Download Preferencia de tiendas por Dermanura watsoni (Chiroptera

Preferencia de tiendas por Dermanura watsoni (Chiroptera:Phyllostomidae): relación
con altura y dureza de la especie de planta
Priscilla Alpízar
Escuela de Biología, Universidad de Costa Rica
Resumen. Estudié la preferencia de Dermanura watsoni ante tres especies de plantas (Asterogyne
martiana, Carludovica palmata y Pentagonia wendlandii) en las cuales usa hojas como refugio en
la Gamba, Golfito. Además determiné la distribución espacial de las tiendas y si la preferencia
estaba relacionada con la altura y dureza foliar de la especie de planta. Encontré un mayor
porcentaje de plantas con tiendas en P. wendlandii (14,28%). Las tiendas presentan una
distribución espacial agregada debido a que el recurso está distribuido de la misma forma. D.
watsoni prefiere tiendas en A. martiana y P. wendlandii, las cuales tienen las hojas más suaves, por
lo que la preferencia se relaciona con un menor gasto energético al modificar las hojas y más altas,
por lo que también hay una relación con la protección contra depredadores.
Palabras claves: Asterogyne martiana, Pentagonia wendlandii, Carludovica palmata, dureza foliar,
distribución espacial agregada
Los murciélagos pasan más de la mitad del tiempo en un refugio, por lo que éste
representa un factor importante en su vida (Kunz 1982 en Chaverri y Kunz 2006a). Un buen refugio
debe brindar protección contra los depredadores y las inclemencias del tiempo y debe ser un lugar
donde se minimice el gasto energético del murciélago por regular su temperatura (Neuweiler
2000). Se han documentado gran variedad de refugios de murciélagos, tales como cuevas, troncos
huecos, fisuras en rocas y construcciones humanas; sin embargo, la mayoría utiliza plantas (Kunz y
Lumsden 2003). Entre los murciélagos que usan plantas para refugiarse, sólo 2% de las especies
utilizan hojas que han sido modificadas como tiendas o carpas (Rodríguez-Herrera et al. 2007).
Existen 22 especies de murciélagos tropicales que utilizan tiendas como refugio, de las
cuales 17 son especies neotropicales pertenecientes a la familia Phyllostomidae. Dentro de esta
familia, hay algunas especies menos generalistas que otras en cuanto a la diversidad de plantas y
arquitecturas de tiendas utilizadas. Dermanura watsoni es el murciélago que usa mayor número
de especies de plantas como refugios, ya que, hasta el momento se han encontrado en 41
especies de plantas y en cinco tipos diferentes de arquitectura en todo el neotrópico (Chaverri y
Kunz 2006a, Rodríguez-Herrera et al. 2007).
En Golfito y Corcovado, se han observado tiendas de D. watsoni en 25 especies de plantas
diferentes y algunas especies, como Carludovica palmata y Asplundia alata, eran modificadas con
mayor frecuencia que otras (Chaverri y Kunz 2006a). Sin embargo no se conoce si hay preferencia
por alguna de las especies. Es por esto que el objetivo principal de este trabajo es determinar si D.
watsoni prefiere utilizar tiendas en alguna especie de planta en Golfito. Mi hipótesis es que los
murciélagos prefieren las especies de plantas donde gastan menos energía para modificar la hoja y
en las que obtienen mayor protección contra los depredadores. Es por esto, que mi predicción es
que D. watsoni va a preferir la especie que tenga la lámina más suave y mayor altura. Los objetivos
específicos son (1) establecer cuál es la distribución espacial de las tiendas usadas por D. watsoni,
(2) determinar si existen diferencias entre la altura de la planta y la dureza de la lámina en tres
especies de plantas utilizadas como tiendas y (3) relacionar la preferencia de D. watsoni por alguna
especie de planta con las ventajas que ésta le pueda conferir.
