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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
http://www.revistaecosistemas.net/
Año 18 Nº 2 / 2009 Mayo - Agosto
Interacciones Planta-Suelo
Editorial:
La calidad de la información en las revistas de acceso abierto
1
Editorial Invitada:
Interacciones Planta-Suelo
3
Revisiones:
Ciclos de nutrientes y procesos edáficos en los ecosistemas terrestres: especificidades del caso mediterráneo
y sus implicaciones para las relaciones suelo-planta
4
El papel de las lombrices de tierra en la descomposición de la materia orgánica y el ciclo de nutrientes
20
Organismos del suelo: la dimensión invisible de las invasiones por plantas no nativas
32
Interacciones entre las comunidades de hongos formadores de micorrizas arbusculares y de plantas. Algunos
ejemplos en los ecosistemas semiáridos
44
Comunidades de hongos ectomicorrícicos en ambientes propensos al fuego: compañeros esenciales para el
reestablecimiento de pinares mediterráneos
55
Efectos de la biota edáfica en las interacciones planta-insecto a nivel foliar
64
Investigación:
Restauración y revegetación de taludes de carreteras en ambientes mediterráneos semiáridos: procesos
edáficos determinantes para el éxito
79
Relación entre variabilidad biogeoquímica y rasgos estructurales de la comunidad microbiana en suelos
forestales: Bosques de Abies pinsapo como caso de estudio
91
Aplicación de la citometría de flujo en el estudio del genoma vegetal
103
Evolución de los sistemas sexuales no hermafroditas en Asteraceae
109
Estructura, dinámica y regeneración de los bosques mixtos de alcornoque (Quercus suber L.) y quejigo
moruno (Q. canariensis Willd.) del sur de la Península Ibérica: una aproximación multiescala
116
VI Reunión del Grupo de trabajo sobre ecología y evolución floral (Ecoflor) de la AEET
122
"La Bioeconomía: Economía del Tercer Camino", de Mansour Mohammadian. 2008. ISBN: 84-612-1037-4, 254
pp., Edición Personal, Madrid, España.
124
"Cork oak woodlands on the Edge. Ecology, Adaptive Management, and Restoration", de James Aronson, João
S. Pereira, y Juli G. Pausas (eds.), 2009. ISBN: 9781597264785, 315 pp., Society for Ecological Restoration
International, Island Press, Washington, EEUU.
126
Ecosistemas 18 (2): 1-2. Mayo 2009.
http://www.revistaecosistemas.net/articulo.asp?Id=611
EDITORIAL
Editorial:
La calidad de la información en las
revistas de acceso abierto
L. Navarro 1
(1) Grupo de Ecología y Evolución de plantas, Departamento de Biología Vegetal y Ciencias del Suelo. Universidad de Vigo, As Lagoas-Marcosende,
36200-Vigo, España.
Navarro, L. (2009). La calidad de la información en las revistas de acceso abierto. Ecosistemas 18(2):1-2.
En los últimos años, un número cada vez más elevado de asociaciones científicas se están incorporando a la edición de sus
publicaciones científicas en formato digital de acceso abierto. La Asociación Española de Ecología Terrestre lo lleva
haciendo
desde
el
año
2001,
en
solitario
o
incorporada
en
plataformas
como
e-revistas
(http://www.erevistas.csic.es/index.php), Latindex o DOAJ (http://www.doaj.org/). Esta decisión ha sido tildada de ingenua,
idealista e incluso poco viable en muchas ocasiones. Sus detractores, incluso, han esgrimido en algunos casos, argumentos
relacionando este tipo de publicaciones con una baja calidad de la información aportada.
No dudamos de que en algunos casos así sea; pero posiblemente en la misma medida en que ocurre en las publicaciones de
pago. La calidad de la información publicada en una revista científica depende casi exclusivamente del proceso de revisión al
que son sometidos los manuscritos, y en consecuencia, de la calidad de los revisores y el equipo editorial. Respecto a la
calidad de los revisores, el sistema está basado en el altruismo recíproco y fundamentado en la denominada Regla de oro del
revisor: “Revisa para otros tal y cómo te gustaría que lo hicieran para ti. Di sí a la solicitud de revisión siempre y cuando tus
obligaciones y agenda lo permitan; ofrece una crítica exhaustiva, justa y constructiva del trabajo, y hazlo en la primera
oportunidad que tengas, independientemente de la fecha límite que te hayan planteado” (McPeek et al. 2009). En el ámbito en
que nos movemos, no parece que el dinero pueda mejorar la calidad de este proceso. Es, por el contrario, en algunos
aspectos del funcionamiento del equipo editorial donde un aporte económico podría favorecer un mejor funcionamiento.
Posiblemente esa sea la asignatura pendiente de las revistas de acceso abierto.
Sin embargo, y a pesar de los diferentes argumentos que se han esgrimido para justificar la necesidad de cobrar por publicar
y por leer, la realidad es que, poco a poco, las revistas de acceso abierto se van abriendo paso en el “mercado” científico. De
hecho, la edición en Open Access (OA) es ya una alternativa consolidada. El elevado grado de aceptación y seguimiento que
están recibiendo este tipo de publicaciones es por una parte un gran apoyo moral a los que de una forma u otra dedicamos
tiempo a ello. Aunque también supone una gran responsabilidad en el sentido de que hay que cuidar mucho el rigor científico
de la información que en este tipo de publicaciones se difunde.
Este número que aquí presentamos es un buen ejemplo de que la calidad no está, ni mucho menos, reñida con el acceso
abierto a las publicaciones. Más bien, al contrario. Desgraciadamente, el número de manuscritos que son rechazados porque
nuestro comité editorial no considera suficiente su calidad se está incrementando considerablemente. Somos conscientes de
que esta elevada tasa de rechazos, llevada a gala por muchas revistas, es, sin ninguna duda, un jarro de agua fría para
muchos científicos que buscan presentar los resultados de sus trabajos en una revista como Ecosistemas, que con el paso
de los años va adquiriendo mayor popularidad como fuente de referencia de divulgación científica en español. Sin embargo, el
aspecto positivo de poner el listón tan alto, está siendo que la excelente calidad de los trabajos publicados va a ayudar a
incrementar el nivel de conocimiento científico de los lectores. La puesta al día que los autores del monográfico sobre
interacciones planta-suelo presentan en este número es una apuesta de futuro. Estamos seguros de que servirá para abrir el
Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor. ISSN 1697-2473.
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
horizonte a muchos lectores que, por cuestiones de idioma y/o económicas, no han podido acceder a información actualizada
en un campo de la investigación en ecología tan en auge, como son las interacciones planta-suelo en sus múltiples vertientes.
Trabajar en esta línea de presentar revisiones sintéticas de temas de actualidad en ecología va a ser una de nuestras
prioridades. Como decía John Lennon, la vida es eso que te pasa mientras estas ocupado haciendo cosas. Por eso, para
aumentar nuestra longevidad, trataremos de estar muy ocupados, trabajando, en este caso para que el esfuerzo de muchos
científicos llegue al mayor número posible de lectores y tratando de que el nivel de la ciencia en el ámbito hispano-parlante
siga incrementándose.
Referencias
McPeek, M.A., De Angelis, D.L., Shaw, R.G., Moore, A.J., Rausher, M.D., Strong, D.R., Ellison, A.M., Barrett, L., Rieseberg,
L., Breed, M.D., Sullivan, J., Osenberg, C.W., Holyoak, M., Elgar, M.A. 2009. The golden rule of reviewing. American
Naturalist 173:155-158.
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Ecosistemas 18 (2): 3-3. Mayo 2009.
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EDITORIAL INVITADA
Interacciones Planta-Suelo
S. Rodríguez-Echeverría 1 , E. de la Peña 1,2
(1) Centre for Fuctional Ecology and Department of Life Sciences, Faculty of Science and Technology, University of Coimbra, Calçada Martins de
Freitas 3001-456 Coimbra, Portugal.
(2) Terrestrial Ecology Unit, Department of Biology, Faculty of Sciences, Ghent University. K.L Ledeganckstraat 35, 9000 Gante, Bélgica.
Rodríguez-Echeverría, S., de la Peña, E. (2009). Interacciones Planta-Suelo. Ecosistemas 18(2):3-3.
A los ecólogos que trabajamos en la relación planta-suelo nos gusta decir que ésta es la última frontera de conocimiento en
ecología terrestre. Aunque pueda parecer un poco pretencioso, es cierto que durante muchos años el suelo ha sido el
componente olvidado en la mayoría de estudios ecológicos. Lo que ocurre en la parte directamente visible, la parte aérea, es
lo suficientemente interesante como para acaparar el interés del naturalista y el esfuerzo investigador de la mayoría de los
ecólogos. Por el contrario, el suelo, a primera vista, no revela ni la complejidad y diversidad que posee, ni la importancia para
el funcionamiento de los ecosistemas de los procesos que en él ocurren. Esto ha hecho que durante mucho tiempo el suelo
haya sido considerado dentro de la ecología terrestre como una “caja negra”, un elemento pasivo que funciona meramente
como soporte y fuente de nutrientes para las comunidades vegetales, sin relevancia para ser incluido en la ecología teórica.
Afortunadamente, la investigación ecológica en las últimas dos décadas ha experimentado un profundo y enriquecedor cambio
en este sentido. Por un lado, se han puesto a punto novedosos abordajes teórico-experimentales que han permitido plantear
nuevas preguntas sobre los procesos edáficos y su relación con la organización y estructura de las comunidades vegetales.
Por otro lado, el espectacular avance de las técnicas moleculares aplicables en ecología ha permitido comenzar a
desentrañar la diversidad de la biota edáfica y los mecanismos por los cuales ésta afecta al resto del ecosistema. El suelo
contiene una ingente diversidad biológica, en muchos casos funcionalmente redundante, que controla procesos ecosistémicos
claves como la descomposición de la materia orgánica y el reciclado y mineralización de los nutrientes. Además, algunos
grupos de organismos edáficos están íntimamente asociados a las raíces e influyen directa o indirectamente en las
interacciones entre plantas - y entre plantas y animales – jugando un papel decisivo en el modelado de las comunidades. Por
lo tanto, el suelo ha resultado ser un subsistema muy complejo desde el punto de vista biológico, que es imprescindible
conocer para comprender la organización y funcionamiento de los ecosistemas. El trabajo en este sentido, como quien dice,
acaba de empezar, pero parece claro que el modelo tradicional, en el que el suelo era considerado un elemento meramente
estructural, ha sido sustituido por una visión dinámica y multitrófica que integra los procesos e interacciones que ocurren
tanto en el suelo como en la parte aérea.
En este monográfico hemos reunido varios trabajos que abordan la relación planta-suelo desde diferentes perspectivas.
Somos conscientes de que, ya sea por limitaciones de espacio o de tiempo, hay aspectos que han quedado fuera. En
cualquier caso, la selección final de artículos proporciona una visión lo suficientemente amplia como para resultar interesante
para un gran número de investigadores. Dicha selección incluye los ciclos de nutrientes y su importancia en los sistemas
mediterráneos; el uso de técnicas moleculares para estudiar la diversidad de microorganismos edáficos y su relación con
rasgos biogeoquímicos, los hongos micorrícicos y su papel en el funcionamiento de las comunidades vegetales de sistemas
áridos y en la regeneración de pinares después de incendio; la relación entre la biota edáfica y las interacciones entre plantas
y animales en la parte aérea de los ecosistemas; y el papel que juega el suelo tanto en las invasiones biológicas como en la
revegetación de áreas degradadas. Creemos que estos trabajos son un buen ejemplo del estado actual del estudio de las
interacciones planta-suelo y esperamos que sirvan como punto de partida para afrontar nuevos retos en la investigación
ecológica.
Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor. ISSN 1697-2473.
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Ecosistemas 18 (2): 4-19. Mayo 2009.
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REVISIONES
Ciclos de nutrientes y procesos edáficos
en los ecosistemas terrestres:
especificidades del caso mediterráneo y
sus implicaciones para las relaciones
suelo-planta
A. Gallardo 1 , F. Covelo 1 , L. Morillas 1 , M. Delgado 1
(1) Departamento de Sistemas Físicos, Químicos y Naturales. Universidad Pablo de Olavide. Ctra. Utrera km. 1, 41013 Sevilla, España.
Recibido el 26 de febrero de 2009, aceptado el 17 de abril de 2009.
Gallardo, A. (2009). Ciclos de nutrientes y procesos edáficos en los ecosistemas terrestres: especificidades del caso
mediterráneo y sus implicaciones para las relaciones suelo-planta. Ecosistemas 18(2):4-19.
Los ecosistemas mediterráneos son clásicamente considerados como pobres en nutrientes. La disponibilidad de nutrientes para las plantas
depende de varios mecanismos complejos y mutuamente dependientes. En primer lugar dependerá del retorno de necromasa al suelo, y de la
eficiencia que las plantas muestren en la conservación de los nutrientes en sus tejidos, lo que va a determinar la cantidad y calidad de
necromasa a descomponer y el equilibrio entre mineralización e inmovilización microbiana. En segundo lugar de las condiciones climáticas,
cuyo elemento diferenciador en ecosistemas mediterráneos son los ciclos cortos y frecuentes de secado-rehumedecido. En este escenario,
la inmovilización microbiana juega un papel crucial, y la posibilidad de que las plantas adquieran el temporalmente abundante nitrógeno
orgánico disuelto es una posibilidad escasamente explorada. Por otra parte, las altas tasas de deposición atmosférica de N, junto con los
cambios en temperatura y humedad como resultado del cambio global, plantean nuevos escenarios nutricionales para los ecosistemas
mediterráneos.
Palabras clave: Nutrientes del suelo, reabsorción de nutrientes, tasas de descomposición y mineralización, nitrógeno orgánico disuelto.
Gallardo, A. (2009). Nutrient cycling and soil processes in terrestial ecosystems: specific nature of Mediterranean
ecosystem and its implications for the soil-plant relationship. Ecosistemas 18(2):4-19.
Mediterranean ecosystems are classically regarded as nutrient-poor ecosystems. Nutrient availability for plants depends on several complex
and interacting mechanisms. First, nutrient availability will depend on leaf and root litterfall and other nutrient inputs processes (such as
nutrient stemflow and throughfall). Plant strategies for nutrient conservation in their tissues will determine the litter quality, the decomposition
rate, and finally the equilibrium between mineralization and immobilization in the microbial biomass. Secondly, nutrient availability for plant will
depend on soil climatic conditions. As compared with other ecosystems, Mediterranean ecosystems are exposed to frequent and short
drying-rewetting cycles. Under these conditions, rapid nutrient immobilization likely occurs, and the possibility of dissolved organic nitrogen
uptake by plants, as observed in other nutrient-poor ecosystems, remains largely unexplored. Increasing atmospheric nitrogen deposition,
and changes in soil temperature and humidity as consequence of Global Change emerge new nutritional scenarios for Mediterranean
ecosystems.
Key words: Soil nutrients, nutrient resorption, decomposition and mineralization rate, dissolved organic nitrogen.
Introducción
Los suelos sobre los que se desarrollan los ecosistemas mediterráneos presentan características funcionales diferentes de
los que se encuentran en ecosistemas templados y tropicales. Por un lado son suelos más jóvenes y menos profundos que
los tropicales, por estar sometidos a tasas de meteorización de la roca sensiblemente inferiores. Se distinguen de los suelos
Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor. ISSN 1697-2473.
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
bajo ecosistemas templados fundamentalmente por haber estado sujetos a una mayor tasa de erosión, debido a unos usos
más intensivos y prolongados por parte del hombre, y quizás por la mayor recurrencia de incendios. Estas diferencias
imponen las primeras restricciones a las plantas que se desarrollan sobre estos suelos. La escasa profundidad impone un
límite al tamaño de los individuos, mientras que la erosión de los horizontes superficiales limita la cantidad de materia
orgánica y los nutrientes que de ella se derivan (Yaalon 1997).
Sin embargo, desde el punto de vista funcional, posiblemente sean las características climáticas de la región mediterránea las
que más determinan los recursos nutricionales de los suelos mediterráneos. La relación negativa que frecuentemente se
encuentra entre la temperatura y la humedad óptimas para el crecimiento bacteriano determinan que las tasas de
descomposición y mineralización de la materia orgánica sólo sean elevadas en periodos cortos e impredecibles a lo largo del
año (kruger et al. 1983). De ello se deriva una baja disponibilidad de nutrientes, lo que explica la gran cantidad de
adaptaciones de las plantas que viven en ambientes mediterráneos encaminadas al aumento de la eficiencia en el uso de
nutrientes. Disponibilidad de agua y nutrientes van a menudo unidos en este tipo de ecosistemas, lo que complica la
interpretación del papel relativo de ambos factores en las adaptaciones de las plantas. Sin embargo, la escasez de nutrientes
para el crecimiento se produce también en periodos de alta disponibilidad hídrica, en particular en especies con capacidad de
extraer agua de horizontes profundos (donde hay pocos nutrientes). El levantamiento hidráulico observado (Peñuelas y Filella
2003) en algunas de estas especies mediterráneas abre la posibilidad de que este mecanismo incremente la disponibilidad de
nutrientes en los horizontes superficiales.
Aparte de las restricciones hídricas, los dos nutrientes que más frecuentemente limitan el crecimiento de las plantas en
ecosistemas mediterráneos son el nitrógeno (N) y el fósforo (P). Los ciclos de ambos nutrientes son muy diferentes, tanto en
lo que se refiere a los flujos de entrada y salida de los ecosistemas como a los mecanismos de retención dentro de éstos.
Por un lado el N tiene formas gaseosas y está prácticamente ausente en los minerales de las rocas madre, lo que determina
que su principal fuente primaria para los ecosistemas sean las entradas atmosféricas y que su subciclo geoquímico sea muy
limitado. Por el contrario, el P no dispone de ciclo gaseoso, y aunque puede ser depositado ocasionalmente en forma de
aerosoles (polvo atmosférico), su principal forma de entrada a los ecosistemas es a través de la meteorización de rocas con
contenido en fósforo. El N es mucho más móvil en los ecosistemas terrestres, exportándose con mayor facilidad que el P
(Vitousek y Howarth 1991). Por ello, en ecosistemas sometidos a frecuentes perturbaciones, es más probable encontrar
limitación por N que por P, aunque no siempre es así (Sardans et al. 2004). La creciente deposición atmosférica de N a la que
está expuesta gran parte de Europa puede tener como consecuencia que el P reemplace al N como elemento limitante en
gran número de ecosistemas (Herut et al. 1999). También son previsibles cambios en la disponibilidad de nutrientes en
respuesta al Cambio Climático, lo que puede dar a lugar a escenarios nutricionales nuevos para las plantas mediterráneas
(Sardans et al. 2008). A todo ello hay que sumarle el hecho de que las plantas mediterráneas sean capaces de tomar
nitrógeno directamente de formas orgánicas lábiles, lo que se está demostrando en un número cada vez mayor de ambientes
(Jones et al. 2005).
En este trabajo se resumen en primer lugar los mecanismos que determinan la entrada de nutrientes al suelo, incluyendo las
tasas de reabsorción, la capacidad máxima de reabsorción, el desfronde y el pluviolavado. En segundo lugar, se repasarán las
tasas de descomposición y mineralización en ecosistemas mediterráneos, así como la retención de los nutrientes en la
biomasa microbiana. Se prestará especial atención a la presencia de nitrógeno orgánico disuelto en suelos mediterráneos,
como fuente potencial de N para las plantas. Finalmente se revisarán algunos aspectos referentes al efecto del cambio
climático sobre la disponibilidad de nutrientes.
Reabsorción de nutrientes
La cantidad de nutrientes que son transferidos al suelo desde la planta puede ser modificada por el proceso de reabsorción o
retranslocación. Este proceso consiste en la hidrólisis de los nutrientes contenidos en la hoja senescente y el transporte de
los productos resultantes a tejidos en crecimiento o hacia zonas perennes de la planta donde son almacenados hasta su
posterior utilización (Thomas y Stoddart 1980). La reabsorción supone un importante mecanismo de conservación de
nutrientes, en especial en el caso de N y P, los nutrientes que con más frecuencia limitan la producción primaria en
ecosistemas terrestres. Además, tiene importantes implicaciones a nivel de ecosistema ya que determina, en cierto modo, la
calidad de la hojarasca y, por tanto, su tasa de descomposición (Gallardo y Merino 1993; Aerts 1996, 1997; Cornelissen y
Thompson 1997; Knops et al. 1997).
