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Adaptaciones, exaptaciones
y el estudio de la forma
Marta Linde Medina
Adaptaciones,
exaptaciones y el estudio de la forma
Marta Linde Medina
Universitat de les
Illes Balears
Adaptaciones,
exaptaciones y el estudio de la forma
Memoria presentada para optar al grado de Doctor en Biología por:
Marta Linde Medina
Firma del director
Dr. Miquel Palmer
IMEDEA, UIB-CSIC
Fotografía de la cubierta:
Detalle de las bóvedas de la catedral de San
Marcos (Venecia), donde se pueden observar
los “spandrels” o pechinas.
© J. Campos
Palma, 2006
PARA LOS MIOS
PARA W.J. BOCK Y S. J. GOULD
“Estaba tan absorto en sus ideas que a menudo se olvidaba de comer o de
bañarse. Pero una vez –cuenta la leyenda- precisamente cuando estaba tomando
un baño, se le ocurrió el principio conocido como el “principio de Arquímedes”
[...] Entusiasmado por su descubrimiento salió del agua y se puso a correr completamente desnudo por las calles de Siracusa gritando “¡Eureka!”, “¡Eureka!”,
es decir “¡Lo he encontrado!”.
Durante el asedio de la ciudad que duró casi dos años, del 214 al 212, se dice
que Arquímedes inventó ingeniosas máquinas de guerra para mantener alejado
al enemigo [...] Pero ni siquiera sus inventos lograron detener a las legiones romanas que ﬁnalmente conquistaron y saquearon la ciudad. Sin embargo, Arquímedes no se vio turbado por el alboroto y, mientras los legionarios incendiaban
Siracusa, estaba tranquilo en el jardín de su casa intentando resolver un problema dibujando ﬁguras geométricas en la arena. Cuando entró un soldado que tenía la orden de llevarle en presencia del cónsul Marcelo, Arquímedes ni siquiera
escuchó sus palabras y le pidió que se apartara para que no borrara sus dibujos.
El legionario irritado le mató con su espada, aunque tenía órdenes expresas de
Marcelo de no matarlo. Arquímedes murió porque no quiso escuchar la llamada
y las órdenes del poder. Este gesto que le costó la vida puede considerarse como
el símbolo del completo desinterés con el que los cientíﬁcos trabajaron durante
muchos siglos”.
Federico Di Trocchio
Las mentiras de la ciencia
Alianza editorial
Madrid, 1997
PARA ARQUÍMEDES
ÍNDICE
INTRODUCCIÓN
2
OBJETIVOS DE LA TESIS
4
CAPITULO I: ORIGEN DE LA CONTROVERSIA
¿QUÉ ES UNA ADAPTACIÓN?
METODOLOGÍA DE LA TESIS 24
8
10
CAPITULO II: ESQUEMA MORFOLOGICO DE BOCK Y VON WAHLERT
30
RASGO (“FEATURE”)
30
FORMA (“FORM”)
32
FUNCIÓN (“FUNCTION”) 32
FACULTAD (“FACULTY”) 34
EL PAPEL BIOLÓGICO (“THE BIOLOGICAL ROLE”)
28
EL ORGANISMO
LOS FACTORES AMBIENTALES
36
36
(“UMGEBUNG”) 36
HÁBITAT ESPECÍFICO (“UMWELT”) 37
EL ENLACE ORGANISMO-MEDIO AMBIENTE 37
EL SYNERG (“THE SYNERG”)
37
EL NICHO (“THE NICHE”) 38
HÁBITAT
i
CAPITULO III: DISECCIONANDO LA FORMA
40
INTRODUCCIÓN: TRABAJOS ECOMORFOLÓGICOS EN PECES
MÉTODOS
42
48
ADQUISICIÓN DE DATOS
48
DESCRIPCIÓN DE LA FORMA
ANÁLISIS ESTADÍSTICO
HÁBITOS ALIMENTARIOS
49
52
53
FILOGENIA MOLECULAR DE LA FAMILIA SPARIDAE
56
SECUENCIAS PARA EL ANÁLISIS 56
ALINEACIÓN DE LAS SECUENCIAS
ANÁLISIS FILOGENÉTICO
MATRIZ DE DISTANCIAS GENÉTICAS
INERCIA FILOGENÉTICA
57
58
60
60
CORRESPONDENCIA ENTRE LOS PATRONES MORFOLÓGICOS Y ECOLÓGICOS
RESULTADOS
62
62
REDUCCIÓN DE LAS DIMENSIONES DEL MORFOESPACIO 62
MODELOS DE VARIACIÓN DE LA FORMA
PREMAXILAR
DENTICIÓN
64
64
68
CORRECCIÓN FILOGENÉTICA DE LA SIMILITUD FENOTÍPICA
RELACIONES ECOMORFOLÓGICAS
DISCUSIÓN
70
75
PATRONES ECOMORFOLÓGICOS
76
CARACTER ADAPTATIVO DEL PREMAXILAR Y LA DENTICIÓN
PATRONES EVOLUTIVOS
77
81
CAPITULO IV: CONCLUSIONES
BIBLIOGRAFIA
69
84
92
ii
Quiero dar las gracias a M. Palmer, J. Gomez-Zurita y S. Stefanni por su ayuda
en la realización de este trabajo y a B. Morales por sus sugerencias y por permitirme
el acceso a las instalaciones del IMEDEA. Parte del material analizado se recolectó
durante el desarrollo del proyecto “MEDER: Evaluación de las pesquerías demersales
del Mediterráeno” dirigido por E. Massutí (Instituto Español de Oceanograﬁa de las
Islas Baleares) y diferentes proyectos dsetinados al seguimiento de las reservas marinas de las Islas Baleares dirigidos por F. Riera (“Conselleria d’Agricultura i Pesca
les Illes Balears”).
Introducción
INTRODUCCIÓN
“It may be possible, in the near future, [...] to
determine the inﬂuence of function, of surrounding
structures, of phylogeny, and so forth in the molding of anatomical features”
(Bock and von Wahlert, 1965, p. 269)
En el famoso artículo titulado “The Spandrels of San Marco and the Panglossian Paradigm: A critique of the Adaptationist Programme”, Gould y Lewontin
(1979) apoyan la visión pluralista de Darwin, resaltando la importancia de otros
factores, además de la selección natural, en la evolución de los organismos.
En consecuencia, contrariamente al pensamiento estrictamente adaptacionista,
deﬁenden la idea de que la forma de las estructuras no puede ser explicada exclusivamente por la selección natural.
Esta visión pluralista conduce a la siguiente cuestión, en palabras de Gould:
“...if we now have available only the modern structure with its mix of primary
adaptations and secondary exapted spandrels [cambios debidos a los mecanismos de desarrollo] -the usual situation in biology when we do not have fossil
record of actual historical stages leading to a present structure- then how can
we identify and allocate the proper statuses?” (Gould, 1997, p. 10752).
En otras palabras, las estructuras que observamos hoy en día son fruto de
la historia. Durante su evolución, éstas han podido ser moldeadas por varios
procesos (selección natural, desarrollo, deriva genética). Además, han podido
experimentar varios episodios adaptativos, y por tanto, haber sido moldeadas
por fuerzas selectivas pasadas. Pero si normalmente sólo conocemos las fuerzas
actuales, ¿hasta qué punto somos capaces de explicar su forma?.
En respuesta a esta pregunta, Gould y Vrba (1982) desarrollaron una terminología que reﬂejaba esta limitación. Los autores conservaron el término
“adaptación” sólo para aquellas estructuras que 1) actualmente son útiles para
el organismo (es decir, siguen adaptadas a las condiciones ambientales) y además 2) se originaron para llevar a cabo la función actual. La primera condición
2
Introducción
constituye lo que se denomina el criterio de la utilidad; la segunda, el criterio
del origen histórico. La razón de esta decisión parece clara: sólamente en estos
casos, las fuerzas selectivas actuales son suﬁcientes para explicar la forma. Los
autores propusieron el término “exaptación” para aquellas estructuras que son
útiles para el organismo pero que no fueron seleccionadas para llevar a cabo su
función actual, es decir, no cumplen el criterio del origen histórico. El término
exaptación indica que la estructura ha sido moldeada por más de una fuerza, de
modo que las fuerzas selectivas actuales no son suﬁcientes para explicar su forma. Adaptaciones y exaptaciones, es decir, estructuras útiles para el organismo
en la actualidad, fueron agrupadas bajo el término “aptación”.
Esta terminología ha provocado un gran impacto entre los biólogos evolutivos. Por una parte, ha intensiﬁcado la disputa sobre qué criterio es más apropiado
para deﬁnir una adaptación (Sober 1984; Fisher 1985; Coddington 1988; Thornhill 1990; Harvey and Pagel 1991; Baum and Larson 1991; Reeve and Sherman
1993; Lauder et al. 1993; Grifﬁths 1996; Amundson 1996; Wilkins 1998; Autum
et al. 2002; Bock 2003). Las opiniones al respecto son contradictorias. Para algunos autores el criterio histórico es fundamental, independientemente de que
la estructura siga adaptada o no a las condiciones ambientales (Williams, 1966,
Sober, 1984, Tornhill, 1990). Otros deﬁenden que lo único importante es determinar si la estructura es útil actualmente para el organismo, independientemente
de su pasado (Bock 1980; Fisher 1985; Reeve and Sherman 1993).
Introducción
OBJETIVOS DE LA TESIS
Los objetivo de esta tesis son demostrar que:
1) Los avances en el método comparativo (Felsenstein 1985; Harvey and Pagel 1991; Diniz-Filho et al. 1998; Orzack and Sober 2001; Rohlf 2001; Hansen
and Orzack 2005), en combinación con los nuevos métodos morfométricos (Rohlf and Marcus 1993), cumplen la predicción de Bock y von Wahlert (1965).
2) Esta posibilidad representa una alternativa a la pregunta formulada por
Gould (1997) que requiere una revisión de la terminologia de Gould y Vrba
(1982), actualmente parte integral de la teoría evolutiva (e.g. Jones et al. 2005;
Gotea and Makalowski 2006; Strömberg 2006).
El trabajo está compuesto de cuatro capítulos. En el capítulo I se expone la
controversia existente sobre el concepto de adaptación y la importancia de las
diferentes fuerzas evolutivas en el modelado de los seres vivos, introduciéndose
la propuesta de esta tesis. En el capítulo II se repasan algunos conceptos teóricos sobre la interacción organismo-ambiente necesarios para la aplicación de la
metodología propuesta. En el capítulo III se desarrollan los métodos morfométricos y comparativos mediante su aplicación al aparato tróﬁco de los espáridos.
Finalmente, en el capítulo IV se expone la resolución de esta tesis en torno a la
terminología necesaria para describir la forma.
Por otra parte, los defensores del adaptacionismo consideran antiadaptacionista la postura de Gould y colaboradores, ya que bajo esta nueva terminología,
prácticamente cualquier rasgo es una exaptación. Esta interpretación es errónea
ya que el hecho de que abunden las exaptaciones no signiﬁca que la selección
natural no haya sido una fuerza evolutiva importante, como deﬁenden los adaptacionistas, y apoya el propio Gould, sino que simplemente resalta la importancia del desarrollo como fuerza evolutiva.
A raiz del artículo de los “spandrels” se han desarrollando varios métodos
comparativos para incorporar la componente histórica en el estudio de las adaptaciones (Felsenstein 1985; Coddington 1988; Harvey and Pagel 1991; Baum
and Larson 1991; Lauder et al. 1993; Diniz-Filho et al. 1998; Martins 2000;
Orzack and Sober 2001; Rohlf 2001; Hansen and Orzack 2005).
3
4
Felix Qui Potuit Rerum Cognoscere Causas
Virgilio
(Feliz aquel que ha sido capaz de comprender las causas de las cosas)
 
   
“HMS Beagle in the seaways of Tierra del Fuego”, pintado por Conrad Martens durante el viaje del
Beagle (1831-1836), en “The Illustrated Origin of Species by Charles Darwin” de Richard Leakey
(1979).
Capítulo I
Origen de la controversia
¿QUÉ ES UNA ADAPTACIÓN?
El estudio de las adaptaciones ha ocupado un papel central en el
desarrollo de la teoría de la evolución, sin embargo, ya eran objeto de
estudio antes de que se formulasen las primeras teorías evolutivas (ver
Bock, 1990). Durante este período preevolutivo, una adaptación se
deﬁnía como una estructura ajustada a las condiciones ambientales que
rodean al organismo, y aunque el concepto era claro, no existía ninguna
propuesta sobre la causa de su existencia.
Durante centenares de años, la única explicación sobre la existencia de adaptaciones se formuló desde el campo de la Teología Natural, dedicada a demostrar la existencia de Dios mediante el estudio de la naturaleza, su Creación. El
razonamiento de los teólogos naturalistas sobre la complejidad y el diseño de
las adaptaciones derivó en el “argumento del diseño” (“argument from design”)
que se convirtió, en ese momento, en una de las pruebas más consistentes sobre
la existencia de Dios. William Paley fue uno de sus máximos representantes. En
su obra “Natural Theology” publicada en 1802, Paley desarrolló este argumento
haciendo uso de la famosa analogía entre un reloj y su fabricante:
“[...] when we come to inspect the watch, we perceive [...] that its several
parts are framed and put together for a purpose, e.g. that they are so formed
and adjusted as to produce motion, and that motion so regulated as to point out
the hour of the day; that if the different parts had been differently shaped from
what they are, or placed after any other manner or in any other order than that
in which they are placed, either no motion at all would have been carried on
in the machine, or none which would have answered the use that is now served
by it [...] the inference we think is inevitable, that the watch must have had a
maker -that there must have existed, at some time and at some place or other, an
artiﬁcer or artiﬁcers who formed it for the purpose which we ﬁnd it actually to
answer, who comprehended its construction and designed its use.”
Según Paley, los seres vivos presentan diseños aún más complejos que un
reloj. Dondequiera que hay diseño, hay un creador y sólo un diseñador inteligente puede haber dado lugar a tales adaptaciones, al igual que sólo un relojero
inteligente puede fabricar un reloj:
“The marks of design are too strong to be got over. Design must have had
10
Capítulo I
Capítulo I
Origen de la controversia
a designer. That designer must have been a person.
That person is God.”
Esta explicación sobrenatural sobre la existencia
de las adaptaciones prevaleció hasta que, en 1859,
Darwin publicara su teoría de la selección natural.
Mediante esta teoría, Darwin demostraba que el
diseño de los seres vivos podía explicarse como el
resultado de un proceso natural sin necesidad de inWilliam Paley. Teólogo
vocar la existencia de un creador. Como señala Ayala
ingles y máximo represen(2000), Darwin completó la revolución copernicana,
tante del “argumento del
consistente en demostrar que el universo está goberdiseño”
nado por leyes naturales, extendiendo este propósito
al mundo de los seres vivos.
En “El origen de las especies” Darwin expresa su argumento sobre la teoría de
la selección natural de la siguiente forma:
“Let it be borne in mind how inﬁnitely complex and close-ﬁtting are the mutual relations of all organic beings to each other and to their physical conditions
of life. Can it, then, be thought improbable, seeing that variations useful to man
have undoubtedly occurred, that other variations useful in some way to each being in the great and complex battle of life, should sometimes occur in the course
of thousands of generations? If such do occur, can we doubt (remembering that
many more individuals are born than can possibly survive) that individuals having any advantage, however slight, over others, would have the best chance of
surviving and of procreating their kind? On the other hand, we may feel sure
that any variation in the least degree injurious would be rigidly destroyed. This
preservation of favourable variations and the rejection of injurious variations,
I call Natural Selection.”
Origen de la controversia
progresivamente a las condiciones ambientales, originando las adaptaciones que hoy
en día se observan en la naturaleza.
Charles Darwin formuló la primera explicación natural sobre la
existencia de adaptaciones (© The
Bettmann Archive)
Uno de los objetivos de Darwin a lo largo
de su carrera cientíﬁca fue demostrar que la
selección natural ha sido el mecanismo de
cambio evolutivo más importante, pero no
descartó la existencia de otros procesos. La
actitud pluralista de Darwin a la hora de abordar este tema queda patente en el siguiente
párrafo, incluido en la última edición del “El
Origen de las especies” (1872):
“As my conclusions have lately been much
misrepresented, and it has been stated that I
attribute the modiﬁcation of species exclusively to natural selection, I may be
permited to remark that in the ﬁrst edition of this work, and subsequently, I placed in a most conspicuous position –namely at the close of the Introduction- the
following words: “I am convinced that natural selection has been the main, but
no the exclusive means of modiﬁcation”. This has been of no avail. Great is the
power of steady misinterpretation”.
Darwin cita como mecanismos alternativos las leyes de correlación del crecimiento (“laws of the correlation of growth”) (caracteres relacionados genética u
ontogenéticamente) y la modiﬁcación directa del ambiente sobre los organismos
(es decir, la plasticidad fenotípica).
Es decir, a lo largo de la evolución pudieron aparecer variaciones favorables
que conllevaron a un aumento del éxito reproductivo de sus portadores. Generación tras generación, estos organismos fueron seleccionados y sus variaciones
adaptativas fueron trasmitidas a su progenie, mientras que los organismos menos
adaptados a las condiciones ambientales, tuvieron menor éxito reproductivo y
perecieron. Mediante este mecanismo de selección, los organismos se ajustaron
Sin embargo, a ﬁnales del siglo XIX algunos seguidores de Darwin (entre
los cuales se cita a Wallace como principal promotor) tendieron a magniﬁcar el
papel de la selección natural, reduciendo al mínimo la importancia de otros mecanismos. Según estos, se considera que la selección natural ha sido la principal
fuerza directiva de la evolución. En consecuencia, cualquier cambio experimentado por un rasgo a lo largo de la historia es adaptativo, es decir, estaría moldeado exclusivamente por la selección natural. Bajo esta perspectiva, la selección
natural explicaría prácticamente el 100 % de la variabilidad de una estructura;
ningún otro factor sería necesario para explicar la forma de los organismos.