Materiales y métodos
El estudio lo realicé durante los meses de enero y febrero del 2010 en el sector de La
Gamba, Refugio Nacional de Vida Silvestre Golfito, Puntarenas (8º39’58’’-8º40’27’’ N, 83º12’00’’83º12’12’’ O). El sitio muestreado consistió principalmente del bosque ribereño que atraviesa la
quebrada de la Gamba. Éste es un bosque húmedo, con árboles de alturas entre 15 y 30 m y
menor densidad que el bosque de la fila de la Gamba (Robles et al. 1995). Recorrí un kilómetro de
la quebrada, en el cual realicé dos parcelas (una en cada orilla de la quebrada) cada 50 metros.
Realicé 39 parcelas de 20x5 metros. En cada parcela conté todos los individuos de Asterogyne
martiana (Arecaceae), Carludovica palmata (Cyclanthaceae) y Pentagonia wendlandii (Rubiaceae)
mayores a 75 cm de altura. En cada planta busqué refugios de D. watsoni, las cuales se identifican
por la presencia de cortes que hacen los murciélagos con los dientes (Fig. 1) y la forma
característica que dan a la hoja (bífida en A. martiana, sombrilla en C. palmata y bote-apical en P.
wendlandii). D. watsoni es la única especie de murciélago que se ha observado en hojas de A.
martiana y P. wendlandii; sin embargo las hojas en C. palmata también son usadas por otra
especie de murciélago, Uroderma bilobatum. Conté el número de tiendas por planta y medí la
altura de cada individuo.
Además, recolecté 15 hojas sin modificar de cada una de las especies para estimar la
dureza de la lámina. La dureza la calculé con un penetrómetro casero (Dorn et al. 2001). En cada
hoja realicé mediciones de dureza en cinco puntos, según los sitios en los que los murciélagos
hacen los cortes para fabricar las tiendas (Fig. 1).
Calculé dos coeficientes de dispersión y probé si éstos se ajustaban a una distribución
binomial negativa con una prueba de chi cuadrado, para determinar la distribución espacial de las
plantas y de las tiendas. Además realicé una tabla de contingencia y utilicé una prueba G para
determinar si había preferencia de tiendas en alguna de las tres especies de plantas. Además,
calculé los coeficientes de dispersión para plantas y tiendas en A. martiana y P. wendlandii para
determinar si los murciélagos presentaban una preferencia por la especie más agrupada. Utilicé un
análisis de varianza (ANDEVA) para probar si existían diferencias entre la altura de las tres
especies; y regresiones logísticas para determinar si la altura de las plantas predecía la presencia
de tiendas en A. martiana y P.wendlandii. Finalmente utilicé un ANDEVA anidado para determinar
si existían diferencias entre la dureza de las láminas de las tres especies. Utilicé el paquete
estadístico R 2.10.1 (R Development Core Team 2009) para todos los análisis, excepto para la
regresión logística, para la cual utilicé JMP 7.0 (SAS 2007) y el ajuste a la distribución binomial
negativa, para el cual utilicé Krebs 0.94. (Krebs 1999).
Resultados
Encontré un total de 41 tiendas de Dermanura watsoni; 28 en Asterogyne martiana, 7 en
Pentagonia wendlandii, una en Carludovica palmata y 5 en A. martiana menores a 75 cm. La
especie más abundante es C. palmata; sin embargo conté cada hoja de C. palmata como un
individuo aparte, lo cual introdujo un error en la estimación de su abundancia (Cuadro 1). La
especie con menor porcentaje de plantas con tiendas fue C. palmata (Cuadro 1). Hay un promedio
de (1.05±2.45) tiendas por 100m2. La distribución a la que mejor se ajustan los coeficientes de
dispersión de las plantas y las tiendas es a una distribución binomial negativa, por lo que las
plantas presentan una distribución agregada (CD=8.95; x2=12.06; gl=12; p=0.281); al igual que las
tiendas (CD=4.24; x2=0.66; gl=4; p<0.721).