Los nutrientes reabsorbidos desde las hojas senescentes pueden ser reutilizados de manera directa por la planta para la
producción de nueva biomasa, aumentando la eficiencia de la planta en el uso de los nutrientes (NUE). Aunque esta
estrategia de conservación de nutrientes es potencialmente ventajosa en ambientes con una baja disponibilidad de nutrientes,
no hay evidencias que apoyen la hipótesis de que las plantas propias de hábitats infértiles, o con diferentes estrategias
foliares (perennifolias vs. caducifolias), sean más eficientes en la reabsorción de nutrientes (Aerts 1996). La estrategia
asociada a la elevada NUE en las plantas perennifolias, típicas de ambientes mediterráneos, consiste en la producción de
tejidos con bajas concentraciones de nutrientes y una elevada longevidad, más que en la maximización de la eficiencia de
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
reabsorción. Así, una menor producción de biomasa por unidad de N absorbido, puede ser parcialmente compensada por el
mayor tiempo de vida de sus tejidos (Escudero et al. 1992; Aerts 1996; Killingbeck 1996; Eckstein et al. 1999).
Las plantas reabsorben, por término medio, el 50% de su contenido foliar de N y P antes de la abscisión (Aerts 1996), aunque
este porcentaje (denominado “eficiencia en la reabsorción”) es muy variable tanto a nivel inter- como intraespecífico
(Killingbeck et al. 1990; May y Killingbeck, 1992; Killingbeck 1993, Nordell y Karlsson 1995). Esta variabilidad se explica por
múltiples factores, entre los que se incluyen las condiciones climáticas, la cantidad relativa de las fracciones insolubles y
móviles de cada nutriente en la hoja, su composición química y el flujo de carbohidratos (Pugnaire y Chapin 1993). Otros
factores, como la humedad del suelo (Boerner 1985; del Arco et al. 1991; Escudero et al. 1992) o la edad del individuo
(Eckstein et al. 1999) podrían también influir en la eficiencia de las plantas en la reabsorción de nutrientes. A escala global,
las variaciones en la eficiencia en la reabsorción de nutrientes están relacionadas con la latitud, la precipitación y la
temperatura. Yuan y Chen (2009) en un análisis de datos de reabsorción de N y P en especies leñosas observaron un
incremento de la eficiencia en la reabsorción de N con la latitud y su disminución con la temperatura y precipitación. La
eficiencia en la reabsorción de P mostró un patrón contrario, disminuyendo con la latitud y aumentando con la temperatura y
la precipitación, coincidiendo con la mayor limitación por P que experimentan los ecosistemas tropicales. Estos resultados
sugieren que bajo limitación de N o de P sería más probable que se incrementara la reabsorción y, al contrario de lo que
sugiere Aerts (1996), soporta la idea de que especies de hábitats infértiles tendrían mayores tasas de reabsorción de
nutrientes que especies de hábitats fértiles.
Concentración final de nutrientes en hojarasca
Debido a la falta de un patrón de variación consistente en la eficiencia en la reabsorción de nutrientes y la fertilidad del hábitat
o las diferentes formas de vida, varios estudios han sugerido que la cantidad residual de nutrientes en las hojas senescentes
es una medida más apropiada para cuantificar el reciclado de nutrientes/conservación de nutrientes por la planta. El nivel
mínimo al que las plantas pueden reducir el contenido foliar en nutrientes antes de su abscisión se conoce como capacidad
de reabsorción (“resorption proficiency”; Killingbeck 1996, Eckstein et al. 1999). Mientras que la eficiencia en la reabsorción
en muchos estudios es independiente del estatus nutricional de la planta, la capacidad de reabsorción de la hoja está
fuertemente relacionada con el contenido de nutrientes en las hojas verdes (Killingbeck y Whitford, 2001; Killingbeck 1996;
Aerts 1996), y difiere entre sitios con diferente disponibilidad de nutrientes, presentando mayor capacidad de reabsorción las
especies propias de hábitats pobres en nutrientes (Wright y Westoby 2003).
A partir del análisis de la concentración de N y P en hojas senescentes de 89 especies de plantas, Killingbeck (1996)
establece unos valores umbrales que representan los límites fisiológicos a los que las plantas pueden reducir la concentración
de nutrientes en sus tejidos, que indicarían una reabsorción completa. Para especies caducifolias, niveles de N y P inferiores
al 0.70% y 0.05% respectivamente indicarían una reabsorción completa y niveles por encima del 1.0% y 0.08% de estos
nutrientes en las hojas senescentes, representan una reabsorción incompleta, o lo que es lo mismo, una baja capacidad de
reabsorción de nutrientes. Para especies perennifolias el valor umbral establecido para el N coincide con el señalado para
especies caducifolias, pero debido a las diferencias entre ambas formas de vida para reducir la concentración de P en sus
tejidos, los valores umbrales son 0.04% por debajo del cual la reabsorción de P sería completa, y 0.05% que indicaría una
reabsorción incompleta. Así, para ecosistemas mediterráneos con predominio de perennifolias, la capacidad de reabsorción
de P esperable sería mayor que para ecosistemas templados.
Desfronde
El retorno de materia orgánica y elementos minerales a través de la caída de las partes aéreas de la planta (desfronde) junto
con la tasa de renovación de la biomasa subterránea constituye el principal proceso de transferencia de nutrientes al suelo
(Vitousek et al. 1995). El reciclado de los nutrientes aportados por el desfronde puede llegar a suponer más del 90% del
nitrógeno y fósforo absorbido por las plantas (Chapin et al., 2002), por lo que juega un papel fundamental en el ciclo de
nutrientes y en la transferencia de energía entre las plantas y el suelo.
En la mayoría de ecosistemas, las hojas constituyen la fracción mayoritaria del material de desfronde. Por ejemplo, en los
estudios realizados por Santa Regina y Tarazona (2001b) y Martinez-Alonso et al. 2007, las acículas representan el 50% del
material de desfronde en plantaciones de Pinus sylvestris, el 55% en el caso de Quercus suber (Caritat et al. 2006), el 62%
en Fagus sylvatica (Santa Regina y Tarazona 2001a), y llega a suponer hasta un 80% del material total de desfronde en
Quercus pyrenaica (Santa Regina 2000). El porcentaje de hojas o acículas producido respecto a la biomasa total que retorna
al suelo depende del estado de desarrollo y de la edad de la planta, alcanzándose los máximos porcentajes en los períodos
de máxima producción en los que las tasas de fotosíntesis y respiración son altas (alrededor de la mitad de la vida del árbol;
Martínez-Alonso et al. 2007).
La cantidad de nutrientes que retornan al suelo a través del desfronde depende de la cantidad de hojarasca que se produce y
de su concentración de nutrientes que, a su vez, está determinada por el contenido en nutrientes que alcanzan las hojas
6
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
verdes y la cantidad de nutrientes reabsorbida durante la senescencia (Aerts y Chapin 2000). Diversos estudios han mostrado
una relación significativa entre la producción de hojarasca y las condiciones climáticas. A escala global la producción de
hojarasca disminuye al aumentar la latitud, en relación con los cambios de precipitación, la temperatura y la
evapotranspiración (Berg et al. 1999; Imbert et al. 2004). En general, la producción de hojarasca es mayor en zonas húmedas
y cálidas con suelos fértiles mientras que disminuye en zonas secas y frías y con una baja disponibilidad de nutrientes
(Kimmins 1997). Sin embargo, la producción de hojarasca es muy dependiente de la variabilidad en las condiciones climáticas
entre diferentes años, por lo que es difícil establecer un patrón general a escalas más pequeñas o en zonas con una
variabilidad climática elevada (ej. zona climática Mediterránea; Martinez-Alonso et al. 2007; Pausas et al. 1994). La
producción de hojarasca, el momento de desfronde y, por tanto, el contenido de nutrientes que retorna al suelo con las hojas,
son modificados por variaciones en la precipitación y temperatura. Por un lado, las precipitaciones pueden causar la caída
prematura de las hojas debido al viento que acompaña a las tormentas y además lavan nutrientes de las hojas verdes (Pausas
1997; Wood et al. 2005). Por otro lado, la sequía puede aumentar el contenido en nutrientes de la hojarasca, debido a una
caída prematura de las hojas viejas en respuesta al estrés hídrico, lo que impediría una completa reabsorción de nutrientes
(Imbert et al. 2004; Wood et al. 2005). En este sentido, Martinez-Alonso et al. 2007 señala que el aumento de temperaturas y
los períodos secos condicionan actualmente la dinámica de los bosques en áreas climáticas Mediterráneas.
Como resultado del número de factores que pueden modificar la producción de hojarasca y su contenido en nutrientes, los
datos aportados en relación a la cantidad de nutrientes que retornan al suelo a través de la hojarasca muestran una gran
variabilidad. En general, se observa que las cantidades medias de N y P que retornan al suelo a través de la hojarasca son
mayores para especies caducifolias que para perennifolias. Imbert et al. (2004), señalan aportes anuales de N y P
comprendidos entre 10.3 - 88.0 kg ha-1 año-1 y 0.3- 7.9 kg ha-1 año-1 respectivamente, para especies caducifolias, mientras
que los aportes máximos de N y P en especies perennifolias son inferiores a 47 kg ha-1 año-1 y 4.4 kg ha-1 año-1 ,
respectivamente.
Pluviolavado
El agua de lluvia que cae sobre la vegetación arrastra elementos minerales depositados sobre las hojas y disuelve nutrientes
de las hojas y el tronco, que alcanzan el suelo atravesando la copa (pluviolavado o transcolación) y por escorrentía cortical. El
aporte de nutrientes al suelo por esta vía constituye, en promedio, el 15% del retorno anual de nutrientes de la biomasa
vegetal aérea al suelo (Chapin et al. 2002), pero esta cantidad es muy variable. Los factores que determinan esta variación
son, principalmente, las condiciones climáticas (intensidad y duración de las lluvias incidentes) y la estructura aérea de la
vegetación, que a su vez está determinada por la composición de especies, morfología, edad de las hojas y el tipo de manejo
(Santa Regina y Tarazona 2001b). Asimismo, la cantidad de nutrientes depende del elemento considerado (su solubilidad en
la hoja). Por ejemplo, los aportes de P al suelo por pluviolavado suelen ser pequeños, mientras que el potasio (K) es un
elemento más soluble en la hoja y se pierde más fácilmente por lavado de la misma.
Tasas de descomposición y mineralización.
La tasa de descomposición indica la tasa de renovación (dimensiones T-1 ) o rapidez con que la hojarasca recién caída se
transforma física y químicamente para incorporarse al suelo. Esta incorporación del material foliar puede realizarse en forma
orgánica o inorgánica, y su transformación final en formas inorgánicas se conoce como tasa de mineralización. Ésta última se
suele medir en los horizontes donde se acumulan las raíces finas, y los nutrientes minerales pueden provenir no solo como
consecuencia directa de la tasa de descomposición, sino también como consecuencia de la lenta mineralización de materia
orgánica recalcitrante acumulada en dichos horizontes. Una revisión de las tasas de descomposición y mineralización en
ecosistemas mediterráneos pueden encontrarse en Rodá et al (1999) y en Gallardo (2001). Una de las novedades más
importantes de los últimos años es la constatación de que la radiación, y en gran parte la ultravioleta, alta durante una parte
importante del año en ecosistemas mediterráneos, puede acelerar la descomposición de la hojarasca, como se ha visto en
ecosistemas semi-áridos de la Patagonia (Austin y Vivanco 2006). Este hecho podría contribuir a explicar que las tasas de
descomposición sean mayores de lo que cabría esperar en función de las tasas de evapotranspiración de los ecosistemas
mediterráneos (Berg et al. 1993, Gallardo y Merino 1993).
Los ciclos de secado y humedecido del suelo durante la estación de crecimiento son los que probablemente más condicionen
las tasas de descomposición y mineralización, y su efecto no ha sido suficientemente modelado en ecosistemas
mediterráneos (Li et al. 2006). La mineralización y nitrificación están inhibidas en condiciones de suelo seco, y los períodos
de sequía se traducen en una capa superior seca del suelo que puede restringir la cantidad de N que está disponible
(Garwood y Tyson 1973). Sin embargo, los organismos nitrificantes pueden sobrevivir en forma inactiva en los suelos secos.
Cuando cortos períodos húmedos y secos se alternan, a menudo hay un aumento de la mineralización, debido en parte a un
aumento en el volumen de la población de microorganismos y en parte a los agregados del suelo que se generan durante la
fase de secado, haciendo la materia orgánica más accesible a las enzimas microbianas (Paul y Clark 1989, Davidson et al.
1990). Debido a que los horizontes superficiales se secan más que los profundos, el pedoclima para la mineralización puede
ser más favorable en profundidad que en superficie (Rovira y Vallejo 1997). Estos autores encontraron que la reducción de la
7
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
disponibilidad de oxígeno en los horizontes más profundos tenía menos efecto en la descomposición y mineralización que la
desecación en los horizontes superficiales.
El secado y rehumedecido de los suelos representa un estrés fisiológico común para las comunidades microbianas que
habitan los suelos superficiales. Un ciclo de secado-rehumedecido puede inducir la lisis en una proporción significativa de la
biomasa microbiana, y puede directa o indirectamente influenciar la composición de la comunidad microbiana (Fierer et al.
2003). Así, el cambio repentino en potencial hídrico del suelo asociado con el re-humedecido es el causante del shock
osmótico microbiano que induce la lisis de las células microbianas o una liberación de solutos intracelulares (Bottner 1985;
Van Gestel et al. 1992; Halverson et al. 2000). Estos sustratos lábiles de C y N pueden ser rápidamente mineralizados por los
microbios sobrevivientes, produciendo un pulso de mineralización bruta de C y de N (Birch 1959; Kieft et al. 1987). Además, el
secado-rehumedecido puede causar la rotura de agregados del suelo, poniendo al alcance de los descomponedores materia
orgánica previamente protegida (Adu and Oades 1978; Appel 1998; Lundquist et al. 1999). Fierer y Schimel (2002) encontraron
que la exposición a frecuentes episodios de secado-rehumedecido disminuía la cantidad de CO2 liberado, e incrementaba la
actividad de las poblaciones de nitrificantes autótrofas. Seis semanas después del último ciclo de secado-rehumedecido, las
tasas respiratorias en los suelos fueron sustancialmente más bajas que las observadas en los suelos no estresados,
sugiriendo que los episodios de secado-rehumedecidos pueden inducir cambios significativos en la dinámica microbiana del C
y el N, y que estos efectos pueden durar más de un mes después del último ciclo de secado.
Las tasas netas potenciales de mineralización del N en ecosistemas mediterráneos suelen oscilar entre 0.2 y 0.8 mg N kg-1
suelo día -1 , y dependen mucho de la relación C/N, más concretamente de la relación carbohidratos/N disponible (Gallardo y
Merino 1998). La comparación con otros ecosistemas no es fácil, ya que mientras que en ecosistemas templados o
tropicales estas tasas operan durante prolongados espacios de tiempo, en la cuenca mediterránea se restringen a los pocos
periodos húmedos. Por ejemplo, en un matorral atlántico se encontraron tasas netas potenciales de 0.88 mg kg-1 suelo día -1 ,
en el rango superior de los matorrales mediterráneos (Rodríguez et al. 2007), pero además las condiciones hídricas en dicha
comunidad se pueden considerar óptimas en la mayor parte de la estación de crecimiento. En ocasiones las tasas de
mineralización puede ser negativas, lo que se conoce como inmovilización neta, y ocurre cuando la cantidad de nitrógeno
incorporado a la biomasa microbiana supera al mineralizado. Muchos menos datos existen sobre las tasas de mineralización
del P, ya que este elemento reacciona fácilmente con los minerales del suelo, lo que hace más complejo el cálculo de estas
tasas (ver Viñegla et al. 2006).
La heterogeneidad espacial es otro aspecto a destacar cuando se miden las tasas de mineralización en ecosistemas
mediterráneos, donde el dosel vegetal suele ser muy discontinuo. Algunos estudios en ecosistemas de Dehesa han mostrado
que los suelos desarrollados bajo las copas de los árboles son más ricos en materia orgánica y nutrientes (Escudero 1985,
Jackson et al. 1990, Gallardo et al. 2000). Resultados obtenidos por los autores de esta revisión muestran que en un espartal
semi-árido del centro de la península Ibérica, las tasas de mineralización varían por un factor de 4 cuando se comparan bajo la
copa de retama, de esparto o en el suelo desnudo (Fig. 1).
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 1. Tasas de mineralización de nitrógeno bajo retama, esparto y suelo desnudo en un
espartal semiárido del centro peninsular (Delgado, M. en preparación).El límite superior e inferior de
las cajas representan el cuartil 75 y 25 respectivamente. La línea representa la mediana.
Nitrógeno orgánico disuelto (NOD) en suelos mediterráneos.
La mayoría de los estudios realizados en torno a la disponibilidad de nutrientes en el medio se han centrado básicamente,
hasta hace unos pocos años, en el nitrógeno inorgánico (NH4 + y NO3 -), fuentes de N para las plantas en el ciclo clásico del N;
mientras que el nitrógeno orgánico disuelto (NOD) ha pasado bastante desapercibido. Sin embargo, recientes investigaciones
confieren al NOD un importante papel en procesos ecológicos tales como la mineralización, el lavado de nutrientes o la
absorción de nutrientes por plantas (Nasholm et al. 1998; Perakis y Hedin 2002; Jones et al. 2004; Schimel y Bennett 2004;
Bardgett 2005; Ros et al. 2009). La capacidad de absorción directa de NOD por parte de las plantas, sin necesidad de su
previa mineralización microbiana, ha sido demostrada en la actualidad para diversas especies, tanto en ecosistemas boreales
con alta dominancia de NOD en el medio, como en ecosistemas agrícolas donde el NOD, no es la forma dominante, lo cual
remarca una alta adaptabilidad de las plantas a la toma de esta fuente (Kielland 1994; Nasholm et al. 1998; Lipton y Nasholm
2001; Christou et al. 2006; Harrison et al. 2007). Todo esto ha desembocado en una nueva visión del ciclo del N, que
considera la capacidad de las platas para competir de manera eficaz con los microorganismos del suelo por este recurso, y
que coloca a la tasa de despolimerización de la materia orgánica como el principal proceso que controlaría la disponibilidad
del N para plantas (papel que jugaba la tasa de mineralización en el modelo clásico; Neff et al. 2003; Schimel y Bennet 2004).
La disponibilidad del NOD en el medio esta limitada por distintos factores como la temperatura y humedad del suelo, que
incrementan la concentración de NOD al favorecer una mayor tasa de descomposición (Jones y Kielland 2002). La
precipitación, sin embargo, puede disminuir el NOD mediante procesos de lixiviación, afectando en mayor medida al NOD lábil
que al recalcitrante (Qualls y Haines 1991; Neff et al., 2002; 2003). Otro factor regulador de la cantidad de NOD en los suelos
es la cantidad y calidad de la materia orgánica del suelo, ya que una parte importante del NOD provendría de la
descomposición de dicha materia orgánica, además de otra parte derivada de los exudados radicales (Qualls y Haines 1991;
Moore et al. 1992; Kaiser y Zeck 2000; Neff et al. 2002; 2003).
En ecosistemas mediterráneos, no existe actualmente casi ningún referente sobre las concentraciones de NOD que se
pueden encontrar en sus suelos (Christou et al., 2006; Bernal et al., 2007). En un estudio llevado a cabo en 10 comunidades
vegetales en distintos tipos de ecosistemas mediterráneos del suroeste de la península ibérica, se encontraron valores
medios anuales de NOD de 3,76 mg N kg-1 suelo, si bien estos valores fluctúan entre 1,16 mg N kg-1 suelo para una
comunidad de bosque de ribera y los 7,90 mg N kg-1 suelo encontrados para una comunidad de Juniperus phoenicia (Delgado
y Gallardo, 2008). Bernal et al. (2007) encuentran valores entre 7-11 mg kg-1 en un bosque de ribera mediterráneo del noreste
de la península ibérica. Rodríguez et al. (2007) y Paramá (2006), encuentran valores en suelos de matorrales templados del
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
noroeste de España entre 21 y 79 mg N kg-1 , un orden de magnitud mayor que los encontrados por Delgado y Gallardo
(2008). En general, los valores de NOD en ecosistemas mediterráneos son muy bajos en comparación con los observados en
otro tipo de ecosistemas (Fig. 2). Además, los niveles de NOD en ecosistemas mediterráneos presentan una importante
variabilidad temporal a lo largo de las distintas estaciones (Delgado y Gallardo, 2008). Estos cambios sugieren que el NOD es
tanto una fuente directa como un sumidero del nitrógeno inorgánico presente en los suelos estudiados.
Figura 2. Niveles medios de NOD para comunidades de distintos ecosistemas. Las líneas de error
indican el error estándar. Los valores mediterráneos fueron tomados de Delgado-Baquerizo y
Gallardo. (2008) y valores inéditos de Delgado-Baquerizo, M., Covelo, F., y Gallardo, A. (2008). Los
valores de NOD del bosque de ribera han sido tomados de Bernal et al. (2007). Los datos del brezal
atlántico provienen de Rodríguez et al. (2007) y Paramá et al. (2006). Los valores para el bosque
templado han sido recogidos de Song et al. (2008), Zhong y Makeschin (2003) y Berthrong y Finzi
(2006). Los valores para el bosque boreal y los arbustos subárticos se encuentran en Kranabetter et
al. (2007) y Rinnan et al. (2007).