11
12
Capítulo I
Origen de la controversia
Capítulo I
Origen de la controversia
Este pensamiento seleccionista estricto predominó en los estudios de biología
evolutiva durante varias décadas y dio lugar a lo que posteriormente Gould y
Lewontin (1979) denominaron el “programa adaptacionista” (“the adaptationist
programme”). En su popular obra “The Spandrels of San Marco and the Panglossian Paradigm: A critique of the Adaptationist Programme” estos autores
critican la falta de rigor cientíﬁco de los estudios evolutivos basados en la exclusividad de la selección natural y retoman la idea de Darwin sobre la importancia
de otros mecanismos en la evolución de los seres vivos, resaltando la necesidad
de adoptar una visión pluralista a la hora de explicar el cambio evolutivo. Según
el programa adaptacionista, cualquier rasgo de un organismo era considerado
a priori como una adaptación, es decir, como una estructura moldeada por la
acción de la selección natural, y la investigación se centraba prácticamente en
elaborar un argumento adaptativo plausible. En la elaboración de estos argumentos, la concordancia que guardaban en relación con la selección natural era
el único criterio utilizado para aceptarlos.
De acuerdo con Gould y Lewontin (1979), el programa adaptacionista partía
de dos asunciones:
·
Los organismos pueden ser considerados como un conjunto de rasgos
indepedientes, cada uno de los cuales ha sido optimizado paso por paso por la
selección natural.
·
Pueden existir relaciones funcionales (“trade-offs”) entre ciertos rasgos
que impidan que cada uno de ellos alcance el óptimo esperado. En estos casos,
los rasgos presentarán la mejor solución frente a las diferentes demandas.
La primera de las aunciones implica que cada rasgo esté codiﬁcado por un gen
diferente y que solamente la mutación de este gen pueda variar su fenotipo. Esta
asunción es errónea por dos razones. En primer lugar, exiten relaciones a nivel
genético entre los distintos rasgos de un organismo, de modo que un mismo gen
puede afectar el fenotipo de más de una estructura, y viceversa, una misma estructura puede ser modiﬁcada por la acción de varios genes. En segundo lugar,
no se puede predecir el efecto fenotípico de un cambio genético a partir de la
nueva secuencia de ADN; los posibles efectos de una mutación se hacen patentes a través de los procesos ontogenéticos.
13
Figura I-1. Hipótesis esquemáticas sobre la función genotipo-fenotipo. (a) El sencillo sistema
mendeliano donde existe una relación directa entre el genotipo y el fenotipo. (b) Un modelo genético cuantitativo donde se comtemplan relaciones más complejas como la pleiotropía (parte superior) y la epistasis (parte inferior). (c) Modelo más realista donde las relaciones entre el genotipo
y el fenotipo están mediadas por los procesos epigenéticos que tienen lugar durante el desarrolllo
(modiﬁcado de Pligliucci, 2001)
Con el redescubrimiento de las leyes de Mendel, después de la publicación
de “El origen de las especies”, se pensaba que la relación entre el genotipo y
el fenotipo era directa y que seguía este modelo tan simple como el de “un
gen-un rasgo” (ﬁg. I-1a). Sin embargo los organismos son entes integrados que
evolucionan como un todo y no un conjunto de rasgos que varían de forma
independiente. La relación funcional entre el genotipo y el fenotipo (“genotype-phenotype mapping function”) es mucho más compleja que la expresada
por el modelo mendeliano. A nivel del genoma, existen interacciones entre los
distintos genes. Un gen puede afectar directamente a más de un rasgo fenotípico,
fenómeno denominado pleiotropía (“pleiotropy”), o indirectamente a través de
su control sobre otros genes, fenómeno denominado epistasis (“epistasis”) (ﬁg.
I-1b). Como señala Hall (2003), a pesar de que estos fenómenos fueron descu14
Capítulo I
Origen de la controversia
biertos en las primeras décadas del siglo XX, muchos investigadores siguieron
asumiendo, de hecho, una relación uno-a-uno entre el genotipo y el fenotipo.
Desde la genética se elaboraron modelos complejos en los cuales se contemplaba la existencia de interacciones entre genes. Al igual que en el modelo mendeliano, el genoma ocupaba un papel central y se asumía que un cambio en el
genotipo se traducía directamente en un cambio fenotípico, es decir, que las propiedades de los rasgos estaban detalladamente escritas en el genoma.
Sin embargo, un zigoto se convierte en un individuo adulto mediante
el desarrollo ontogenético, o como
apunta Walsh (2003, p. 282): “Genotypes becomes phenotypes through
the process of development”. El desarrollo de un organismo añade una
componente nueva en la relación
G→F, la componente epigenética,
que queda omitida en los modelos
extrictamente genéticos. Esta comFigura I-2. El fenotipo del rasgo (punto b) no
ponente hace referencia a los proalcanza el pico adaptativo (punto a) porque
cesos que tiene lugar más allá del
existe un “trade-off”, o relación antagónica,
entre dos rasgos o dos funciones de un mismo
gen, a nivel celular. El fenotipo no
rasgo.
es simplemente el producto de la
lectura del genotipo. El ADN es un código para la formación de proteínas, pero
este código sólo toma forma dentro de un sistema celular. La célula, además de
poseer la maquinaria necesaria para la lectura del genoma, activa y determina la
función del gen. Fuera de un contexto celular, no hay actividad, no hay proteína,
no hay efecto fenotípico. Las condesaciones celulares trasducen la información
registrada en el genoma al fenotipo del organismo (Hall, 2003).
Capítulo I
Origen de la controversia
predeterminado en su ADN sino que
emerge durante el desarrollo mediante procesos epigenéticos (interacción
célula-célula, induccción de tejidos,
integración funcional). Puesto que la
condición espacio-temporal de la célula determinará la función del gen,
el efecto fenotípico de una mutación
estará determinado por los procesos
epigenéticos que tienen lugar durante el desarrollo (ﬁg. I-1c).
Los genes no contienen, a la vez,
los materiales y los planos para la
formación del organismo:
“Genes provide the building blocks whose translation, elaboration,
Figura I-3. El fenotipo del rasgo (círculo) no
alcanza el pico adaptativo. En este caso, a
diferencia del anterior (ﬁg. I-2) no existe un
“trade-off”. Esta posibilidad no es contemplada por el programa adaptacionista.
and interpretation are the key phenotypic changes in ontogeny and phylogeny,
and whose products provide the raw material for ontogeny and for the sequence
of ontogenies known as phylogeny” (Hall, 2003, p. 221).
Hay que tener en cuenta que la importancia de la célula en el desarrollo ontogenético no implica la desestimación del papel de los genes: “[both] determine
in reciprocal contingency the structure (and function) of all regulatory sequences of transcription or translation; they co-deﬁne and co-construct“ (NeumannHeld, 1999, citado en Roberts, 2001).
Salvo alguna excepción, todas las células de un organismo contienen el genoma completo. Sin embargo cada una de ellas sigue una vía de desarrollo distinta, porque cada una regula su actividad genética dependiendo del momento
y el lugar del embrión donde aparece. Es decir, el destino de una célula no está
La primera asunción del programa adaptacionista también implica que no hay
límites en la formación de nuevos fenotipos, de manera que tarde o temprano se
origine el fenotipo óptimo. Sin embargo no todas las formas imaginables (dentro
de las leyes físicas universales) pueden ser generadas a lo largo de la evolución
puesto que existen limitaciones (“constraints”) a nivel genético/epigenético. Si
las mutaciones son aleatorias e introducen cambios en todas las direcciones,
como propone la nueva síntesis, la seleción natural es la única componente que
determina la dirección del cambio evolutivo. Sin embargo, teniendo en cuenta
15
16
Capítulo I
Origen de la controversia
Capítulo I
Origen de la controversia
que el desarrollo determina, en último lugar, los fenotipos disponibles, éste debe
ser considerado una componente adicional en la determinación del cambio evolutivo:
“panglosiana”, en alusión al Dr Panglos, personaje de la obra Cándido de Voltaire. Los autores resaltan el optimismo del Dr Panglos mediante un párrafo en
el que éste explica a Cándido porque existen enfermedades venéreas:
“However...it is clear that developomental reprogramming provides additional possible source of directionality...which might be effective even if the molecular-level changes caused by mutation were entirely random” (Arthur, 2000,
p.55).
“It is indispensable in this best of worlds. For it Columbus, when visiting
the West Indies, had not caught this disease, which poisons the source of generation, wich frecuently even hinders generation, and is clearly opposed to the
great end of Nature, we should have neither chocolate nor cochineal”.
En cuanto a la segunda asunción, puesto que se asume que la selección natural
es la única causa necesaria para explicar el fenotipo, la única explicación posible
en caso de que un rasgo presente un fenotipo diferente al esperado es que éste
mantenga una relación antagónica (“trade-off”), bien entre las diferentes tareas
que desarrolla, bien con otro rasgo (ﬁg. I-2 y I-3). Sin embargo, existen otras
causas que pueden explicar porque una estructura no alcanza un pico adaptativo, como son la pleiotropia, el desarrollo o la deriva genética (“genetic drift”).
Como apuntan Gould y Lewontin, el programa adaptacionista no niega la existencia de estos mecanismos, si no que reduce al mínimo su importancia para
justiﬁcar, en la práctica, su exclusión en la explicación de la forma.
Y añaden: “The adaptationist programme is truly Panglossian. Our world
may not be good in abstract sense, but it is the very best we could have”.
Esta visión del cambio evolutivo guiado únicamente por la selección natural
es una visión muy simplista de como ha podido acontecer la historia evolutiva
de los organismos. Como se ha comentado con anterioridad, esta visión no tiene
en cuenta una serie de puntos claves que apuntan a la importancia de otros mecanismos, éstos son:
·
El desarrollo ontogenético tiene una importancia crucial como elemento
intermedio entre la introducción de mutaciones y su efecto fenotípico. La selec-
En deﬁnitiva, según el programa adaptacionista la selección natural es omnipotente y ha moldeado paso por paso cada uno de los rasgos de un organismo
hasta obtener una forma idónea, y cuando no se alcanza la forma perfecta es por
el bien del organismo. Gould y Lewontin tachan esta visión de la evolución de
Figura I-4. La curva de “ﬁtness” no
presenta un pico, en consecuencia,
el óptimo está representado por un
conjunto de fenotipos (zona sombreada). Si varios de ellos son producidos, la ﬁjación de uno u otro
será fruto del azar.
17
Figura I-5. El término “spandrel” hace referencia al espacio triangular que se forma entre dos
arcos ortogonales y un techo abovedado (izquierda) o entre dos arcos contiguos y un techo plano
(derecha). En la basílica de San Marcos (Venecia), los “spandrels” están decorados con mosaicos
que encajan admirablemente en estos espacios triangulares. Sin embargo, la forma de los “spandrels” es un subproducto arquitectónico, y no fueron diseñados para representar los mosaicos,
como sin embargo, sugiere el gran ajuste de los dibujos. Gould y Lewontin (1979) utilizan este
término para referirse a aquellos cambios fenotípicos que son subproducto de cambios localizados
en una estructura asociada, y que por tanto, no deben su forma a su función biológica.
18
Capítulo I
Origen de la controversia
ción sólo actúa sobre los fenotipos existentes, no interviene en su formación. La
variabilidad genética y el desarrollo determinan los fenotipos disponibles sobre
los cuales actuará la selección.
·
El organismo es un ente integrado; los rasgos están relacionados a nivel
genético/epigenético. Las características del desarrollo determinan el grado de
dependencia de las estructuras, y por tanto, su transformación, su evolución.
·
La selección natural es uno de los dos mecanismos mediante los cuales
se puede ﬁjar el fenotipo de una población. La alternativa a la selección natural
es la deriva genética. Mientras que la selección natural es la ﬁjación de la variante fenotípica de la población que presenta mayor éxito reproductivo (mayor
“ﬁtness”), la deriva genética es la ﬁjación de una variante fenotípica al azar. La
genética de poblaciones predice que la deriva genética es más importante cuando la población es pequeña. En estos casos se considera la deriva genética como
una fuerza antagónica a la selección natural. Sin embargo, la deriva genética
también actuará cuando las variantes de la población no presenten diferencias
en el “ﬁtness”, independientemente del tamaño de la población (ﬁg. I-4).
·
El progama adaptacionista sólo contempla el caso de que una estructura evolucione en relación a un mismo regimen selectivo. Sin embargo, una
estructura puede ser el producto de fuerzas selectivas pasadas, que actuaron
directamente sobre ella o que mediaron su cambio actuando sobre estructuras
asociadas.
La crítica de Gould y Lewontin (1979) caló muy hondo. El impacto fue tal
que el término adaptacionismo, e incluso la palabra adaptación, tomaron una
cognotación peyorativa:
“One of us attended a seminar in the early 1980s at which the speaker announced that he would no use the word adaptation in his talk. Rather, to avoid
controversy and association with the negative implications of adaptationism, he
would use the word ‘banana’ whenever he meant adaptation” (Rose y Lauder,
1996, p. 2).
Capítulo I
Origen de la controversia
tancia de considerar al organismo como un ente integrado, y por tanto, de considerar el desarrollo como fuerza evolutiva. En consecuencia, la variabilidad de
una estructura no puede ser explicada exclusivamente por la selección natural;
las estructuras también pueden ser moldeadas por factores internos. Es decir,
la integración del organismo puede conducir a que una estructura varie como
subproducto de un cambio adaptativo en otra estructura. En este caso, la forma
de dicha estructura no puede ser explicada únicamente por su función biológica.
Los autores denominan “spandrels” a estas variaciones (ﬁg. I-5):
“Because multicellular organisms are structurally complex and built of many
integrated parts, any primary adaptation must generate a set of architecturally
enjoined side consecuences, or spandrels. The number and complexity of these
spandrels should increase with the intricacy of the organism under consideration.” (Gould, 1997, p. 10754).
La cuestión que se plantean Gould y Lewontin es la siguiente:
Lo que observamos en la actualidad es fruto de la historia. A lo largo de la
evolución, una misma estructura ha podido ser moldeada por causas internas y
externas. Además, las causas externas que han moldeado la estructura no tienen
porque corresponderse con las que podemos observar examinando el organismo
en su hábitat actual, ya que puede darse el caso de que en un pasado la estructura
desempeñase un papel biológico distinto al que desempeña en la actualidad, y
por tanto haya sido moldeada por varias fuerzas selectivas. Si una estructura
ha sido moldeada por la acción de varias fuerzas, pero sólo conocemos las que
actualmente están en vigor, ¿hasta qué punto podemos explicar su forma?:
“But if we now have available only the modern structure with its mix of primary adaptations and secondary exapted spandrels -the usual situation in biology
when we do not have fossil record of actual historical stages leading to a present
structure- then how can we identify and allocate the proper statuses?” (Gould,
1997, p. 10752).
Más importante aún, en el trasfondo del trabajo de los “spandrels” se sugiere
una nueva deﬁnición del término adaptación que se publicará tres años más
tarde (Gould y Vrba, 1982). En esencia, Gould y Lewontin resaltan la impor-
Como respuesta a esta cuestión, Gould y Vrba (1982) reservan el término
adaptación para aquellas estructuras que no han sido alteradas secundariamente
como consecuencia de un cambio localizado en otra estructura (no han sido
moldeadas por fuerzas internas) y que además han sido moldeadas a lo largo
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Capítulo I
Origen de la controversia
de la evolución para la función que actualmente llevan a cabo. La razón de esta
respuesta es clara, sólo en estos casos la función actual de la estructura sería
suﬁciente para explicar su forma.
Las demás estructuras: 1) aquellas previamente moldeadas para una determinada función, y posteriormente readaptadas para un nuevo uso, y 2) aquellas
que deben parte de su forma a procesos internos, son denominadas exaptaciones
(“exaptation”). Para estas estructuras, las fuerzas selectivas actuales no serían
suﬁcientes para explicar su forma. Ambas, adaptaciones y exaptaciones son
agrupadas bajo el término, aptación (“aptation”) (Gould y Vrba, 1982).
Gould y Vrba (1982) dan un vuelco a la situación, si antes todas la estructuras
eran consideradas adaptaciones, con esta nueva deﬁnición prácticamente cualquier rasgo es una exaptación:
“If ear bones and gill arches are regarded as the same trait...then ear bones
are exaptations...because the bones no longer function to support gills. Indeed
nearly every trait is an exaptation if we go back far enough in time”. (Reeve y
Sherman, 1993, p. 3).
Gran parte de la controversia que existe de hoy en día sobre el signiﬁcado de
la palabra adaptación y la metodología apropiada para su análisis, es debida a la
terminología desarrollada por estos autores (Sober 1984; Fisher 1985; Coddington 1988; Thornhill 1990; Harvey and Pagel 1991; Baum and Larson 1991;
Reeve and Sherman 1993; Lauder et al. 1993; Grifﬁths 1996; Amundson 1996;
Wilkins 1998; Autum et al. 2002; Bock 2003).
Según la deﬁnición propuesta por Gould y Vrba (1982), una estructura es una
adaptación si se originó para llevar a cabo la función actual, y que además, sigue
siendo útil para el organismo (sigue adaptada a las condiciones ambientales). Es
decir, una adaptación debe haber sido originada y mantenida por la selección
natural. Estos dos requisitos constituyen, respectivamente, lo que se denomina
el criterio del origen histórico (“criterion of historical genesis”) y el criterio del
uso actual (“criterion of current utility”).
Capítulo I
Origen de la controversia
independientemente de su utilidad actual, otros deﬁenden que para determinar el
estatus de una estructura sólo es necesario saber si ésta aumenta actualmente el
“ﬁtness” del organismo, resaltando la inrelevancia de conocer su pasado (Bock
1980; Fisher 1985; Reeve and Sherman 1993).
Según Reeve y Sherman (1993), detrás de esta discordia subyace la formación
del investigador. Como apunta Antonovics (1987, citado en Reeve and Sherman, 1993):
“Evolution, as a science, consists of two quite disparate disciplines, an inference of past evens and the study of present-day processes”.
Los investigadores formados en paleontología o sistemática resaltan el aspecto histórico, los formados en ecología, el estado actual. Para los primeros
una adaptación es una estructura que ha sido moldeada por la seleción natural;
para los segundos, una adaptación es una estructura mantenida por la selección
natural. Para Gould y Vrba (1982) una adaptación es una estructura moldeada
y mantenida por la selección natural para el papel biológico que desempeña
actualmente.
Los organismos que observamos hoy en día son a la vez fruto de un tiempo
pasado y presente, han evolucionado y siguen evolucionando. Reeve y Sherman
(1993) señalan que para tratar ciertos aspectos de una estructura será necesario conocer su pasado, por ejemplo, para explicar su trayectoria evolutiva o su
origen. Sin embargo, para saber por qué una determinada estructura predomina
sobre otras en un determinado ambiente, será importante conocer la función
presente de la estructura y su relación con el “ﬁtness” del organismo, independientemente de como ésta llegó a tener su conﬁguración actual.
