo además se reúnen en el Plenario al nivel de los representantes
de los gobiernos. Por último, el principal objetivo de la fuerza de tarea sobre los inventarios de
los gases de invernadero consiste en desarrollar y refinar una metodología para el cálculo y el
reporte de las emisiones y remociones nacionales de los gases de invernadero.
Además del trabajo de la IPCC muchas Organizaciones Internacionales se encuentran
realizando diferentes actividades relacionadas con el cambio climático (ONU, NASA, OMS,
WWF). Particularmente, los esfuerzos de las distintas organizaciones se centran en determinar
los efectos del cambio climático sobre el medio ambiente y las consiguientes consecuencias
sobre los servicios ecosistémicos (beneficios que la gente obtiene de los ecosistemas) y la
biodiversidad.
Página 9
2015
Seminario Cambio Climático - Ecología General
El cambio climático y los servicios ecosistémicos
Los servicios ecosistémicos se refieren de manera general a algún tipo de beneficio que
recibe la gente de los ecosistemas. En particular se han agrupado estos servicios en 5
(WWF, 2010):
Servicios de suministro: bienes obtenidos directamente de los ecosistemas (p.ej.
alimentos, medicinas, madera, fibra, biocombustibles).
Servicios de regulación: beneficios obtenidos de la regulación de procesos naturales
(p.ej. filtración del agua, descomposición de residuos, regulación climática, polinización
de cultivos, regulación de algunas enfermedades humanas).
Servicios de apoyo: regulación de funciones y procesos ecológicos básicos que son
necesarios para el suministro de todos los demás servicios ecosistémicos (p.ej. ciclo de
nutrientes, fotosíntesis, formación de suelo).
Servicios culturales: beneficios psicológicos y emocionales obtenidos de las relaciones
del hombre con los ecosistemas (p.ej. experiencias recreativas, estéticas y espirituales
enriquecedoras).
Estos servicios encuentran sus fuentes de recursos en el medio ambiente. De esta
manera se puede cuantificar el costo que tiene la producción o transformación de estos
recursos en productos mediante la denominada huella ecológica. La Huella Ecológica mide el
área de tierra biológicamente productiva y el agua necesaria para proporcionar los recursos
renovables que la gente utiliza, e incluye el espacio necesario para las infraestructuras y la
vegetación que absorbe el CO2 (Figura 6, WWF, 2010).
Página 10
2015
Seminario Cambio Climático - Ecología General
Figura 6. Detalle de la Huella Ecológica y sus distintos componentes.
En 2007, el año más reciente del que se dispone de datos, la Huella excedió la
biocapacidad de la Tierra en un 50%, es decir el área realmente disponible para producir
recursos naturales y absorber CO2 (Figura 7 y 8).
Página 11
2015
Seminario Cambio Climático - Ecología General
Figura 7. Huella Ecológica global y el aporte de cada uno de sus componentes.
Globalmente, la Huella Ecológica de la humanidad se ha duplicado desde 1966. Este
crecimiento de la translimitación ecológica se debe en gran medida a la huella del carbono, que
ha aumentado 11 veces.
Por otro lado, el Índice Planeta Vivo (IPV) refleja los cambios en la salud de los
ecosistemas del planeta mediante el análisis de las tendencias de cerca de 8.000 poblaciones
de especies de vertebrados (WWF, 2010). Al igual que el índice del mercado de valores analiza
el valor de una serie de acciones en el tiempo como la suma de sus cambios diarios, el IPV
calcula primero la tasa anual de cambio para cada población en la muestra de datos. El índice
calcula después el cambio promedio de todas las poblaciones para cada año desde 1970
(cuando comenzó la colecta de datos) a 2007, que es el último año del que hay datos
disponibles (Figura 8, WWF, 2010).
Página 12
2015
Seminario Cambio Climático - Ecología General
Figura 8. Índice Planeta Vivo global y Huella Ecológica global.