La dominancia relativa de las formas disponibles de N (amonio, nitrato y NOD) en el medio, puede condicionar la preferencia
de absorción de la forma dominante por parte de las plantas. Schimel y Bennet (2004) sugieren que en ecosistemas pobres
en nutrientes, como sería el caso de los ecosistemas mediterráneos, la forma dominante de N lábil en el suelo debería ser el
NOD. Nuestros datos confirman esta tendencia para la mayoría de las comunidades vegetales mediterráneas estudiadas, si
bien no se cumple para todas las estaciones, existiendo una alta mineralización durante los meses de verano y otoño, donde
dominan las formas de N inorgánicas (Delgado-Baquerizo y Gallardo, 2008). La mayor dominancia de NOD durante la estación
de crecimiento sugiere que las plantas mediterráneas podrían hacer uso preferente de este recurso, extremo que hasta la
fecha no ha sido demostrado.
Nutrientes en la biomasa microbiana
Los microorganismos del suelo juegan un papel central en la retención y liberación de nutrientes en ecosistemas naturales,
siendo al mismo tiempo una fuente y sumidero de estos. La relación de éstos con las plantas puede ser tanto de mutualismo
como de competencia (Harte y Kinzig 1993). La cantidad de biomasa microbiana varía a lo largo del año, siendo esta
dinámica temporal muy importante en el grado de liberación o inmovilización de nutrientes en el medio, y por lo tanto en su
disponibilidad para otros organismos (Bauthus y Barthel, 1995; Diaz-Ravina et al, 1995). El crecimiento de la biomasa
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
microbiana se ve influenciado por factores tales como la humedad del suelo, la temperatura, la aireación, la cantidad y
naturaleza del C orgánico en el medio o el pH del suelo, existiendo distintos óptimos en función del tipo de microorganismos
Vitousek 1982; Cochran et al., 1989; Tietema y Wessel, 1992; Wardle 1998. Además, en los ecosistemas mediterráneos, las
concentraciones de nutrientes en el suelo y en la biomasa microbiana pueden verse afectadas por los frecuentes ciclos de
secado-rehumedecido (Schimel et al., 2007). Así pues, durante periodos de secado, los microorganismos del suelo incorporan
solutos para ajustarse osmóticamente a la ausencia de agua en el suelo, inmovilizando y, por tanto, disminuyendo la
concentración de nutrientes disponibles en el medio (Schimel et al. 2007). La capacidad de aclimatación a ciclos de secado y
rehumedecido es propia de cada microorganismo, siendo mayor para bacterias gram positivas (Schimel et al., 2007). Durante
los periodos de rehumedecimiento del suelo, los microorganismos liberarían osmolitos (incluyendo NOD) previamente
acumulados durante periodos de secado, los cuales pueden ser cuantitativamente importantes (Schimel et al., 2007).
Los datos sobre los niveles de biomasa microbiana en ecosistemas mediterráneos son escasos. Gallardo et al. (2000)
encuentran valores de N en biomasa microbiana para una dehesa de encinas situada en Sierra Morena, en torno a 122,2 mg N
kg-1 suelo y 73,1 mg N kg-1 suelo, bajo encina y entre encinas, respectivamente. Por otro lado, en un estudio inédito llevado a
cabo por Delgado-Baquerizo, M., Covelo, F., y Gallardo, A. (2008) en 10 comunidades vegetales en distintos tipos de
ecosistemas mediterráneos (desde una comunidad dunar de Ammophila arenaria hasta bosques de Quercus suber) del
suroeste de la península ibérica, se encontraron valores medios anuales de 41,7 mg N kg-1 suelo de N en biomasa
microbiana. Sin embargo, se observó una gran variabilidad entre las distintas comunidades muestreadas, encontrándose
valores medios anuales de 0,45 mg N kg-1 suelo en la comunidad dunar de Ammophila arenaria hasta los 100,31 mg N kg-1
suelo observados para la comunidad de Quercus suber situada en el Parque Natural de los Alcornocales. Estos últimos
valores observados en el bosque mediterráneo de Quercus suber fueron parecidos a los encontrados en bosques templadosfríos del norte de EEUU (de 41,7 a 101,5µg N g-1 suelo, Berthrong y Finzi 2006, Fig. 3). Los altos niveles de N en biomasa
microbiana encontrados en gran parte de las comunidades de plantas muestreadas, muy superiores a los niveles de N
inorgánico (amonio y nitrato) y NOD, sugieren una alta inmovilización del N en ecosistemas mediterráneos por parte de los
microorganismos. Este fenómeno limita las concentraciones de N disponibles para las plantas, pero constituye una fuente de
mineralización rápida en los ciclos de rehumedecido del suelo (Bauthus y Barthel, 1995; Diaz-Ravina et al., 1995). Por otro
lado, los niveles de biomasa microbiana en suelo, están condicionados por la marcada estacionalidad propia del clima
mediterráneo. Así pues, aunque los niveles de N en biomasa microbiana suelen permanecer altos a lo largo del año, se
produce una disminución de invierno a primavera coincidiendo con un incremento de disponibilidad de otras formas de N en el
sistema (Delgado y Gallardo 2008). Según Schimel et al. (2007) esto podría sugerir que los microorganismos absorberían
formas de N bajo condiciones ambientales adversas y los liberarían con la llegada de condiciones óptimas.
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 3. Niveles medios de nitrógeno en biomasa microbiana en distintos ecosistemas. Las líneas
de error indican el error estándar. Los valores mediterráneos fueron tomados de Delgado-Baquerizo y
Gallardo. (2008) y valores inéditos de Delgado-Baquerizo, M., Covelo, F., y Gallardo, A. (2008). Los
valores de bosques templados provienen de Berthrong y Finzi (2006) y Song et al. (2008). Los
valores de pinar canario provienen de Rodriguez et al. (2009). Los valores del desierto están
extraídos de Gallardo y Schlesinger (1995), mientras que los de bosques boreales se encuentran en
Kranabetter et al. (2007).
Disponibilidad de nutrientes y cambio global
Dos de los aspectos más importantes del cambio global desde el punto de vista del ciclo de nutrientes en ecosistemas
mediterráneos serían la deposición atmosférica de N y el cambio climático. La deposición atmosférica de N en los
ecosistemas forestales de la cuenca mediterránea está aumentando en los últimos años debido al aumento de las emisiones
de N oxidado de la industria y el transporte, y del N reducido proveniente de la ganadería intensiva y la agricultura (Vitousek et
al., 1997; Gruber y Galloway, 2008; Galloway et al., 2008). Las entradas de N atmosférico están asociadas a la acidificación
del suelo, la alteración de la composición de las comunidades vegetales, la disminución de micorrizas, y la elevación de las
concentraciones de nitrato en suelos, aguas subterráneas y arroyos (Bytnerowicz y Fenn, 1996; Fenn et al., 1998; Fenn y
Poth, 1999). Recientemente se ha visto que el enriquecimiento de nitŕogeno está asociado al descenso de la biomasa
microbiana del suelo (Treseder, 2008), y teniendo en cuenta la importancia de este reservorio de nutrientes en ecosistemas
mediterráneos, es previsible que afecte a las tasas de transformación de la materia orgánica y la disponibilidad de nutrientes
para las plantas.
El aumento de la deposición de N en los bosques ha excedido la capacidad de asimilación de algunos ecosistemas
produciendo desequilibrios de nutrientes y lixiviación, en un proceso conocido como 'saturación de N' (Aber et al., 1998). La
saturación de N se ha descrito para los bosques que reciben grandes cargas de este nutriente, que oscilan entre 20 y 100 kg
de N ha-1 año-1 , sin embargo en la mayoría de la cuenca mediterránea los valores observados son más bajos, estando de
cualquier forma por encima de los niveles exentos de contaminación (Escarré et al., 1999; ver Fig. 4). En los ecosistemas
mediterráneos la susceptibilidad de los ecosistemas a la deposición húmeda y seca sigue siendo desconocida en gran
medida, pero es posible que acreciente la baja disponibilidad relativa de P y de otros nutrientes.
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 4. Niveles de deposición atmosférica de N a nivel global (obtenidos de Galloway et al. 2008).
Valores en kg de N por hectárea y año.
El cambio climático probablemente produzca un aumento de la temperatura y de la sequía en el bosque mediterráneo, con
importantes consecuencias para las plantas (Peñuelas et al., 2002; Peñuelas y Boada, 2003; Ogaya y Peñuelas, 2008; Lloret
et al., 2009). Experimentos de simulación de cambios en la temperatura y precipitación, indican cambios en la actividad
enzimática del suelo (Sardans et al. 2008a y b), lo que probablemente tenga consecuencias en forma de cambios en la
disponibilidad de carbono y nutrientes en el suelo junto con cambios en la composición microbiana de la flora edáfica. Sin
embargo, existe todavía mucha incertidumbre sobre los cambios que el cambio climático puede inducir en la disponibilidad de
nutrientes para las plantas, y hasta qué punto estos cambios pueden determinar la respuesta de las plantas a futuros
escenarios. Estos son aspectos que deberán de ser evaluados en detalle en el futuro.
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Ecosistemas 18 (2): 20-31. Mayo 2009.
http://www.revistaecosistemas.net/articulo.asp?Id=601
REVISIONES
El papel de las lombrices de tierra en la
descomposición de la materia orgánica y
el ciclo de nutrientes
J. Domínguez 1 , M. Aira 1 , M. Gómez-Brandón 1
(1) Departamento de Ecoloxía e Bioloxía Animal, Universidade de Vigo, 36310 Vigo, Spain
Recibido el 20 de febrero de 2009, aceptado el 17 de abril de 2009.
Domínguez, J., Aira, M., Gómez-Brandón, M. (2009). El papel de las lombrices de tierra en la descomposición de la materia
orgánica y el ciclo de nutrientes. Ecosistemas 18(2):20-31.
Las lombrices de tierra representan la mayor biomasa animal en la mayoría de ecosistemas templados terrestres, y allí donde son
abundantes pueden procesar a través de sus cuerpos hasta 250 toneladas del suelo al año por hectárea. Este inmenso trabajo influye de
forma muy significativa en las propiedades físicas, químicas y biológicas del suelo, y otorga a estos organismos un papel crucial en la
modificación de la estructura del suelo, en la aceleración de la descomposición de la materia orgánica y del reciclado de nutrientes, que tiene
a su vez efectos muy importantes sobre las comunidades vegetales que viven por encima de la superficie del suelo. En este trabajo hemos
querido revisar e ilustrar cómo las lombrices de tierra son verdaderos aceleradores de los procesos de descomposición de la materia
orgánica y del reciclado de nutrientes a través de sus relaciones con las comunidades microbianas del suelo.
Palabras Clave: ecología del suelo, interacciones fauna-microorganismos, red trófica del suelo.
Domínguez, J., Aira, M., Gómez-Brandón, M. (2009). The role of earthworms on the decomposition of organic matter and
nutrient cycling. Ecosistemas 18(2):20-31.
Earthworms represent the major animal biomass in most terrestrial temperate ecosystems and where they are abundant, they can process
up to 250 tons of soil per hectare per year. This huge work significantly affect soil physical, chemical and biological properties, and gives
them a key role in modifying soil structure and in accelerating the decomposition of organic matter and nutrient turnover, which at the same
time have important effects on the plant communities living aboveground. Here we have reviewed and illustrated how earthworms are real
accelerators of the decomposition of organic matter and nutrient cycling processes through their relationships with the soil microbial
community.
Key words: soil ecology, animal-microbial interactions, soil foodweb.
Lombrices de tierra
Las lombrices de tierra son anélidos oligoquetos clitelados macroscópicos que viven en el suelo. Estos invertebrados
representan la mayor biomasa animal en la mayoría de ecosistemas templados terrestres, influyen de forma muy significativa
en las propiedades físicas, químicas y biológicas del suelo, y juegan un papel crucial en la modificación de la estructura del
suelo y en la aceleración de la descomposición de la materia orgánica y del reciclado de nutrientes (Edwards y Bohlen 1996;
Lavelle y Spain 2001; Domínguez et al. 2004). Se han descrito más de 8000 especies de lombrices de tierra, aunque de la
gran mayoría sólo se conoce el nombre y su morfología, y se desconoce su biología y ecología. Las distintas especies de
lombrices tienen estrategias vitales diferentes, ocupan nichos ecológicos distintos y se han clasificado, sobre la base de su
alimentación y de la zona del suelo en la que viven, en tres categorías ecológicas: epigeas, anécicas y endogeas (Bouché
1977). Las especies epigeas viven en el horizonte orgánico, en o cerca de la superficie del suelo, alimentándose
principalmente de materia orgánica en descomposición (restos vegetales, heces de animales, etc.). Suelen ser especies de
pequeño tamaño, pigmentadas y con altas tasas metabólicas y reproductivas que les permiten adaptarse a las condiciones
ambientales tan variables de la superficie del suelo. Producen deyecciones holorgánicas (Fig. 1) y presentan una tasa alta de
consumo, digestión y asimilación de la materia orgánica, por lo que juegan un papel clave como transformadoras del mantillo.
Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor. ISSN 1697-2473.
20
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 1. Postandrilus majorcanus, especie de lombriz de tierra de considerable tamaño. A su lado
se observan las deyecciones que deposita en la superficie del suelo y que son un reflejo de la
intensa actividad de estos animales en los ecosistemas terrestres templados.
Las especies endogeas viven a mayor profundidad en el perfil del suelo, y se alimentan principalmente de suelo y de la
materia orgánica asociada. Tienen poca pigmentación, y construyen sistemas de galerías horizontales muy ramificadas, que
llenan con sus propias deyecciones mientras se mueven por el horizonte orgánico-mineral del suelo. A diferencia de las
lombrices epigeas, las especies endogeas presentan tasas de reproducción más bajas y ciclos de vida más largos, y son
más resistentes a períodos de ausencia de alimento. Las especies anécicas viven de forma más o menos permanente en
galerías verticales, que pueden extenderse varios metros hacia el interior del perfil del suelo. Por las noches emergen a la
superficie para alimentarse de hojarasca, heces y materia orgánica en descomposición, que transportan al fondo de sus
galerías; depositan sus excrementos en la superficie. Normalmente estas lombrices son grandes y de color pardo oscuro.
Sus tasas reproductivas son relativamente bajas (Bouché 1977; Lavelle et al. 1997; Lavelle and Spain 2001; Monroy et al.
2007).
Red trófica del suelo
El suelo sostiene una red trófica muy compleja cuyo funcionamiento resulta en último término en el reciclaje de la materia
orgánica y el ciclo de nutrientes. Los consumidores primarios de esta red trófica son los microorganismos (bacterias y
hongos) que descomponen y mineralizan sustancias orgánicas complejas (ver Gallardo et al. 2009) . Los microbios son con
muchísima diferencia los miembros más abundantes y diversos de esta red trófica, y así por ejemplo en un gramo de suelo
puede haber entre 5000 y 10000 especies de microorganismos (Torsvik et al. 2002). Los consumidores secundarios y de
niveles superiores son los protozoos y muchos animales de tamaño variado que cohabitan con los microbios, alimentándose
de ellos y dispersándolos a través del suelo. La manera más simple de clasificar a los animales del suelo es hacerlo en
función del tamaño de su cuerpo. La microfauna incluye a los invertebrados más pequeños (ancho del cuerpo < 0,2 mm),
fundamentalmente nematodos y la mayoría de los ácaros, que o bien ingieren microorganismos o metabolitos microbianos o
forman parte de redes tróficas de microdepredadores. La mesofauna (invertebrados de tamaño medio, con una anchura
corporal entre 0,2 y 10 mm) es muy diversa taxonómicamente (incluyendo muchos anélidos, insectos, crustáceos,
miriápodos, arácnidos y otros artrópodos) que funcionan como transformadores del mantillo vegetal, e ingieren una mezcla de
materia orgánica y microorganismos. Además de digerir parte de este material generan importantes cantidades de heces que
sufrirán un ataque microbiano posterior debido a las condiciones favorables de humedad y al mezclado intenso que tuvo lugar
durante su paso a través del intestino. Posteriormente, otros invertebrados pueden reingerir estas deyecciones (coprofagia) y
asimilar una nueva serie de sustratos que han quedado disponibles como consecuencia de la reciente actividad microbiana.
En ocasiones estos depósitos fecales pueden acumularse y llegar a formar el horizonte H de algunos tipos de humus. Por
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
último la macrofauna, formada por los invertebrados más grandes (ancho corporal > 1 cm), incluye fundamentalmente a las
lombrices de tierra, junto con algunos moluscos, miriápodos y distintos grupos de insectos.
Todos estos organismos ocupan varios niveles tróficos, de forma que algunos se alimentan fundamentalmente de microbios
(microbívoros), otros de materia orgánica en descomposición (detritívoros), otros de una mezcla de materia orgánica y
microbios (microbi-detritívoros), mientras que otros son carnívoros o pueden ocupar varios niveles tróficos (Fig. 2, Sampedro y
Domínguez 2008). Algunos autores han propuesto que en las redes tróficas detríticas existe un rango continuo de estrategias
de alimentación que va desde la microbivoría pura hasta la detritivoría pura (Scheu 2002), aunque su estructura trófica y la
utilización específica de los recursos en ellas todavía no se conocen bien. Por ejemplo, todavía no sabemos con certeza
dónde obtienen la energía las lombrices (materia orgánica en descomposición, microorganismos, microfauna o una
combinación de todos ellos). Las lombrices pueden utilizar diferentes estrategias de alimentación, desde mecanismos no
selectivos en los que engullirían todo el suelo hasta estrategias selectivas de apacentamiento (grazing), y parece que tienen la
capacidad de obtener energía tanto de fuentes de carbono vivas como muertas (Domínguez et al. 2003; Aira et al. 2008).
Figura 2. Cambio en el δ15 N (expresado como D ‰) de algunos componentes de la micro y la
mesofauna junto con la lombriz de tierra Eisenia fetida en una pila de estiércol de vaca en el campo
con respecto al sustrato en el que viven. Las diferentes letras denotan diferencias significativas a a
= 0,01, Tukey HSD test. (Modificado de Sampedro y Domínguez 2008).
Por otra parte, las interacciones bióticas entre los descomponedores y la fauna del suelo incluyen procesos de competencia,
mutualismo, depredación, y facilitación (esta última, quizás menos conocida, es una relación entre individuos de especies
diferentes dentro de un ecosistema donde alguna de las especies se beneficia de vivir y crecer junto a otra).
Las lombrices de tierra y la descomposición de la materia orgánica
La descomposición es un proceso en cascada en el que la materia orgánica muerta experimenta una sucesión de
transformaciones físicas y químicas en el suelo que conducen a la mineralización de una parte del recurso y al depósito de
compuestos resistentes en forma de humus (Swift et al. 1979). Los microorganismos producen las enzimas responsables de
la descomposición bioquímica de la materia orgánica, pero donde son abundantes, las lombrices son elementos clave del
proceso e influyen en él a través de efectos directos e indirectos (Fig. 3). Las lombrices de tierra modifican la biomasa
microbiana y su actividad de forma directa a través de la estimulación, digestión y dispersión de los microorganismos (Fig. 4)
e interaccionan con otros componentes biológicos del sistema del suelo, afectando en consecuencia a la estructura de las
comunidades de la microflora y de la microfauna (Fig. 3) (Domínguez et al. 2003; Lores et al. 2006). Los efectos indirectos
derivan de los directos e incluyen procesos de envejecimiento y mezclado de materiales modificados por las lombrices con
otros sustratos orgánicos no modificados por ellas (Fig. 3). Como consecuencia de toda esta cascada de procesos, la
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
materia orgánica del suelo conforma una matriz espacial y temporalmente heterogénea con características diferentes
resultantes de las distintas tasas de degradación que tienen lugar durante la descomposición (Moore et al. 2004).
Figura 3. Efectos directos e indirectos de las lombrices de tierra en la descomposición de la
materia orgánica (MO). Se muestran las dos rutas de interacción que funcionan durante el proceso:
la ruta mediada por las lombrices (líneas negras) y la ruta microbiana (líneas grises). Ambas rutas
incluyen estados intermedios de descomposición (aquí llamados transformados –trans-) que dan
como resultado la materia orgánica final. Las líneas continuas representan los efectos directos y las
discontinuas los efectos indirectos.
23
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 4. Efectos positivos (+) y negativos (-) de las lombrices de tierra sobre los microorganismos.