Algunos autores han sugerido la utilización del término adaptación para referirse el aspecto histórico de un rasgo y el adjetivo adaptativo (“adaptive trait”)
para referirse a su “ﬁtness”. Sober hace hincapié en esta diferencia:
Esta deﬁnición ha recibido críticas totalmente contradictorias que reﬂejan la
complejidad del asunto. Mientras que para unos autores es imprescindible conocer la historia evolutiva del rasgo (Williams 1966; Sober 1984; Thornhill 1990),
“Adaptation and “ﬁtness” (adaptedness) are complementary concepts. The
former looks to the past, reﬂecting the kind of history that a trait has had. The
latter looks to the future, indicating the chances that organisms have for survival and reproductive sucess. These retrospective and prospective concepts are
mutually independent. An adaptation [criterio histórico] may cause problems for
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Capítulo I
Capítulo I
Origen de la controversia
the organisms that have it; a changed enviroment may mean that an adaptation
is no longer advantageous” (Sober, 1984, p. 210).
Según Reeve y Sherman (1993) el conﬂicto sólo puede resolverse elaborando
una deﬁnición apropiada para cada tipo de cuestión y sugieren una deﬁnición
basada sólo en el “ﬁtness” para investigar por qué ciertos fenotipos predominan
frente a otros en determinados ambientes. Si los fenotipos que predominan son
aquellos que aumentan el “ﬁtness” del organismo, estos fenotipos son considerados adaptaciones, si no es así, se trata de rasgos no adaptativos cuya frecuencia es debida a otros procesos como la deriva genética, migración, selección de
una estructura asociada o cambios medioambientales recientes.
La deﬁnición es la siguiente: “An adaptation is a phenotypic variant that results in the highest “ﬁtness” among a speciﬁed set of variants in a given environment”.
Según esta deﬁnición no importa la trayectoría que haya seguido la estructura,
sólo es relevante conocer si actualmente su predominio es debido a la selección
natural.
En cuanto al estudio de la forma, el hecho de comprobar que una variante
morfológica es más eﬁciente que otras en el desarrollo de una determinada tarea,
potenciando la capacidad reproductora de sus portadores -es decir, demostrar el
criterio del uso actual como proponen Reeve y Sherman (1993)- nos permitirá
demostrar que la variante está adaptada a las condiciones actuales. Pero si el
criterio histórico no se cumple, y otras fuerzas han actuado sobre la estructura dejando secuelas sobre su morfología, nos encontramos frente al problema
expuesto por Gould y Vrba (1982), no se puede concluir que la estructura esté
adaptada a las fuerzas actuales en su totalidad.
Origen de la controversia
nes ambientales (presentes y pasadas), a la integración con otras estructuras, a su
ﬁlogenia y al azar. Si queremos explicar el 100 % de la variabiliadad de una estructura deberemos conocer todas las fuerzas que han inﬂuido sobre la pieza a lo
largo de la historia; no será suﬁciente conocer los agentes selectivos actuales.
Pero podemos enfocar el problema desde otra perspectiva. Puesto que en la
mayoría de los casos sólo conocemos las fuerzas selectivas actuales, en vez de
intentar explicar el 100 % de la variabilidad de la estructura, podemos analizar
qué porcentaje de la variabilidad es explicado por dichas fuerzas.
De esta forma no es necesario conocer el conjunto de fuerzas que han moldeado la estructura a lo largo de su evolución (información que en la gran mayoría
de los casos no está disponible), y tampoco es necesario que se cumpla el criterio
del origen histórico, porque ya no es necesario hacer referencia a la estructura
en su totalidad, sino que mediante métodos tales como el usado aquí, se puede
extraer sólo la porción de la estructura adaptada a las fuerzas actuales.
Al no considerar la posibilidad de reconocer las secuelas de fuerzas pasadas,
Gould y Vrba (1982) se ven forzados a desarrollar una terminología que reﬂeje
el pasado histórico de la estructura. Así, si sobre la estructura sólo han actuado
las fuerzas actuales, se trata de una adaptación, si han actuado varias fuerzas
selectivas y/o fuerzas internas, se trata de una exaptación. Sin embargo, si no
nos referimos a la totalidad de la pieza, sino sólo a una porción de ésta, ya no es
necesario utilizar un concepto de adaptación tan restricitivo como el propuesto
por Gould and Vrba (1982).
METODOLOGÍA DE LA TESIS
La variabilidad morfológica de una estructura puede ser debida a las condicio-
En la presente tesis se propone la utilización conjunta del método comparativo (Martins and Hansen 1996; Diniz-Filho et al. 1998; Rohlf 2001) y el análisis
morfométrico (Kuhl and Giardina 1982; Rohlf 1990; Bookstein 1991; Rohlf
and Marcus 1993) para fraccionar la forma de una estructura. El primero nos
permite aislar los efectos de la ﬁlogenia, es decir, la similitud que pesentan las
especies por el hecho mismo de estar emparentadas, pudiendo así evaluar el
efecto independiente del ambiente. El segundo nos permite visualizar gráﬁcamente los cambios de forma asociados a las variables ambientales, o en general,
a cualquier variable predictoria. Esto último no es posible en los análisis morfo-
23
24
Frente a este problema, Gould y Vrba (1982) deciden usar el término adaptación sólo para aquellas estructuras cuya variabilidad morfológica se debe únicamente a las condiciones actuales, es decir, para aquellas estructuras que cumplen
el criterio del origen histórico y del uso actual. Sin embargo, existe una solución
alternativa que evita la necesidad de adoptar el concepto de adaptación de Gould
y Vrba, y por tanto, evitando la confusión a la que ha conducido.
Capítulo I
Origen de la controversia
lógicos tradicionales, porque los datos (generalmente longitudes) no conservan
la geometría de la pieza. Además, para la obtención de patrones de correlación
forma-ambiente interpretables desde un punto de vista biológico, se propone
realizar el análisis siguiendo el esquema ecomorfológico desarrollado por Bock
y von Wahlert (1965).
A continuación, se expone el esquema ecomorfológico de Bock y von Wahlert
(1965) que sirve de marco teórico a la metodología propuesta. Seguidamente, se
desarrolla la metodología mediante su aplicación al estudio de la mandíbula de
los espáridos (Pisces, Osteichthyes)
25
 
 
    
Comparación del esqueleto de varios primates, en “Evidence as to Man’s Place in Nature” de Thomas Huxley (1863).
Capítulo II
Esquema ecomorfológico
En 1965, Bock y von Wahlert desarrollaron los fundamentos teóricos de la
ecomorfología. En dicho trabajo se describen en detalle los elementos que intervienen en la interacción entre el organismo y su ambiente. Entre sus principales
aportaciones, se clariﬁca la distinción entre el término “función” y “papel biológico”. y se resalta la importancia del comportamiento como nexo de unión entre
la estructura y los factores ambientales. Siguiendo este esquema, se pueden distinguir qué cambios morfológicos están relacionados con el papel biológico de
la estructura, y por tanto, representan una adaptación.
A continuación se expone el esquema ecomorfológico de Bock y von Wahlert
(1965) representado en la ﬁgura II-1.
EL ORGANISMO
RASGO
(“FEATURE”)
Un rasgo es cualquier parte o característica del organismo, sea ésta morfológica, ﬁsiológica, comportamental, bioquímica, etc. Los rasgos morfológicos de
un organismo son sus estructuras. Las comportamentales, el tipo de reacciones
que exhibe el organismo frente a diferentes estímulos. Como ﬁsiológicas, por
ejemplo, están las variables que caracterizan los procesos ﬁsiológicos. Como
bioquímicas, los ciclos de reacciones químicas que ocurren en el organismo.
Bock y von Wahlert (1965) deﬁnen un rasgo de la siguiente forma: cualquier
parte o atributo de un organismo será un rasgo si ﬁgura como sujeto en una
oración descriptiva del organismo.
Un rasgo será cualquier subdivisión del organismo, la cual será especíﬁca del
método de estudio. Normalmente los límites de un rasgo son arbitrarios. Por
ejemplo, la aleta de un pez es tratada frecuentemente como un rasgo que forma
parte del aparato locomotor. Las aletas de diferentes peces son comparadas entre
si y clasiﬁcadas según su forma. La morfología funcional estudia las características de sus movimientos. Sin embargo, una aleta puede subdividirse en varios
rasgos, éstos son: radios, músculos, estructuras cartilaginosas, tejido conectivo
y ectodermo. A su vez, por ejemplo, los radios se subdividen en una base y un
tallo, zonas segmentadas más ﬂexibles y zonas sin segmentar, procesos posteriores e interiores que articulan el radio.
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Capítulo II
Esquema ecomorfológico
Capítulo II
(“FORM”)
La forma de un rasgo es su apariencia. Según Bock y von Wahlert (1965):
en cualquier oración que describa un rasgo de un organismo, su forma sería
la clase de predicados de composición material y de disposición, forma y apariencia de estos materiales, siempre que estos predicados no hagan mención
al medio ambiente del organismo. La forma en morfología podría referirse a la
geometría de una estructura o al material del que está compuesta. En etología
podría referirse al patrón de movimientos, incluyendo las estructuras implicadas. En ﬁsiología, las estructuras que participan en los procesos ﬁsiológicos o
los valores de las medidas ﬁsiológicas. Como forma en bioquímica se podrían
considerar las moléculas, poros, canales, membranas que participan en determinados procesos bioquímicos, número y orden de las reacciones.
Figura II-1. Esquema de las relaciones entre los elementos del organismo y el medio ambiente implicados en unaadaptación biológica.
∑
FORMA
Esquema ecomorfológico
Desde del punto de vista morfológico, un rasgo puede presentar varias formas. Las plumas que forman las alas de las aves cambian de forma durante
el vuelo, y el cambio de forma en cada momento, determina exactamente su
función. Otras estructuras que presentan varias formas son los músculos, el cristalino, el corazón o los pulmones. Cada cambio en la forma conlleva un cambio
o una variación en la función de estas estructuras. Por ejemplo, los cambios de
curvatura del cristalino producidos por el músculo ciliar, provocan variaciones
en la distancia focal (una función) de la lente, que le permite enfocar ﬁnamente
objetos situados a diferentes distancias. Cuando el corazón cambia de forma
debido a los movimientos de contracción y dilatación del músculo cardíaco, se
originan variaciones de presión que le permiten bombear la sangre.
FUNCIÓN
(“FUNCTION”)
La función de un rasgo es su acción. Desde un punto de vista morfológico,
sería como trabaja la estructura. Según Bock y von Wahlert (1965): en cualquier
oración que describa un rasgo de un organismo, sus funciones serían la clase
de predicados que incluyen todas las propiedades físicas y químicas que emergen de su forma (es decir, del material y su disposición) incluyendo todas las
propiedades que emergen del incremento en la organización, siempre que estos
predicados no hagan mención al medio ambiente del organismo. Bock y von
Wahlert (1965) señalan que la palabra función se ha utilizado comúnmente tanto para referirse a las propiedades físico-químicas de los rasgos como al papel
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32
Capítulo II
Capítulo II
Esquema ecomorfológico
Esquema ecomorfológico
biológico que realizan a lo largo de la vida del organismo. Como remarcan los
autores, se trata de dos conceptos diferentes que deben distinguirse con claridad,
para lo cual se deben emplear palabras diferentes. Así, proponen que la palabra
“función” se utilice para referirse a las propiedades emergentes de la forma de
un rasgo, mientras que el uso que hace el organismo de las facultades que ofrece
un rasgo, sea denominado “papel biológico” (“biorole”) o función biológica.
de compresión, tensión y distorsión. Cada una de estas funciones le conﬁeren a
los huesos la facultad de soportar carga, servir como estructura de anclaje para
materiales elásticos y como armazón de protección. Así, los huesos sirven de
soporte para el cuerpo del organismo, como puntos de anclaje de los músculos y
como protección de los órganos vitales.
Como indica la deﬁnición anterior, la función emerge de la forma del rasgo.
La función de un hueso es inherente a su geometría, al material que lo compone
y a su disposición interna, es decir, su función deriva de su forma. Forma y función son dos dimensiones inseparables de los rasgos fenotípicos. La forma y la
función de un rasgo constituyen el denominado complejo forma-función. Como
indica Wainwright (1988):
Las dos componentes de un rasgo fenotípico descritas con anterioridad forman el complejo forma-función, también denominado facultad. Una facultad es
la combinación de una forma y una función. Siguiendo a Bock y von Wahlert
(1965) una facultad puede deﬁnirse como: en cualquier oración que describa
un rasgo biológico de un organismo, sus facultades serían aquella clase de
predicados que incluyen una combinación de forma (composición material y
disposición) y una función (propiedades físico-químicas) del rasgo, siempre que
estos predicados no hagan mención al medio ambiente del organismo.
“In the real world that we all study –the living organisms- form and function
are never separate. No form exist other than as a result of function. No form
exist without a function, and no function exist without a formal cause and context...Our minds separate form and function as an analytical exercice: in our
reductionist world, we take things apart to see how they work”.
La forma de un rasgo puede estudiarse sin analizar cuales son sus funciones,
al igual que pueden estudiarse las funciones de un rasgo sin conocer con exactitud su forma. De hecho, la morfología de vertebrados fue en sus principios una
ciencia centrada principalmente en la descripción y en la anatomía comparada,
sin tener en cuenta los aspectos funcionales de las estructuras (Bock, 1990). Por
otra parte, la falta o una inadecuada descripción morfológica, ha conllevado a
la realización de trabajos de morfología funcional en los cuales la forma de la
estructura se trata como una caja negra (Bock, 1994). Pero si lo que se pretende
es comprender la forma de vida de un organismo, se debe considerar la forma
y la función de un rasgo como una unidad, puesto que las facultades que ofrece un rasgo son propias del complejo forma-función, y son precisamente las
propiedades del complejo forma-función las que el organismo aprovecha para
desenvolverse en la naturaleza.
Un rasgo puede tener varias funciones incluso cuando sólo posea una forma.
Los rasgos con varias formas poseen casi siempre varias funciones, o una misma
función que varía. Un hueso mantiene su ﬁrmeza cuando se le aplican fuerzas
33
FACULTAD
(“FACULTY”)
La visión global de un rasgo conduce a su facultad, es decir, la utilidad que
éste ofrece en el desarrollo de la vida del organismo. Puesto que el organismo
hace uso de las facultades de un rasgo para llevar a cabo sus funciones biológicas, es la facultad la que entra en contacto con el entorno del organismo, la
que entabla la relación entre el rasgo del organismo y el medio ambiente. En
consecuencia, la facultad es la unidad sobre la que actúa el medio ambiente;
es la unidad sujeta a selección natural y el aspecto del rasgo adaptado al medio
ambiente. Cuando una facultad utilizada de un rasgo se modiﬁca, la interacción
entre el organismo y el medio ambiente experimenta un cambio. La facultad es
la unidad evolutiva del rasgo.
“Neither the form nor the function alone can be an adaptation or can comprise an evolutionary unit because natural selection cannot act upon just the form
or the function of a feature. Neither component is sufﬁcient by itself to interact
with a factor in the enviroment of the organism; both must be present” (Bock y
von Wahlert, 1965).
Un rasgo puede presentar tantas facultades como funciones. Cuando un rasgo
presenta una forma y varias funciones, la combinación de la forma con cada
una de las funciones da lugar a una facultad. En el caso de tener varias formas y
34
Capítulo II
Capítulo II
Esquema ecomorfológico
funciones, cada combinación de forma y función deriva en una facultad.
La espina de la aleta dorsal de un pez, al igual que otras estructuras óseas, es
resistente a la fuerza de compresión y sirve de soporte a la aleta. Su rigidez junto
a su forma puntiaguda también la faculta para pinchar, de modo que puede ser
utilizada como estructura de defensa. Un pez puede defenderse frente al ataque
de un predador desplegando sus aletas impares, de modo que, de forma conjunta, aumenta de tamaño y levanta las espinas diﬁcultando su captura. El poder
defensivo de las espinas dorsales lo ilustran espectacularmente las especies del
género Balistes, donde las tres espinas de la primera aleta dorsal se articulan de
forma que, una vez desplegada la primera espina (la de mayor tamaño y muy
robusta), ésta queda bloqueada y no es posible plegarla si no se acciona el tercer
radio. En algunos casos, como por ejemplo en el género Trachinus y Scorpaena,
las espinas de las aletas inyectan sustancias nocivas además de los daños mecánicos que producen al clavarse.
Las escamas de los peces presentan dos funciones que son aprovechadas para
desempeñar dos papeles biológicos. Su impermeabilidad permite aislar el cuerpo
del medio ambiente. Su rigidez sirve de protección frente a lesiones mecánicas.
Las aletas pectorales de los peces forman parte del aparato locomotor y pueden ser utilizadas como órgano de gobierno de los movimientos o como órgano
propulsor. Es un rasgo que presenta modiﬁcaciones de forma, tamaño y posición, y que puede adquirir otras funciones como: locomoción terrestre y béntica, adhesión, excavación, planeo, camuﬂaje, defensa o copulación (Geerlink,
1989). Las características de las aletas pectorales de los peces voladores (fam.
Exocoetidae) permiten que estos peces sean capaces de planear fuera del agua.
Los peces voladores pueden utilizar esta facultad de sus aletas para escapar de
sus predadores.
Las especies de la familia Gobiesocidae poseen unas aletas pelvianas transformadas en un órgano adhesivo que les permite adherirse a las rocas. En este caso,
las aletas pelvianas no están facultadas para la natación.
Cuando un rasgo presenta varias facultades que son utilizadas por el organismo, debe adaptarse de forma que conserve cada una de sus facultades. Su
adaptación será el resultado de un compromiso entre los diferentes factores am35
Esquema ecomorfológico
bientares que actúan sobre éste. Un rasgo podrá estar mejor adaptado cuanto
menor número de facultades deba mantener.
EL PAPEL BIOLÓGICO
(“THE BIOLOGICAL ROLE”)
El papel biológico o función biológica de una facultad es el uso que hace el
organismo de la estructura durante el desarrollo de su vida, es su signiﬁcado
biológico. Según Bock y von Wahlert (1965): en cualquier oración que describa
un rasgo de un organismo, los papeles biológicos serían aquella clase de predicados que incluyan todas las acciones o usos de las facultades (los complejos
forma-función) del rasgo por parte del organismo en el curso de su vida, siempre que estos predicados hagan mención al medio ambiente del organismo.