Biodiversidad
Todas las actividades humanas hacen uso de los servicios ecosistémicos, pero también
pueden presionar sobre la biodiversidad que sustenta estos servicios. Las cinco grandes
presiones directas son:
— Pérdida, alteración y fragmentación de hábitat: principalmente a través de la
transformación de terreno para uso agrícola, industrial, urbano o para acuicultura; presas y
otras alteraciones de los sistemas fluviales para regadío, energía hidráulica o regulación de
caudales; y actividades pesqueras dañinas.
— Sobreexplotación de poblaciones de especies silvestres: captura de animales y
recolección de plantas para alimentos, materiales o medicinas por encima de la capacidad
reproductiva de la población.
Página 13
2015
Seminario Cambio Climático - Ecología General
— Contaminación: producida principalmente por un uso excesivo de plaguicidas en
agricultura y acuicultura; vertidos urbanos e industriales y residuos mineros.
— Cambio climático: debido a los niveles crecientes de gases de efecto invernadero en la
atmósfera provocado principalmente por la quema de combustibles fósiles, deforestación, y
procesos industriales.
— Especies invasoras: introducidas deliberada o involuntariamente en una parte del
mundo desde otra parte, que después se convierten en competidores, predadores o
parásitos de especies autóctonas.
Muchas de estas presiones tienen una influencia importante en la biodiversidad pero
pueden afectar diferencialmente a los diferentes biomas. En este sentido, así como se
realizaron muchos modelos de simulación de los efectos de los gases de invernadero sobre la
temperatura global o la concentración misma de estos gases, existen algunos estudios sobre el
efecto de diferentes factores sobre los cambios en la biodiversidad (Sala et al. 2000). En este
trabajo se modeló el impacto de diferentes factores (uso de la tierra, clima, deposición de
nitrógeno, intercambio biótico y CO2 atmosférico) sobre la biodiversidad para diferentes biomas
(ártico, alpino, boreal, pastizal, savana, mediterráneo, desértico, templado del sur, templado del
norte y trópico). Se encontró que para los ecosistemas terrestres, el uso de la tierra será el
factor con mayor incidencia en los cambios de la biodiversidad (Sala et al. 2000). Luego, lo
seguirían en importancia el cambio climático, la deposición de nitrógeno, el intercambio biótico
y una elevada concentración de CO2. Por otra parte, para los ecosistemas acuáticos, el
intercambio biótico sería el factor de mayor importancia (Sala et al. 2000). Finalmente, los
ambientes de clima mediterráneo y los ecosistemas de pastizal son los que sufren el mayor
cambio en la biodiversidad debido a la gran influencia de la mayor parte de los factores
estudiados. A pesar que los ecosistemas templados del norte son los menos afectados, esto se
debe a que estos ambientes ya han sufrido la mayor parte de los cambios en el uso de la tierra
(Sala et al. 2000).
A pesar de los esfuerzos por estudiar las consecuencias de distintos factores sobre la
biodiversidad en diferentes ambientes, hay especies que vienen sufriendo las consecuencias y
se vienen realizando diversos estudios y esfuerzos por revertir su situación. Tal es el caso de
los orangutanes que sufren un colapso poblacional principalmente debido a la deforestación de
su ambiente natural para convertir esa tierra en campos cultivables de la palma de aceite
(Goossens et al. 2006, Nantha y Tisdell 2008).
Otro grupo de organismos vulnerables es el de las comúnmente denominadas lagartijas,
en las cuales según estimaciones se espera un 20% de extinciones globales para el año 2080
(Sinervo et al. 2010). La principal causa de este proceso se da en el aumento de la temperatura
global. A pesar de que estos organismos utilizan la energía radiante del Sol para elevar su
temperatura corporal, un exceso de radiación puede aumentar su temperatura corporal mas
allá del límite crítico máximo generando un riesgo alto de mortalidad. Ante estas condiciones,
las lagartijas tienden a refugiarse en lugares más frescos llevando a que los individuos se
encuentren una mayor cantidad de tiempo refugiados, lo cual limita el forrajeo (Sinervo et al.