Los microorganismos son dispersados fundamentalmente a través de las deyecciones de las
lombrices.
La descomposición de la materia orgánica incluye dos fases diferentes en relación a la actividad de las lombrices de tierra, (i)
una fase activa o directa, durante la cual las lombrices procesan la materia orgánica, modificando sus propiedades físicas y
su composición microbiana (Lores et al. 2006), y (ii) una fase de maduración o indirecta durante la que los microbios asumen
el control de la descomposición del material previamente procesado por las lombrices (Domínguez 2004). La duración de la
fase activa no es fija, y depende de la especie y de la densidad de lombrices, así como de sus tasas de ingestión y
procesado de materia orgánica (Aira y Domínguez 2008).
Las lombrices participan en la descomposición de la materia orgánica a través, en primer lugar, de los procesos asociados al
paso a través de sus intestinos (PAIs), que incluyen todas las modificaciones que la materia orgánica en descomposición y
los microorganismos sufren durante ese tránsito (Fig. 5). Estas modificaciones incluyen la reducción del tamaño de partícula
tras el paso por la molleja, la adición de azúcares y otras sustancias, la modificación de la actividad y de la diversidad
microbiana, la modificación de las poblaciones de la microfauna, la homogeneización del sustrato y los procesos intrínsecos
de digestión y asimilación; incluyen también la producción de moco y sustancias excretoras como la urea y el amonio, que
constituyen una fuente de nutrientes fácilmente asimilables para los microorganismos. La descomposición se ve también
favorecida por la acción de microorganismos endosimbiontes que viven en el intestino de las lombrices. Estos microbios
producen enzimas extracelulares que degradan celulosa y distintos compuestos fenólicos, aumentando la degradación del
material ingerido. Otras modificaciones físicas del sustrato originadas por las actividades excavadoras de las lombrices, como
la aireación y la homogeneización del sustrato, también favorecen la actividad microbiana y por consiguiente la
descomposición de la materia orgánica (Domínguez 2004). La actividad directa de las lombrices aumenta significativamente la
mineralización del carbono y nitrógeno en el sustrato, y tales efectos son proporcionales a la densidad de lombrices (Aira et
al. 2008). Otros autores han encontrado respuestas similares en organismos detritívoros involucrados en la descomposición
de la materia orgánica (Aira et al. 2002; Vetter et al. 2004).
24
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 5. Las lombrices participan en la descomposición de materia orgánica a través de procesos
asociados al intestino (PAIs), que incluyen todas las modificaciones que la materia orgánica en
descomposición y los microorganismos sufren durante el tránsito a través del intestino de las
mismas, y de procesos asociados a las deyecciones (PADs), más relacionados con procesos de
envejecimiento, con la acción de la microflora y la microfauna presente en el sustrato y con la
modificación física de los materiales excretados.
Una vez finalizados los procesos asociados al intestino (PAIs) las deyecciones de las lombrices, es decir los materiales
excretados por las mismas sufrirán los procesos asociados a las deyecciones (PADs), más relacionados con procesos de
envejecimiento, con la acción de la microflora y la microfauna presente en el sustrato y con la modificación física de los
materiales excretados (Fig. 4); estos procesos pueden variar en duración de semanas a meses (Aira et al. 2005). Durante
estos procesos los efectos de las lombrices son indirectos y derivados de los procesos asociados al intestino (PAIs).
Estimulación y aceleración de la descomposición por la acción de las lombrices de tierra
La mineralización de nutrientes está gobernada directamente por las actividades de las bacterias y de los hongos. Pero estas
actividades están muy influenciadas por la fauna del suelo que vive junto a los microorganismos, y también por distintas
interacciones de la red trófica que determinan la transferencia de nutrientes a través del sistema. En este sentido, las
deyecciones de las lombrices de tierra juegan un papel muy importante en la descomposición porque contienen nutrientes y
microorganismos que son diferentes a los contenidos en el material orgánico antes de la ingestión (Brown y Doube 2004; Aira
et al. 2006b; Aira y Domínguez 2009). Esto permite una mejor explotación de los recursos remanentes ya sea por la aparición
de nuevas especies de microbios en los sustratos frescos a procesar o por la misma presencia de un conjunto de
compuestos más fácilmente asimilables en las deyecciones.
Existen claras evidencias de que las lombrices de tierra aceleran la tasa de descomposición de la materia orgánica (Fig. 6)
(Atiyeh et al. 2000; Domínguez et al. 2003; Domínguez 2004; Aira y Domínguez 2008, 2009; Aira et al. 2006a, 2007a, 2007b,
2008). Aunque las lombrices pueden asimilar carbono de las fracciones más lábiles de los restos orgánicos, su contribución a
la respiración heterotrófica total es muy pequeña debido a su baja capacidad de asimilación.
25
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 6. Pérdida de carbono (representada como % del C inicial) después de un mes de actividad
de las lombrices de tierra (Eisenia andrei) en estiércol de vaca. Los valores son medias ± ES. El
control es estiércol de vaca sin lombrices de tierra.
La mineralización de nitrógeno está regulada básicamente por la disponibilidad de nitrógeno orgánico disuelto y amonio, la
actividad de los microorganismos y sus requisitos relativos de carbono y nitrógeno. Las lombrices de tierra también tienen un
gran impacto en las transformaciones del nitrógeno a través de modificaciones de las condiciones ambientales y de sus
interacciones con los microorganismos; así su actividad en los restos orgánicos produce condiciones que favorecen la
nitrificación, que resulta en la conversión rápida del nitrógeno amoniacal en nitratos, aumentando la mineralización de
nitrógeno (Fig. 7) (Atiyeh et al. 2000; Domínguez 2004; Lazcano et al. 2008; Aira et al. 2008; Aira y Domínguez 2009).
Figura 7. Efecto de las lombrices de tierra (Eisenia andrei) en la mineralización de nitrógeno
después de un mes de actividad en estiércol de vaca. Los valores son medias ± ES. El control es
estiércol de vaca sin lombrices de tierra.
26
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Aunque ya habíamos comentado que todavía no está claro el nivel trófico que ocupan las lombrices de tierra, es muy probable
que combinen hábitos detritívoros y microbívoros. En este sentido, los efectos de la fauna microbívora sobre la actividad
microbiana y la mineralización de nutrientes son generalmente positivos. La estimulación de la mineralización del carbono se
debe al aumento de la actividad de las poblaciones microbianas y de la tasa de reposición de las poblaciones microbianas
consumidas, mientras que el aumento de la mineralización de N se debe fundamentalmente a la excreción directa del exceso
de N. En general, los microbívoros tienen eficiencias de asimilación más bajas que los microbios sobre los que “pastan”, y por
eso excretan los nutrientes excedentes en formas biológicamente disponibles (así por ejemplo los protozoos bacterívoros
liberan alrededor de un tercio del N consumido (Bardgett 2005)). Esta liberación de nutrientes constituye de hecho una
removilización de aquellos nutrientes que estaban secuestrados en la biomasa microbiana, y se conoce como “bucle
microbiano” (Clarholm 1994).
Efectos de las lombrices de tierra en la estructura de las comunidades microbianas
Las técnicas de análisis de los ácidos grasos de los fosfolípidos (PLFAs, phospholipid fatty acids) (Zelles 1999) han revelado
que las lombrices tienen un gran impacto en la estructura y en la función de las comunidades microbianas. En este sentido,
experimentos realizados por los autores han mostrado que la presencia y la actividad de las lombrices reduce hasta cuatro o
cinco veces la biomasa microbiana viable de la materia orgánica en descomposición, medida como el contenido total de
ácidos grasos de los fosfolípidos (PLFAs), después un mes de actividad en comparación al control sin lombrices (Fig. 8a). La
actividad de las lombrices también redujo la proporción de PLFAs de hongos / PLFAs de bacterias (Fig. 8b) lo que indica que
la disminución de PLFAs fúngicos fue proporcionalmente mayor que la de PLFAs bacterianos.
Figura 8. Impacto de las lombrices de tierra (Eisenia andrei) en las comunidades microbianas
después de un mes de actividad en estiércol de vaca: (a) PLFAs totales, una medida de biomasa
microbiana, y (b) la relación de PLFAs fúngicos: PLFAs bacterianos, una medida de los cambios en
la abundancia relativa de hongos y bacterias dentro de la comunidad microbiana. Los valores son
medias ± ES. El control es estiércol de vaca sin lombrices de tierra.
Algunos de estos PLFAs específicos se pueden utilizar como biomarcadores para determinar el efecto de las lombrices en la
presencia y la abundancia de determinados grupos microbianos; así hemos escogido la suma de los PLFAs característicos
de bacterias Gram-positivas (PLFAs ramificados iso y anteiso), bacterias Gram-negativas (PLFAs monoinsaturados y con
grupos ciclopropil) y de actinomicetos (PLFAs ramificados 10Me) para representar la biomasa bacteriana; y el biomarcador
fúngico 18:2ω6,9 para determinar la biomasa fúngica (Frostegård y Bååth 1996; Zelles 1997). Encontramos que la abundancia
tanto de bacterias como de hongos se vio drásticamente disminuida por la acción de las lombrices después de un mes de
actividad (Fig. 9). Las lombrices pueden reducir la biomasa microbiana directamente mediante consumo selectivo de
bacterias y hongos (Schönholzer et al. 1999) o indirectamente acelerando drásticamente la reducción de recursos para los
microbios.
27
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 9. Efecto de las lombrices de tierra (Eisenia andrei) en las comunidades microbianas
después de un mes de actividad en estiércol de vaca: (a) Biomasa bacteriana, calculada como la
suma de los siguientes PLFAs bacterianos: i14:0, i15:0, a15:0, i16:0, 16:1w5, 16:1w7, i17:0, a17:0,
10Me18:0, 18:1w7, cy17:0 and cy19:0 y (b) PLFA 18:2ω6,9, una medida de biomasa fúngica. Los
valores son medias ± ES. El control es estiércol de vaca sin lombrices de tierra.
En los mismos experimentos estimamos las tasas de crecimiento bacteriano mediante la incorporación de [metil-3 H]-leucina
(Leu) según el método de microcentrifugación (Bååth et al. 2001) y el crecimiento fúngico midiendo la incorporación de [1,214 C]-acetato en la molécula de ergosterol ((Bååth 2001). Encontramos que la actividad de las lombrices produjo una gran
disminución de la tasa de crecimiento bacteriana y no afectó a la tasa de crecimiento fúngico después de un mes de actividad
(Fig. 10). Los estiércoles animales son ambientes ricos en microorganismos en los que las bacterias constituyen la fracción
más grande, con los hongos presentes principalmente en forma de esporas; además, las primeras fases de la
descomposición en estos residuos orgánicos están dominadas primordialmente por las bacterias debido a la disponibilidad de
agua y sustratos fácilmente descomponibles. Por lo tanto, es esperable que la actividad de las lombrices afecte a la tasa de
crecimiento bacteriano en mayor grado que al crecimiento fúngico. Además, la disponibilidad de carbón es un factor limitante
para el crecimiento de las lombrices y se ha señalado que las lombrices y los microorganismos pueden competir por el
carbono (Tiunov y Scheu 2004). La actividad de las lombrices pudo haber reducido la cantidad de recursos disponibles para
las comunidades microbianas, y consecuentemente la tasa de crecimiento bacteriano. Sin embargo cabría esperar que la
tasa de crecimiento fúngico disminuya posteriormente, durante la etapa de maduración, una vez que los recursos menos
recalcitrantes se hubiesen agotado.
Figura 10. Impacto de las lombrices de tierra (Eisenia andrei) en el crecimiento microbiano después
de un mes de actividad en estiércol de vaca: (a) Tasa de crecimiento bacteriano, estimada utilizando
la incorporación de leucina marcada, y (b) Tasa de crecimiento fúngico, estimada utilizando la
incorporación de acetato marcado en el ergosterol. Los valores son medias ± ES. El control es
estiércol de vaca sin lombrices de tierra.
28
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Efectos de las lombrices sobre la actividad de las comunidades microbianas
Como se ha discutido en párrafos anteriores, hay bastantes evidencias que sugieren que las lombrices y otros animales
microbívoros del suelo aumentan la actividad microbiana en primer término. Como consecuencia, la actividad de las lombrices
reduce la disponibilidad de recursos para las comunidades microbianas, y posteriormente y de forma consecuente su
actividad. Así encontramos que la actividad microbiana medida como respiración basal disminuyó después de un mes de
actividad de las lombrices (Fig. 11a).
Figura 11. Efecto de las lombrices de tierra (Eisenia andrei) en la función de las comunidades
microbianas después de un mes de actividad en estiércol de vaca: (a) Respiración basal, una
medida de la actividad microbiana y (b) coeficiente metabólico, estimado como la cantidad de CO2
liberado de la muestra por unidad de biomasa. Los valores son medias ± ES. El control es estiércol
de vaca sin lombrices de tierra.
El carbono orgánico consumido por las comunidades microbianas heterótrofas se reparte entre la producción de biomasa
microbiana, la excreción de metabolitos y la respiración. La proporción de carbono del sustrato retenido como biomasa
microbiana en relación al carbono respirado como CO2 depende de la eficiencia del crecimiento microbiano (es decir, la
eficiencia con la que los sustratos son incorporados como biomasa bacteriana y fúngica o transformados en subproductos),
así como del grado de protección de la biomasa microbiana en el suelo y de la tasa de descomposición de los subproductos
bacterianos y fúngicos por otros microorganismos. Cuanto más baja sea la eficiencia de crecimiento microbiana o menos
protegida esté la biomasa, mayor será la cantidad de carbono perdido como CO2 . Así, el cociente metabólico o actividad
específica de la biomasa microbiana (qCO2 ; respiración microbiana por unidad de biomasa) se puede usar como una medida
de eficiencia microbiana, de forma que valores más altos de qCO2 indican que las comunidades microbianas están bajo
condiciones de mayor estrés, y que destinarán menos energía metabólica a procesos de biosíntesis, mientras que se gastará
una porción importante en el mantenimiento de las células (que se perderá como CO2 ). En este caso nos encontramos con
que la actividad de las lombrices redujo el cociente metabólico después un mes de actividad (Fig. 11b), lo que indica que las
comunidades microbianas utilizaron la energía disponible más eficazmente en presencia de lombrices. Como consecuencia,
el sistema funciona mucho mejor, como se muestra por el incremento abrumador en la tasa de descomposición de materia
orgánica (Fig. 6) y en la tasa de mineralización de nitrógeno (Fig. 7).
Agradecimientos
Este trabajo ha sido financiado con fondos FEDER y los proyectos CGL2006-11928/BOS del Ministerio de Educación y
Ciencia y 07MRU023383PR de la Xunta de Galicia.
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Ecosistemas 18 (2): 32-43. Mayo 2009.
http://www.revistaecosistemas.net/articulo.asp?Id=603
REVISIONES
Organismos del suelo: la dimensión
invisible de las invasiones por plantas no
nativas
S. Rodríguez-Echeverría 1
(1) Centre for Fuctional Ecology and Department of Life Sciences, Faculty of Science and Technology, University of Coimbra, Calçada Martins de
Freitas 3001-456 Coimbra, Portugal.
Recibido el 27 de febrero de 2009, aceptado el 17 de abril de 2009.
Rodríguez-Echeverria, S. (2009). Organismos del suelo: la dimensión invisible de las invasiones por plantas no nativas.
Ecosistemas 18(2):32-43.
Organismos del suelo: la dimensión invisible de las invasiones por plantas no nativas - La estructura y dinámica de las comunidades
vegetales están fuertemente determinadas por las relaciones que establecen las distintas especies vegetales con los suelos que ocupan.
Este papel modelador del suelo se debe no solo a la restricción impuesta por las características químicas y físicas edáficas sino también a la
biota residente que tiene un efecto directo en el desempeño de las plantas. La biota edáfica se encarga de procesos fundamentales para el
ecosistema como son la descomposición y el reciclado de los nutrientes. Además, en la rizosfera existen organismos que forman
asociaciones mutualistas o parasíticas con las raíces de distintas especies vegetales y tienen, por tanto, un fuerte impacto en la
supervivencia y crecimiento de estas especies. Aunque no son muy numerosos, los estudios realizados hasta la fecha demuestran que las
plantas invasoras provocan grandes alteraciones en las propiedades físicas, químicas y biológicas de los suelos invadidos, las cuales
pueden tener un impacto importante en el funcionamiento del ecosistema. Además, las interacciones establecidas entre las plantas no
nativas y el suelo invadido pueden dar lugar a procesos de retroalimentación positivos que refuerzan la invasión y limitan la resistencia y
resiliencia a la invasión del ecosistema afectado.
Palabras clave: ciclos de retroalimentación, descomposición, micorrizas, nitrógeno, nutrientes, rizobios
Rodríguez-Echeverria, S. (2009). Organismos del suelo: la dimensión invisible de las invasiones por plantas no nativas.
Ecosistemas 18(2):32-43.
Soil organisms: the invisible dimension in the invasion by exotic plant species – The structure and dynamics of plant communities are strongly
determined by the interactions established between the different plant species of the community and the soils in which they grow. Not only
soil physical and chemical parameters play a key role in determining plant establishment and survival, but soil biota has a crucial effect on the
performance of different plant species. Soil biota is responsible for fundamental ecosystem processes such as decomposition and nutrient
cycling. In addition, the rhizosphere contains a large number of mutualistic and parasitic organisms that have a strong impact on the survival
and growth of the associated plant species. Although information is still scarce, the studies available up to date show that invasive plants
introduce dramatic changes in the biological, chemical and physical properties of the invaded soils, which will have important consequences
for ecosystem functioning. An emergent pattern is that invasive exotic plants establish positive feedbacks with the invaded soils that
strengthen the invasion and limit the resistance and resilience of the invaded ecosystem.
Keywords: decomposition, feedbacks, mycorrhiza, nitrogen, nutrients, rhizobia
Breve introducción
La introducción de especies vegetales en nuevas áreas geográficas es una práctica común en proyectos agrícolas, forestales
o de jardinería. Sin embargo, en los últimos 50 años se ha constatado que una proporción variable de esas especies no
nativas consigue extenderse fuera de los límites de su introducción y establecer poblaciones dominantes que desplazan a las
comunidades vegetales nativas y alteran significativamente el funcionamiento de los ecosistemas afectados. A estas especies
se les conoce como especies invasoras, y son consideradas en la actualidad una grave amenaza para la biodiversidad y para
la integridad de los ecosistemas a nivel mundial (Lockwood et al. 2008).
Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor. ISSN 1697-2473.
32
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
El comportamiento invasor de una especie no nativa depende de características específicas, tanto de la especie, como son
elevadas tasas de crecimiento y reproducción, tolerancia a un amplio rango de condiciones ecológicas o una alta capacidad
colonizadora y competitiva; como de los ecosistemas invadidos, por ejemplo el grado de perturbación y la existencia de
recursos disponibles y nichos no ocupados (Lockwood et al. 2008). Además, existen procesos ecológicos y evolutivos que
están implicados en la invasión por especies vegetales no nativas. Los más importantes serían la falta de enemigos naturales
en las áreas donde las especies son introducidas, la evolución de nuevos rasgos funcionales y de mecanismos de defensa
más eficaces, el establecimiento de mutualismos más efectivos en las áreas ocupadas, y la transformación de los hábitats
ocupados en beneficio propio (Blumenthal 2005; Keane y Crawley 2002; Lodge 1993; Mitchell y Power 2003; Richardson et al.
2000). Estos procesos se han estudiado fundamentalmente en la parte aérea de los ecosistemas aunque también pueden ser
aplicados a lo que ocurre en la interfase planta-suelo. De hecho, está demostrado que los organismos del suelo juegan un
papel fundamental en la estructura y dinámica de las comunidades vegetales (Connell 1971; Janzen 1970; Mills y Bever 1998;
Reinhart et al. 2003) y, por tanto, deben ser determinantes en procesos tan radicales como la invasión de un ecosistema por
plantas no nativas.
La influencia que el suelo tiene en el establecimiento y crecimiento de distintas especies vegetales se debe tanto a sus
propiedades abióticas, físicas y químicas, como a la biota edáfica residente. Ésta incluye bacterias, hongos e invertebrados
que son mutualistas, herbívoros o patógenos vegetales y, por tanto determinan en gran medida el éxito colonizador de
distintas especies vegetales (Rodriguez-Echeverria et al. 2007, ver también Domínguez et al. 2009; Martínez y Pugnaire 2009;
De la Peña 2009). La biota edáfica es también responsable de procesos ecosistémicos fundamentales como la
descomposición y mineralización de la materia orgánica y los ciclos biogeoquímicos. Como es obvio, los componentes
edáficos biótico y abiótico son interdependientes (Reynolds et al. 2003), y también están íntimamente ligados a la diversidad y
estructura de las comunidades vegetales en lo que se conoce como procesos de retroalimentación planta-suelo.