Como señalan los autores, para averiguar el signiﬁcado biológico de una facultad es imprescindible observar al organismo en libertad. El papel biológico
no se puede averiguar mediante un estudio llevado en un laboratorio. Sin embargo, según Szalay (2000), también es posible deducir el papel biológico de
ciertas estructuras presentes en organismos fósiles en base a los conocimientos
ecológicos y funcionales de los organismos vivos.
Cada facultad utilizada por el organismo posee al menos un papel biológico.
Además, una misma facultad puede servir para más de un papel biológico. La
aleta caudal sirve de órgano propulsor en los peces que presentan locomoción
tuniforme (Lindsey, 1978). La facultad de propulsarse puede ser empleada por
el pez para llevar a cabo varias funciones biológicas, por ejemplo: buscar un
hábitat, cazar, escapar de los predadores, aparearse.
Las funciones biológicas relacionan los rasgos del organismo con los factores
medioambientales. Son las que determinan qué conjunto de factores ecológicos
actúan sobre los rasgos, por tanto, son las que determinarán que cambios fenotípicos aumentarán la supervivencia, es decir, conducirán su adaptación.
LOS FACTORES AMBIENTALES
HÁBITAT
(“UMGEBUNG”)
El hábitat o “umgebung” de un organismo es el conjunto de factores ambientales, bióticos y abióticos, que podrían interaccionar con éste. El hábitat no es
especíﬁco de un determinado organismo, si no que hace referencia a unas con36
Capítulo II
diciones generales bajo las cuales pueden convivir un determinado número de
seres vivos. El hábitat de un organismo puede deﬁnirse sin su presencia.
HÁBITAT ESPECÍFICO
(“UMWELT”)
El hábitat especíﬁco o “umwelt” es el conjunto de factores ambientales, bióticos y abióticos, que en un momento dado están interaccionando con éste. El
“umwelt” sólo puede descubrirse mediante la observación del organismo en su
medio natural.
Los factores que forman el “umwelt” son un subconjunto del “umgebung”. Un
factor ambiental perteneciente al “umgebung” puede incorporarse al “umwelt”
cuando el organismo establece una interacción entre sus facultades y dicho factor ambiental a través de las funciones biológicas, o cuando un nuevo factor
ambiental actúa sobre el organismo. Un factor ambiental que deja de interactuar
con el organismo, pasa de pertenecer a su “umwelt”, a formar parte del “umgebung”.
EL ENLACE ORGANISMO-MEDIO AMBIENTE
EL SYNERG
Capítulo II
Esquema ecomorfológico
(“THE SYNERG”)
La relación entre el organismo y el medio ambiente se produce a través de la
interconexión que se forma entre una facultad y una fuerza selectiva. El papel
biológico de la facultad determina cual será la interconexión que se establece,
puesto que éste determina la fuerza selectiva que actúa sobre la facultad. Entonces, una interconexión está compuesta por el papel biológico de la facultad y la
fuerza selectiva que actúa sobre ésta. Esta unión entre el papel biológico y la
fuerza selectiva es denominada “synerg” para indicar la actuación mutua entre
el organismo y el entorno. Según Bock y von Wahlert (1965): un synerg es el
vínculo entre el organismo y su umwelt formado por una fuerza selectiva del
umwelt y el papel biológico de una facultad.
El medio ambiente actuará sobre el organismo dependiendo de su comportamiento. Un pez piscívoro puede ir en busca de sus presas, capturándolas mediante persecución, o puede permanecer inmóvil, a la espera, y capturar las
presas al acecho. El tipo de presa es el mismo, pero la estrategia de captura es
muy distinta. Cada una requiere una serie de habilidades distintas por parte del
37
Esquema ecomorfológico
predador, y cada tipo de predador presentará unos rasgos fenotípicos distintos.
Un pez piscívoro que persiga a su presa, necesitará contrarestar la capacidad de
escape de su presa y poseer un aparato tróﬁco que le permita retener la presa en
la boca (p. ej., unas mandíbulas que se muevan con rapidez, unos dientes aﬁlados). Un pez que cace al acecho, necesitará camuﬂarse con el sustrato, ser capaz
de acelerar a gran velocidad para no dar tiempo a reaccionar a su presa, poseer
un aparato tróﬁco que le permita tragarse a su presa (p. ej., una boca grande que
succione con fuerza).
El modo de utilización del factor ambiental por parte del organismo determinará la fuerza selectiva que actuará sobre éste, de modo que determinará el
synerg, y en consecuencia, la adaptación resultante.
El uso del factor ambiental por parte del organismo está inﬂuenciado en gran
medida por su historia evolutiva.
EL NICHO
(“THE NICHE”)
El nicho de un organismo es el conjunto de las interacciones existentes entre
sus rasgos y las fuerzas selectivas del medio ambiente, es decir, el conjunto de
“synergs” que unen al organismo con su umwelt. Según Bock y von Wahlert
(1965): el nicho de un organismo es deﬁnido como la suma de todos sus synergs.
El nicho es la suma total de las relaciones entre el organismo y su “umwelt”
El nicho viene deﬁnido por el uso que hace el organismo de los factores ambientales. Según este punto de vista, el nicho de un organismo solamente puede deﬁnirse en su presencia. Cuando el organismo desaparece, desaparece su nicho. No
cabe la posibilidad de la existencia de nichos vacíos. Nuevos nichos aparecen a
medida que las especies van evolucionando y van estableciendo “synergs”.
Si el nicho de una especie cambia, ya sea porque hay un cambio en su “umwelt”
o porque se modiﬁca el uso que hace el organismo de algún factor ambiental,
habrá una alteración de las fuerzas selectivas que actúan sobre el organismo,
dando lugar a la posibilidad de desarrollar nuevas adaptaciones.
38
 
  
Colección de mandíbulas de espáridos.
Capítulo III
Diseccionando la forma
INTRODUCCIÓN: TRABAJOS ECOMORFOLÓGICOS EN PECES
El aparato tróﬁco de los peces actinopterigios ha experimentado una gran
radiación adaptativa a lo largo de la evolución. De los peces palaeoniscoideos a
los acantopterigios, aumenta la red de conexiones entre las piezas óseas, aumentando la movilidad de las mandíbulas (Lauder, 1982; Schaeffer y Rosen, 1961).
Las modiﬁcaciones del premaxilar jugaron un papel importante en el origen
de las intensas radiaciones que acontecieron a nivel de los peces teleósteos y
acantopterigios (ﬁg. III-1a).
Las principales modiﬁcaciones del aparato tróﬁco de los teleósteos se localizaron en las mandíbulas y el palatino. Así, se mejora la unión entre el palatino
y el dentario que pasa de estar formada por tejido conectivo a convertirse en
una articulación en forma de ball-and-socket (una articulación formada por una
esfera que encaja en una depresión cóncava). La rama descendente del premaxilar se extiende posteriormente por debajo del maxilar, excluyendo a éste de la
abertura bucal y reemplazándolo funcionalmente (Schaeffer y Rosen, 1961) (ﬁg.
III-1b).
A nivel de los acantopterigios se originó el mecanismo de protusión (movimiento anterior, anterodorsal o anteroventral del premaxilar y giro del dentario
sobre su articulación con el esqueleto suspensorio de forma que la boca entera se
mueve anterior, anterodorsal o anteroventralmente) (Motta, 1984) del premaxilar que caracteriza al grupo y que supuso un aumento del potencial adaptativo
del aparato tróﬁco. El mecanismo de protusión condujo a una gran diversidad
morfológica de la mandíbula superior (Lauder, 1982).
Parte del contenido de este capítulo está
publicado en la revista Journal of Evolutionary Biology (2004) 17: 941-952.
En la región marino costera, los cambios evolutivos de las mandíbulas parecen estar relacionados con un aumento en la capacidad manipuladora (Gosline,
1987). La estructura mandibular de los teleósteos inferiores, representada por el
género Perca, parece estar adaptada a la captura de presas evasivas relativamente grandes mediante un comportamiento que combina el nadar hacia la presa,
succionarla hacia la cavidad bucal y agarrarla con las mandíbulas. El movimiento de expansión de las cavidades oral y opercular que originan la corriente de
succión hacia la boca, parece ser el movimiento más importante del proceso. En
los teleósteos más evolucionados, el aparato tróﬁco experimenta cambios que
reducen su capacidad de succión, a favor de un aumento en la capacidad de ma42
Capítulo III
Diseccionando la forma
Capítulo III
nipulación. La mejora de la capacidad
de manipulación abrió la posibilidad de
explotar nuevos recursos que no podían
ser capturados mediante succión, como
los organismos sésiles o los organismos
bentónicos que viven entre las irregularidades del sustrato. En consecuencia
a las nuevas demandas funcionales que
conllevó la captura de este tipo de presas, los teleósteos desarrollaron especializaciones en la mandíbula y en los
dientes, que utilizan para cortar, mordisquear, raspar, arrancar, etc.
(a)
(b)
Palatino e hiomandibular:
rayado oblícuo; maxila: rayado horizontal; premaxilar,
negro; Abrebiaturas: br, arcos branquiales; cl, cleitro;
hb, hioideo; iop, interopercular; md, dentario; op, opercular; pop, preopercular; pt,
postemporal; scl, supracleitro; sop, subopercular.
(c)
Figura III-1a. Disposición de las piezas esqueléticas cuando la boca está abierta. Se han representado tres ordenes de peces actinopterigios que muestran las tendencias evolutivas del esqueleto
suspensorio. A lo largo de la evolución, el esqueleto suspensorio se vuelve más complejo, estructural y funcionalmente, aumentando su potencial adaptativo. Nótese como la mandíbula superior
(en color negro) que en un principio está sujeta a la base del cráneo, adquiere mayor grado de
desarrollo y movilidad. Esqueletos de un paleoniscoideo (a), un holósteo (b) y un acantopterigio
(c) (Schaefffer y Rosen, 1961).
43
Diseccionando la forma
Figura III-1b. Diagrama de la evolución
de la mandíbula superior. En la condición
primitiva (parte superior), el premaxilar,
de tamaño muy reducido, y el maxilar
están dispuestos contiguamente; en el estado derivado (parte inferior), el maxilar
está montado sobre el premaxilar. (Rosen,
1982
La gran diversidad del aparato tróﬁco de los peces actinopterigios parece
estar relacionada con la repartición del
recurso alimentario. Según la revisión
realizada por Ross (1986) sobre las comunidades ícticas, el recurso tróﬁco es
el factor más importante en la organización de las comunidades, especialmente, en los sistemas rocosos de los mares
templados. En estas comunidades, es
más importante la segregación de las
especies a lo largo de un gradiente de
variación tróﬁca que a lo largo de otros
gradientes.
Dada la importancia del alimento en
la estructuración de las comunidades y
la diversiﬁcación del mecanismo alimentario, el estudio de las adaptaciones
morfológicas relacionadas con la dieta
ha sido un área de investigación en de44
Capítulo III
Diseccionando la forma
sarrollo. Algunos trabajos analizaron, a nivel descriptivo, la relación entre la
forma y las características ecológicas de las presas (Keast y Webb, 1966; De
Martini, 1969; Chao y Musick, 1977; De Silva et al., 1980; Kotrschal, 1989;
Motta, 1989) o entre la forma y el comportamiento del predador durante la toma
de alimento (Yamaoka, 1982; Yamaoka, 1983; Kanda y Yamaoka, 1995). Karr y
James (1975) y Miles y Ricklefs (1984) proponen el uso del análisis de correlación para investigar cuantitativamente el modelo de covariación entre la morfología y la ecología. Wikramanayake (1991), Motta et al. (1995) y Winemiller et
al. (1995), entre otros, aplican el análisis de correlación canónica para analizar
la correlación entre la forma del cuerpo, de la boca y las preferencias de microhábitat y alimento entre varias comunidades de peces.
El hecho de encontrar una correlación entre la forma y una fuerza selectiva
no demuestra que exista una relación causa-efecto entre la forma y el medio
ambiente, de modo que el método de correlación no es suﬁciente para descubrir
el carácter adaptativo de la estructura (Bock, 1980; Motta y Kotrschal, 1992).
Para pasar del modelo de covarianza entre la forma y la ecología a un modelo
de causa-efecto, y así descubrir el carácter adaptativo del rasgo, es necesario
investigar de que modo los cambios de forma inﬂuyen sobre el desempeño de la
función biológica, y cómo determinadas funciones son más adecuadas frente a
determinadas fuerzas selectivas (Wainwright, 1996). Los estudios de morfología
funcional permiten encontrar el nexo causa-efecto entre los modelos de cambio
morfológico y ecológico, necesario para demostrar una adaptación.
Siguiendo esta línea de investigación, Wainwright (1988) estudia la morfología funcional de las placas faríngeas de un grupo de lábridos, determinando los
parámetros importantes en la potencia de trituración, y propone la utilización
de estos parámetros para explicar el consumo de presas duras por parte de los
lábridos. Norton (1991), Norton y Brained (1993) y Norton (1995) llevan a cabo
pruebas experimentales en el laboratorio, en las cuales se mide el éxito de la
captura, la cinemática de ataque (distancia mínima entre el predador y la presa,
velocidad de ataque) o la hidrodinámica del modo de alimentación (presión bucal y opercular) cuando el predador come diferentes tipos de presa, con el ﬁn de
testar hipótesis sobre la causa determinante de la composición de la dieta.
Capítulo III
Diseccionando la forma
morfológicos entre el aparato tróﬁco y la dieta. Estas causas pueden ser debidas
a restricciones reales o metodológicas. Las posibles causas reales pueden ser
ecológicas (disponibilidad del recurso, competencia), comportamentales (ﬂexibilidad comportamental), ﬁsiológicas (limitaciones sensoriales, incapacidad de
digerir ciertos alimentos) y morfológicas (plasticidad fenotípica) (Motta y Kotrschal, 1992). Algunos ejemplos de causas metodológicas que pueden producir
una falta de correlación pueden ser: no seleccionar las variables morfológicas
apropiadas, no atinar con la fuerza selectiva más inﬂuyente, la utilización de
métodos estadísticos no adecuados, falta de una hipótesis nula correcta para
comprobar la relación ecomorfológica, falta de conocimiento sobre el modo de
vida de la especie o falta de conocimiento sobre las características anti-predador
de la presa (Motta y Kotrschal, 1992; Norton, 1995).
Como indica Norton (1995) la mayor limitación de los estudios ecomorfológicos es el desconocimiento sobre la relación causa-efecto entre los patrones
morfológicos y ecológicos. Otra limitación importante es la necesidad de contar
con la ﬁlogenia del grupo. Dos especies pueden presentar rasgos fenotípicos
similares porque han heredado estos rasgos a través de un ancestro común y no
porque ambas especies han derivado adaptaciones similares frente a las mismas
fuerzas selectivas. En un estudio ecomorfológico, solamente cuando la variación morfológica explicada por la ﬁlogenia (es decir, la similitud morfológica
debida a un ancestro común entre las especies, o inercia ﬁlogenética) es tenida
en cuenta, las relaciones entre el fenotipo y el uso del recurso pueden ser analizadas adecuadamente (Douglas y Matthews, 1992; Losos y Miles, 1994; Barbosa y Moreno, 1995). En los estudios comparativos, la información ﬁlogenética
debe ser una parte integral del análisis (Felsenstein, 1985; Norton et al., 1995).
Existen varias causas que pueden diﬁcultar la investigación de patrones eco-
Los espáridos son un grupo especialmente adecuado para investigar relaciones ecomorfológicas por 1) la gran diversidad morfológica que presentan, 2)
la abundante información disponible sobre su ecología tróﬁca y 3) sobre sus
relaciones ﬁlogenéticas, debido a las recientes revisiones de la sistemática del
grupo (Garrido-Ramos et al., 1995; Garrido-Ramos et al., 1999; Orell, 2000;
Hanel y Sturmbauer, 2000; Summerer et al. 2001). Otros factores que facilitan
el objetivo de la tesis son: 1) la valiosa información sobre morfología funcional del aparato tróﬁco en peces (Alexander, 1967, 1970; Lauder, 1983; Lauder
45
46
Capítulo III
Diseccionando la forma
Diseccionando la forma
y Clark 1984, entre otros), 2) la existencia
de modelos ecomorfológicos que pueden ser
útiles para orientar el estudio o contrastar
los resultados (e.j., Kotrschal, 1989; Norton,
1991, 1995; Motta et al., 1995; Wainwright
y Richard 1995, Winemiller et al., 1995, entre otros) y 3) la posibilidad de aprovechar
las ventajas ofrecidas por las nuevas técnicas morfométricas (Rohlf y Marcus, 1993;
Caldecut y Adams, 1998) para describir patrones morfológicos.
Tamaño de la muestra
Acrónimo Premaxilar Dentición
Bo_boo
6
6
De_den
8
8
Di_ann
15
10
Di_pun
10
9
Di_sar
18
13
Di_vul
13
13
Li_mor
4
4
Ob_mel
6
5
Pa_aca
10
4
Pa_bog
5
6
Pa_ery
14
9
Pa_pag
9
8
Sa_sal
5
5
Sp_aur
9
8
(a)
Especie
Boops boops (Linnaeus, 1758)
Dentex dentex (Linnaeus, 1758)
Diplodus annularis (Linnaeus, 1758)
Diplodus puntazzo (Cetti, 1777)
Diplodus sargus (Linnaeus, 1758)
Diplodus vulgaris (Geoffroy St. Hilaire, 1817)
Lithognathus mormyrus (Linnaeus, 1758)
Oblada melanura (Linnaeus, 1758)
Pagellus acarne (Risso, 1827)
Pagellus bogaraveo (Brünnich, 1768)
Pagellus erythrinus (Linnaeus, 1758)
Pagrus pagrus (Linnaeus, 1758)
Sarpa salpa (Linnaeus, 1758)
Sparus aurata Linnaeus, 1758
Tabla III-1. Lista de las especies incluidas en el estudio ecomorfológico del premaxilar y la dentición.
Capítulo III
(b)
En el presente estudio se analiza cuantitativamente la inﬂuencia de la dieta sobre la forma del aparato tróﬁco en un grupo de espáridos del Mediterráneo occidental. El método
correlativo no es suﬁciente para desvelar la
existencia de adaptaciones (Bock, 1980,
Motta y Kotrschal, 1992), pero representa el
primer paso en los estudios ecomorfológicos
(Motta y Kotrschal, 1992), y a partir de cual,
se pueden formular hipótesis de trabajo. En
este sentido, este estudio representa el primer
esfuerzo en la tarea de revelar posibles adaptaciones del aparato tróﬁco de los espáridos.