Página 14
2015
Seminario Cambio Climático - Ecología General
2010). Esto a su vez limita las funciones metabólicamente costosas como el mantenimiento
somático, el crecimiento y la reproducción repercutiendo negativamente en sus tasas de
crecimiento y aumentando el riesgo de extinción (Sinervo et al. 2010).
Por otro lado, los polinizadores son otro grupo que se encuentra afectado por efectos
directa e indirectamente relacionados con el cambio climático. Los polinizadores se encuentran
profundamente implicados en la producción de 87 de los principales cultivos alimenticios del
mundo (Kjøhl et al. 2011). Es más, según algunas estimaciones, los polinizadores representan
el 35% de la producción global de alimentos (Klein et al. 2007). Entre los efectos directos del
cambio climático, se postuló que el aumento de la temperatura tendrá el mayor efecto sobre los
polinizadores ya que eso generará que las poblaciones se desplacen hacia lugares donde las
temperaturas no sean tan extremas (que son un riesgo para la supervivencia, Kjøhl et al. 2011).
En cuanto a los efectos indirectos, se han realizado diversos estudios y se encontró que, las
especies invasoras, el uso de pesticidas, cambios en el uso de la tierra como la fragmentación
de hábitat y la intensificación de la agricultura tienen un efecto negativo sobre las interacciones
en los polinizadores (Kjøhl et al. 2011).
Uno de los ecosistemas acuáticos más amenazados es el de los arrecifes de coral. En
particular, el aumento en las concentraciones de CO2 genera una acidificación del agua del
océano disminuyendo el proceso de calcificación de los corales. Se han realizado estudios
donde se simulan los efectos de distintos escenarios futuros y se encontró que si la
concentración de CO2 aumenta por encima de las 500 ppm, la probabilidad de adaptación de
los corales será casi nula (Hoegh-Guldberg et al. 2007). Esto se debe en parte a que los
corales tienen simbiontes con poca capacidad de adaptación y si las condiciones térmicas y de
PH cambian, ellos pueden ser expulsados de los corales (blanqueamiento) provocando la
muerte del coral. Adicionalmente, los corales se caracterizan por poseer una baja diversidad
génica lo cual influye directamente en la capacidad de estos organismos de alcanzar el ritmo
de cambio en las condiciones ambientales impuesto por el cambio climático (Hoegh-Guldberg
et al. 2007).
Todos los ejemplos discutidos anteriormente tratan sobre la influencia directa o indirecta
del cambio climático sobre las poblaciones animales pero también hay un alto riesgo de
extinción de los bosques. Los bosques naturalmente son considerados como aceptores
naturales de CO2, ya que al poseer una vida media alta la tasa a la cual se descomponen es
menor a la tasa de mineralización en el suelo. A nivel mundial muchos de los bosques se
encuentran amenazados por diversos factores que están provocando la muerte en grandes
áreas boscosas (Gillis 2011). En el estado de Colorado, Estados Unidos, al menos el 15% de
los bosques de Aspen están disminuyendo su población debido a la falta de agua (Gillis 2011).
En el sur de África, los árboles del género Euphorbia están muriendo debido al estrés por agua
y calor (Gillis 2011). En los bosques de Siberia, la principal amenaza son los fuegos producto
del clima seco y cálido. En Australia, algo similar ocurre con los árboles de Eucalyptus y en el
Amazonas han ocurrido recientemente dos sequías como no se habían registrado desde hacía
décadas (Gillis 2011). En Estados Unidos y Canadá existe también el riesgo de mortalidad de
muchos bosques debido a las explosiones demográficas que se vienen sucediendo del
escarabajo minador de los pinos Dendroctonus ponderosae (Curculionidae). Este es un insecto
Página 15
2015
Seminario Cambio Climático - Ecología General
común de esos bosques pero debido al aumento de la temperatura continúa reproduciéndose y
dispersándose a áreas cada vez más al norte donde nunca había sido registrado (Gillis 2011).