Procesos de retroalimentación planta-suelo
Las plantas modifican el suelo en el que se instalan desde un punto de vista físico y químico pero también a través de los
exudados de la raíz, que son la fuente primaria de energía para las redes tróficas edáficas. Por su parte, los organismos
edáficos tienen efectos que son específicos para distintas especies vegetales y para la descomposición y los ciclos de
nutrientes. La existencia de procesos de retroalimentación significa que los cambios que ocurran en uno de los componentes,
por ejemplo en la comunidad vegetal, causarán un cambio en el otro, en este caso el suelo, que conllevará un nuevo cambio
en la comunidad vegetal que afectará al suelo y así sucesivamente (Fig. 1). El resultado del proceso será positivo si refuerza
el cambio inicial y negativo si ocurre lo contrario (Bever et al. 1997). Dependiendo de la escala a la que ocurran, los procesos
de retroalimentación positiva pueden contribuir a la heterogeneidad paisajística con manchas dominadas por una o pocas
especies o llevar a un paisaje homogéneo con una o pocas especies dominantes (Fig. 2). Los procesos negativos, en
cambio, contribuyen al aumento de la diversidad vegetal, la aparición de comunidades vegetales más dinámicas y a la
progresión de la sucesión vegetal (Fig. 2) (Bever 2003). En general, las especies invasoras establecen ciclos positivos con el
suelo invadido que contribuyen al establecimiento de poblaciones monoespecíficas dominantes de la especie exótica (Batten
et al. 2008; Jordan et al. 2008; Reinhart y Callaway 2006).
33
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 1. Ciclos de retroalimentación entre planta y suelo: Distintas especies vegetales modifican
de manera diferente las condiciones abióticas del suelo y la biota edáfica. A su vez, las
características abióticas y bióticas del suelo condicionan el establecimiento y crecimiento de las
distintas especies vegetales, a través de efectos directos (mutualistas, herbívoros y patógenos) o
indirectos (descomposición, ciclos de nutrientes).
Figura 2. La estructura y dinámica de las comunidades vegetales depende de los ciclos de
retroalimentación entre las plantas y el suelo (comunidad edáfica). Las líneas continuas representan
interacciones directas y las discontinuas interacciones indirectas. Los procesos de
retroalimentación positivos (+) contribuyen a la dominancia por parte de pocas especies vegetales,
mientras que los procesos negativos (-) contribuyen al aumento de la diversidad vegetal y a la
aparición de comunidades vegetales más dinámicas.
34
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
La mayoría de procesos que incluyen factores químicos y físicos son de signo positivo, ya que las plantas modifican estos
parámetros edáficos en su propio beneficio. Por ejemplo, la mejora de las condiciones microclimáticas bajo la copa de
matorrales de zonas alpinas y árticas permite una aceleración de los procesos biogeoquímicos microbianos, que benefician
directamente a esos matorrales (Ehrenfeld et al. 2005). Otro ejemplo del mismo tipo lo constituyen bosques y brezales
dominados por especies ectomicorrícicas que acumulan compuestos polifenólicos bajo su copa. Estos compuestos
desaceleran la descomposición de materia orgánica y el reciclado de nitrógeno favoreciendo a las especies ectomicorrícicas
(Ehrenfeld et al. 2005).
Casos claros de procesos de realimentación positivos en que intervienen organismos edáficos son los de aquellas plantas con
una fuerte dependencia en organismos mutualistas. En algunos casos, el éxito de la introducción de especies exóticas
depende de la inoculación con los mutualistas apropiados, como se demostró en las plantaciones de Pinus spp. en el
hemisferio sur o de Eucalyptus spp. en el hemisferio norte. La introducción de especies de microorganismos exóticas
representa, sin embargo, un riesgo ecológico importante, ya que puede conferir a la especie vegetal asociada la capacidad
para colonizar nuevas áreas rápidamente y convertirse en una especie invasora. Además, estos microorganismos exóticos
pueden provocar cambios importantes en las comunidades edáficas nativas con consecuencias desconocidas para procesos
claves en el ecosistema.
Los procesos de retroalimentación negativa se deben generalmente a la acumulación de patógenos o herbívoros en las raíces
de una especie determinada (Mills y Bever, 1998), y en ecosistemas naturales son claves en el avance de la sucesión vegetal
y en la coexistencia de distintas especies vegetales, como ocurre en dunas costeras (Van der Putten et al. 1993; Van der
Stoel et al. 2002), en campos abandonados y praderas (Blomqvist et al. 2000) o en bosques tropicales (Connell 1971; Janzen
1970) y templados (Packer y Clay 2000). Algunas especies consideradas invasoras parecen estar controladas en su área
nativa por ciclos de retroalimentación negativa, y su éxito colonizador en áreas donde son introducidas puede ser explicado
por el escape de enemigos naturales existentes en el suelo (Keane y Crawley 2002).
Procesos de retroalimentación planta-suelo e invasión
Klironomos (2002) fue el primero en demostrar que las especies vegetales raras desarrollan procesos de retroalimentación
fuertemente negativos con la biota edáfica asociada, mientras que las especies exóticas desarrollan procesos de
retroalimentación fuertemente positivos. Este estudio también demostró que los hongos micorrícicos arbusculares tenían un
efecto positivo en todas las especies estudiadas, pero que la acumulación de patógenos en la rizosfera de las especies raras
neutralizaba y ultrapasaba este efecto de las micorrizas (Klironomos 2002). Por tanto, según las conclusiones de este estudio
la abundancia de una especie vegetal está determinada por la velocidad a la que se acumulan organismos patógenos
específicos en su rizosfera. Esta velocidad de acumulación de patógenos depende de rasgos biológicos inherentes a cada
especie pero está controlada también por la densidad poblacional, de forma que todas las especies acabarán por desarrollar
procesos de retroalimentación negativos con el suelo que ocupan. Sin embargo, en el caso de especies invasoras agresivas
que conllevan un desplazamiento dramático de las comunidades nativas en las primeras etapas de la invasión, estos
procesos negativos pueden llegar demasiado tarde para permitir la regeneración natural del ecosistema afectado.
Las plantas exóticas invasoras pueden provocar grandes cambios en la fertilidad edáfica y los ciclos de nutrientes, que
favorecen más a las plantas invasoras que a las nativas, y por tanto facilitan la invasión y dificultan la recuperación del
ecosistema nativo (Lindsay y French 2005; Marchante et al. 2008b). El desarrollo de estos procesos de signo positivo por
plantas invasoras puede explicar el aumento de la densidad poblacional de estas especies, y su permanencia y dominancia
en áreas invadidas, pero no está claro que influya en su expansión (Levine et al. 2006). La dispersión de especies anuales es
probablemente más rápida que el desarrollo de procesos de retroalimentación con el suelo ocupado, por lo cual las nuevas
plantas se establecen en suelos donde todavía no existen las condiciones para que se de una retroalimentación positiva. Esto
podría ser diferente para plantas leñosas con ciclos de vida más largos, ya que en este caso hay tiempo para que se
produzcan las alteraciones de las características edáficas antes de la producción y dispersión de semillas. Por tanto, los
procesos de retroalimentación positiva son probablemente más importantes para la expansión de plantas perennes o leñosas
que para especies anuales (Levine et al. 2006).
Algunas especies invasoras que desarrollan ciclos de retroalimentación positiva con el suelo invadido presentan, en cambio,
ciclos de retroalimentación negativa en los suelos de las áreas donde son nativas. La existencia de ciclos de
retroalimentación planta-suelo de diferente signo en áreas nativas e invadidas está bien documentada para Acer platanoides
(Reinhart y Callaway 2004; Reinhart et al. 2006), especie europea invasora en Estados Unidos; y para Acer negundo y Prunus
serotina, especies de Norte-América invasoras en Europa (Reinhart y Callaway 2004; Reinhart et al. 2003). Las diferencias en
el efecto del suelo nativo y no nativo en el crecimiento de estas especies invasoras son debidas al establecimiento de
mutualismos y, fundamentalmente, a la ausencia de patógenos específicos en los suelos de las áreas invadidas, como había
sido demostrado previamente para especies invasoras herbáceas (Klironomos 2002). Por ejemplo, el establecimiento de P.
serotina en su área nativa está condicionado por la presencia de hongos patogénicos edáficos del género Phytium (Packer y
Clay 2000). En los suelos ocupados por P. serotina la densidad de estos hongos es más elevada, lo que conlleva una gran
35
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
mortalidad de las plántulas que crecen cerca de árboles adultos (Packer y Clay 2000). En bosques templados europeos, P.
serotina se comporta como una especie invasora creciendo a densidades mucho mayores que en su área nativa, lo cual está
directamente relacionado con la ausencia o baja densidad de Phytium patogénicos para esta especie, y por tanto, es un claro
ejemplo de escape de los enemigos naturales (Reinhart et al. 2003). Además, la biota de los suelos europeos tiene un efecto
positivo en el crecimiento de las plántulas de P. serotina, lo que sugiere el establecimiento de mutualismos efectivos en los
suelos invadidos (Reinhart et al. 2003). En el caso de las dos especies de Acer mencionadas, las diferencias encontradas
entre el suelo del área nativa y del área invadida son más complejas. En este caso parece haber un efecto positivo de la biota
del suelo invadido en las primeras etapas de la invasión que disminuye con el tiempo (Reinhart y Callaway 2004). Tanto en
áreas nativas como en áreas invadidas la eliminación de la biota del suelo recogido bajo individuos de Acer tiene un efecto
positivo para el crecimiento de nuevas plántulas. Esto significa que el efecto neto de la biota que es acumulada por Acer es
negativo tanto en el área nativa como en el área invadida (Reinhart y Callaway 2004). Sin embargo, en sus áreas nativas las
dos especies de Acer sufren el ataque de patógenos y/o herbívoros edáficos generalistas acumulados por especies vecinas,
lo que no ocurre en el área invadida y explica el efecto positivo del suelo en las primeras etapas de la invasión (Reinhart y
Callaway 2004).
La diferencia en el efecto de los suelos de áreas nativas y no nativas en el crecimiento de plantas invasoras no es siempre tan
clara. En la actualidad no se sabe si ésto se debe a dificultades experimentales que enmascaran las diferencias reales o a la
falta de un patrón generalizado del efecto del suelo. Son necesarios estudios que incluyan suelo de más zonas y de más
etapas temporales, tanto del área nativa como del área invadida, para entender la importancia de estos ciclos de
realimentación en los procesos de invasión.
Mutualistas edáficos e invasión
Los mutualismos más importantes que se establecen entre plantas y organismos del suelo incluyen a los hongos
micorrícicos y a las bacterias fijadoras de nitrógeno (Fig. 3; ver ejemplos en Buscardo et al. 2009; Martínez y Pugnaire 2009).
Son, por tanto, mutualismos dedicados a mejorar la toma de nutrientes por las plantas, cuya importancia en la invasión por
plantas exóticas está poco estudiada. La hipótesis de los mutualismos reforzados (Reinhart y Callaway 2006) postula que los
procesos de retroalimentación positivos detectados en la invasión pueden deberse a la formación de mutualismos más
efectivos en las zonas invadidas que los existentes en el área nativa para esa especie. Aunque existen algunas evidencias
experimentales que apoyan esta hipótesis, no está claro qué mecanismos evolutivos y ecológicos pueden explicar el
desarrollo de mutualismos más efectivos entre organismos que no han seguido un proceso de co-evolución. De cualquier
forma, y a pesar de la escasa información existente en este campo, los resultados obtenidos hasta la fecha sugieren que los
mutualistas edáficos pueden contribuir decisivamente al éxito invasor de algunas especies exóticas (Rodríguez-Echeverría et
al. 2009).
Figura 3. (A) Esporas de hongos micorrícicos arbusculares, (B) arbúsculos desarrollados en la
asociación micorrícica, y (C) nódulos radiculares donde se realiza la fijación de nitrógeno
atmosférico por rizobios. Todas las fotografías corresponden a organismos asociados con plantas
de Acacia longifolia en poblaciones invasoras de la costa de Portugal.
Las micorrizas son asociaciones mutualistas establecidas entre las raíces de plantas superiores y helechos, y diversas
familias fúngicas. Esta asociación permite una mejor absorción de nutrientes y agua para la planta, y proporciona compuestos
carbonados al hongo. Además, las micorrizas contribuyen a la agregación de las partículas de suelo y pueden proteger a la
planta frente al ataque de patógenos y herbívoros (Azcón-Aguilar y Barea 1996; de la Peña et al. 2006; Rillig y Mummey
2006).
Las micorrizas arbusculares (AM) son las más extendidas ya que forman asociaciones con el 90% de las angiospermas
estudiadas. La diversidad de hongos que forman AM se ha relacionado positivamente con la diversidad vegetal y la
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
productividad de ecosistemas terrestres (van der Heijden et al. 1998). Este efecto positivo de los hongos AM parece deberse a
la baja especificidad y alta diversidad funcional de estos hongos, de forma que la asociación micorrícica puede variar desde
mutualista a parasítica para especies vegetales diferentes (Johnson et al. 1997). Aunque algunos estudios muestran que sí
existe una cierta preferencia en la asociación de diversas plantas y hongos micorrícicos (Douhan et al. 2005; Öpik et al.
2003), las plantas micorrícicas introducidas en nuevos ambientes son capaces de establecer estas asociaciones en los
suelos invadidos (Fumanal et al. 2006; Rodriguez-Echeverría et al. 2009). De hecho, los hongos AM de los suelos invadidos
pueden facilitar la invasión por plantas invasoras micorrícicas (Fumanal et al. 2006). La interconexión que realiza la red
micorrícica entre especies vegetales también puede influir en la competencia entre especies nativas y no nativas. El ejemplo
más claro en este sentido es el de la invasión de praderas americanas por la especie europea Centaurea maculosa. En
ausencia de hongos micorrícicos C. maculosa no es un competidor superior a Festuca idahoensis, especie nativa desplazada
por la invasión (Marler et al. 1999). Sin embargo, cuando la competencia ocurre en presencia de hongos AM, la biomasa final
de C. maculosa aumenta un 66% mientras que la de F. idahoensis disminuye un 171%. Este resultado se debe a que existe
una transferencia de carbono de la planta nativa a la planta invasora a través del micelio de los hongos micorrícicos y por lo
tanto, la especie invasora puede “parasitar” a especies nativas a través de la red micorrícica (Carey et al. 2004). Este
parasitismo se ha observado también para otras especies de Centaurea, lo que sugiere que podría ser un mecanismo
importante en la invasión de algunas plantas exóticas (Reinhart y Callaway 2006).
Las ectomicorrizas son el segundo grupo más abundante de micorrizas, y aparecen en la mayoría de especies arbóreas de
los bosques mediterráneos, templados, boreales, y alpinos y en muchas especies tropicales. Son asociaciones más
específicas que las micorrizas arbusculares, y por tanto podrían jugar un papel diferente en la invasión por plantas exóticas.
Sin embargo, no existen muchos datos sobre el papel de estas asociaciones en la invasión, tal vez porque hay pocas plantas
invasoras ectomicorrícicas. Una excepción serían las especies micorrícicas obligatorias que fueron introducidas junto a sus
hongos simbiontes en nuevas áreas. El establecimiento de estas especies sólo fue posible gracias a la introducción de los
hongos ectomicorrícicos específicos, que ahora parecen tener una distribución universal y podrían estar facilitando la
expansión invasiva de las plantas hospedadoras (Díez 2005; Richardson et al. 1994; Vellinga et al. 2009).
El otro gran grupo de mutualistas edáficos está formado por bacterias simbióticas fijadoras de nitrógeno. El nitrógeno es el
nutriente más limitante para el crecimiento vegetal en la mayoría de los ecosistemas terrestres. La mayor entrada de este
elemento en la biosfera se produce a través de la fijación biológica del nitrógeno atmosférico en amonio, proceso que sólo
realizan algunos grupos de procariotas. Los fijadores de nitrógeno simbióticos más importantes por su abundancia y su
contribución a la entrada de nitrógeno en la biosfera son las bacterias que se asocian con leguminosas, conocidas
globalmente como rizobios, y las bacterias filamentosas del género Frankia que establecen simbiosis con especies de los
géneros Alnus, Myrica, Ceanothus, Eleagnus, y Casuarina, entre otros, y son conocidas como especies actinorrícicas. En
ambos casos, las plantas hospedadoras forman nódulos radiculares donde se alojan las bacterias simbióticas y se produce la
fijación de nitrógeno atmosférico a formas asimilables por la planta. El beneficio que obtienen las bacterias simbióticas se
traduce en el aporte de compuestos de carbono procedentes de la fotosíntesis y en la protección física ofrecida por la raíz.
Myrica faya es la única especie actinorrícica descrita como invasora hasta la fecha. Esta especie es una invasora muy
problemática en Hawai (Vitousek y Walker 1989), donde probablemente establece simbiosis con especies de Frankia
asociadas con otra especie de Myrica americana. A nivel mundial, sin embargo, las leguminosas son un grupo mucho más
problemático desde el punto de vista de las invasiones biológicas con unas cuarenta especies de leguminosas reconocidas
como invasoras altamente agresivas. Esto a pesar de que las leguminosas tienen, en general, una capacidad colonizadora
menor que otros grupos vegetales (Parker 2001). Todas las leguminosas invasoras forman nódulos en los suelos invadidos, lo
que es esencial para su supervivencia, aunque el origen de las bacterias que nodulan estas especies exóticas no está claro.
La especificidad de la asociación rizobio-leguminosa es muy variable. Aunque hay casos totalmente específicos como la
establecida entre Rhizobium leguminosarum bv. trifolii y Trifolium spp. (Hirsch et al. 2001), la mayoría de asociaciones
estudiadas en sistemas naturales parecen tener un grado más o menos amplio de promiscuidad. Como las especies
simbióticas son altamente dependientes del establecimiento de este mutualismo para sobrevivir, parece existir una relación
positiva entre la capacidad invasora y la promiscuidad simbiótica de una especie determinada de leguminosa, de forma que
especies más promiscuas tienen una capacidad invasora mayor (Fogarty y Facelli 1999; Pérez-Fernández y Lamont 2003;
Rejmanek 2000; Rodríguez-Echeverría et al. 2003; Ulrich y Zaspel 2000). Obviamente, esta mayor promiscuidad simbiótica
proporciona una ventaja importante a la hora de colonizar nuevos suelos. Algunas leguminosas nativas pueden ser una fuente
importante de rizobios para especies exóticas invasoras promiscuas, como se ha demostrado para la especie europea
Cytisus scoparius en áreas invadidas de América del Norte (Lafay y Burdon 2006; Parker et al. 2006). No obstante, las
leguminosas invasoras también pueden asociarse con grupos de rizobios diferentes de los que aparecen en las especies
nativas (Weir et al. 2004), e incluso pueden estar acompañadas por rizobios introducidos desde su área nativa, lo que implica
una profunda alteración de la comunidad rizobiana del sitio invadido (Rodríguez-Echeverría et al. 2007).
Consecuencias para el ecosistema de los efectos de las plantas invasoras en el suelo invadido
La invasión por especies vegetales exóticas altera tanto las condiciones químicas de los suelos invadidos, grado de salinidad
y humedad, pH, los contenidos en carbono y nitrógeno (Ehrenfeld 2003), como las condiciones físicas, por ejemplo la
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
estabilidad de los agregados de suelo (Batten et al. 2006). Estos cambios, además de afectar directamente a la vegetación
nativa, provocan profundas alteraciones en la biota edáfica. Como hemos visto previamente, los cambios producidos en el
suelo invadido pueden resultar en ciclos de retroalimentación positiva que permiten el establecimiento de poblaciones muy
densas de plantas exóticas invasoras y, en algunos casos, contribuyen a su expansión. Por tanto, las alteraciones
provocadas en el suelo por las especies invasoras tienen profundas consecuencias para el funcionamiento de los ecosistemas
invadidos que analizaremos en esta última parte.