MÉTODOS
ADQUISICIÓN DE DATOS
Figura III-1. a) Vista labial de un premaxilar donde se muestra la disposición de las apóﬁsis; b) localización de
los “landmarks” (puntos rojos) seleccionados para alinear los contornos
del diente y el premaxilar.
47
Se ha estudiado la morfología tróﬁca de
14 especies de espáridos mediante el análisis
del premaxilar y su dentición (tabla III-1). Se
capturaron imágenes de 132 premaxilares y
108 dientes con una cámara analógica (Microm-ECV) provista de un objetivo macro
48
Diseccionando la forma
Capítulo III
Diseccionando la forma
(Sigma). Las imágenes se digitalizaron mediante el programa Optimas. Todas
las imágenes capturadas corresponden al lado labial del premaxilar izquierdo.
Sobre la imagen de la cara labial del premaxilar, se trazó el contorno (“outline”)
del hueso.
49
(b)
Se determinaron las coordenadas x e y de 100 puntos para cada “outline” utilizando el programa tpsDig 1.31 software (Rohlf, 2001). Además, para cada “outline”, se tomaron las coordenadas de dos “landmarks” (puntos especíﬁcos de las
formas biológicas que se localizan según criterios anatómicos o geométricos y
que pueden ser reconocidos con facilidad en cada uno de los objetos) (Slice et
al., 1996) (ﬁg. III-1, III-2a). Todas las “outlines” se iniciaron en el “landmark
1” y se digitalizaron en el sentido de las agujas del reloj. Antes del análisis de
la forma, los contornos se alinearon (trasladaron, rotaron y escalaron). El eje
deﬁnido entre los dos “landmarks” se utilizó para reorientar los especímenes.
El punto medio del eje se trasladó al origen y los contornos se rotaron hasta que
el segundo “landmark” quedó alineado con el eje de abscisas. Para el escalado
de los objetos, el “centroid size”, deﬁnido como la raíz cuadrada de la suma al
cuadrado de las distancias de cada “landmark” al centro de gravedad (Bookstein, 1991, Slice et al., 1996), se igualó a la unidad.
(a)
La observación previa de las mandibulas de cada una de las especies permitió
comprobar que los dientes anteriores de la ﬁla labial, directamente relacionados
con la captura de las presas, son los que muestran mayor diversiﬁcación morfológica, de modo que, para el análisis de la dentición, se seleccionó el primer
diente de esta ﬁla. En algunas especies, la ﬁla labial presenta algunos pequeños
dientecillos cónicos por delante de los dientes más desarrollados; en este caso,
los dientes más pequeños no se han considerado y se ha seleccionado el primero
de los dientes bien desarrollados. Se capturó una imagen de la vista frontal de
cada diente sobre la cual se trazó el contorno del tallo, cerrando la curva a nivel
de la incisión entre el pedicelo y el tallo mediante una línea recta (ﬁg. III-1).
Las mandíbulas procesadas fueron diseccionadas de especímenes adultos. Sólo
se analizaron las hemimandíbulas enteras y los dientes bien implantados y que
mostraban un reducido desgaste, lo cual disminuyó sustancialmente el tamaño
potencial de la muestra.
Figura III-2. Adquisición de datos para el análisis morfométrico de la forma.. Para extraer la forma de la pieza se han obtenido contornos
(“outlines”) formados por las coordenadas xy de 100 puntos a partir de imágenes digitales (a). Antes de su análisis, los contornos deben trasladarse, rotarse y escalarse para poder ser comparados (b) (ver texto para más detalles).
Capítulo III
50
Capítulo III
Capítulo III
Diseccionando la forma
Diseccionando la forma
Figura III-3. Análisis de la forma.
Para el análisis de contornos cerrados, los puntos que deﬁnen el contoorno se ajustan a la función Elíptica de Fourier mediante el análisis
eliptico de Fourier. Los parámetros
que componen la función elíptica de
Fourier , se utilizan como los descriptores de la forma de cada una
de las piezas mandibulares. Mediante el análisis se pasa de una matriiz
de contornos formada por tantas ﬁlas
como nº de ejemplares analizados y
200 columnas (las coordenadas xy
de los 100 puntos del contorno), a
obtener una matriz de armónicos,
formada por el mismo nº de ﬁlas
que la anterior y un nº de columnas
variable según el nº de armónicos
considerados. El nº de armónicos
seleccionado debe optimizarse teniendo en cuenta que: a medida que
se incrementa el nº de armónicos, se
aumenta la deﬁnición de la forma,
pero a la vez se debe incrementar el
tamaño de la muestra.
DESCRIPCIÓN DE LA FORMA
Para capturar la forma descrita por las coordenadas xy se llevó a cabo un análisis elíptico de Fourier (“Elliptic Fourier Analysis”, Kuhl y Giardina, 1982). Los
puntos se ajustaron a la función elíptica de Fourier y los parámetros estimados
para cada contorno se utilizaron como las variables morfológicas que deﬁnen
la forma del especimen. Cuanto mayor es el número de elipses calculado para
un contorno, más ajustada es su reconstrucción cuando se superponen todas las
elipses computadas. Por otra parte, a medida que se aumenta el número de elipses, se aumenta el número de variables, lo que indirectamente conduce a tener
que incrementar el tamaño de la muestra. A través de la representación gráﬁca
de la superposición de armónicos, se comprobó que un número de 15 elipses
reconstruía con precisión el contorno de los objetos (Fig. III-3). La matriz de
armónicos constituida por tantas ﬁlas como número de ejemplares (132 para el
premaxilar, 108 para los dientes), y 62 columnas (4n + 2; n = nº de armónicos)
se obtuvo mediante el programa NTSYSpc (Rohlf, 1993).
Debido al limitado número de piezas que se han podido analizar con respecto
al número de variables morfológicas (62 variables), se llevó a cabo un análisis
de componentes principales (PCA), basado en la matriz de varianza-covarianza,
para reducir el número de dimensiones del morfoespacio y así poder aplicar análisis multivariantes. Llevando a cabo un análisis de componentes principales sobre la matriz de varianza-covarianza, la distancia entre ejemplares en el espacio
morfológico deﬁnido por las variables originales se mantiene en el espacio deﬁnido por los “eigenvectors” (Ricklefs y Miles, 1995). Los tres primeros ejes del
PCA representaron la mayor proporción de la varianza de las variables originales y se seleccionaron como variables morfológicas. En este punto del análisis,
la forma de cada especimen queda deﬁnida por los tres valores correspondientes
a cada una de las tres variables morfológicas resultantes del PCA.
ANÁLISIS ESTADÍSTICO
Para reconocer los patrones de cambio de forma de las especies se realizó un
análisis discriminate de la “matriz morfológica”, formada por 3 columnas (los
tres ejes del PCA) y 132 (en el caso del premaxilar) ó 108 ﬁlas (en el caso de
los dientes) corespondientes al número de ejemplares. Este análisis busca variables no correlacionadas que son combinación lineal de las variables input y que
51
52
53
Suau y López (1976)
0
0.25
0
Sparus aurata
0.75
Verlarque (1985, 1990); Antolić et al. (1994)
Manooch (1977); Chakroun-Marzouk y Kartas (1987); Fanlo et al. (1993)
0
0
0
0.25
1
Sarpa salpa
0
0
Pagrus pagrus
0.75
Ghannudi (1982); Rosecchi (1983); Ardizzone y Messina (1983)
Morato et al. (2002)
0.25
0
0.25
0.75
0
Pagellus erythrinus
0
0
Pagellus bogaraveo
0.75
Domanevskaya y Patokina (1985); Morato et al. (2002)
0
0.5
0
Pagellus acarne
0.5
Fasola et al. (1997); Zabala et al. (1997)
Froglia (1977)
0
0.5
0
0
1
0
Oblada melanura
0.5
0
Lithognathus mormyrus
Sala (1996)
Sala (1996)
0
0
0
0
Diplodus vulgaris
0
1
0.75
Diplodus sargus
0.25
Bell y Harmelin-Vivien (1983)
Sala (1996)
0
0
0
0
0
1
Diplodus puntazzo
0.75
0.25
Diplodus annularis
Morales-Nin y Moranta (1997)
0
1
0
Referencias
Anato y Ktari (1983); Bell y Harmelin-Vivien (1983)
0.5
P
MN
0
0
MB
0
En varios trabajos ecomorfológicos, se ha resaltado la importancia de la movilidad de las presas como posible fuerza selectiva en interacción con el diseño
del pez. Así, Norton (1991, 1995), justiﬁcó experimentalmente la relación eco-
Dentex dentex
Barel (1983) resaltó que la clasiﬁcación taxonómica de las presas, usualmente
utilizada en los trabajos de alimentación, no es adecuada para estudios ecomorfológicos y debe ser reemplazada por una clasiﬁcación que reﬂeje las demandas
funcionales que las presas presentan a los predadores.
S
HÁBITOS ALIMENTARIOS
0.5
Para observar gráﬁcamente los patrones de cambio de forma deﬁnidos por los
ejes canónicos se siguió el método descrito por Monti et al. (2001). Este procedimiento consiste en tres pasos: 1) calcular los parámetros de la regresión múltiple
entre las variables armónicas (variables dependientes) y las variables canónicas
(variables independientes); 2) Calcular las variables armónicas correspondientes
a un determinado punto del espacio canónico utilizando la ecuación de la regresión. 3) Obtener las coordenadas xy correspondientes a las variables armónicas
utilizando la inversa de la transformación elíptica de Fourier. Para visualizar los
cambios de forma deﬁnidos por cada uno de los ejes canónicos, se ha recuperado
la forma de la outline correspondiente al punto máximo y mínimo de cada eje.
Para ello se ha combinado la utilización de los programas Excel y NTSYS.
Boops boops
Los valores canónicos correspondientes a los centroides de las especies (la
media de los puntos correspondientes a los especímenes) se utilizaron como variables morfológicas en el análisis de correlación entre la morfología del aparato
tróﬁco y la ecología tróﬁca de las especies. De este modo, la forma del premaxilar de cada especie ha pasado de estar representada por la ordenación de cada
uno de los individuos en un espacio formado por 62 variables que describen la
forma completa de la hemimandíbula, a estar representada por la conﬁguración
media de la población que reúne las características morfológicas que más la
separa del resto de especies.
Especie
maximizan las distancias entre las especies (variables canónicas). En el espacio
deﬁnido por las variables canónicas, las especies se ordenan según su similitud
morfológica; cuanto más parecidas son dos especies, menor es la distancia espacial entre ellas.
Diseccionando la forma
Capítulo III
Diseccionando la forma
Tabla III-2. Clasiﬁcación de los hábitos alimentarios de las especies estudiadas según las categorías ecológicas de las presas. S: presas sésiles;
MB: presas móviles bentónicas; MN: presas nectónicas; P: presas planctónicas.
Capítulo III
54
Capítulo III
Capítulo III
Diseccionando la forma
Diseccionando la forma
morfológica entre la movilidad de las presas y la morfología corporal de los peces de la familia Cottidae. Mediante pruebas de alimentación llevadas a cabo en
el laboratorio, se comprobó que los cótidos con boca pequeña utilizaban comportamientos de ataque similares a los predadores que se alimentan mediante
succión, y tuvieron menor éxito en la captura de presas evasivas que los cótidos
de boca grande, los cuales engullían (“ram feeders”) las presas. Según Norton,
el ataque mediante engullición es más efectivo que el ataque mediante succión
cuando se intenta atrapar a una presa que utiliza su habilidad locomotora para
escapar del depredador. Poseer una mayor área de captura (boca grande) podría
signiﬁcar una mejora en la captura de presas evasivas para un predador que se
alimenta engullendo.
que utilizan los microhábitats ofrecidos por la compleja estructura del bentos
(ej., poliquetos, gasterópodos, crustáceos, oﬁuros, erizos, peces sedentarios), y
“presas nectónicas”, representada por organismos que se mueven libremente
en la columna de agua, cerca o más allá del fondo, y que escapan de los predadores mediante su capacidad locomotora (ej., cefalópodos, peces); la categoría
“plancton” incluyó organismos de tamaño diminuto (mesoplancton) que viven
en la columna de agua.
En las especies pertenecientes a la familia Labridae, Wesneat (1994) investigó
la relación ecomorfológica entre la cinemática del aparato tróﬁco y el porcentaje
de presas evasivas en la dieta. Los movimientos bucales tienen lugar mediante
sistemas de palancas que transmiten el movimiento de los músculos y mueven
las piezas bucales durante la depredación. Wesneat (1994) estudió la morfología funcional de estos sistemas de palancas y su relación con la habilidad para
depredar sobre diferentes tipos de presa. El diseño de un sistema de palancas
determina la fracción de la fuerza y de la velocidad de contracción del músculo
que se transmite al movimiento de las mandíbulas. Existe una incompatibilidad
en el movimiento de las mandíbulas, de forma que no es posible construir un
mecanismo que favorezca a la vez ambos tipos de movimientos. Un mecanismo
que maximice la transmisión de la fuerza generada por el músculo, minimiza la
transmisión de la velocidad. Según el modelo ecomorfológico descrito por Wesneat (1994), las especies piscívoras, con un mayor porcentaje de presas evasivas
en la dieta, presentaron unas mandíbulas con movimientos más rápidos que los
observados en las especies depredadoras de invertebrados bentónicos.
Los datos de alimentación se recopilaron de trabajos de especímenes adultos
(tabla III-2)
En el presente estudio, se ha seguido esta clasiﬁcación porque parece plausible que esté relacionada con las principales tendencias morfológicas de los espáridos. Por otra parte, en los trabajos de dieta revisados, usualmente se resume la
alimentación de las especies de acuerdo con estas categorías ecológicas.
La clasiﬁcación de los hábitos alimentarios se basó en las principales presas
ingeridas por las especies. Para resolver el problema presentado por las especies
que depredan sobre más de una categoría tróﬁca, muestran cambios estacionales
y/o diﬁeren en la importancia de las presas que caracterizan la dieta de acuerdo
el área de estudio, se han utilizado variables “fuzzy” (ter Braak y Smilauer,
1998) para construir la matriz ecológica de modo que los hábitos alimentarios de
las especies pueden estar representados por más de una categoría (tabla III-2).
En la determinación de los hábitos alimentarios, se han seguido las observaciones realizadas por los autores en referencia a las categorías ecológicas de las
presas.
FILOGENIA MOLECULAR DE LA FAMILIA SPARIDAE
Secuencias para el análisis
De acuerdo con estas observaciones, la clasiﬁcación de las presas de las especies estudiadas se realizó en base su estrategia de escape. Las presas se agruparon en cuatro categorías: la categoría “presas sésiles”, incluyó los vegetales
y los animales que viven ﬁjados al sustrato (ej., esponjas, bivalvos adherentes,
cirrípedos, hidrozoos bentónicos, briozoos); la fauna móvil se dividió en “presas bentónicas”, que agrupa los organismos que viven asociados al sustrato y
Los marcadores genéticos seleccionados para establecer las relaciones ﬁlogenéticas de los espáridos son secuencias parciales del gen mitocondrial citocromo
b (Cyt-b) (aprox. 1,1 pKb) y del gen para la subunidad mayor (16S) del ARN
ribosomal mitocondrial (ADNr 16S) (aprox. 480 pb). Las secuencias utilizadas
han sido previamente publicadas y se encuentran accesibles en GenBank con
los siguientes números de acceso: Boops boops (AJ319810, Cyt-b; AJ247268,
ADNr 16S), Dentex dentex (AF143197; AJ247271), Diplodus annularis
55
56
Tabla III-3. Matriz de distancias ﬁlogenéticas en base a las secuencias de Citocromo-b y ADNr
ribosómico 16S combinadas.
Bo_boo
De_den
Di_ann
Di_pun
Di_sar
Di_vul
Diseccionando la forma
Capítulo III
Diseccionando la forma
Capítulo III
(continuación tabla III-3)
Li_mor
Ob_mel
Pa_aca
Pa_bog
Pa_ery
Pa_pag
Sa_sal
Bo_boo
-
De_den
0.39672
-
Di_ann
0.33271
0.4152
-
Di_pun
0.27018
0.329
0.18635
-
Di_sar
0.28135
0.38862
0.19421
0.10663
-
Di_vul
0.29106
0.33935
0.1499
0.11853
0.12465
-
Li_mor
0.32465
0.38837
0.28169
0.22782
0.25008
0.25235
-
Li_mor
Ob_mel
0.30649
0.35484
0.20172
0.09807
0.13207
0.14258
0.22263
Ob_mel
-
Pa_aca
0.32174
0.40694
0.27163
0.19867
0.19667
0.19573
0.26589
Pa_aca
0.21362
-
Pa_bog
0.32433
0.40222
0.28764
0.19935
0.20498
0.19932
0.2602
Pa_bog
0.21609
0.04054
-
Pa_ery
0.4503
0.21118
0.38062
0.36839
0.39601
0.34838
0.37503
Pa_ery
0.38124
0.41357
0.3809
-
Pa_pag
0.37852
0.16606
0.39749
0.32868
0.36597
0.32514
0.35871
Pa_pag
0.32661
0.40625
0.39271
0.15082
-
Sa_sal
0.22059
0.40342
0.32854
0.26892
0.28996
0.25425
0.33634
Sa_sal
0.29251
0.30955
0.29732
0.39825
0.36512
-
Sp_aur
0.33394
0.4328
0.30293
0.2375
0.21488
0.22898
0.27092
Sp_aur
0.22887
0.24904
0.26316
0.38286
0.3931
0.30669
Sp_aur
Bo_boo
De_den
Di_ann
Di_pun
Di_sar
Di_vul
(AJ277366; AJ247286), Diplodus puntazzo (AJ277368; AJ247291), Diplodus
sargus (AJ277369; AJ247293), Diplodus vulgaris (AJ277370; AJ247294), Lithognathus mormyrus (AF240712; AJ247285), Oblada melanura (AF240701;
AF247399), Pagellus acarne (AF240713; AJ247281), Pagellus bogaraveo
(AJ319818; AJ247283), Pagellus erythrinus (AJ276881; AJ247284), Pagrus
pagrus (AF240729; AJ247277), Sarpa salpa (AF240704; AJ247269), y Sparus
aurata (AF240735; AJ247279). Como grupo externo para el análisis, se han
utilizado las secuencias homólogas para los mismos genes de Spondyliosoma
cantharus (AF240705; AJ247280).