Por otro lado, algunos artrópodos constituyen un problema sanitario debido a que son
vectores de numerosas enfermedades. La emergencia y reemergencia de enfermedades
vectoriales en numerosas regiones del planeta constituye un claro ejemplo de asociación entre
cambio climático y efectos sobre la salud humana (Cerda L. et al. 2008). En América del Sur,
las principales enfermedades de transmisión vectorial sensibles al clima, en lo que respecta al
número de personas afectadas, son el paludismo, la leishmaniasis, el dengue y el Mal de
Chagas. Los cambios temporales y espaciales de la temperatura, las precipitaciones y la
humedad tienen una gran influencia en la biología y ecología de los vectores y los huéspedes
intermediarios y, por consiguiente, en el riesgo de transmisión de enfermedades (Githeko et al.
2009). La densidad y capacidad de transmisión del vector depende de manera crítica de la
temperatura ambiental. El efecto del cambio climático puede entre otras cosas, generar
pequeños incrementos de temperatura que acortan el período de incubación extrínseca,
aumentando la transmisibilidad, o ampliando el periodo de actividad estacional de muchas
especies cuanto más se prolonguen las condiciones climáticas favorables (López-Vélez et al.
2005).
En conclusión, el cambio climático es un fenómeno complejo que tiene varias causas y
efectos a escalas muy diversas y que no se conocen en profundidad. A pesar de que en
determinados casos los efectos son profundamente negativos aún no se ha tomado conciencia
institucional como para hacer frente al cambio climático. Sin embargo, muchos esfuerzos se
están implementando para mitigar estos efectos negativos.
Mitigación
En 1997, en Kyoto, Japón se firmó el Tratado de Kyoto que es un acuerdo internacional
enmarcado en la Convención de Cambio Climático de las Naciones Unidas donde se
establecieron los objetivos de 37 países industrializados y de la Comunidad Europea para
disminuir
las
emisiones
de
los
gases
de
efecto
invernadero
(http://unfccc.int/kyoto_protocol/items/2830.php). Este tratado entró en vigencia en 2005. A su
vez, también se han iniciado esfuerzos para disminuir la concentración de los gases de
invernadero por medio del ¨enterramiento de CO2¨, uso de energías renovables, entre otras.
En cuanto a los esfuerzos para detener la pérdida de la biodiversidad, se han delineado
nuevos objetivos en la Convención de las Partes que tuvo lugar en Nagoya en el 2010
(http://www.cbd.int/cop10/). Durante dicha convención, se firmó el ¨Plan Estratégico para la
Diversidad Biológica 2011-2020 y las Metas de Aichi¨ que delinean los objetivos en cuanto a
esfuerzos para detener la pérdida de la biodiversidad durante la próxima década. Por otro lado,
existen muchas iniciativas para conservar y restaurar los ambientes con su consiguiente
biodiversidad como son definir mayores áreas protegidas y forestar intensivamente.
Página 16
2015
Seminario Cambio Climático - Ecología General
Bibliografía
Barry, R.G. and Chorley, R.J, 2010. Atmosphere, Weather and Climate. Routledge, New York.
Gillis, J., 2011. With Deaths of Forests, a Loss of Key Climate Protectors. The New York Times.
Goossens, B., Chikhi, L., Ancrenaz, M., Lackman-Ancrenaz, I., Andau, P. and Bruford, M.W., 2006. Genetic Signature of Anthropogenic Population
Collapse in Orang-utans. Plos Biology, 4(2): 285-291.
Hegerl, G.C., Zwiers, F.W., Braconnot, P., Gillett, N.P., Luo, Y., Marengo Orsini, J.A., Nicholls, N., Penner, J.E. and Stott., P.A., 2007: Understanding
and Attributing Climate Change. In: Climate Change 2007: The Physical Science Basis. Contribution of Working Group I to the Fourth Assessment
Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change [Solomon, S., D. Qin, M. Manning, Z. Chen, M. Marquis, K.B. Averyt, M. Tignor and H.L.
Miller (eds.)]. Cambridge University Press, Cambridge, United Kingdom and New York, NY, USA.