D. watsoni muestra una preferencia en las tiendas según la especie de planta (G=14.78;
gl=2; p<0,001). A. martiana presenta un mayor nivel de agrupación espacial para plantas y tiendas
(Cuadro 2). La altura de las plantas es diferente para las tres especies (F=18.67; gl=2, 180;
prob<0.001), P. wendlandii es la más alta y A. martiana es la más baja (Fig. 2). La dureza de la
lámina es diferente para las tres especies (Cuadro 3), P. wendlandii es la que tiene la lámina más
suave y C. palmata, la más dura (Fig. 3).
Discusión
A pesar de que el porcentaje de plantas con tiendas utilizadas por Dermanura watsoni
parece ser bajo en las tres especies estudiadas, la disponibilidad de plantas para hacer tiendas es
bastante alta. Se ha propuesto que el recurso para crear este tipo de refugio es común y se
encuentra ampliamente distribuido (Chaverri et al. 2007).
D. watsoni parece ser capaz de usar tiendas en hojas de Asterogyne martiana más bajas de
lo que se había reportado anteriormente (hojas con altura promedio de 2.45 m) (Stoner 2000).
Aunque Carludovica palmata fue la especie más abundante en el sitio de estudio, el error
metodológico llevó a una sobreestimación de su abundancia; por lo que el porcentaje de tiendas
en esta especie probablemente debería ser mayor del reportado.
La distribución espacial agregada de las tiendas de D. watsoni coincide con que las plantas
en las que se refugian presentan el mismo tipo de distribución espacial. Que las especies de
plantas en las que se refugian presenten un patrón de distribución agregado, facilita que D.
watsoni tenga un ámbito de refugio (el porcentaje del ámbito de hogar en el que se concentran los
refugios) sumamente pequeño, de aproximadamente 0.1 ha (Chaverri et al. 2007). La cercanía
entre las tiendas podría conferir a los murciélagos una facilidad para moverse entre sus distintos
refugios durante el día ya que, al tener que volar distancias más cortas para llegar a otra tienda, se
disminuye el tiempo de exposición ante potenciales depredadores y el gasto energético del
individuo. La distribución espacial agregada de las tiendas también se relaciona con que, en D.
watsoni, los que construyen la tienda son los machos y existe una defensa de territorios (Chaverri
y Kunz 2006a, Chaverri et al. 2007b).
D. watsoni mostró una preferencia en las especies de plantas que utiliza como refugio y,
parece ser, que usa más Pentagonia wendlandii y A. martiana. Existen varios estudios realizados
en distintos sitios que mencionan cuales son las especies de plantas más utilizadas por D. watsoni
como tiendas; tales como Anthurium ravenii, A. martiana, C. palmata, Asplundia alata, Heliconia
imbricata y Calathea lutea (Choe y Timm 1985, Stoner 2000, Chaverri y Kunz 2006a). Sin embargo,
en ninguno de éstos se consideró la abundancia de las diferentes especies de plantas; por lo que
no se puede hablar realmente de preferencia, sino de mayor frecuencia de hojas modificadas.
La preferencia de D. watsoni no presenta una relación con el nivel de agrupación espacial
de las especies de plantas. Sin embargo, que las tiendas en A. martiana se encuentren más
agrupadas que las tiendas en P. wendlandii, posiblemente tiene una relación con el número de
hojas de la planta. Observaciones realizadas en el campo permitieron notar que puede haber
varias tiendas en la misma planta y, como A. martiana llega a tener mayor número de hojas que P.
wendlandii, las tiendas parecen estar más agrupadas.
Parece que especies de plantas más altas, tienen más tiendas; por lo que parece ser que la
altura juega un papel importante en la preferencia de especies y en la selección de la hoja que va a
ser modificada (Choe y Timm 1985, Chaverri y Kunz 2006a). Se ha mencionado que la altura, junto
con otros factores como la cobertura de sotobosque y el grosor de los peciolos, están relacionados
con la protección de la depredación (Timm y Mortimer 1976, Boinski y Timm 1985 en Kunz y
Lumsden 2003, Choe y Timm 1985, Brooke 1987, Kunz y McCracken 1996, Stoner 2000, RodríguezHerrera et al. 2008).
