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Chiroptera Neotropical 17(2), December 2011
Consumo y dispersión de semillas de Solanum schlechtendalianum
(Solanaceae) por el murciélago frugívoro Sturnira ludovici
(Phyllostomidae)
Jesús R. Hernández-Montero1, Octavio R. Rojas-Soto2 & Romeo A. Saldaña-Vázquez3*
1. Instituto de Biotecnología y Ecología Aplicada (INBIOTECA), Universidad Veracruzana, Av. de las
Culturas Veracruzanas No.101 Col. E. Zapata, Xalapa, Veracruz, C.P. 91090, México.
2. Red de Biología Evolutiva, Instituto de Ecología A.C. Apdo. Postal 63, Xalapa, Veracruz, CP 91000,
Mexico.
3. Red de Ecología Funcional, Instituto de Ecología A.C. Apdo. Postal 63, Xalapa, Veracruz, CP 91000,
Mexico.
* Corresponding author. Email: [email protected]
Abstract
Consumption and seed dispersion of Solanum schlechtendalianum (Solanaceae) by the fruit bat
Sturnira ludovici (Phyllostomidae). We presented the first report of the consumption and seed dispersion
of Solanum schlechtendalianum (Solanaceae) by the highland yellow-shouldered bat (Sturnira ludovici).
Intake accounted for 13%, 4% and 80% of total diet respectively in three studied locations. In situ
germination experiments had a 30% of the 80 digested seeds; suggesting that S. ludovici is acting as
legitimate seed disperser of S. schlechtendalianum.
Keywords: chiropterochory, Mexico, germination in situ, Stenodermatinae, frugivory, cloud forest.
Resumen
Documentamos el primer registro de consumo y dispersión de semillas de Solanum schlechtendalianum
(Solanaceae) por el murciélago de charreteras de tierras altas (Sturnira ludovici). La ingesta representó el
13%, 4% y el 80% del contenido total de su dieta en tres diferentes localidades estudiadas. Mediante
experimentos de germinación in situ, determinamos un porcentaje de germinación de 30% de un total de
80 semillas digeridas; esto sugiere que S. ludovici actuá como dispersor legítimo de S.
schlechtendalianum.
Palabras clave: quiropterocoria, México, germinación in situ, Stenodermatinae, frugivoría, bosque
mesófilo de montaña.
Introduccíon
El murciélago de charreteras de tierras altas
(Sturnira ludovici) es un murciélago de tamaño
pequeño (antebrazo de 42 a 47 mm de largo y
masa corporal de 19 a 24 g; Tellez-Girón 2005;
Figura 1A). Su distribución abarca desde el norte
de la Sierra Madre Occidental y la Planicie
Costera del Pacífico y la Sierra Madre Oriental y
la Planicie Costera del Golfo en México y se
extiende hasta Ecuador y Guyana Francesa
(Simmons 2005). Habita desde el nivel del mar
hasta los 2240 m, aunque se ha observado que es
más abundante entre los 500 y 1200 m snm
(Tellez-Girón 2005). En México es dominante en
los bosques mesófilos de montaña y cafetales bajo
sombra de los estados de Jalisco, Chiapas y
Veracruz (Iñiguez-Dávalos 1993, Pineda et al.
2005, Garcia-Estrada et al. 2006, Sosa et al. 2008).
Su dieta contiene principalmente frutos de
arbustos de los géneros Piper spp. y Solanum spp.
(Fleming 1986, Dinerstein 1986, HernándezConrique et al. 1997, Geiselman et al. 2002,
Iñiguez-Dávalos 2005). Estudios que han evaluado
su importancia como dispersor de semillas en
hábitats antropizados y naturales, colocan a esta
especie como el principal dispersor de plantas de
estados sucesionales tempranos de la regeneración
del bosque mesófilo de montaña (Dinerstein 1986,
Iñiguez-Dávalos 2005, Muñiz-Castro et al. 2006,
Hernández-Montero 2009).