-
somal seleccionado. Tres nuevos “gaps” de alineamiento son necesarios en las
posiciones 297, 351, y 362, sin que ninguno de ellos represente ambigüedad en
las posiciones informativas que determinan.
Análisis ﬁlogenético
Debido al carácter codiﬁcante de las secuencias Cyt-b, el reconocimiento de
posiciones homólogas entre las secuencias de cada especie es sencillo. En el
caso del ADNr 16S, diferencias en longitud entre fragmentos homólogos obliga
a introducir cuatro posiciones con “gaps” de alineamiento entre las posiciones
200 y 229, precisamente en una región hipervariable del fragmento del gen ribo-
La reconstrucción ﬁlogenética basada en la combinación de ambos marcadores se ha obtenido aplicando el criterio de máxima verosimilitud, utilizando el
programa PAUP* versión 4.0b10 (Swofford, 2002). Para la utilización de este
criterio, y como paso previo a la estima de la ﬁlogenia, es necesario especiﬁcar un modelo evolutivo que explique los patrones de sustitución nucleotídica
observados para el marcador utilizado. El modelo evolutivo correspondiente a
la matriz combinada se ha deducido utilizando el programa ModelTest versión
3.06 (Posada y Crandall, 1998). Este método aplica dos estadísticos diferentes
para la selección del modelo evolutivo que mejor se ajusta a un conjunto particular de datos, en este caso secuencias de ADN, éstos son: el test del criterio
de máxima verosimilitud y el criterio de información de Akaike (CIA) (Akaike,
57
58
Alineación de las secuencias
Capítulo III
Diseccionando la forma
Diseccionando la forma
1974). Con estos dos criterios, se evalúan un total de 56 modelos evolutivos
distintos en los que varían diferentes parámetros relacionados con la dinámica
de sustitución nucleotídica en secuencias de ADN: composición nucleotídica,
tasas de sustitución de cada nucleótido respecto a las otras tres alternativas, heterogeneidad en las tasas de sustitución en diferentes regiones de la secuencia,
y proporción de lugares invariables. Finalmente, se propone un único modelo
evolutivo y se proporciona el valor estimado de los parámetros correspondientes
para el conjunto de secuencias analizado.
Figura III-4. Árbol ﬁlogenético de las especies estudiadas, según el criterio de máxima verosimilitud, basado en las secuencias parciales del citocromo b y ADNr (16S) (“Neighbor joining”-TBR).
Capítulo III
Los parámetros obtenidos con ModelTest se implementan en PAUP* para la
estima de los árboles ﬁlogenéticos mediante el criterio de máxima verosimilitud. Las búsquedas en PAUP* fueron heurísticas y se realizaron mediante el
método de “neighbor joining”. El árbol inicial se obtuvo mediante el algoritmo
TBR (Fig. III-4) (Swofford, 2002).
Matriz de distancias genéticas
El mismo modelo evolutivo especiﬁcado por ModelTest 3.06 se ha aplicado
para estimar las distancias genéticas de la matriz combinada, usando la opción
“Show pairwise distances” en PAUP*. En la tabla III-3 se muestra la matriz de
distancias ﬁlogenéticas obtenida para las 14 especies estudiadas.
INERCIA FILOGENÉTICA
En el análisis comparativo de taxones, las especies (es decir, las muestras en
sentido estadístico) normalmente no son puntos independientes porque comparten caracteres transmitidos a través de la misma línea ﬁlogenética. En este caso,
la aplicación de análisis estadísticos puede derivar en conclusiones erróneas
(Felsenstein, 1985). En estas últimas décadas se han desarrollado varias metodologías para resolver el problema de la no independencia de los taxones en la
biología comparativa (Felsenstein 1985; Harvey and Pagel 1991; Diniz-Filho et
al. 1998; Orzack and Sober 2001; Rohlf 2001; Hansen and Orzack 2005).
Diniz-Filho et al. (1998) desarrollaron un nuevo método para estimar y corregir la inercia ﬁlogenética, llamado “phylogenetic eigenvector regression”
(PVR). El método extrae la variación del fenotipo explicada por la ﬁlogenia a
través de un análisis de regresión múltiple. La variación residual, independiente
de las relaciones parentales entre las especies, puede ser utilizada para evaluar
59
60
Diseccionando la forma
Capítulo III
hipótesis ecomorfológicas. El método consiste en llevar a cabo un análisis de
coordenadas principales (PCORD) de la matriz de distancias ﬁlogenéticas, y
realizar una regresión de los valores morfológicos y los primeros vectores extraídos por el PCORD (los primeros ejes sumarizan los principales patrones de
variación de la matriz ﬁlogenética).
probabilidades basada en 1999 iteraciones.
Capítulo III
Para comprobar que la matriz de distancias ﬁlogenéticas es representada adecuadamente por la matriz resultante del PCORD se aplicó un test de Mantel.
La signiﬁcación del estadístico “z” se calculó a partir de una curva teórica de
Diseccionando la forma
CORRESPONDENCIA ENTRE LOS PATRONES MORFOLÓGICOS Y ECOLÓGICOS
Para comprobar la correlación entre la posición de las especies en el espacio
morfológico y las correspondientes posiciones en el espacio ecológico se realizó
un análisis de redundancias (RDA). El RDA busca variables ortogonales que
sean combinaciones lineales de las originales y que al mismo tiempo expliquen
la máxima variación, con la condición de que estas nuevas variables estén, a su
vez, máximamente correlacionadas con las variables de un segundo conjunto de
coordenadas. El RDA puede considerarse como la generalización multivariante
del análisis de regresión. El método utilizado permite analizar el efecto (parcial)
de una matriz de variables explicativas (hábitos alimentarios) sobre una matriz
respuesta (forma de la estructura), utilizando la matriz de relaciones ﬁlogenéticas como covariables. La descomposición de la varianza entre las variables explicativas y las covariables se ha realizado según Legendre y Legendre (1998) y
ter Braak y Smilauer (1998). La signiﬁcación del análisis parcial de las variables
explicativas fue determinada mediante el método de Monte Carlo (ter Braak y
Smilauer, 1998), basado en 1999 iteraciones.
RESULTADOS
Figura III-5. Representación gráﬁca de las variables que deﬁnen la forma del premaxilar de cada ejemplar, en el espacio tridimensional formado por los tres primeros ejes del PCA.
REDUCCIÓN DE LAS DIMENSIONES DEL MORFOESPACIO
Los resultados obtenidos en los análisis de componentes principales (PCA)
para las variables morfológicas (62 armónicos) del premaxilar y la dentición
de las 14 especies estudiadas se muestran en la tabla III-4. En ambos casos, se
seleccionaron los tres primeros ejes del PCA como las nuevas variables morfológicas que se utilizaron como input en el análisis discriminante.
Figura III-6. Representación gráﬁca de las variables que deﬁnen
la forma del diente de cada ejemplar, en el espacio tridimensional
formado por los tres primeros
ejes del PCA.
61
En el PCA aplicado a las variables morfológicas de la hemimandíbula, las tres
primeras componentes principales explicaron el 88.6 % de la varianza total. La
primera componente principal (pc1) explicó el 60.3 % de la varianza, la segunda
componente (pc2) explicó el 23.6 %, y la tercera (pc3) explicó el 4.7 % (tabla
III-4, ﬁg. III-5).
En el caso de la dentición, las tres primeras componentes principales explicaron el 94.4 % de la varianza presente en los datos morfológicos. La pc1 explicó
el 51.6 % de la varianza total, la pc2 explicó el 22.9 %, y la pc3 explicó el 19.9
62
Diseccionando la forma
Capítulo III
Diseccionando la forma
Capítulo III
% (tabla III-4, ﬁg III-6).
Tabla III-4. Coeﬁcientes de correlación (loadings) de los 3 primeros ejes del PCA
de las variables morfológicas (15 harmónicos, 62 variables)
MODELOS DE VARIACIÓN DE LA FORMA
Premaxilar
Premaxilar
pc1
pc2
A0
0.4329
0.8923
0.0589
C0
0.9373
-0.2575
0.1087
A1
-0.9269
-0.3360
0.0345
C1
-0.9265
0.3099
0.1298
D1
-0.7989
0.4897
0.0178
A2
-0.3195
-0.5869
0.3795
B2
-0.7039
0.2385
-0.4426
D2
0.8771
-0.3448
-0.1517
A3
0.8200
0.1170
-0.4663
B3
0.9256
-0.0704
La ﬁgura III-7 muestra la distribución de las especies en el morfoespacio tridimensional deﬁnido por los ejes canónicos. Cada especie está representada por el
valor de su centroide, correspondiente al valor medio de cada variable canónica
correspondiente al conjunto de individuos de la especie. Especies de la misma
línea ﬁlogenética ocuparon diferentes posiciones en el espacio canónico, indicando diferencias en la forma del premaxilar entre especies emparentadas, especialmente en la primera línea ﬁlogenética. Por el contrario, especies de diferentes líneas ﬁlogenéticas quedaron próximas en el morfoespacio, mostrando cierto
grado de semejanza en la forma de la hemimandíbula. Las especies congéneres
también ocuparon posiciones distantes. A nivel especíﬁco, el segundo y tercer
0.1739
5.673·10-4
2.220·10-4
% varianza
60.29
23.60
4.70
% varianza acumulada
60.29
83.88
88.58
“Eigenvalue”
El análisis discriminante de las variables morfológicas del premaxilar mostró
la existencia de grandes diferencias entre especies (Wilk’s Λ = 0.0058511, P =
6.46 x 10-182). Los tres ejes resultantes explicaron el 55, 24.7 y 20.4 % de la
varianza explicada, respectivamente (tabla III-5).
pc3
4.420·10-4
Dentición
pc1
pc2
A0
0.1761
0.4108
0.8861
C0
-0.9662
-0.0217
0.2260
A1
-0.7411
-0.2038
-0.6334
B1
0.7355
-0.6724
-0.0273
C1
0.9656
-0.1966
-0.0939
D1
-0.7891
-0.4806
0.3657
A2
-0.2545
-0.7761
0.3938
B2
0.3280
0.7606
Vector canónico
1.719·10-4
1.490·10-4
% varianza
51.62
22.92
19.87
% varianza acumulada
51.62
74.54
94.41
“Eigenvalue”
% Varianza explicada
% Varianza acumulada
1
19.73
54.88
54.88
2
8.89
24.73
79.61
3
7.33
20.39
100.0
1
36.90
70.25
70.25
2
15.38
29.28
99.53
3
0.25
0.47
100.0
Premaxilar
-0.2999
3.871·10-4
“Eigenvalue”
Tabla III-5. Análisis discrimante de las variables morfológicas (3 factores) del premaxilar y
la dentición.
pc3
Dentición
63
64
Capítulo III
Diseccionando la forma
Capítulo III
Diseccionando la forma
Figura III-7. Ordenación de las especies en el espacio canónico formado por los ejes
1, 2 y 3, en base a la forma del premaxilar. Las especies representadas con el mismo
símbolo pertenecen a la misma la línea ﬁlogenética (ﬁg. III-4).
eje canónico separaron las especies Diplodus annularis y Diplodus puntazzo de
las especies D. sargus y D. vulgaris. Respecto a las especies del género Pagellus
(pertenecientes a la primera línea ﬁlogenética) el primer y tercer eje separaron a
P. acarne de P. bogaraveo. La especie Lithognathus mormyrus presentó las diferencias de forma más marcadas, quedando claramente separada por el primer
eje de las demás especies de su línea ﬁlogenética.
Mediante el método descrito por Monti et al. (2001) es posible recuperar la
forma de la “outline” correspondiente a cualquier punto situado en el espacio
canónico. Este procedimiento es de gran utilidad para visualizar los cambios
de forma descritos por cada uno de los ejes canónicos, permitiendo reconocer
las principales tendencias de cambio de forma que deﬁnen la ordenación de las
especies estudiadas. La ﬁgura III-8 muestra las “outlines” correspondientes al
valor máximo y mínimo de cada variable canónica. Las dos “outlines” de un
mismo eje se han superpuesto para poder interpretar con mayor facilidad las
diferencias de forma.
El primer eje canónico expresa principalmente cambios en la anchura, longitud y disposición de la apóﬁsis inferior. Los valores altos (curva negra) corres65
Figura III-8. Cambios de forma del premaxilar deﬁnidos por los ejes canónicos 1 (a),
2 (b) y 3 (c). Las outlines de color negro y color rojo corresponden al valor máximo
y mínimo de cada eje, respectivamente.
66
Capítulo III
Capítulo III
Diseccionando la forma
ponden a una hemimandíbula con una apóﬁsis inferior delgada y alargada, cuyo
eje longitudinal forma un ángulo obtuso respecto al borde anterior de la apóﬁsis
ascendente. Los valores bajos (curva roja) corresponden a una hemimandíbula
con una apóﬁsis inferior ancha y de longitud semejante a la de su apóﬁsis ascendente, cuyo eje longitudinal forma un ángulo agudo respecto al borde anterior
de la otra apóﬁsis.
La diferencia más destacada entre los valores máximo y mínimo del segundo
eje canónico corresponde a un cambio en la longitud de las apóﬁsis. Los valores
altos corresponden a un premaxilar con una apóﬁsis inferior alargada respecto
a la apóﬁsis ascendente, y a medida que se desciende hacia el valor mínimo, la
apóﬁsis inferior se acorta a la vez que la apóﬁsis ascendente aumenta en longitud.
El tercer eje representa diferencias en la anchura de la apóﬁsis ascendente y la
región del cuerpo. El valor máximo corresponde a una hemimandíbula ancha en
la zona de la apóﬁsis ascendente y del cuerpo; el extremo de la apóﬁsis es romo
Diseccionando la forma
y el borde posterior del cuerpo es casi recto.
El valor mínimo corresponde a un premaxilar
que posee un cuerpo más estrecho, cuyo borde
posterior presenta una concavidad pronunciada, y una apóﬁsis ascendente delgada que termina en forma puntiaguda.
Dentición
El análisis discriminante de las variables
morfológicas que deﬁnen la forma del diente
anterior mostró diferencias muy signiﬁcativas entre especies (Wilk’s Λ = 0.00129256, P
= 1.183 x 10-127). Los ejes canónicos 1 y 2
combinados explicaron casi la totalidad de la
varianza (99.53 %); la varianza explicada por
el tercer eje fue muy baja (menor del 0.5%)
(tabla III-5).
La ordenación de las especies en el espacio
canónico (ﬁg. III-9) sugiere que la forma del
diente está inﬂuenciada por la inercia ﬁlogenética: las especies de una misma línea ﬁlo-
Figura III-10. Cambios de forma
del diente deﬁnidos por los ejes
canónicos 1 (a) y 2 (b). Las outlines de color negro y color rojo
corresponden al valor máximo y
mínimo de cada eje, respectivamente.
genética ocupan posiciones próximas en el morfoespacio. Las especies de la
primera línea ﬁlogenética mostraron mayor diversidad de formas de dentición,
distribuyéndose a lo largo del primer y segundo eje canónico.
El primer eje separó la especie Diplodus annularis de las demás especies del
género. Esta especie presenta varias diferencias ecológicas con respecto a las
otras especies analizadas. Por ejemplo, D. annularis es una especie típica de las
praderas de posidonia, mientras que las otras especies viven preferentemente en
fondos rocosos; es la de menor tamaño, pudiendo llegar como máximo a los 25
Figura III-9. Ordenación de las especies en el espacio canónico formado por los ejes 1,
2 y 3, en base a la forma del diente. Las especies representadas con el mismo símbolo
pertenecen a la misma la línea ﬁlogenética (ﬁg. III-4).
67
68
Capítulo III
Capítulo III
Diseccionando la forma
Diseccionando la forma
Tabla III-6. Resultados del análisis de coordenadas principales (“correspondence analysis”) aplicado a la matriz ﬁlogenética doble centrada.
Factor
1
2
3
“Eigenvalue”
% Varianza explicada
% Varianza acumulada
0.2592
43.74
43.74
0.1019
17.20
60.94
0.0627
10.58
71.52
CORRECCIÓN FILOGENÉTICA DE LA SIMILITUD FENOTÍPICA
Figura III-11. Ordenación de las especies según sus relaciones ﬁlogenéticas en el espacio deﬁnido por los tres primeros ejes del análisis de coordenadas principales aplicado a la matriz de distancias ﬁlogenéticas. Las
especies representadas con el mismo símbolo pertenecen a la misma la
línea ﬁlogenética (ﬁg. III-4).
cm, mientras las longitudes máximas de las otras especies están entre los 45 y los
60 cm (Riera et al., 1995); además también presenta una forma y una coloración
diferente. El primer eje separó las especies pertenecientes a la segunda y la tercera líneas ﬁlogenéticas. Las especies de la segunda línea ﬁlogenética (Pagellus
erythrinus, Pagrus pagrus y Dentex dentex) ocuparon posiciones cercanas al extremo positivo, mientras que las especies de la tercera línea ﬁlogenética (Boops
boops y Sarpa salpa) ocuparon posiciones cercanas al extremo negativo.
La ﬁgura III-10 muestra los modelos de cambio de la dentición expresados
por el primer y segundo eje canónico (el tercer eje canónico se ha omitido porque tan sólo representa un 0.47 % de la variación de la forma). El primer eje
canónico indica una variación en la dentición (del extremo negativo al positivo)
de un diente de tipo incisivo, de tallo ancho y corto, con un margen irregular,
hasta un diente de tipo puntiagudo de tallo estrecho y alargado. El segundo eje
canónico expresa los cambios de forma comprendidos entre un diente cónico,
con un tallo ancho desde la base y una corona de margen romo, y un diente alargado de tipo incisivo, con un tallo estrecho en su base, que va ensanchándose a
nivel de 1/3 de su longitud.
69
El método descrito por Diniz et al. (1998), denominado “Phylogenetic Eigenvector Regression” (PVR), permite transformar la matriz de distancias ﬁlogenéticas (D) en una serie de “eigenvectors”, llamados vectores ﬁlogenéticos,
que deﬁnen las relaciones ﬁlogenéticas entre las especies. Mediante regresión
múltiple de la matriz fenotípica (Y) y la matriz formada por los vectores ﬁlogenéticos (X) es posible fraccionar la variación de la matriz Y en los componentes
P y S. El componente P está formado por los valores estimados de la matriz Y y
expresa la variación de la matriz morfológica explicada por la matriz ﬁlogenética. El componente S está formado por los residuales de la regresión y expresa la
variación de Y que no queda explicada por el grado de parentesco ﬁlogenético.