La preferencia de especies de plantas encontrada, concuerda con que A. martiana y P.
wendlandii tienen una lámina más suave que C. palmata. Puede que una menor dureza foliar
represente mayor facilidad para hacer una tienda, por consiguiente, menos gasto energético. Se
ha probado que el costo de construir una tienda varía dependiendo del tipo de arquitectura (el
cual se relaciona con la especie de planta), ya que se deben considerar el número y los sitios de
corte (Kunz et al. 1994).
En conclusión, D. watsoni muestra una preferencia en las especies de plantas que utiliza
como tiendas en la Gamba y ésta se encuentra relacionada con cuán suave es la lámina foliar y la
altura de la planta. Además, las tiendas utilizadas por D. watsoni presentan una distribución
espacial agregada puesto que las plantas que modifican tienen el mismo tipo de distribución
espacial. Observaciones realizadas en otro sitio del Refugio Nacional de Vida Silvestre Golfito (La
Lechería) parecían mostrar más tiendas en C. palmata; por lo que sería interesante determinar si
la preferencia cambia entre sitios y así investigar sobre qué tan relacionada está la preferencia al
sitio de estudio. Finalmente, existen otros dos factores relacionados con la preferencia que
podrían ser investigados, los cuales son la longevidad de una tienda (láminas más suaves podrían
representar tiendas menos duraderas y un gasto energético mayor al tener que construir muchas)
y la temperatura de cada arquitectura de tienda (temperaturas más altas representan un menor
gasto energético en termorregulación).
Agradecimientos
A Bernal Rodríguez-Herrera por la ayuda con el planteamiento del proyecto y las
discusiones previas a escribir el informe. A Marcelo Araya, Eduardo Chacón y Federico Bolaños por
la ayuda brindada en el proyecto. A Ignacio Escalante, Andrés Rojas, Tatiana Salazar y Luis R.
Víquez por los comentarios hechos al trabajo.
Bibliografía
Brooke, A.P. 1987. Tent construction and social organization in Vampyressa nymphaea
(Chiroptera: Phyllostomidae) in Costa Rica. Journal of Tropical Ecology 3: 171-175.
Chaverri, G. y T.H. Kunz. 2006a. Roosting ecology of the tent-roosting bat Artibeus watsoni
(Chiroptera: Phyllostomidae) in Southwestern Costa Rica. Biotropica 38: 77-84.
Chaverri, G. y T.H. Kunz. 2006b. Reproductive biology and postnatal development in the tentmaking bat Artibeus watsoni (Chiroptera: Phyllostomidae). Journal of Zoology 270: 650656.
Chaverri, G., O.E. Quirós y T.H. Kunz. 2007a. Ecological correlates of range size in the tent-making
bat Artibeus watsoni. Journal of Mammalogy 88: 477-486.
Chaverri, G., M. Gamba y T.H. Kunz. 2007b. Range overlap and association patterns in the tentmaking bat Artibeus watsoni. Animal Behaviour 73: 157-164.
Choe, J.C. y R.M. Timm. 1985. Roosting site selection by Artibeus watsoni (Chiroptera:
Phyllostomidae) on Anthurium ravenii (Araceae) in Costa Rica. Journal of Tropical Ecology
1: 241-247.
Dorn, N.J., G. Cronin y D.M. Lodge. 2001. Feeding preferences and performance of an aquatic
lepidopteran on macrophytes: plant hosts as food and habitat. Oecologia 128: 406-415.
Kunz, T.H. y L.F. Lumsden. 2003. Ecology of cavity and foliage roosting bats, pp. 3-87. En: T.H. Kunz
y M.B. Fenton (Eds.). Bat ecology. University of Chicago Press, Chicago.
Kunz, T.H. y G.F. McCracken. 1996. Tents and harems: apparent defense of foliage roosts by tentmaking bats. Journal of Tropical Ecology 12: 121-137.
Kunz, T.H., M.S. Fujita, A.P. Brooke y G.F. McCracken. 1994. Convergence in tent architecture and
tent-making behavior among Neotropical and Paleotropical bats. Journal of Mammalian
Evolution 2: 57-78.