Hoegh-Guldberg, O., Mumby, P.J., Hooten, A.J., Steneck, R.S., Greenfield, P., Gomez, E., Harvell, C.D., Sale, P.F., Edwards, A.J., Caldeira, K.,
Knowlton, N., Eakin, C.M., Iglesias-Prieto, R., Muthiga, N., Bradbury, R.H., Dubi, A. and Hatziolos, M.E., 2007. Coral Reefs Under Rapid Climate
Change and Ocean Acidification. Science, 318:1737-1742.
IPCC, 2007: Climate Change 2007: The Physical Science Basis. Contribution of Working Group I to the Fourth Assessment Report of the
Intergovernmental Panel on climate Change [Solomon, S., D. Qin, M. Manning, Z. Chen, M. Marquis, K.B. Averyt, M.Tignor and H.L. Miller (eds.)].
Cambridge University Press, Cambridge, United Kingdom and New York, NY, USA.
Kjøhl M., Nielsen, A. and Stenseth, N.C., 2011. Potential Effects of Climate Change on Crop Pollination. Food and Agriculture Organization of the
United Nations. Rome, 2011.
Klein, A.M., Vaissiere, B.E., Cane, J.H., Steffan-Dewenter, I., Cunningham, S., Kremen, C. and Tscharntke, T. ,2007. Importance of Pollinators in
Change Landscapes for World Crops. Proceedings of the Royal Society B, 274: 303-313.
Le Treut, H., R. Somerville, U. Cubasch, Y. Ding, C. Mauritzen, A. Mokssit, T. Peterson and M. Prather, 2007: Historical Overview of Climate Change.
In: Climate Change 2007: The Physical Science Basis. Contribution of Working Group I to the Fourth Assessment Report of the Intergovernmental
Panel on Climate Change [Solomon, S., D. Qin, M. Manning, Z. Chen, M. Marquis, K.B. Averyt, M. Tignor and H.L. Miller (eds.)]. Cambridge University
Press, Cambridge, United Kingdom and New York, NY, USA.
Nantha, H.S. and Tisdell, C., 2008. The Orangutan-Oil Palm Conflict: Economic Constraints and Opportunities for Conservation. Economics, Ecology
and the Environment, University of Queensland, Australia.
Ruddiman, W., F., 2003. The Anthropogenic Greenhouse Era Began Thousands of Years Ago. Climate change, 61: 261-293.
Ruddiman, W.F., 2006. Calentamiento Antropogénico Preindustrial. Investigación y Ciencia, 344: 32-39.
Sala, O.E., Stuart Chapin III, F., Armesto, J.J., Berlow, E., Bloomfield, J., Dirzo, R., Huber-Sanwald, E., Huenneke, L.F., Jackson, R.B., Kinzig, A.,
Leemans, R., Lodge, D.M., Mooney, H.A., Oesterheld, M., LeRoy Poff, N., Sykes, M.T., Walker, B.H., Walker, M. and Wall, D.H., 2000. Global
Biodiversity Scenarios for the Year 2100. Science, 287: 1770-1774.
Sinervo, B., Méndez-de-la-Cruz, F., Miles, D.B., Heulin, B., Bastiaans, E., Villagrán-Santa Cruz, M., Lara-Resendiz, R., Martínez-Méndez, N.,
Calderón-Espinosa, M.L., Meza-Lázaro, R.N., Gadsden, H., Avila, L.J., Morando, M., De la Riva, I.J., Sepulveda, P.V., Duarte Rocha, C.F.,
Ibargüengoytía, N., Puntriano, C.A., Massot, M., Lepetz, V., Oksanen, T.A., Chapple, D.G., Bauer, A.M., Branch, W.R., Clobert, J. and Sites Jr., J.W.,
2010. Erosion of Lizard Diversity by Climate Change and Altered Thermal Niches. Science, 328: 894-899.
WWF, 2010. The Living Planet Report 2010. WWF, Gland, Suiza.
http://unfccc.int/kyoto_protocol/items/2830.php. Sitio de las Naciones Unidas.
http://www.cbd.int/cop10/. Sitio de la Convención de las Partes.
Agradecimiento: se agradece a los docentes Crespo, J. y Álvarez Costa, A. por la elaboración de este
seminario.
Página 17