Para obtener la matriz de vectores ﬁlogenéticos a partir de la matriz de distancias ﬁlogenéticas (tabla III-3), se llevó a cabo un análisis de coordenadas principales sobre la matriz D (formada por las distancias ﬁlogenéticas) doble centrada.
Los resultados obtenidos se indican en la tabla III-6. De los ejes resultantes (14
factores) se seleccionaron los tres primeros, los cuales explicaron el 71.5 % de la
varianza de la matriz ﬁlogenética. Los ejes seleccionados, ordenados de mayor a
menor, explicaron el 43.7%, el 17.2 % y el 10.6 % de la varianza de D.
El grado de correlación entre la matriz doble centrada y la matriz de formada
por los tres vectores ﬁlogenéticos seleccionados fue alto (r = -0.771) y estadísticamente signiﬁcativo (test de Mantel: z = -9.2615, P < 0.001). En la ﬁgura III-11
se muestra la ordenación de las especies en el espacio tridimensional deﬁnido
por los ejes ﬁlogenéticos obtenidos del análisis de coordenadas principales. Esta
ordenación espacial es la que se correlacionará con las matrices morfológicas
70
Tabla III-7. Resultados del Test de Monte Carlo (1999 iteraciones) para el análisis de
redundancias entre la forma y las variables explicativas (dieta y ﬁlogenia) [hipótesis
nula = no existencia de correlación entre la forma y la dieta] (n.t.: no testable).
Variables explicativas
Covariable
F
P
Tabla III-8. Resultados del análisis de redundancias entre de la forma
y cada una de las variables explicativas (ﬁlogenéticas y ecológicas)
Ejes canónicos
Varianza explicada
(varianza total=1)
RDAparcial
-
3.263
n.t.
0.737
Filogenia
Dieta
0.862
n.t.
0.097
Dieta
Filogenia
5.046
0.002
0.570
Filogenenia y dieta
-
4.906
n.t.
0.808
Filogenia
Dieta
3.233
n.t
0.266
Dieta
Filogenia
1.488
0.240
0.122
1
2
3
total
Premaxilar
Premaxilar
Filogenenia y dieta
Diseccionando la forma
Capítulo III
Diseccionando la forma
Capítulo III
Forma-Filogenia
Dentición
“Eigenvalue”
0.095
0.016
0.010
Correlación entre ejes
0.844
0.359
0.252
% Varianza explicada
22.8
3.9
2.4
“Eigenvalue”
0.427
0.110
0.002
Correlación entre ejes
0.889
0.837
0.115
% Varianza explicada
51.3
13.3
0.2
Forma-Filogenia
0.256
0.046
0.003
“Eigenvalue”
0.872
0.549
0.877
51.8
9.3
0.7
“Eigenvalue”
0.112
0.013
0.000
Correlación entre ejes
0.693
0.408
0.119
% Varianza explicada
35.7
4.2
0.0
29.1
Forma-Dieta
64.8
del premaxilar y la dentición para extraer el efecto de la ﬁlogenia.
Dentición
RELACIONES ECOMORFOLÓGICAS
Para comprobar la existencia de correlación entre la forma del aparato tróﬁco
y los hábitos alimentarios de las especies estudiadas, se llevó a cabo un análisis
de redundancias (RDA). En la tabla III-7 se muestran los resultados del test de
Monte Carlo, aplicado para comprobar la signiﬁcación estadística de las correlaciones obtenidas mediante el RDA.
En el caso de la hemimandíbula, el RDA parcial entre la forma y la dieta indicó la existencia de una correlación signiﬁcativa (F = 5.046, P < 0.005), una vez
eliminado el efecto de la ﬁlogenia (variables ﬁlogenéticas como covariables). La
dieta explicó un 57 % de la varianza presentada por la forma del premaxilar.
Correlación entre ejes
61.8
% Varianza explicada
Forma-Dieta
39.9
En el correspondiente análisis, los dos primeros ejes canónicos explicaron el
64.6 % de la varianza de la forma de la mandíbula explicada por las variables
ecológicas (que fue del 64.8 %). El tercer eje canónico añadió sólo un 0.2 % a la
varianza explicada por los dos primeros ejes. El coeﬁciente de correlación entre
los ejes canónicos derivados de las variables morfológicas y los derivados de las
variables ecológicas fue alto para los dos primeros ejes (0.889 para el primer par
y 0.837 para el segundo) (tabla III-8).
Cuando se eliminó el efecto de la ﬁlogenia (matriz ﬁlogenética como covariable), la relación entre la forma del diente y la dieta no fue signiﬁcativa (F =
1.488, n.s.). La dieta explicó el 12.6 % (este último porcentaje no fue signiﬁcativamente diferente de cero) (tabla III-8).
71
72
El cuanto al RDA parcial entre forma-dieta, el primer eje explicó la mayor
parte de la varianza de la dentición asociada a las variables ecológicas. El segundo eje presentó un “eigenvalue” muy bajo, de 0.013, mientras que el “eigenva-
Diseccionando la forma
Capítulo III
Capítulo III
Diseccionando la forma
Tabla III-9. Coeﬁcientes de correlación entre las variables morfológicas, ﬁlogenéticas, ecológicas y canónicas resultantes de los RDA parciales para el premaxilar y la
dentición
Premaxilar
Dentición
Variables canónicas
RDAp
1
2
3
1
2
3
cva1
-0.056
-0.379
-0.244
-0.565
0.145
0.003
cva2
-0.545
0.042
-0.525
-0.631
-0.726
-0.106
cva3
-0.712
-0.495
0.632
0.031
0.123
-0.944
pcoor1
-0.279
-0.025
-0.237
0.154
-0.501
0.324
pcoor2
-0.609
-0.136
0.146
0.466
0.348
0.490
pcoor3
0.090
0.348
0.055
0.304
0.014
-0.821
cva1
0.904
0.143
-0.056
-0.163
0.278
0.226
cva2
0.140
0.930
0.327
-0.888
-0.320
-0.066
cva3
-0.262
0.075
-0.828
-0.093
0.178
-0.241
sésiles
-0.208
-0.604
-0.075
-0.625
-0.047
-0.049
móviles bentónicas
-0.482
0.246
0.091
0.540
-0.255
-0.009
móviles nectónicas
0.466
0.530
-0.066
0.067
0.407
0.001
plancton
0.651
-0.034
0.078
0.142
-0.026
0.116
Forma-ﬁlogenia
Var. Morfológicas
Var. Filogenéticas
Figura III-12: “Triplot” correspondiente al RDA parcial (variables ﬁlogenéticas como covariables)
de la forma del premaxilar que describe el patrón ecomorfológico entre esta esctructura y la movilidad de las presas. Las ﬂechas correponden a las variables mofológicas (variables respuesta), los
triángulos corresponden a las categorías ecológicas de las presas. Las especies representadas con
el mismo símbolo, pertenecen a la misma línea ﬁlogenética (ﬁg. III-4).
Forma-ecología
Var. Morfológicas
originales, a ﬁn de conocer que variables morfológicas y ecológicas inﬂuyen en
la estructura del espacio canónico y descubrir las relaciones entre ambos conjuntos de variables. Por otra parte, se han representado gráﬁcamente, mediante
un “triplot” (ter Braak y Smilauer, 1998), las especies y los vectores de las variables morfológicas y ecológicas conjuntamente en el espacio canónico deﬁnido
por los dos primeros ejes ambientales.
Var. Ecológicas
lue” del tercer eje fue 0. La correlación entre los espacios canónicos correspondiente a los dos primeros ejes fue de 0.693 para el primer par, y de 0.408 para el
segundo par (tabla III-8).
Para facilitar la interpretación de los modelos de covarianza entre las variables morfológicas y ecológicas se han calculado las correlaciones entre las posiciones de las especies en los espacios canónicos y sus posiciones en los espacios
73
En la tabla III-9 se muestran los coeﬁcientes de correlación entre las variables
morfológicas, ecológicas y canónicas del RDA parcial (ﬁlogenia como covariable) del premaxilar. En cuanto a las variables morfológicas, el primer eje del
espacio canónico está muy correlacionado con los cambios de forma expresados
por la variable cva1 (r = 0.904), mientras que el segundo eje canónico está altamente correlacionado con los cambios de forma deﬁnidos por la segunda variable morfológica, cva2 (r = 0.930). En cuanto a las variables ecológicas, el primer
eje canónico está asociado principalmente a la variable “plancton” (r = 0.651),
74
Capítulo III
Capítulo III
Diseccionando la forma
y en menor grado, está negativamente correlacionado con la variable “móviles
bentónicas” (r = -0.482) y positivamente con la variable “móviles nectónicas”
(r = 0.466). El segundo eje canónico muestra correlación negativa relativamente
alta con la variable “sésiles” (r = -0.604), y una correlación positiva con la variable “móviles nectónicas” (r = 0.530).
En la ﬁgura III-12 se muestra el “triplot” correspondiente al RDA parcial
entre la forma del premaxilar y las características ecológicas de las presas. La
alta correlación entre las variables cva1 y cva2 y, respectivamente, el primer y
segundo eje canónico viene representada gráﬁcamente por el ángulo que forman los vectores, que en este caso está muy próximo a cero para cada par de
ejes, lo que indica una alta correlación. La relación entre el tipo de mandíbula
y el tipo alimentación viene indicado por la dirección y sentido de los vectores
morfológicos y la posición de los centroides de las variables ecológicas. Las
especies que poseen unas mandíbulas con una morfología correspondiente a la
indicada por los valores altos de la variable cva1 se alimentan principalmente
de plancton; las especies que poseen valores negativos para esta variable, se alimentan principalmente de presas móviles bentónicas. Las mandíbulas que presentan una forma intermedia entre las variables cva1 y cva2, es decir, presentan
valores intermedios para estas variables, están asociadas a la captura de presas
nectónicas. Por último, las especies que poseen un premaxilar de forma similar
al representado por los valores bajos de eje cva2, se alimentan principalmente
de presas sésiles.
En cuanto a la dentición, la forma del diente anterior está determinada principalmente por la inercia ﬁlogenética. No se ha encontrado una relación ecomorfológica signiﬁcativa entre la forma del diente y el tipo de alimentación (tabla
III-7).
DISCUSIÓN
Desde un punto de vista evolutivo, la forma del premaxilar y de la dentición
siguen patrones de cambio distintos. El peso de la ﬁlogenia y de las demandas
ambientales es diferente en cada uno de los casos. La forma del premaxilar está
inﬂuenciada, en su mayor parte, por las características ecológicas de las presas,
clasiﬁcadas de acuerdo con su grado de movilidad. La forma de la dentición correspondiente a la región anterior está determinada, en parte, por las relaciones
75
Diseccionando la forma
ﬁlogenéticas.
PATRONES ECOMORFOLÓGICOS
Los resultados obtenidos sugieren la existencia del siguiente modelo ecomorfológico para el premaxilar: 1) las especies que se alimentan parcialmente de
organismos planctónicos poseen un premaxilar delgado con apóﬁsis estrechas
y de diferente longitud, la apóﬁsis descendente es alargada y forma un ángulo
obtuso con la apóﬁsis ascendente; 2) los peces mordedores de organismos sésiles poseen un premaxilar con una apóﬁsis ascendente alargada y estrecha, y
una apóﬁsis descendente corta y más ensanchada; 3) los peces consumidores de
presas nectónicas poseen un premaxilar con ambas apóﬁsis de una anchura intermedia y con una apóﬁsis inferior alargada, formando un ángulo aproximadamente recto con respecto a la apóﬁsis ascendente; 4) las especies que consumen
principalmente invertebrados móviles bentónicos presentan gran variabilidad en
la forma del premaxilar, y en general presentan unas apóﬁsis ensanchadas.
¿Qué facultades del complejo forma-función podrían estar relacionadas con
estos cambios de forma?, y ¿qué papeles biológicos podrían estar asociados a
estas facultades del premaxilar?
Un cambio de forma relacionado con la anchura de las apóﬁsis, fundamentalmente de la apóﬁsis descendente, podría implicar una variación de la ﬁrmeza
de la pieza frente a las fuerzas de compresión. Esta función del premaxilar podría ser utilizada por el organismo para la manipulación de presas bentónicas.
Como indican Wainwright y Richard (1995) las especies manipuladoras poseen
un mecanismo de apertura y cierre de la boca que favorece la transmisión de la
fuerza de contracción del músculo, que les permite realizar potentes mordiscos.
Unas mandíbulas robustas podrían ser más resistentes frente a las fuerzas de
compresión que se generan en la cavidad bucal de especies manipuladoras, es
decir, aquellas que se alimentan cortando, triturando o despedazando sus presas.
La capacidad de manipulación que puede ofrecer una hemimandíbula podría ser
utilizada para depredar tanto sobre organismos sésiles como sobre organismos
bentónicos.
Según los resultados de esta tesis, las especies que podrían utilizar esta facultad del premaxilar para la manipulación de las presas quedan ordenadas en la
76
Capítulo III
Diseccionando la forma
parte izquierda del espacio canónico (ﬁg. III-10). Todas estas especies, excepto
Sarpa salpa y Diplodus puntazzo poseen dientes molariformes que utilizan para
procesar el alimento. D. puntazzo sólo presenta dientes molariformes durante su
etapa juvenil.
Por otra parte, unas mandíbulas ligeras podrían ser propias de especies que no
generasen fuerzas de compresión en la cavidad bucal durante la alimentación.
Este podría ser el caso de especies que se alimentan principalmente mediante
succión o engullición. Las especies con premaxilares delgados ocupan la parte
derecha del espacio canónico representado en la ﬁgura 10. Excepto Pagellus
acarne, especie que consume mayoritariamente invertebrados bentónicos, las
especies ordenadas en la mitad derecha de la gráﬁca no presentan dientes molariformes y la boca está compuesta de dientes de pequeño tamaño que ocupan
una superﬁcie estrecha de la hemimandíbula.
Oblada melanura y Boops boops son dos especies planctívoras secundarias
que poseen un premaxilar de consistencia muy ligera con unas apóﬁsis delgadas. Estas especies posiblemente capturen los organismos planctónicos mediante succión, modo de alimentación típico de los peces planctófagos (O’Brien,
1987).
Posiblemente Dentex dentex y Pagellus bogaraveo capturen las presas nectónicas mediante engullición, método de captura más eﬁcaz para depredar presas
evasivas (Norton, 1991) o combinando la succión con la engullición, es decir,
el pez nada hacia la presa y la succiona al mismo tiempo, de modo que tanto
la presa como el pez se mueven durante la captura (Alexander, 1967). Como
señala Alexander (1967), probablemente este es el modo más empleado por los
predadores que cazan sus presas en la columna de agua.
Como señalan Wainwright y Richard (1995) el dentario de las especies engullidoras y suctoras presenta un sistema de palancas que facilita la transmisión
de la velocidad de contracción del músculo y que permite que estas especies
abran y cierren la cavidad bucal con rapidez, pero que no generen fuerza de
compresión.
77
Capítulo III
Diseccionando la forma
CARACTER ADAPTATIVO DEL PREMAXILAR Y LA DENTICIÓN
Existen varios ejemplos que resaltan la robustez de las mandíbulas como una
propiedad relacionada con el tipo de dieta. Turingan et al. (1995) estudiaron las
diferencias interpoblacionales de la dieta y de las características de las mandíbulas de varias especies de peces ballesta. En base a estudios realizados sobre las
características funcionales de los huesos, estos autores midieron el peso de las
piezas mandibulares como una medida indicativa de la ﬁrmeza del hueso frente a las fuerzas de compresión. Xanthichthys ringens (Linnaeus, 1758) se alimentó principalmente de organismos sésiles en una de las localidades, mientras
que depredaba exclusivamente sobre plancton en una segunda localidad. Como
comprobaron Turingan et al. (1995), la población que depredaba sobre plancton
presentó unas mandíbulas menos consistentes que la población que consumía
presas sésiles con caparazón.
Cutwa y Turingan (2000) comprueban la existencia de diferencias interpoblacionales en la biomecánica del aparato tróﬁco de Archosargus probatocephalus
(Walbaum, 1792). El análisis del contenido estomacal de dos poblaciones reveló
que en una de las localidades (laguna Mosquito) los peces consumían una mayor
proporción de presas ﬁjadas al sustrato y cubiertas de un caparazón duro. En
asociación a esta variación en la dieta, los peces que habitan la laguna Mosquito
poseían una musculatura adductora más desarrollada y unas mandíbulas más
robustas.
Para esta misma especie, Hernandez y Motta (1997) observan un incremento alométrico positivo de la masa muscular y de las piezas mandibulares del
aparato tróﬁco y un aumento de la fuerza generada por las mandíbulas. Como
indican los autores, la alometría positiva de las mandíbulas, combinada con el
incremento en el consumo de presas duras a lo largo del crecimiento, sugiere
que la posesión de unas mandíbulas robustas es una característica esencial en
Archosargus probatocephalus para triturar eﬁcazmente sus presas.
Turingan et al. (1995) también observaron diferencias interpoblacionales en
la masa muscular adductora, el peso y la cinemática de las mandíbulas en dos especies de peces ballesta. En las dos especies, la población que captura un mayor
número de presas sésiles con caparazón posee una musculatura y un sistema de
palancas que, en conjunto, permiten ejercer un mordisco más vigoroso.
78
Capítulo III
Capítulo III
Diseccionando la forma
En resumen, una musculatura más desarrollada y unas mandíbulas robustas
permiten un mordisco más poderoso. La capacidad de morder con más fuerza
aumenta el rango de presas bentónicas de caparazón duro que puede ser ingeridas. La potencia del mordisco determina la composición de presas duras en
la dieta. Wainwright (1988) puso de maniﬁesto la existencia de esta relación
ecomorfológica entre las características morfológicas de los huesos faríngeos de
tres especies del género Halichoeres (Labridae) y el consumo de moluscos.
La longitud de la boca es otra función del premaxilar que podría explicar el
patrón ecomorfológico obtenido. La longitud de la boca determinará el área de
captura del pez y la frecuencia del movimiento de apertura y cierre de la cavidad
bucal. Estas propiedades de la hemimandíbula explicarían la ordenación de las
especies con respecto al segundo eje del espacio canónico (ﬁg. III-10) que separa las especies que se alimentan principalmente de presas nectónicas (Dentex
dentex y Pagellus bogaraveo) de las especies que consumen organismos sésiles
(Diplodus sargus, D. vulgaris, D. puntazzo y Sarpa salpa).