Krebs, C.J. 1999. Ecological Methodology, 2a ed. Addison-Wesley Educational Publishers, Inc.
LaVal, R.K. y B. Rodríguez-Herrera. 2002. Murciélagos de Costa Rica. Editorial INbio, Costa Rica.
320 pp.
Neuweiler, G. 2000. The Biology of Bats. Oxford University Press, Nueva York. 310pp.
Reid, F.A. 1997. A field guide to the mammals of Central America and Southeast Mexico. Oxford
University Press, Nueva York. 334pp.
Robles, T., R. Ortíz y J. Gómez-Laurito. 2005. Aspectos generales del bosque del Refugio Nacional
de Vida Silvestre Golfito, pp. 97-106. En: J. Lobo y F. Bolaños (Eds.). Historia natural de
Golfito. INBio, Costa Rica.
Rodríguez-Herrera, B., R.A. Medellín y R.M. Timm. 2007. Murciélagos neotropicales que acampan
en hojas. Editorial INBio, Costa Rica. 178pp.
Rodríguez-Herrera, B., R.A. Medellín y M. Gamba-Ríos. 2008. Roosting requirements of white tentmaking bat Ectophylla alba (Chiroptera: Phyllostomidae). Acta Chiropterologica 10: 89-95.
Stoner, K.E. 2000. Leaf selection by the tent-making bat Artibeus watsoni in Asterogyne martiana
palms in southwestern Costa Rica. Journal of Tropical Ecology 16: 151-157.
Timm, R.M. y J. Mortimer. 1976. Selection of roost sites by honduran white bats, Ectophylla alba
(Chiroptera: Phyllostomidae). Ecology 57: 385-389.
(a)
(b)
(c)
Fig. 1. Puntos donde se midió la dureza de la lámina para (a) Asterogyne martiana, (b) Carludovica
palmata y (c) Pentagonia wendlandii
Cuadro 1. Abundancia relativa de las plantas Asterogyne martiana, Carludovica palmata y
Pentagonia wendlandii y porcentaje de individuos con tiendas de Dermanura watsoni durante
enero-febrero del 2010 en La Gamba, Golfito.
Especie
Asterogyne martiana
Carludovica palmata
Pentagonia wendlandii
Abundancia relativa±desv est
(individuos/100m2)
5.18±4.09
10.54±9.49
5.57±4.34
Plantas con tiendas (%)
12.36
0.91
14.28
Cuadro 2. Distribución espacial de las tiendas y plantas en Asterogyne martiana y Pentagonia
wendlandii durante enero-febrero del 2010 en La Gamba, Golfito
CD
x2
gl
p
Asterogyne martiana
Plantas
Tiendas
6.48
4.91
246.11
186.50
38
38
<0.001
<0.001
Pentagonia wenlandii
Plantas
Tiendas
3.59
2.89
136.36
110.00
38
38
<0.001
<0.001
c
b
a
Fig. 2. Promedio ± desviación estándar para la altura (cm) de las tres especies de plantas
estudiadas. Las letras corresponden a los diferentes promedios según la prueba de Tukey (p<0.05).
Cuadro 3. Resultados de la regresión logística para determinar si la altura de las plantas predice la
presencia de tiendas.
Especie
x2
p
OR
Asterogyne martiana
0.03 0.8555 0.7800
Pentagonia wendlandii
1.06 0.3035 0.1016
Cuadro 4. Resultados del análisis de varianza anidado para comparar la dureza de las hojas de las
plantas Asterogyne martiana, Carludovica palmata y Pentagonia wendlandii.
Especie
Especie:planta
Residuales
Grados de
libertad
2
42
180
Suma de
cuadrados
11341659
9571413
27768900
Promedio
F
p
5670830
227891
154272
36.76
1.48
4.11e-14
0.043
b
a
c
Fig. 3. Promedio ± desviación estándar para la dureza (N) de las tres especies de plantas
estudiadas. Las letras corresponden a los diferentes promedios según la prueba de Tukey (p<0.05).