Muchas especies vegetales invasoras provocan un aumento de la productividad primaria neta en los ecosistemas invadidos
(Fig. 4) (Harcombe et al. 1993; Wilsey y Polley 2006), lo cual se traduce en una mayor entrada de biomasa en el suelo y en
velocidades de descomposición más rápidas de la hojarasca producida por las especies invadidas (Allison y Vitousek 2004;
Rothstein et al. 2004). Esto tiene como consecuencia que los ecosistemas invadidos presentan mayores contenidos en
carbono, amonio, nitrato, fósforo y magnesio, así como mayores velocidades de mineralización y nitrificación que los
ecosistemas nativos afectados (Ehrenfeld 2003; Lindsay y French 2004; Lindsay y French 2005; Marchante et al. 2008b; Vilà
et al. 2006a, b; Vitousek y Walker 1989). Sin embargo, otros estudios muestran que la invasión por plantas exóticas puede
llevar a una menor velocidad de descomposición de la biomasa producida por las especies invasoras y a la reducción del
contenido en carbono y nitrógeno de los suelos invadidos (Christian y Wilson 1999; Steenwerth et al. 2002; Vilà et al. 2006a;
Windham y Ehrenfeld 2003). Estas diferencias podrían ser debidas tanto a la forma de vida de la especie invasora – herbácea,
leñosa, fijadora de nitrógeno – como al tipo de ecosistema invadido – prados, bosques, dunas costeras, humedales (Liao et
al. 2008). A pesar de estas diferencias, Liao et al (2008), utilizando un meta-análisis de los resultados publicados hasta la
fecha, demostraron que sí existe un patrón general de aumento de los contenidos, y de los flujos, de carbono y nitrógeno en
los sistemas invadidos, independientemente del tipo de ecosistema estudiado (Liao et al. 2008). Aunque el patrón general es
de signo positivo se observan diferencias en la magnitud del cambio entre especies invasoras de distinta forma de vida. Así, la
invasión por plantas leñosas y por especies fijadoras de nitrógeno tiene un impacto mayor que la invasión por herbáceas y por
las especies no fijadoras de nitrógeno (Liao et al. 2008). El impacto de las especies invasoras en el contenido y ciclo de
nitrógeno se debe en gran medida a la producción masiva de hojarasca con alto contenido en nitrógeno (Marchante et al.
2008b). Además este impacto depende del tiempo de invasión, siendo más acusado en áreas invadidas por más tiempo
(Marchante et al. 2009).
Figura 4. Ecosistema dunar costero de la costa de Portugal con vegetación nativa (A) y después de
la invasión por A. longifolia (B): Ejemplo de cómo la invasión por plantas exóticas puede provocar un
aumento drástico de la productividad primaria del ecosistema invadido.
Los cambios producidos en las características químicas del suelo invadido conllevan también cambios en la microbiota
edáfica, principalmente en los microorganismos implicados en la descomposición de hojarasca y en el ciclo del nitrógeno, y
por tanto alteran procesos importantes de los ecosistemas invadidos (Marchante et al. 2008a). Estas alteraciones y el
enriquecimiento de los suelos invadidos contribuyen a la dominancia de la especie invasora a través de dos mecanismos
fundamentales: por un lado, se establecen ciclos de retroalimentación positiva entre la especie invasora y los suelos invadidos
(Liao et al. 2008), y, por otro, el incremento en nitrógeno asociado a la invasión tiene un efecto negativo en la germinación y
supervivencia de las especies nativas (Vitousek y Walker 1989).
38
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Algunas plantas invasoras también provocan cambios importantes en las comunidades edáficas de organismos mutualistas.
En algunos casos, este efecto ocurre a través de la liberación de compuestos alelopáticos, por las raíces o proveniente de la
hojarasca en descomposición. La producción de compuestos alelopáticos está implicada en la invasión por Centaurea
maculosa, C. diffusa y Alliaria petiolata. Ambas especies de Centaurea producen y liberan a través de sus raíces compuestos
que tienen un efecto fuertemente alelopático en las especies de los sitios invadidos (Callaway et al. 2005). La liberación de
catequina por las raíces de C. maculosa provoca cambios tanto en las comunidades bacterianas (Vivanco et al. 2004) como
en las comunidades de hongos micorrícicos arbusculares de los suelos invadidos (Mummey y Rillig 2006). Además, como se
describió en la sección anterior, estas especies de Centaurea parasitan especies nativas de las que obtienen nutrientes a
través del micelio micorrícico (Carey et al. 2004). Esto sugiere que C. maculosa y C. diffusa modifican la comunidad de
hongos AM seleccionando aquellas especies que permiten este mecanismo. En el caso de A. petiolata, especie no
micorrícica, la descomposición de la hojarasca libera flavonoides que inhiben el crecimiento de hongos micorrícicos
arbusculares, un efecto más pronunciado para los hongos de los suelos invadidos que para los de su área nativa (Callaway et
al. 2008). Así, la invasión provoca una reducción de la diversidad y abundancia de hongos micorrícicos arbusculares, que a su
vez resulta en una disminución significativa de la emergencia de plántulas de especies nativas (Callaway et al. 2008). El
mismo efecto se observa en bosques que contienen especies ectomicorrícicas y son invadidos por A. petiolata. La invasión
provoca una disminución drástica de los propágulos de hongos ectomicorrícicos en el suelo invadido que es perceptible hasta
distancias de 10 m desde la zona invadida (Wolfe et al. 2008). Esta reducción tiene un fuerte impacto negativo en el
crecimiento de las plántulas de árboles nativos ectomicorrícicos y da lugar a la ralentización del reclutamiento de estas
especies y a la progresión de la invasión por A. petiolata (Wolfe et al. 2008). Otras especies anuales invasoras también
provocan una disminución de la densidad de hongos micorrícicos en los suelos invadidos, con consecuencias negativas para
las especies nativas (Vogelsang y Bever 2009). Todos estos resultados sugieren que la producción de compuestos
antifúngicos que degradan las redes micorrícicas de los suelos invadidos podría ser un mecanismo extendido que contribuye a
la invasión por plantas exóticas.
En otros casos, la introducción de una planta exótica puede estar acompañada por la introducción de hongos y bacterias
mutualistas exóticos, que son cruciales para el crecimiento y desarrollo de la planta hospedadora. Estos microorganismos
facilitan la naturalización de la especie exótica fuera de su área de introducción, y por tanto pueden contribuir a que se
conviertan en especies invasoras (Díez 2005; Richardson et al. 1994). Para que esto ocurra es necesario que los
microorganismos exóticos consigan establecerse en los suelos donde fueron introducidos, lo cual contribuye a la
homogeneización de la microbiota edáfica a nivel mundial (Vellinga et al. 2009). Además, en muchos casos, estos
microorganismos consiguen establecer interacciones con plantas nativas de los ecosistemas invadidos, lo cual contribuye a
su dispersión y establecimiento en las nuevas áreas, y también tiene un grave impacto en las redes nativas de mutualismos
entre plantas y microorganismos (Díez 2005; Rodríguez-Echeverría et al. 2008). Por tanto, al igual que se ha observado para
las redes mutualistas de plantas-polinizadores o plantas-dispersores (Traveset y Richardson 2006), la invasión por especies
vegetales exóticas puede provocar la disrupción de las redes mutualistas edáficas nativas. Esta disrupción, aún no estudiada,
podría tener graves consecuencias para la integridad y para el funcionamiento del ecosistema invadido y limitar profundamente
la capacidad de resiliencia y recuperación natural del mismo.
Conclusiones
Las plantas y el suelo en el que crecen establecen ciclos de retroalimentación que determinan la abundancia y distribución de
diferentes especies vegetales. Los ciclos de retroalimentación son el resultado neto de todas las interacciones establecidas
en la rizosfera, que incluyen elementos abióticos, ciclos de nutrientes y relaciones mutualistas o parasíticas entre las plantas
y los organismos edáficos. Las plantas invasoras se caracterizan por establecer ciclos de retroalimentación fuertemente
positivos en los suelos invadidos, que se basan tanto en la alteración de la cantidad y flujo de nutrientes, como en los
cambios inducidos en las comunidades bióticas del suelo. Estos ciclos de signo positivo contribuyen al establecimiento de
poblaciones muy densas de las plantas invasoras, y, en algunos casos, también contribuyen a la expansión de estas
especies. Los suelos invadidos pueden facilitar el establecimiento de determinadas especies invasivas por la falta de
patógenos y parásitos específicos en estos suelos; y también por la presencia de mutualistas capaces de establecer
asociaciones efectivas, a veces incluso más efectivas que en su área original, para la planta invasora. Finalmente, las
alteraciones edáficas provocadas por la invasión tienen consecuencias importantes para el ecosistema, en su mayoría no
exploradas, que pueden explicar muchos de los efectos negativos de las plantas exóticas en las comunidades invadidas; y
que pueden dificultar la recuperación del ecosistema nativo.
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Ecosistemas 18 (2): 44-54. Mayo 2009.
http://www.revistaecosistemas.net/articulo.asp?Id=606
REVISIONES
Interacciones entre las comunidades de
hongos formadores de micorrizas
arbusculares y de plantas. Algunos
ejemplos en los ecosistemas semiáridos
L.B. Martínez 1 , F.I. Pugnaire 1
(1) Departamento de Ecología funcional y evolutiva. Estación experimental de zonas áridas. CSIC. General segura 1, 04001 Almería. España
Recibido el 30 de marzo de 2009, aceptado el 15 de abril de 2009.
Martinez, L.B., Pugnaire, F.I. (2009). Interacciones entre las comunidades de hongos formadores de micorrizas
arbusculares y de plantas. Algunos ejemplos en los ecosistemas semiáridos. Ecosistemas 18(2):44-54.
Interacciones entre las comunidades de hongos formadores de micorrizas arbusculares y de plantas. Algunos ejemplos en los ecosistemas
semiáridos. Muchos de los estudios realizados sobre los ecosistemas terrestres se han basado en las relaciones de facilitación y
competencia entre plantas como moldeadoras del ecosistema terrestre. Sin embargo, en los últimos años se ha reconocido el importante
papel que juegan los organismos que viven en el suelo y que interaccionan directa o indirectamente con la comunidad vegetal. Entre ellos
destacan por su abundancia e importancia los hongos formadores de micorrizas arbusculares (HMA). Una micorriza es la relación simbiótica
entre un hongo formador de micorrizas y las raíces de una planta. Generalmente, la relación que se establece entre el HMA y la planta es
mutualista, de manera que se favorece un intercambio bidireccional de nutrientes y de carbono. Sin embargo, variaciones en los factores
ambientales externos pueden modular esta interacción pasando a ser comensalista o incluso parásita. Los HMA generan un micelio externo
que comunica entre sí algunas de las plantas que componen la comunidad vegetal, creando una red de relaciones complejas que influyen de
manera decisiva en la diversidad y composición de las comunidades vegetales e incluso en algunos casos, pueden determinar el éxito o
fracaso de la invasión por plantas exóticas. En ecosistemas con condiciones climáticas adversas, como es el caso de los ecosistemas
áridos y semiáridos, estos hongos cobran especial importancia ya que mejoran el establecimiento de algunas plántulas y las ayudan a
superar las condiciones de estrés, aumentando la captación de nutrientes y agua. Gracias a la aplicación de herramientas de análisis
molecular, se está profundizando en el estudio de la ecología de los HMA, desvelando la gran diversidad de especies existentes y los
factores que influyen en su distribución espacial. La diversidad de especies de HMA está relacionada con una alta diversidad funcional que
regula en gran medida las interacciones entre las comunidades de HMA y de plantas.
Palabras clave: Hongos formadores de micorrizas arbusculares, comunidad vegetal, interacciones, ecosistemas semiáridos.
Martinez, L.B., Pugnaire, F.I. (2009). Interactions between Arbuscular Mycorrhizal Fungi and plants communities. Some
examples from arid ecosystems. Ecosistemas 18(2):44-54.
Interactions between arbuscular mycorrhizal fungi and plants communities. Some examples from arid ecosystems. Most studies of terrestrial
ecosystems have been focused on processes of facilitation and competition between plants as determinants of the structure of terrestrial
ecosystems. Nevertheless, belowground organisms and their interactions with plant communities have been highlighted in the last years as
essential players in the interactions between plant species in terrestrial ecosystems. Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) stand out among
soil organisms because of their abundance and relevance. Mycorrhizae are symbiotic associations between mycorrhizal fungi and plant
roots, establishing a bidirectional exchange of nutrients and carbon. However, changes in environmental factors may modulate this
interaction becoming a commensalism or even a parasitism. AMF have an external mycelium which inter-communicates some of the plants
from the plant community, creating a complex net of relationships that has a decisive influence on the diversity and composition of plant
communities. In some cases, AMF might even determine the success or failure of invasion by exotic plants. In harsh environments, such as
arid and semiarid ecosystems, these fungi are particularly important because they improve the establishment of some seedlings and help
them to overcome adverse conditions by increasing the uptake of nutrients and water. With to the application of molecular analysis tools, our
understanding of AMF ecology has improved considerably, revealing the great diversity of species and the factors influencing their spatial
distribution. The specific diversity of AMF is associated with a high functional diversity that largely determines the interactions between
communities of AMF and plants.
Key words: Arbuscular mycorrhizal fungi, arid ecosystems, interactions and plant communities.
Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor. ISSN 1697-2473.
44
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Introducción
La microbiota del suelo juega un papel fundamental en la regulación de los ecosistemas terrestres, influyendo en la
productividad, diversidad y estructura de las comunidades vegetales (van der Heijden et al. 2008). La materia orgánica es
descompuesta por la actividad de diferentes especies de bacterias y hongos que liberan los nutrientes al suelo, dejándolos
disponibles para que sean nuevamente absorbidos por las plantas. La absorción puede ser directa a través de las raíces o
indirecta a través de los microorganismos que forman simbiosis con las raíces (hongos formadores de micorrizas HM). Estos
organismos cohabitan con microorganismos patógenos que atacan a las plantas reduciendo su productividad. En
consecuencia, la comunidad vegetal se ve sometida a una serie de costes y beneficios que da dinamismo y estructura a los
ecosistemas terrestres (ver Rodríguez-Echeverría 2009).
Entre los organismos que habitan en el suelo cabe destacar por su función ecológica los HM. Una micorriza es la simbiosis
entre un HM y las raíces de una planta. Los HM se encuentran ampliamente extendidos por toda la superficie terrestre y
establecen simbiosis con, al menos, el 80% de las plantas vasculares (Trappe 1987). Existen varios tipos de HM,
ectomicorrícicos, endomicorrícicos, ecto-endomicorrícicos, orquidoides y ericoides. Entre ellos, los más abundantes son los
hongos endomicorrícicos formadores de micorrizas arbusculares (HMA), que se caracterizan porque sus hifas penetran en las
células de las raíces formando estructuras de almacenamiento (vesículas) y de intercambio bidireccional de nutrientes y
carbono (C) (arbúsculos) (Fig. 1). Estudios moleculares y del registro fósil datan el origen de los HMA (Glomeromycota) en el
Ordovícico (hace 480 millones de años aproximadamente) e indican que los HMA participaron en la colonización de las
primeras plantas de los hábitats terrestres (Simon et al. 1993; Brundrett 2002, Pawlowska y Taylor 2004). Son predominantes
en los ecosistemas palustres y en suelos de bajas y medias latitudes con altas tasas de mineralización de materia orgánica,
donde colonizan las raíces de muchas herbáceas y plantas leñosas (Read 1991). Generalmente, las plantas se ven
beneficiadas por la interacción con el HMA ya que aumenta su capacidad de absorción de nutrientes, especialmente de
fósforo (P), además de N y de otros micronutrientes (Smith y Read 1997). A su vez, los HMA son heterótrofos y dependen
totalmente de las plantas que colonizan para obtener los compuestos orgánicos necesarios para su crecimiento.
Figura 1. Hongos formadores de micorrizas arbusculares. a) Arbúsculo (Peterson, R.L et al. 2006)
b) Vesículas. c) Espora
Cada vez son más los esfuerzos invertidos en investigar las interacciones que se establecen entre HMA y plantas y sus
consecuencias. Esta revisión tiene como objetivo resumir los conocimientos que se tienen hasta el momento en este campo,
con el fin de esclarecer conceptos e incentivar nuevas direcciones de investigación. Para ello empezaremos describiendo los
estudios sobre la simbiosis entre las plantas y HMA y su efecto sobre la estructura y desarrollo de las comunidades
vegetales. A continuación hablaremos de las comunidades de HMA, su diversidad y su función ecológica. Se incidirá en cómo
el balance de esta interacción puede ser modulado por causas externas y pasar del mutualismo al parasitismo en función de
los costes o beneficios que reporte a la planta. El estudio de cómo una comunidad vegetal y su comunidad de HMA asociada
se ve afectada por la introducción de una planta exótica nos servirá para mostrar cómo las micorrizas afectan a los procesos
ecológicos terrestres. Veremos cómo diferentes factores ambientales pueden determinar la distribución espacial de los HMA,
lo cual está estrechamente ligado con la estructura y arquitectura de las comunidades vegetales. Finalmente destacaremos el
papel que juegan los HMA en los ecosistemas semiáridos.
Interacciones entre la comunidad vegetal y la comunidad de hongos formadores de micorrizas
arbusculares
Diversos trabajos han puesto de manifiesto que los HMA juegan un papel fundamental en la estructura, diversidad y
funcionamiento de las comunidades vegetales, (Allen y Allen 1984; van der Heijden et al. 1998a; Hartnett y Wilson 1999; Hart
et al. 2003), mostrando experimentalmente que la presencia y abundancia de HMA puede en algunos casos aumentar la
riqueza de especies vegetales (Grime et al. 1987; Gange et al. 1993; van der Heijden et al. 1998b) mientras que en otros
puede disminuirla (Hartnett y Wilson 1999; Klironomos et al. 2000; O'Connor et al. 2002). En este sentido, Bever (1999)
45
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
estableció un modelo basado en la dinámica generada entre la comunidad vegetal y la de HMA. Partiendo del supuesto de
que las plantas que componen la comunidad vegetal son dependientes de las micorrizas y de que la respuesta tanto de la
plantas como de los hongos a la simbiosis varía en función de las especies que interaccionen, se establecen
retroalimentaciones positivas o negativas entre las comunidades de HMA y de plantas. En la retroalimentación positiva existe
una relación simétrica en el beneficio que reciben tanto la planta como el hongo. Cuando el beneficio es máximo entre una
determinada combinación de planta y HMA, la abundancia de ambos aumenta y desplazan al resto de las especies vegetales
y de HMA. Se producirá, por tanto, una pérdida de diversidad en el ecosistema (Figura 2a).
Por el contrario, en la retroalimentación negativa la relación de beneficio entre el hongo y la planta es asimétrica. Puede haber
un HMA que aporte el máximo beneficio a una especie vegetal A pero que se desarrolle mejor cuando establece simbiosis
con otra especie distinta B. Tan pronto como aumenta la abundancia de la especie A debido a la interacción con un HMA que
le aporta el máximo beneficio, empieza a aumentar la abundancia de una segunda especie de HMA que, a su vez, se ve
favorecido por la especie vegetal B. Este segundo HMA aportará el máximo beneficio a una segunda especie vegetal A,
incentivando su crecimiento y así se producirá un ciclo que mantendrá la diversidad del ecosistema. En esta situación, la
riqueza de especies tanto de la comunidad de HMA como de la comunidad vegetal se mantiene constante (Figura 2b).
Figura2. Retroalimentación positiva y negativa. A) Retroalimentación positiva; Cuando la especie de
hojas verdes se asocia a los HMA de esporas rojas, ambas especies obtienen el máximo beneficio
y desplazan a las otras especies vegetales y de HMA. Lo mismo sucede cuando la especie de
hojas naranjas se asocia a los HMA de esporas azules. B) Retroalimentación negativa; La
abundancia inicial de especies de hoja verde provoca un incremento de los HMA de esporas rojas.
Sin embargo, en este caso, las especies de hojas naranjas se desarrollan mucho mejor cuando se
asocian a los HMA de esporas rojas, por lo que aumenta su presencia en la comunidad. A su vez,
la especie de hojas naranjas incentiva el crecimiento de los HMA de esporas azules por lo que varía
la comunidad de hongos, aumentando la abundancia de HMA de esporas azules que a su vez,
provocan que vuelva a incrementar la presencia de las plantas verdes. En esta situación la
diversidad de especies se mantiene constante (modificado de Bever et al. 2002).
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Sin embargo, no todas las plantas que componen la comunidad vegetal dependen en igual medida de los HMA para su
crecimiento. Urcelay y Diaz (2003), proponen un modelo en el que en función del grado de dependencia micorrícica de la
planta dominante y de la abundancia de HMA, la diversidad de la comunidad vegetal tenderá a aumentar o a disminuir. Por
ejemplo, si la planta dominante es muy dependiente de la micorrización, una disminución en el potencial de inoculación
micorrícica del suelo perjudicará su desarrollo y favorecerá el crecimiento de las especies de plantas subordinadas,
aumentando así la diversidad vegetal. Por el contrario, si la especie dominante no tiene gran dependencia de los HMA, una
disminución de la abundancia de HMA afectará negativamente el crecimiento de las plantas subordinadas reforzando la
abundancia de la especie dominante o facilitando el establecimiento de la especie dominante (Figura 3).
Figura 3. Relación hipotética entre la abundancia de HMA y la diversidad de especies vegetales en
función de la dependencia de la planta dominante de la comunidad vegetal a los HMA
Podemos concluir que las plantas responden de manera diferente a la micorrización y que en función de su grado de
dependencia se puede estimar cómo las especies de HMA y su abundancia influirán en la estructura de las poblaciones de
plantas, en la diversidad de las comunidades vegetales y en el funcionamiento de los ecosistemas.