Las plantas de Solanum schlechtendalianum
(Figura 1B) son arbustos de la familia Solanaceae
de 1 hasta 4 m de alto con olor desagradable e
inerme. El fruto es una baya globosa de 7 a 9 mm
de diámetro generalmente de color verde pero
púrpura cuando madura (Nee 1993, de Rojas
2008; Figura 1C). Se distribuye del sur-este de
México hasta el norte de Argentina y crece en
bosques maduros, bordes y claros desde el nivel
del mar hasta los 1550 m (Nee 1993, de Rojas
2008). En México habita bosques mesófilos de
montaña, con diferentes grados de perturbación
(Albuquerque et al. 2006, Saldaña-Vázquez et al.
2010). La floración, al menos en las poblaciones
del este de México, se da entre los meses de
febrero y octubre (Nee 1993). Es una planta
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generalmente polinizada por abejas y algunos
autores consideran, con base en el olor fétido,
color y débil exocarpo de sus frutos, que es una
planta
con
síndrome
de
dispersión
quiropterocórica (Nee 1993, Albuquerque et al.
2006, de Rojas 2008).
Figura 1. (A) Murciélago de charreteras de tierras altas Sturnira ludovici, (B) aspecto de las flores, frutos inmaduros y
lado abaxial de las hojas de un individuo de Solanum schlechtendalianum, (C) aspecto de los frutos inmaduros y
maduro de un individuo de S. schlechtendalianum, y (D) detalle de las semillas extraídas de un fruto de S.
schlechtendalianum. Una pregunta importante desde el punto de
vista de las plantas, es determinar si los
vertebrados que las consumen actúan como
dispersores legítimos. Un dispersor legítimo es
aquel que no destruye las semillas en su boca y/o
intestino al ser digeridas (Fleming y Sosa 1994).
Los estudios que han evaluado si los murciélagos
del género Sturnira son dispersores legítimos de
las semillas de plantas del género Solanum
muestran resultados positivos (Shondube 1994,
Iudica & Bonaccorso 1997, Ramírez-Martínez
1999). En este trabajo confirmamos la predicción
de que los frutos de Solanum schlechtendalianum
son consumidos por murciélagos frugívoros y
evaluamos si S. ludovici es un dispersor legítimo
de esta especie de planta.
Materiales y métodos
El estudio se llevó acabo en tres localidades de
la región montañosa del centro de Veracruz,
México, como parte de un estudio sobre la dieta de
los murciélagos frugívoros. El primer muestreo
tuvo una duración de seis meses a lo largo de un
año en los municipios de San Andrés
Tlalnelhuayocan y Xalapa (2007-2008) en cuatro
fragmentos de bosque mesófilo y cuatro cafetales
bajo
sombra,
respectivamente
(19º31’19”/19º29’46”N – 96º59’30”/96º54’36”O).
El segundo muestreo fue en un fragmento de
bosque mesófilo durante los meses de Julio y
Agosto de 2009 en el municipio de Huatusco
(19º11’10”/19º10’30”N – 96º59’30”/96º58’30”O).
El clima en ambas localidades se caracteriza por
tres claras estaciones: seca, húmeda y una de
fuertes vientos conocida como “nortes” (SotoEsparza & Gómez-Columna 1990, WilliamsLinera 2002). La estación seca es de Marzo a
Mayo con una precipitación menor (≤ 125 mm ±
66/mes) y alta temperatura (> 25 º C). La
temporada de lluvias va de Junio a Septiembre con
una mayor precipitación (> 250 mm ± 50 al mes).
La temporada de nortes (de Octubre a Febrero) es
caracterizada por la entrada de vientos fríos desde
el Atlántico hasta el Golfo de México, causando
niebla y lluvias escasas en la zona montañosa del
centro de Veracruz, México.