Un aumento del área de captura podrá ser ventajoso para las especies que
engullen presas evasivas, es decir, que nadan activamente hacia la presa y la
rodean con sus mandíbulas. Por el contrario, unas mandíbulas pequeñas capaces
de generar numerosos y rápidos mordiscos podrían ser útiles para las especies
que se alimentan de pedazos de organismos sésiles, bien para trocear o para
mantener una alimentación continuada. Una boca pequeña capaz de generar numerosos mordiscos se considera una adaptación a la alimentación herbívora,
ya que permite mantener un consumo continuado de alimento, necesario para
contrarrestar el bajo valor energético de los vegetales (Choat, 1991). El hecho de
tener un área de captura reducida no sería gran inconveniente para estas especies
puesto que pueden utilizar sus dientes anteriores para cortar o desmenuzar la
presa y así poder ingerirla.
De acuerdo con los resultados obtenidos, la movilidad de las presas explica
parte de la variación de la forma del premaxilar (54 % de la varianza). Existe
una parte de la variabilidad morfológica que no queda explicada por las fuerzas
selectivas seleccionadas. Esta variación de la forma podría corresponder a cambios adaptativos relacionados con otras fuerzas selectivas, o relacionados con
el ajuste interno del premaxilar en interacción con otras estructuras del aparato
79
Diseccionando la forma
tróﬁco.
La inexistencia de paralelismo en la forma del diente entre especies que depredan sobre las mismas categorías de presas podría ser debido a que:
1) Otras fuerzas selectivas impuestas por las presas han jugado un papel importante en el proceso de adaptación del diente.
2) Dentro de cada categoría, cada especie capture y procese las presas de un
modo distinto. Por ejemplo, Diplodus sargus y Sarpa salpa son dos especies que
poseen incisivos y que depredan algas, sin embargo D. sargus además de utilizar sus incisivos para trocear las algas también es capaz de triturar sus presas
(Vanderwalle et al., 1995). Por otra parte, la ﬁla de fuertes incisivos en posición
vertical que presentan las mandíbulas de Sarpa salpa es una característica común de peces herbívoros que cortan continuamente trozos de vegetales (Hobson, 1991). La diferencia en las tareas que desarrollan los incisivos (es decir, en
su papel biológico) podría explicar la gran diferencia de forma que presentan
estas dos especies.
3) Los dientes no jueguen un papel importante en la captura del alimento.
En los peces que se alimentan principalmente mediante succión, los dientes no
interaccionan con las presas, y por tanto, no es necesario disponer de una determinada dentición. Esta pérdida de la importancia de los dientes en la succión
podría explicar la reducción y, en algunos casos, la pérdida de la dentición en
especies planctívoras (Davis y Birdsong 1973). En el caso de los espáridos,
Oblada melanura y Boops boops podrían reﬂejar esta situación. Ambas especies
poseen un premaxilar de forma similar y una dentición de forma muy diferente,
aunque ambas poseen un reducido número de dientes de pequeño tamaño. Estas
especies pueden utilizar su dentición cuando descienden hacia el fondo y se
alimentan de organismos bentónicos.
La falta de correlación entre la forma de la dentición y la movilidad de lapresa no signiﬁca que el diente no esté adaptado al tipo de dieta, sino que dicha
fuerza selectiva no es suﬁciente para explicar la variabilidad morfológica de la
dentición.
En base a las hipótesis planteadas, la forma del premaxilar podría aumentar
el éxito de captura en determinadas situaciones. La robustez de las mandíbulas
80
Capítulo III
Diseccionando la forma
potenciaría la manipulación de organismos bentónicos. Una boca pequeña podría representar una mejora en la depredación de organismos sésiles, mientras
un aumento del área de captura podría ser ventajoso para las especies suctoras
o engullidoras.
En cuanto a la dentición, los peces pueden utilizar sus dientes como herramientas para la realización de múltiples tareas relacionadas con la captura y el
procesamiento de las presas, como por ejemplo: arrancar, triturar, agarrar, cortar, cribar, hacer palanca, morder, raspar o cavar. La variabilidad de funciones
biológicas que puede desempeñar el diente complica la determinación de su
caracter adaptativo.
Liem (1980) agrupó los modos de alimentación en tres grandes categorías:
alimentación por succión, alimentación por engullición y manipulación.
En la alimentación por succión, los dientes no interactúan con las presas de
modo que no intervienen en la captura del alimento. Esta pérdida del papel biológico de la dentición puede conducir a la reducción del tamaño y número de los
dientes, o incluso, a su pérdida.
Cuando el depredador se alimenta engullendo, los dientes pueden intervenir
en la captura, apresando o sujetando a las presas, y en el procesado, raspando la
pared del cuerpo para facilitar la actuación de los jugos gástricos. En este caso,
los dientes pueden entrar en interacción con las presas, aunque el número de
tareas que desarrollan posiblemente sea reducido.
Capítulo III
Diseccionando la forma
forma sugiere que el premaxilar continúa adaptándose en relación a un nuevo
comportamiento alimentario, el de manipulación. Este nuevo comportamiento
requerirá que las mandíbulas cambien para aumentar la resistencia frente a las
fuerzas de compresión generadas en la boca. Todas las especies parecen desarrollar la misma respuesta frente a esta presión selectiva: incrementar el rosor
de las mandíbulas.
Por el contrario, la dentición representarían un rasgo novedoso que ha experimentando un gran cambio morfológico durante la evolución de la familia
Sparidae, y que seguramente ha sido un caracter importante durante su radiación
adaptativa. En este caso, las especies han diversiﬁcado su dentición para depredar sobre diferentes tipos de presas, reduciendo así el solapamiento del nicho
(“niche overlap”). La diversidad de fuerzas selectivas que pudieron tomar parte
en la especialización de la dentición complica el reconocimiento del caracter
adaptativo del diente.
Las mandíbulas de los espáridos ilustran las tendencias evolutivas en la zona
marino-costera de mares templados. El patrón general consiste en un aumento
de la capacidad de manipulación que supone un aumento de la habilidad de
depredar una gran variedad de presas bentónicas (Gosline, 1987). Sin embargo,
un análisis morfométrico demuestra que la misma unidad funcional, el aparato
tróﬁco, puede dividirse en subunidades que evolucionan por distintos caminos.
En la manipulación de las presas, la dentición juega un papel muy importante en el proceso de depredación. Los dientes pueden llevar a cabo una gran
variedad de funciones biológicas útiles para capturar una gran diversidad de
organismos bentónicos.
PATRONES EVOLUTIVOS
El premaxilar y la dentición representan un caso de evolución en mosaico.
El premaxilar de los peces óseos ha cambido considerablemente durante unos
400 millones de años (Shaeffer y Rosen, 1961), a lo largo de la formación de
una boca protusible. Sin embargo, todas las especies analizadas presentan el
mismo tipo de premaxilar (donde los procesos ascendente y articular están unidos formando una misma rama). A pesar de esta “estabilidad”, un análisis de la
81
82
 

Muerte de Arquímedes. Ilustración sobre una pintura de E. Vimont, en “Beacon Lights
of History”, vol. III, de John Lord (1902).
Capítulo IV
Conclusiones
Ante la imposibilidad de diseccionar la forma de la estructutra, Gould y Vrba
(1982) se vieron forzados a formular una deﬁnición de adaptación muy restritiva. Si adoptamos su terminología, prácticamente cualquier rasgo es clasiﬁcado
como una exaptación. La posibilidad de diseccionar la forma nos permite extraer la porción de la estructura moldeada por determinadas fuerzas selectivas.
En consecuencia, no es necesario que la pieza haya evolucionado bajo un único
regimen selectivo (es decir, que cumpla el criterio del origen histórico) para ser
clasiﬁcada como una adaptación.
Consideremos el ejemplo teórico ilustrado en la ﬁgura IV-1. En la parte superior de la ﬁgura se ha representado la secuencia evolutiva de un rasgo que cumple los criterios requeridos por Gould y Vrba (1982) para ser clasiﬁcado como
una adaptación. Un fenotipo (rectangulo blanco) util para realizar la función
biológica f1 es seleccionado desde t0 hasta la actualidad por la fuerza selecitiva
s1. El rasgo ha sido moldeado por una única fuerza selectiva, y en la actualidad,
sigue desempeñando el papel biológico para el que fue seleccionado.
En la parte inferior de la ﬁgura IV-1 se ha representado la secuencia evolutiva
de un rasgo que ha sido moldeado por tres fuerzas selectivas: s1, s’ y s2. En t1,
un fenotipo (rectangulo blanco) fue seleccionado por s1 para lllevar a cabo la
función f1. En t2, una segunda fuerza selectiva (s’) actuó indirectamente sobre
el rasgo, por ejemplo, a través de su acción sobre una estructura asociada (útil
para desempeñar la función f’). La porción moldeada por s’ (porción gris) es un
“spandrel” o subproducto, es decir, un cambio que se produce como consecuencia de la acción de la selección natural en otra estructura. En t3, el rasgo es útil
para desempeñar la función f2, sin ser moldeado previamente, a la vez que deja
de realizar su función original f1. En la actualidad, el rasgo ha sido moldeado
por la fuerza selectiva s2 (porción rayada) para mejorar la función biológica f2.
De acuerdo con Gould y Vrba (1982) el rasgo de la ﬁgura 1b es una mezcla
de adaptación primaria, exaptación y adaptación secundaria. Según los autores,
no es correcto clasiﬁcar este rasgo como una adaptación porque, en la actualidad, su papel biológico f2 no explica su forma. Para explicar la forma del
rasgo, necesitamos conocer su historia evolutiva e identiﬁcar las fuerzas que lo
moldearon. Contrariamente, si se sigue la deﬁnición no-histórica de adaptación
(Bock 1980; Fisher 1985; Reeve and Sherman 1993), el rasgo de la ﬁgura IV-1b
86
Capítulo IV
es una adaptación porque en la actualidad es útil para el organismo,
independientemente de la trayectoria evolutiva que dio lugar a su
conﬁguración.
Por ejemplo, para explicar por
qué el premaxilar de los espáridos
tiene forma de “L” será necesario
conocer el pasado evolutivo del
grupo, para saber cual ha sido su
transformación e investigar que
fuerzas han podido guiar su evolución (Rosen, 1982).
Capítulo IV
Conclusiones
Conclusiones
estructura.
Figura IV-1. Esquema de secuencias evolutivas de
un rasgo. En las ﬂechas horizontales, el “input”
superior representa la selección de un cambio que
favorece la función de la estructura (f); el “input”
inferior representa un cambio inducido por otra estrucutura; el “output” representa la pérdida de una
función. La ﬂecha vertical representa la acción de
la selección naturral. La porción blanca está moldeada por la fuerza s1, la porción rayada, por la
fuerza s2 y la porción gris, a la fuerza s’.
Por otra parte, no toda la variación morfológica de las mandíbulas corresponde a cambios adaptativos en respuesta al tipo de dieta.
Las mandíbulas son parte integrante de un conjunto de estructuras que actúan
coordinadamente para llevar a cabo la captura. La forma de las piezas, además
de adaptarse a las demandas funcionales de las presas, también debe ser adecuada para encajar en un determinado espacio cefálico y para articularse con otras
estructuras del aparato tróﬁco. Una característica morfológica que podría estar
relacionada con el ajuste interno del premaxilar es el ángulo oblicuo que forman
las apóﬁsis (ascendente y descendente) de Oblada melanura y Boops boops. La
ventaja de una boca oblicua posiblemente no es debido a que esta disposición
suponga una mejora en el mecanismo de captura del alimento, sino que sea una
consecuencia de la reducción en la longitud del morro, lo cual permite ver presas
de pequeño tamaño situadas justo en frente (W. A. Starck, citado en Hobson,
1991).
Para diseccionar la forma se deben contruir dos matrices: 1) una matriz repuesta formada por los descriptores morfológicos, y 2) una matriz explicativa
formada por las variables ambientales y ﬁlogenéticas. El análisis de la forma
mediante los métodos de morfometría geométrica (Kuhl and Giardina 1982;
Rohlf 1990; Bookstein 1991; Rohlf and Marcus 1993), nos permitirá visualizar
los cambios morfológicos asociados a un determinado régimen selectivo, facilitando la interpretación de los resultados (Monti et al. 2001). Para construir la
matriz explicativa será necesario conocer el papel biológico del rasgo, a ﬁn de
seleccionar las fuerzas selectivas que han podido inﬂuir sobre su forma (Bock
and Wahlert 1965). La incorporación de variables ﬁlógenéticas nos permitirá
corregir el efecto ﬁlogenético, es decir, el parecido entre dos especies debido a
que descienden de un ancestro común (Martins and Hansen 1996; Diniz-Filho
et al. 1998; Rohlf 2001).
A continuación, se lleva a cabo un análisis de correlación multiple (análisis de
redundancias, RDA) para fracionar la varianza de la forma. Mediante este análisis se puede estudiar el porcentaje de la variabilidad morfológica explicado por
un determinado régimen selectivo, una vez eliminada la variabilidad explicada
por la ﬁlogenia (es decir, considerando dichas variables como covariables). Alternando el papel de las variables como “explicativa” o “covariable”, es posible
conocer la inﬂuencia de cada una sobre la forma de la estructura (ter Braak and
Smilauer 1998; Legendre and Legendre 1998).
Mediante este análisis, podemos diseccionar la forma en cuatro fracciones:
1) cambios de forma no explicados por el modelo, 2) cambios de forma explicados sólo por la ﬁlogenia (independientes del ambiente), 3) cambios de forma
explicados sólo por el ambiente (independientes de la ﬁlogenia) y 4) cambios de
forma explicados conjuntamente por la ﬁlogenia y el ambiente.
Ciertamente, el regimen selectivo actual no explica el 100 % de la forma de
la estructura. En la presente tesis se porpone diseccionar la variabilidad morfológica de la pieza para extraer el porcentaje de la forma correlacionado con
la fuerzas selectivas actuales, y clasiﬁcar como adaptación esta porción de la
La primera fracción contiene cambios morfológicos debidos al desarrollo,
cambios que no afectan a la función biológica del rasgo y cambios debidos a
fuerzas selectivas no contempladas en el modelo. La segunda fracción contiene
la similitud morfológica debida al ancestro común. La tercera fracción contiene
los cambios morfológicos moldeados por fuerzas selectivas actuales (fracción
sugerida como adaptación). La cuarta fracción contiene los cambios debidos a la
87
88
Capítulo IV
Conclusiones
acción conjunta de la ﬁlogenia y el ambiente, de modo que no es posible evaluar
el efecto de cada una de las componentes por separado.
El análisis correlativo no es suﬁciente para demostrar la existencia de adaptaciones (Martins, 2000). También será necesario saber la relación causa-efecto
entre los patrones morfológico y ecológico. Sin embargo, bajo el enfoque desarrollado en esta tesis, un analisis correlativo representa una potente herramienta
en el estudio de la forma, ya que permite formular hipótesis causa-efecto entre
la forma y la ecología de los organismos y analizar la inﬂuencia conjuntamente
de diferentes fuerzas evolutivas.
En 1966 George Williams revisó y clariﬁcó las ideas existentes en torno al término adaptación. Según apunta de Queiroz (1998), como perspectiva de futuro
en este campo, Williams marcó los siguientes objetivos:
“…I suspect that progress in teleonomy [the study of adaptations] will soon
demand a standardization of criteria for demostrating adaptation, and a formal
terminology for its description” (Willians, 1966, p. 260).
Sin embargo, estos objetivos aún no han sido alcanzados.
Bajo la perspectiva propuesta, se consigue una uniﬁcación del concepto de
adaptación a la vez que se simpliﬁca la terminología empleada para describir la
evolución de los rasgos. Además se ofrece una deﬁnición de adaptación testable
y una metodología válida para su análisis. Por todo ello, este trabajo representa
un avance signiﬁcativo en el estudio de las adaptaciones.
Se concluye que:
Capítulo IV
Conclusiones
entre una matriz de variables morfológicas y una matriz de variables explicativas, utilizando la matriz de relaciones ﬁlogenéticas como covariables, a ﬁn de
eliminar el efecto de la ﬁlogenia.
3) Esta alternativa reduce la terminología necesaria para describir la evolución orgánica. Una exaptación puede ser posteriormente moldeada para llevar
a cabo su nuevo papel biológico. En este caso, ya no es necesario referirse a la
estructura como una exaptación si sólo se hace referencia a este último cambio.
Es decir, no es necesario que una estructura cumpla el criterio del origen histórico para ser clasiﬁcada como una adaptación. De este modo, una estructura
que no fue originada para el papel biológico actual (una exaptación), puede ser
clasiﬁcada como una adaptación tanto bajo el criterio del uso actual como bajo
el criterio histórico, reduciendo la controversia actual sobre el concepto de adaptación. Adoptando este enfoque, no serán necesarios los términos “adaptación
primaria” y “adaptación secundaria” descritos por Gould y Vrba (1982).
4) El método correlativo no es suﬁciente para demostrar una adaptación. Para
ello, será necesario demostrar la relación causa-efecto del patrón ecomorfológico encontrado. Sin embargo, la metodología propuesta representa el primer paso
en el estudio de las adaptaciones.
5) En deﬁnitiva, se propone una metodología que permite estudiar las adaptaciones bajo el enfoque pluralista defendido por Darwin, y posteriormente por
Gould y colaboradores, donde no se atribuye a priori mayor o menor importancia a determinadas fuerzas evolutivas, sino que se explora conjuntamente la
inﬂuencia de las diferentes fuerzas sobre la forma.
1) Recientes avances en el método comparativo, que permiten incorporar la
información ﬁlogenética en modelos lineales, bien conocidos y desarrollados,
en combinación con las técnicas de morfometría geométrica, permiten estudiar
el efecto independiente de determinadas fuerzas selectivas sobre la forma, cumpliendo la predicción de Bock y von Walhert (1965).
2) La posibilidad de fraccionar la forma abre una nueva puerta en el estudio
de las adaptaciones. No se puede explicar el 100 % de la variabilidad de una
estructura si sólo se conocen las fuerzas selectivas actuales, pero sin embargo, se
puede analizar el porcentaje de la forma explicado por dichas fuerzas. Para ello
se propone llevar a cabo un análisis multivariante para estudiar la correlación
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103
“No importa que te amen o te critiquen, te respeten, te honren
o te difamen, que te coronen o te cruciﬁquen; porque la mayor
bendición que hay en la existencia es ser tú mismo”
Osho

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