La comunidad de hongos formadores de micorrizas arbusculares; diversidad y función
ecológica.
El estudio de la comunidad de HMA se ha basado tradicionalmente en métodos de visualización al microscopio. La diversidad
de HMA se medía principalmente mediante conteos e identificación taxonómica de las esporas fúngicas presentes en el
suelo, mientras que en raíces se usaban métodos de tinción y cálculo relativo del nivel de colonización fúngica. Sin embargo,
estos métodos no reflejan la situación real de la interacción entre planta y HMA, ya que es imposible identificar visualmente la
especie de hongo a través de las raíces micorrícicas teñidas y en muchos casos la esporulación depende tanto de la especie
de HMA como de las condiciones ambientales (Clapp et al., 1995). Actualmente, la aplicación de técnicas moleculares, el
diseño de cebadores específicos de HMA y el uso de técnicas basadas en la reacción en cadena de la polimerasa (PCR),
está impulsando el conocimiento de la ecología de las comunidades de HMA, su riqueza y diversidad taxonómica así como
su función en los ecosistemas terrestres.
El hecho de que se hayan descrito menos de 200 especies de HMA y que estás sean capaces de colonizar las raíces de la
mayoría de familias de especies vegetales hizo pensar que no existía una relación de especificidad entre el hongo y la planta
(Smith y Read 1997). Sin embargo, los resultados de análisis moleculares revelan que la diversidad de HMA es mucho mayor
que la esperada y que las interacciones entre planta y hongo no se dan al azar sino que en muchos casos son específicas
(Vandenkoornhuyse et al. 2002; Johnson et al. 2003). Recientes análisis moleculares sitúan a los HMA en un filo
independiente, los Glomeromycetes, que se compone de cuatro órdenes (Glomerales, Diversisporales, Paraglomerales y
Archaesporales) y siete familias (Glomeraceae, Archaesporaceae, Paraglomaceae, Acaulosporaeceae, Diversisporaceae,
Pacisporaceae y Gigasporaceae) (Morton y Redecker 2001; Schussler et al. 2001).
La gran diversidad genética de HMA está asociada a una elevada diversidad funcional provocando efectos en el crecimiento y
desarrollo de las plantas. Diversos estudios (Helgason et al. 2002; van der Heijden et al. 2003; Moora et al. 2004) muestran
que la micorrización, la captación de nutrientes y la productividad vegetal varían en función de las especies de plantas y
hongos que interaccionen. Helgason et al. (2002), demostraron que la absorción de P por una misma especie de planta varía
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
en función del HMA que colonice las raíces. A su vez, van der Heijden y colaboradores (2003) observaron que tanto la
productividad vegetal como la distribución de N y P en plantas coexistentes están determinadas por el HMA con que
interaccionan. También Moora y colaboradores (2004), observaron que el nivel de micorrización, la captación de nutrientes y la
productividad de la planta variaban en función de la procedencia del inóculo.
Sin embargo, la diversidad genética no sólo existe entre especies de HMA; también se ha detectado una gran diversidad
dentro de la misma especie de HMA (Sanders et al. 1996; Koch et al. 2006). En algunos casos, la diversidad intraespecífica
puede tener efectos más evidentes en el crecimiento de las plantas que la diversidad entre especies. Así lo demostraron
Munkvold y colaboradores (2004), cuando observaron mayor variación en los patrones de crecimiento de las hifas de HMA, en
el P absorbido y en la productividad vegetal si la planta era inoculada con cepas diferentes de una misma especie de HMA
que si era inoculada con especies diferentes de HMA.
Por otro lado, Maherali y Klironomos (2007) sugieren que las familias de HMA han evolucionado de tal manera que sus
funciones ecológicas son complementarias entre si. Así, mientras una familia de HMA (como las Glomeraceae) suele ser
particularmente efectiva en proteger a la planta de patógenos, otra familia (las Gigasporaceae) es particularmente efectiva en
aumentar la absorción del P por parte de la planta. De esta forma, si la comunidad vegetal interacciona simultáneamente con
dos familias diferentes de HMA, la productividad vegetal será mayor que en el caso de que sólo interaccione con hongos de
una única familia de HMA.
Todavía queda mucho por conocer sobre la diversidad de HMA, su variación inter e intra específica y su efecto en las
comunidades vegetales. Se abre una nueva área de estudio en la que son necesarios experimentos y muestreos de campo
que utilicen conjuntamente las herramientas de ecología molecular y las técnicas de muestreo tradicional.
Consecuencias de las plantas invasoras en las relaciones entre la comunidad vegetal y de
hongos formadores de micorrizas arbusculares.
La capacidad de invasión de una planta exótica viene determinada en gran medida por las características ambientales del
ecosistema receptor. Los factores edáficos y climáticos influyen notablemente en el éxito de la invasión, al igual que las
interacciones que se establecen con organismos nativos del ecosistema. Se ha demostrado que la microbiota del suelo juega
un papel clave en el éxito de la invasión (Wolfe y Klironomos 2005) y que los HMA pueden facilitar el desarrollo de la planta
invasora aumentando su ventaja competitiva frente a las especies nativas.
Como hemos visto anteriormente, la presencia de HMA y el grado de dependencia micorrícica de las plantas juegan un papel
clave en la estructura de la comunidad vegetal. Así pues, si la planta invasora es poco o nada dependiente de las micorrizas,
la población de HMA disminuirá, afectando negativamente al desarrollo de las plantas nativas que se benefician de esta
simbiosis. Esto puede provocar una disminución de la capacidad competitiva de las plantas nativas, aumentando así el éxito
de la invasión (Goodwin 1992). Si, por el contrario, la planta invasora es dependiente de las micorrizas y establece una
interacción muy positiva con una especie de hongo nativo, se establecerá una retroalimentación positiva (Bever 1999) entre la
planta y el hongo que favorecerá el desarrollo de ambas especies. (Figura 2.a). En este caso, las especies de plantas
autóctonas del ecosistema se verán perjudicadas por la variación en la comunidad de microorganismos del suelo al igual que
por la disminución de los recursos disponibles (Stampe y Daehler, 2003). Así, Mummey y Rillig (2006) observaron que la
presencia de HMA facilita el crecimiento de Centaurea maculosa (especie muy invasora en el oeste de Estados Unidos) al
mismo tiempo que se da una notable pérdida en la diversidad de especies de HMA.
Pero cabe preguntarse por qué una especie exótica puede ser más competitiva que las especies nativas. En el caso de
Centaurea sp. se ha demostrado que esta especie obtiene un beneficio mayor de la simbiosis micorrícica que las especies
nativas (Zabinski et al. 2002) e incluso se piensa que puede darse una transferencia de compuestos de C y otros nutrientes
de las plantas nativas a las exóticas a través de micelio de HMA (Callaway et al. 2003; Callaway et al. 2004). En este caso
las especies de HMA estarían facilitando a Centaurea a la vez que parasitando a las especies nativas.
Profundizar en el conocimiento de los cambios que se producen en la comunidad micorrícica del ecosistema con la llegada de
una planta exótica podría ser de gran utilidad para poder controlar las invasiones que generalmente suponen graves problemas
y provocan una gran pérdida de la diversidad autóctona (ver Rodríguez-Echeverría 2009)
Distribución espacial de los hongos formadores de micorrizas arbusculares
Conocer la distribución espacial de las especies es necesario para entender el funcionamiento de los ecosistemas. Se puede
estudiar a gran escala, distinguiendo entre diferentes biomas (taiga, tundra, tropical, mediterráneo, etc) o disminuyendo el
punto de enfoque hasta hablar de hábitat o de nicho.
48
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
A gran escala sabemos que las diferentes condiciones climáticas y edáficas dan lugar a dominancia de diferentes tipos de
HM en cada bioma. Así, en suelos húmicos de altas latitudes y altitudes predominan los HM ericoides, en bosque de latitud
media con acumulación de hojarasca predominan las ectomicorrizas y en suelos de bajas latitudes con altas tasas de
mineralización y presencia de herbáceas y plantas leñosas predominan los HMA (Read, 1991).
Opik y colaboradores (2006) se observaron que las comunidades de HMA difieren entre ecosistemas y que la diversidad de
taxones disminuye del bosque tropical al pastizal, al bosque templado y a los ecosistemas degradados. Estos datos a gran
escala sirven para conocer su distribución a nivel global; sin embargo, si el objetivo es estudiar como afecta la distribución a
las interacciones entre las comunidades de HMA y plantas es necesario reducir la escala de estudio.
En los últimos años han aumentado las investigaciones que buscan definir los factores abióticos y bióticos que condicionan la
estructura espacial de las comunidades de HMA. Se ha demostrado que factores abióticos como la humedad (Wolfe et al.
2006), la estructura (Lekberg et al. 2007) y composición química del suelo (Fitzsimons et al. 2008) se correlacionan con la
distribución espacial de las comunidades de HMA. Sorprendentemente, los últimos estudios parecen indicar que es el nivel de
N y no el de P el que más influye en la distribución de las HMA (Fitzsimons et al. 2008), mientra que cabría pensar que al ser
el P la principal contribución a la planta por parte de las micorrizas, fuese este el que más afectase. Se ha demostrado que
existe una correlación negativa entre el N en el suelo y la presencia de HMA (Johnson 1993; Santos et al. 2006), mientras que
existe una falta de respuesta de las HMA a la disponibilidad de P (Landis et al. 2004; Fitzsimons et al. 2008).
Por otro lado Mummey y Rillig (2008) detectaron diferencias significativas en la diversidad y abundancia de HMA entre
parches de suelo situados a distancias menores de 1 metro. Estas diferencias pueden condicionar la estructura de la
vegetación ya que los HMA facilitan el establecimiento y supervivencia de las plántulas (van der Heijden 2004).
Conocer en profundidad la composición y distribución de las comunidades de HM es el primer paso para entender su
ecología. Con los últimos estudios se están desvelando patrones de interacción complejos entre las comunidades de HMA y
de plantas, por lo que es necesario realizar más muestreos en zonas estratégicas y desarrollar metodologías más sensibles
para la detección de todas las especies de HMA (PCR a tiempo real, cebadores más específicos, etc).
El caso de los ecosistemas semiáridos
Los ecosistemas semiáridos se caracterizan por una precipitación baja e irregular a lo largo del año con periodos de sequía
recurrentes durante los que las comunidades vegetales se ven sometidas a situaciones de elevado estrés hídrico. Los
organismos que habitan en estos ecosistemas han desarrollado estrategias para superar estas condiciones adversas. En
muchos casos establecen interacciones entre plantas y especies de HMA de manera que consiguen un mayor
aprovechamiento del agua disponible. Por ejemplo, las especies de HMA adaptados a suelos áridos captan de manera más
eficaz los nutrientes y el agua en condiciones de sequía ayudando a las plantas a superar las condiciones adversas (Allen
2007).
Querejeta y colaboradores (2006) observaron que el crecimiento a largo plazo de acebuche (Olea europae) y de espino negro
(Rhamnus lycioides), así como su estatus hídrico y nutricional mejoraba en plantas inoculadas con especies de Glomus
procedente de zonas semiáridas en relación a las plantas inoculadas con Glomus que no estaban adaptados a la sequía. A
su vez, Marulanda et al. (2007) observaron que las plantas de lavanda (Lavandula spica) inoculadas con dos especies
diferentes de Glomus sp. (G. intraradices y G. mosseae) procedentes de ecosistemas áridos, producían mayor biomasa de
raíces y eran más eficientes en la absorción de N y K que en las plantas inoculadas con la misma especie de Glomus
procedente de zonas de ecosistemas más xéricos.
Dos fenómenos característicos de los ecosistemas semiáridos que mantienen la humedad del suelo son la formación de islas
de recursos y la redistribución hídrica. En este tipo de ecosistemas la vegetación se distribuye de manera parcheada creando
islas de acumulación de recursos (Pugnaire et al. 1996) donde la red de micelio externo de HMA es muy abundante (AzcónAguilar et al. 2003) y juega un papel decisivo en la facilitación entre plantas (Moora y Zobel 2009). Se ha demostrado que esta
red es el principal recurso de inoculación micorrícica de las plántulas en zonas áridas (Requena et al. 1996; Bashan et al.
2000) lo que facilita su establecimiento y favorece la captación de agua y nutrientes del suelo (Allen et al. 1990; CarrilloGarcia et al. 1999).
La redistribución hídrica es el mecanismo mediante el cual algunas especies vegetales desarrollan raíces pivotantes que
absorben el agua de zonas profundas del suelo y lo transfieren a las capas superficiales durantes la noche (Cadwell et al.
1998.) Se ha observado que puede existir un movimiento bidireccional del agua entre las raíces de las plantas y las hifas de
los HM. Las plantas que llevan a cabo el proceso de redistribución hídrica son capaces de transferir agua a sus HM,
manteniendo la integridad y funcionalidad de estos en el suelo superficial seco. El agua se mueve desde las capas profundas
hasta las superficiales a través de las raíces e hifas de las micorrizas ayudando a mantener la humedad en las capas
superficiales (Querejeta et al. 2007).
49
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Los modelos regionales de cambio climático prevén un aumento de la temperatura, una disminución de la precipitación y un
mayor número de eventos torrenciales en los ecosistemas áridos (IPCC 2007). En general, se intensificarán las condiciones
de aridez lo que puede incrementar la erosión y degradación del suelo provocando una pérdida de propágulos de micorrizas y
disminuyendo así el potencial de inoculación del suelo (Requena et al. 1996). Además un cambio en las condiciones
climáticas puede generar modificaciones en el balance de la interacción entre los HM y las plantas. En los ecosistemas
semiáridos existen plantas que tienen la capacidad de formar tanto ectomicorrizas como endomicorrizas. Muy recientemente
se ha observado que cambios en la disponibilidad hídrica, puede provocar grandes variaciones en el estado micorrícico de las
plantas. Las raíces de ciertas especies (de los géneros Quercus, Eucalyptus, Populus, etc) pueden pasar de estar
predominantemente colonizadas por ectomicorrizas durante periodos húmedos a estar predominantemente colonizadas por
HMA durante periodos de sequía severa (Querejeta et al. 2009),
Para evitar la degradación de este tipo de ecosistemas que por sus condiciones extremas son más sensibles, es necesario
realizar más estudios que desvelen las complejas interacciones que se establecen en ellos.
Conclusiones y perspectivas
En los ecosistemas terrestres existe una estrecha relación entre la comunidad de plantas y la de HMA. Un cambio en una de
ellas repercutirá directamente en la otra. La abundancia y diversidad de HMA determina la estructura de la comunidad vegetal,
y a su vez, el grado de dependencia de las plantas a los HMA determina la dirección de las interacciones que se establecen
entre ambas comunidades. Además, numerosos factores, bióticos y abióticos regulan esta convivencia influyendo en la
distribución de las comunidades de HMA tanto espacial como temporalmente. Cualquier variación del medio en el que se
establecen las comunidades de HMA y de plantas provocará, en mayor o menor medida, una variación en el equilibrio de sus
interacciones. Para entender el funcionamiento del ecosistema, es necesario conocer los patrones de interacción entre estas
dos comunidades. Los experimentos en ambientes controlados (en condiciones de invernadero) permiten aislar y manipular
variables, generando una información muy valiosa sobre los mecanismos de interacción. Pero al mismo tiempo es necesario
realizar experimentos multifactoriales en campo y muestreos que revelen la realidad ecológica.
Se hace especialmente necesario el estudio de estas interacciones en ecosistemas semiáridos donde, pese a que la
disponibilidad hídrica y de nutrientes es limitante, lo que hace que la función de los HMA cobre especial importancia, el
número de estudios es menor.
En los últimos años se han realizado experimentos muy novedosos que han permitido grandes avances en el campo de la
ecología microbiana. Sin embargo todavía quedan muchas lagunas en el conocimiento de las interacciones de la microbiota
con el medio que les rodea y su función ecológica. El uso combinado de las técnicas de análisis tradicional con las nuevas
herramientas de análisis molecular abre nuevas áreas de estudio que hasta el momento permanecían inaccesibles.
Conocer cómo las comunidades de HMA se distribuyen e interaccionan con el medio que les rodea y su función ecológica
impulsará mejoras en la aplicación de procesos de restauración de ecosistemas degradados, y puede promover una forma de
agricultura más acorde con el medio e incluso ayudar a prever las respuestas de los ecosistemas terrestres frente al cambio
global.
Agradecimientos
Agradecemos a Susana Rodríguez-Echeverría, al grupo de Ecología Funcional de la EEZA y, especialmente, a Nacho
Querejeta, la revisión crítica del manuscrito original. Este trabajo ha sido realizado bajo la financiación de una beca
predoctoral FPI del Ministerio de Ciencia e Innovación, en el proyecto CGL2007-63718/BOS financiado por el MICINN.
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http://www.revistaecosistemas.net/articulo.asp?Id=608
REVISIONES
Comunidades de hongos ectomicorrícicos
en ambientes propensos al fuego:
compañeros esenciales para el
reestablecimiento de pinares
mediterráneos
E. Buscardo 1,2 , S. Rodríguez-Echeverría 1 , P. De Angelis 2 , H. Freitas 1
(1) Centre for Fuctional Ecology and Department of Life Sciences, Faculty of Science and Technology, University of Coimbra, Calçada Martins de
Freitas 3001-456 Coimbra, Portugal.
(2) DISAFRI, Department of Forest Environment and Resources, University of Tuscia, via San Camillo de Lellis, I-01100 Viterbo, Italy
Recibido el 25 de febrero de 2009, aceptado el 15 de abril de 2009.
Buscardo, E., Rodríguez-Echeverría, S., De Angelis, P., Freitas, H. (2009). Comunidades de hongos ectomicorrícicos en
ambientes propensos al fuego: compañeros esenciales para el reestablecimiento de pinares mediterráneos. Ecosistemas
18(2):55-63.
Las asociaciones mutualistas ectomicorrícicas (ECM) entre hongos y plantas superiores son un componente esencial de la mayoría de las
comunidades vegetales y desempeñan un papel fundamental en los ciclos de nutrientes y en el funcionamiento de los ecosistemas. Los
hongos ECM, y en particular, el banco de esporas y otros propágulos resistentes, están implicados también en los procesos de sucesión
secundaria que facilitan la regeneración de las comunidades después de una perturbación. Especies ectomicorrícicas obligadas de
ecosistemas mediterráneos propensos al fuego, como Pinus spp., muestran una gran dependencia de la presencia de inóculo fúngico para
su regeneración después de un incendio. El efecto del fuego en las comunidades de hongos ECM varía dependiendo de las características
del incendio y de las condiciones anteriores a la perturbación. En general, la composición de la comunidad ECM post-incendio es muy
parecida a la del banco de esporas existente antes de la perturbación. Esto parece deberse a la supervivencia de esporas de hongos
típicos de etapas tempranas de la sucesión, pero hay otros factores, que serán repasados en esta revisión, que pueden influir en la
estructura y composición de la comunidad ECM y, por tanto, en el desarrollo de las plántulas del pinar de regeneración.
Palabras clave: coníferas, incendios, mutualismos, regeneración setas comestibles.
Buscardo, E., Rodríguez-Echeverría, S., De Angelis, P., Freitas, H. (2009). Ectomycorrhizal communities in fire prone
environments: essential partners for pinetrees re-establishment. Ecosistemas 18(2):55-63.
Ectomycorrhizal (ECM) mutualistic associations between plants and fungi are obligatory component of most plant communities and play an
important role in nutrient cycling and ecosystem functioning. ECM fungi, and in particular spore bank and other resistant propagules, are also
involved in succession processes facilitating regeneration following disturbance events. Obligate ECM species in Mediterranean fire prone
environments, in particular pine forests, are highly dependent on the presence of fungal inoculum for a successful succession establishment
after fire events. ECM fungal communities can be affected by fires in different ways depending on fire characteristics and on predisturbance ecosystem conditions. Generally, the ECM community composition has a strong resemblance to the composition of the pre-fire
spore bank community. This appears to be caused by survival of the soil spore bank of typical early-stage fungi, but other factors, which will
be consider here, can shape the ECM community and thus the performance of pine seedlings.
Keywords: conifers, edible mushrooms, mutualisms, regeneration, wild fires
Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor. ISSN 1697-2473.
55
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
La simbiosis con hongos ectomicorrícicos
Una micorriza es la asociación simbiótica entre un hongo y las raíces de una planta, asociación que es esencial para uno o
los dos simbiontes implicados y cuya función primaria es el intercambio de nutrientes, agua y azúcares (Smith y Read 1997).