El sotobosque de los fragmentos de bosque en
el municipio de San Andrés Tlalnelhuayocan, está
compuesto por arbustos como Piper auritum, P.
hispidum, P. lapathifolium (Piperaceae), Solanum
spp. (Solanaceae); mientras que el dosel se
compone comúnmente por árboles de las especies
Liquidambar
styraciflua
(Hamamelidaceae),
Trema micrantha (Cannabaceae), Carpinus
caroliniana
(Betulaceae),
Quercus
spp.
(Fagaceae), Clethra mexicana (Clethraceae). Las
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plantaciones de café se localizan en el municipio
de Xalapa y contienen árboles introducidos como
Inga jinicuil (Fabaceae), Musa paradisiaca
(Musaceae), Syzygium jambos (Myrtaceae), y
Eriobotrya japonica (Rosaceae), y árboles nativos
como Liquidambar styraciflua, Trema micrantha
y Quercus spp. (Saldaña-Vázquez et al. 2010). Por
último, el fragmento de bosque mesófilo de
Huatusco, está rodeado de pastizales abandonados
desde hace 12 años aproximadamente y dominado
por el pasto africano introducido Cynodon
plectostachyus, mientras que en el borde del
bosque dominan plantas como Solanum
schlechtendalianum, Piper auritum, y Piper
hispidum (Ortega-Piek et al. 2011).
Se colocaron ocho redes de niebla de 2.5 x 9
m. en cada fragmento de bosque y cafetal de
sombra. En el fragmento de bosque de Huatusco
se colocaron seis redes de niebla de la misma
medida. Las redes se colocaron en brechas y
bordes de bosque que pueden ser usadas como
corredores de vuelo por los murciélagos (Caras &
Korine 2009) y permanecieron abiertas cinco
horas después del atardecer. Los murciélagos
fueron identificados a nivel de especie con ayuda
de claves de campo (e.g. Medellín et al. 1997). La
colecta de las heces se realizó preservando a los
murciélagos en sacos de manta por un intervalo
aproximado de 30 min. Además, se colocaron
carpetas de plástico debajo de las redes que se
revisaron en busca de heces antes de retirar a los
murciélagos capturados (Galindo-González et al.
2009). Cada muestra fecal se preservó en bolsas de
celofán para su posterior identificación en
laboratorio. La identificación de las semillas
dispersadas se realizó con base a una colección de
referencia de frutos colectados en los sitios de
estudio (Hernández-Montero 2009). Las semillas
dispersadas se cotejaron con semillas de frutos
colectados usando un microscopio estereoscópico
a 20x de aumento. Las plantas con frutos
colectadas fueron depositadas en el herbario XAL
del Instituto de Ecología, A. C. con los siguientes
números de depósito: 99613, 99612, 99599.
Los experimentos de germinación se realizaron
sólo en la localidad de Huatusco, durante el
segundo período de muestreo. Las semillas de
Solanum schlechtendalianum fueron colectadas de
las heces de los murciélagos capturados en dicha
localidad. Para evaluar el éxito de germinación in
situ, se colocaron diez semillas en ocho
exclusiones cilíndricas de plástico (12 cm de
diámetro, y 12 cm de alto) en el borde de un
fragmento de bosque. Los sitios donde se
colocaron las exclusiones fueron limpiados
eliminando hojas, semillas y otras plantas el suelo.
La distancia promedio entre cada exclusión fue de
20 m para completar un total de ocho. La parte
superior de las exclusiones se cubrió con malla
mosquitera de nylon para evitar la depredación por
insectos (Ramírez-Martínez 1999). El porcentaje
de germinación fue evaluado después de 15 días,
contabilizando el número de semillas con las
primeras hojas de follaje visible.
Resultados y Discusión
El esfuerzo de 8, 640 m2.h (sensu Straube &
Bianconi 2002) en el bosque mesófilo de San
Andrés Tlalnelhuayocan resultó en 262 muestras
fecales, de S. ludovici, de las cuales 35 (13%)
contenían semillas de S. schlechtendalianum
(Figura 1D). En las plantaciones de café (Xalapa)
8, 640 m2.h resultaron en 51 muestras fecales, de
las cuales 4 (8%) contenían semillas de S.
schlechtendalianum. En el bosque mesófilo de
Huatusco 631.8 m2.h resultaron en 16 muestras
fecales de S. ludovici, de las cuales, 13 (81.25%)
contenían semillas de S. schlechtendalianum. El
bajo porcentaje de consumo en la dieta (13 y 8%)
en bosques mesófilos y plantaciones de café
respectivamente puede ser denso-dependiente, ya
que en los bosques de San Andrés
Tlalnelhuayocan S. schlechtendalianum presenta
una densidad de 9 individuos por 0.4 ha y en las
plantaciones de café de Xalapa estudiadas no se
encontró ningún individuo (Saldaña-Vázquez et
al. 2010). La densidad de S. schlechtendalianum
es baja si se compara con el de otras plantas
consumidas por esta especie en la misma
localidad. Por ejemplo, Piper lapathifolium tiene
una densidad de 106 individuos en 0.4 ha en los
bosques de San Andrés Tlalnelhuayocan (SaldañaVázquez et al. 2010). Otro factor que puede influir
en el bajo porcentaje de S. schlechtendalianum en
la dieta de S. ludovici es el largo período de
fructificación (de Febrero a Octubre; Nee 1993) y
quizás la baja producción de frutos. Esto sugiere
una fenología “steady state” (sensu Gentry 1974)
haciendo de S. schlechtendalianum un recurso
constante aunque escaso para S. ludovici.
S. ludovici es un dispersor legítimo de semillas
de S. schlechtendalianum consumidas ya que el
36% (N=80) de las semillas digeridas por este
murciélago germinó. Otros estudios que han
evaluado el éxito de germinación de semillas de
Solanum digeridas por murciélagos del género
Sturnira, sugieren que la digestión de semillas no
incrementa su éxito de germinación y que estos
sólo están funcionando como dispersores
(Schondube 1994, Iudica y Bonaccorso 1997,
Ramírez-Martínez 1999). En nuestro estudio no
podemos asegurar que el éxito de germinación de
semillas de S. schlechtendalianum digeridas por S.
ludovici sea mayor con respecto a la semillas no
digeridas, ya que no realizamos experimentos de
germinación con semillas no digeridas. Este
aspecto podría ser abordado en futuras
investigaciones de esta interacción planta-animal.
El bajo porcentaje de germinación (36%)
observado para S. schlechtendalianum, puede
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deberse a que el período de seguimiento en los
experimentos de germinación fue relativamente
corto (15 días). Si bien la germinación de especies
como S. nigricans y S. aphyodendron inicia a los
10 días después de ser dispersadas por S. ludovici
(Ramírez-Martínez 1999), se sabe que otras
especies del género Solanum pueden germinar
hasta treinta días después de haber sido
dispersadas (Iudica & Bonaccorso 1997, Tabb
2009). Por otro lado, el que S. ludovici disperse a
S. schlechtendalianum en esta región, no significa
que los murciélagos de este género la dispersen en
otras regiones; por lo que la interacción de tipo
mutualista encontrada en este estudio tendrá que
ser corroborada en otros bosques Neotropicales
que incluyan la distribución de ambas especies.
Agradecimientos
Alan Wright, Alejandro Negrete, cooperativa “Las
Cañadas S.C.” y la Universidad de Chapingo
(Campus Huatusco) por las facilidades otorgadas
para la realización de este trabajo. La Dra. Fabiola
López-Barrera brindó soporte logístico y de
materiales a través del proyecto de CONACyT
No. 82284. Claudia Gallardo Hernández y el
personal del herbario XAL ayudaron en la
identificación de los ejemplares botánicos.
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