La presencia de micorrizas es casi universal en las comunidades terrestres. Tanto es así que algunos autores proponen que
las raíces evolucionaron en las primeras plantas primitivas para acomodar estos hongos (Read 1994; Brundrett 2002). En esta
asociación se forman estructuras donde existe un contacto íntimo entre el hongo y la planta como resultado de un programa
de desarrollo sincronizado entre ambos simbiontes (Brundrett 2004). La micorriza se puede considerar como una extensión de
la raíz y como el componente más activo de los órganos vegetales de absorción de nutrientes. Además el micelio extraradical
puede conectar a varias plantas, incluso de distintas especies, formando una importante red subterránea de transporte entre
diferentes plantas de la comunidad vegetal, que ayuda a minimizar las pérdidas de nutrientes del ecosistema (Simard et al.
2002). Las ectomicorrizas en particular mejoran la absorción vegetal de nutrientes inorgánicos, permiten el uso de nutrientes
orgánicos y pueden proteger a la planta frente a altas concentraciones de metales pesados y frente a patógenos (Newsham et
al. 1995). El beneficio que obtienen los hongos simbiontes se basa en la protección física ofrecida por la raíz y en la
translocación de compuestos carbonados de la planta al hongo. De hecho, una fracción relevante de los asimilados
fotosintéticos, que puede llegar hasta el 30% en el caso de plántulas, es transferida a los hongos ectomicorrícicos
(Söderström 2002).
La simbiosis con hongos ectomicorrícicos es un componente esencial de la mayoría de comunidades forestales a escala
global, ya que las especies vegetales dominantes en bosques de coníferas en regiones alpinas y boreales, en muchos
bosques de ecosistemas templados y mediterráneos, y en grandes áreas tropicales y subtropicales son especies arbóreas
ectomicorrícicas (Smith y Read 1997).
Las ECM han sido descritas hasta la fecha en 140 géneros de árboles de las familias Betulaceae, Dipterocarpaceae,
Fagaceae, Junglandaceae, Mimosaceae, Myrtaceae, Pinaceae, Rosaceae, y Salicaceae. Algunas especies de las familias
Pinaceae, Betulaceae, Fagaceae, y Dipterocarpaceae son totalmente dependientes de la simbiosis con hongos ECM para su
establecimiento, crecimiento y supervivencia (Smith y Read 1997).
En la actualidad existen unas 6000 especies de hongos ECM descritas, pertenecientes a los fila Basidiomycota y
Ascomycota (Johnson et al. 2005). Muchos de estos hongos forman cuerpos fructíferos, esporocarpos, epigeos o hipogeos de
gran valor gastronómico y comercial. La mayoría de hongos ECM tienen una baja especificidad simbiótica lo que permite que
individuos de diferentes especies vegetales compartan los mismos simbiontes fúngicos (Richard et al. 2005). La estructura y
diversidad de las comunidades vegetales y de hongos ECM son afectadas por variables climáticas y edáficas, y también son
interdependientes, de forma que los cambios en una de ellas se reflejan en la otra y viceversa. Kernaghan et al. (2003)
sugirieron la existencia de una relación positiva entre la diversidad de especies vegetales y de hongos ECM, y demostraron
que el 40% de la variación de la diversidad fúngica podía ser explicada por la diversidad de la comunidad vegetal asociada. Por
otro lado, la dispersión y el crecimiento de plantas ectomicorrícicas en comunidades dominadas por especies no
ectomicorrícicas puede estar limitada por la baja densidad de hongos ECM existente en dichos ecosistemas, ya que el
establecimiento de plántulas de especies ectomicorrícicas está facilitado por los árboles adultos que sirven de fuente de
inóculo para esas plántulas (Dickie et al. 2002). Diferentes especies de hongos ECM muestran preferencias por distintas
condiciones edáficas relacionadas con la humedad, profundidad, presencia de hojarasca, y naturaleza del substrato (Stendell
et al. 1999). Asimismo la diversidad y composición de las comunidades fúngicas están determinadas por interacciones entre
el grado de perturbación del sistema, el potencial de colonización de los hongos ECM implicados, y la competencia y
partición de recursos (Bruns 1995). Como para cualquier grupo de organismos, las interacciones entre especies fúngicas
micorrícicas pueden ser negativas o positivas. La coexistencia de varias especies de hongos ECM puede ocurrir como
consecuencia de complementación fisiológica o de interacciones parasíticas, mientras que la exclusión se debe a procesos
de competencia interespecífica que generalmente incluyen la producción de sustancias inhibitorias (Koide et al. 2004b). El
resultado de estas interacciones resulta en una alta diversidad y variabilidad espaciotemporal dentro de las comunidades
ectomicorrícicas (Horton y Bruns 2001).
En el estudio de los hongos ectomicorrícicos se pueden distinguir cuatro componentes: la punta colonizada de la raíz vegetal,
el micelio externo, el esporocarpo y el banco de esporas en el suelo (Kjøller 2006).
Las puntas micorrizadas y la red de micelio extraradicular son esenciales en la mineralización de nutrientes, su conversión a
formas disponibles por la planta y la absorción por la planta (Smith y Read 1997). Algunas especies fúngicas dedican la
mayor parte de su biomasa a los tejidos del manto, y tienen micelios poco desarrollados, mientras que otras especies
colonizan relativamente pocas puntas radiculares pero producen grandes cantidades de micelio en el suelo (Agerer 2001;
Koide et al. 2004a).
Agerer (2001) propuso una clasificación de las ECM en “tipos exploratorios” basada en la cantidad y grado de diferenciación
del micelio extramatricial, clasificación que constituye una herramienta importante para la caracterización de los patrones
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
exploratorios y uso de recursos de las comunidades fúngicas ectomicorrícicas. Según esta clasificación las ECM se pueden
dividir en: tipo exploratorio de contacto con un manto liso y pocas hifas; tipo exploratorio de corta distancia, con muchas hifas
emergentes pero sin rizomorfos; y tipo exploratorio de media y larga distancia, cuya característica típica es la existencia de
rizomorfos, masas densas de hifas con estructura diferenciada. Los dos últimos tipos exploratorios están basados en el grado
de diferenciación de sus rizomorfos que varían desde indiferenciados a altamente diferenciados, siendo estos últimos unas
estructuras optimizadas para el transporte de nutrientes a larga distancia.
Las comunidades fúngicas ECM eran tradicionalmente monitorizadas estudiando la distribución y abundancia de
esporocarpos y la morfología de las micorrizas. La inclusión de técnicas moleculares en los últimos años ha hecho posible su
caracterización no solo a partir de esporocarpos sino también a partir de puntas micorrizadas y de fragmentos de micelio.
Estos estudios han demostrado también que los datos obtenidos a partir de abundancia de esporocarpos, de puntas
micorrizadas y de las comunidades fúngicas en el suelo pueden no ser coincidente (Gardes y Bruns 1996; Jonsson et al.
1999). Gardes y Bruns (1996), demostraron que Suillus pungens Thiers and A. H. Sm., una de las especies más comunes en
los estudios basados en esporocarpos, raramente aparecía en las puntas radiculares, mientras que la mayoría de especies
dominantes en las puntas radiculares estaban pobremente representadas en los estudios de cuerpos fructíferos. Los autores
atribuyen esta discrepancia a requisitos ecológicos específicos y/o a diferencias interespecíficas en la capacidad de
distribución de recursos entre las distintas especies fúngicas. Así, especies que son particularmente eficientes en la
adquisición de carbohidratos desde la planta hospedadora necesitan colonizar menos puntas para producir un mayor número
de esporocarpos, mientras que especies con baja eficiencia en el transporte de carbono no pueden invertir tanta energía en la
formación de cuerpos fructíferos. Posteriormente también se ha demostrado que el perfil de las comunidades fúngicas
ectomicorrícicas puede ser diferente si se basa en el estudio del micelio, en vez de en esporocarpos o puntas micorrizadas
(Koide et al. 2004a; Kjøller 2006). La caracterización del micelio nos da por tanto la oportunidad de estudiar estos sistemas
desde otra perspectiva permitiéndonos una mejor comprensión de la ecología de estos hongos simbióticos.
Hongos ECM en ambientes propensos a incendios
La importancia de los incendios como un factor de perturbación natural en los ecosistemas mediterráneos está confirmada por
la evolución de una serie de respuestas adaptativas vegetales que permiten la supervivencia al fuego. Entre éstas destacan el
desarrollo de una corteza gruesa protectora, la capacidad de rebrotar desde órganos de reserva subterráneos, la presencia de
conos serotínicos y la germinación de semillas estimulada por el fuego. De hecho, hay especies vegetales, como varios taxa
del género Pinus, en las que germinación y dispersión de semillas están íntimamente ligadas a la presencia de fuegos (Fig.
1). Se ha observado, por ejemplo, que las poblaciones de Pinus pinaster Ait. sometidas a fuegos frecuentes tienen capacidad
de florecer a los 4 años y fructificar entre los 5 y 12 años (Tapias et al. 2001). Los conos serotínicos pueden mantenerse en
las copas hasta 40 años donde las semillas son viables durante 30 años (Tapias et al. 2004), mientras que el banco de
semillas en el suelo es escaso y transitorio (Fernandes y Rigolot 2007).
Fig. 1. Regeneración de Pinus pinaster después de un incendio en Liguria (Italia). En la imagen se
puede observar la elevada densidad de individuos de esta especie colonizando el área después de
la perturbación.
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
A pesar de esta capacidad de regeneración post-fuego, los cambios detectados en el régimen de incendios en las últimas
décadas pueden comprometer la resiliencia de los ecosistemas mediterráneos. La frecuencia e intensidad de los incendios ha
aumentado en los últimos años debido a cambios del uso de la tierra, al abandono de terrenos agrícolas, la reducción del
pastoreo, la disminución del uso de los bosques y el aumento de la presión humana en áreas naturales con fines recreativos.
Estos cambios en el régimen de perturbación pueden ser un factor importante en el modelado del paisaje y podrían promover
ciclos de degradación ambiental incluso en ecosistemas adaptados al fuego (Pausas 1999).
Obviamente, los fuegos tienen también un impacto importante en la dinámica y sucesión de las comunidades ECM, que
depende en parte de la historia y del nivel de perturbación del ecosistema afectado. Fuegos de baja intensidad que no
conllevan el quemado completo de la capa de hojarasca no afectan significativamente a la riqueza de las comunidades ECM
(Jonsson et al. 1999). Sin embargo, los fuegos de alta intensidad que conllevan una alta mortalidad de especies arbóreas
pueden eliminar la mayoría de hongos ECM del ecosistema afectado (Dahlberg 2002). Los fuegos de alta intensidad son
comunes tanto en zonas de clima mediterráneo como en los bosques templados de Norte-América (Visser 1995; Torres y
Honrubia 1997; Horton et al. 1998; Baar et al. 1999; Dahlberg 2002), aunque existe mucha más información sobre el efecto del
fuego en las comunidades de hongos ECM en bosques templados y boreales de América y Europa que en bosques de la
cuenca del Mediterráneo (Visser 1995; Horton et al. 1998; Baar et al. 1999; Jonsson et al. 1999; Stendell et al. 1999; Grogan
et al. 2000; Dahlberg 2002). La mayoría de los estudios disponibles en la actualidad para el Mediterráneo se basa en la
caracterización de las comunidades ECM usando esporocarpos o descripciones morfológicas de puntas de raíces
micorrizadas (Torres y Honrubia 1997; De Román y De Miguel 2005: Martín-Pinto et al. 2006). La aplicación de técnicas
moleculares está menos extendida aunque existe alguna información para pinares de Pinus halepensis Mill. (El Karkouri et al.
2004).
Efecto de los incendios en las comunidades de hongos ECM: propágulos resistentes
La perturbación introducida por el fuego modifica las interacciones competitivas entre las distintas especies de hongos y
conlleva la colonización de las áreas afectadas por nuevas especies. Cuando la frecuencia de incendios es muy alta, se
intensifica la erosión, la pérdida de cobertura vegetal y el empobrecimiento en nutrientes, lo que puede ir acompañado de la
pérdida de hongos esenciales para el re-establecimiento de las comunidades vegetales. En estas situaciones de fuegos de
alta intensidad, la capa de materia orgánica desaparece, los suelos son parcialmente esterilizados por el calor, y la
deposición de ceniza altera el pH del suelo y la disponibilidad de nutrientes, todo lo cual tiene consecuencias para la
estructura y funcionamiento de las comunidades ECM (Grogan et al. 2000). Por ejemplo, en bosques de Pinus ponderosa
Lows. afectados por el fuego, la biomasa de hongos ectomicorrícicos disminuye significativamente en los horizontes
superiores del suelo, que contenían el 73% de la biomasa de hongos micorrícicos antes del fuego (Stendell et al. 1999).
Además, las especies de hongos ECM más abundantes antes del incendio son normalmente reducidas a niveles no
detectables por el fuego, lo que conlleva un aumento general de la homogeneidad de la comunidad fúngica después del fuego
(Stendell et al. 1999). Resultados comparables fueron obtenidos por Martín-Pinto et al. (2006), al estudiar el efecto del fuego
en la diversidad y producción de esporocarpos en un bosque de P. pinaster. En este caso, el fuego también tuvo un efecto
negativo en la diversidad y productividad de la comunidad fúngica y además provocó la aparición de esporocarpos de nuevas
especies después del incendio como Pholiota carbonaria A.H. Sm. y Peziza violacea Pers.
Existen unas pocas especies de hongos ECM, en general del filo Ascomycota, que son muy abundantes después de los
incendios. La gran representación de ascomicetos que se observa en las comunidades ECM después de los incendios
desaparece en los 6 años siguientes al fuego, dando paso a comunidades dominadas por basidiomicetes (Visser 1995). En
concreto, especies pertenecientes al orden Pezizales son comunes en sistemas forestales quemados, y sus esporocarpos
(por ejemplo de los géneros Anthracobia, Morchella, Peziza, Scutellinia, y Tricharina) se encuentran en abundancia en
pinares post-incendio (Egger y Paden 1986, Fujimura et al. 2005). Las especies del orden Pezizales parecen ser también
dominantes en las etapas tempranas de la sucesión y colonizan rápidamente las plántulas que emergen en la regeneración
natural de bosques quemados (Baar et al. 1999; Grogan et al. 2000). Algunas de estas especies producen cuerpos fructíferos
hipogeos con esporas de paredes gruesas capaces de resistir los incendios (Tedersoo et al. 2006). Hongos ascomicetos “estrain”, formadores de ectendomicorrizas, se pueden encontrar también en abundancia en las plántulas de coníferas tras el
incendio de bosques mixtos de Pinus contorta Dougl. ex. Loud. y Abies lasiocarpa (Hook.) Nutt. (Miller et al. 1998). Estos
autores demostraron que había una correlación entre la comunidad fúngica hallada en las puntas micorrizadas de las plántulas
de regeneración y la producción de ascocarpos epigeos de los géneros Morchella, Gyromitra, Sphaerosporella, y Tricharina,
géneros que parecen tener una preferencia por los altos valores de pH del suelo que se encuentran después de los incendios.
Cenococcum geophilum Fr. es un ascomiceto generalista que no produce cuerpos fructíferos y aparece en gran abundancia
en un amplio rango de bosques desde boreales hasta mediterráneos (Taylor y Bruns 1999; Grogan et al. 2000; Koide et al.
2004a; Izzo et al. 2006a; Izzo et al. 2006b). Esta especie puede establecer simbiosis con un amplio rango de especies
hospedadoras (Torres y Honrubia 1997), y al igual que el género Wilcoxina, es capaz de tolerar condiciones xéricas mediante
la formación de esclerocios (Lilleskov et al. 2004). Cenococcum geophilum es, por tanto, un miembro de la comunidad de
propágulos resistentes cuya abundancia aumenta dramáticamente después de una perturbación importante del ecosistema
(Taylor y Bruns 1999).
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Dentro de los basidiomicetos, son los géneros Rhizopogon y Suillus los más comunes en ambientes post-incendio, y
aparecen de forma abundante, junto a hongos ascomicetos “e-strain”, en bosques quemados de P. halepensis en la cuenca
del Mediterráneo (Torres y Honrubia 1997).
Los bancos de esporas y otros propágulos resistentes de hongos ectomicorrícicos juegan un papel determinante en la
facilitación de la regeneración después de una perturbación (Taylor y Bruns 1999). La presencia de propágulos de ECM
viables durante periodos de tiempo relativamente largos proporciona al ecosistema la oportunidad de recuperarse después de
distintos eventos de perturbación. Esto se constata en la composición de la comunidad de hongos ECM establecida después
de un incendio, que es un reflejo de la comunidad del banco de esporas del suelo existente antes de esta perturbación (Baar
et al. 1999).
Así, propágulos resistentes de especies de los géneros Rhizopogon (Basiodiomycota), Tuber y Wilcoxina (Ascomycota) son
muy abundantes en el suelo, y representan una fuente importante de inoculante en las primeras etapas tras una perturbación
(Baar et al. 1999; Taylor y Bruns 1999). A estas especies se les conoce como los hongos early-stage, y colonizan, a partir de
la germinación de formas de resistencia, las plántulas que aparecen en las etapas de regeneración post-incendio (Baar et al.
1999; Izzo et al. 2006a). En contraste, los hongos late-stage colonizan nuevas raíces a partir de la extensión del micelio ya
establecido y que se extiende desde otras raíces (Taylor y Bruns 1999). El término multi-stage (Visser 1995) se aplica para
identificar las especies que llegan en etapas tempranas de la sucesión y persisten en los bosques maduros. La capacidad de
algunos hongos ECM early-stage de germinar y ocupar un sitio determinado depende en parte de la ausencia de competidores
(Izzo et al. 2006a, b). Así, determinadas especies de Rhizopogon son muy abundantes en las plántulas de pinos que emergen
en la regeneración natural post-incendio, así como en bioensayos en invernadero con suelo de diferentes etapas del bosque,
sin embargo, son minoritarias en las raíces de plantas del bosque maduro (Kjøller y Bruns 2003; Cline et al. 2005). Esta
rápida colonización después de una perturbación se debe a una combinación de características presentes en este género de
hongos hipogeos, como son fructificación frecuente, dispersión eficiente y la existencia de esporas de vida larga (Molina et al.
1999). Las esporas pueden ser dispersadas por endozoocoria por roedores, aunque su distribución uniforme sugiere que
existe una dispersión secundaria por viento y agua después de su deposición en las heces (Johnson 1996; Horton et al.
1998).
La importancia de los propágulos en la regeneración post-incendio de pinares del de la cuenca
del Mediterráneo
El éxito de Pinus pinaster como colonizador de suelos perturbados puede ser atribuido, al menos en parte, a su amplio rango
de compatibilidad con especies de hongos ECM (Pera y Alvarez 1995). La colonización de plántulas que aparecen en la
regeneración natural pos-incendio por hongos ECM se produce a partir de esporas y otros propágulos resistentes, pero
también desde puntas micorrizadas que pueden permanecer viables durante varios meses tras la muerte del árbol
hospedador. Los árboles aislados que permanecen después de la tala de un bosque, o de un incendio, también juegan un
papel importante en la colonización de plántulas emergentes por los hongos ECM conservados en las raíces de la vegetación
remanente (Perry et al. 1989; Cline et al. 2005). En esta situación, las plántulas emergentes pueden ser colonizadas no solo
por especies con propágulos resistentes sino también por hongos típicos de etapas maduras del bosque. Esto fue
corroborado en un estudio realizado en un bosque de P. pinaster afectado por un incendio en 2003 en Liguria (Italia), donde se
observó que la riqueza y diversidad de especies de hongos ECM en las nuevas plántulas disminuía cuando aumentaba la
distancia a las manchas de pinar no quemadas (Buscardo et al., datos sin publicar). Las plántulas más próximas a las
manchas de pinar que sobrevivieron al fuego fueron colonizadas por hongos típicos de etapas tardías de la sucesión, y, por
tanto, de bosques maduros, como Amanita pantherina (DC.) Krombh., Boletus aestivalis (Paulet) Fr., y Russula densifolia
(Secr.) Gill.. Esta colonización de plantas jóvenes por late-stage hongos puede ser explicada por la conexión de las raíces de
estas plántulas con el micelio bien desarrollado del bosque maduro. Especies de hongos early-stage, como Rhizopogon, se
encontraron en más de la mitad de las plántulas analizadas, independientemente de la distancia a manchas conservadas de
pinar. La comunidad de ECM asociada a la regeneración natural del pinar está dominada por especies de Rhizopogon, típicas
de áreas perturbadas, incluso hasta cinco años después del fuego, aunque ya se comienza a ver una lenta transición hacia
comunidades ECM más complejas. En el análisis de las plántulas emergentes en los pinares quemados de Liguria también
se encontraron miembros de las familias Thelephoraceae, Russulaceae y Boletaceae, que son de los taxa más frecuentes en
los bosques de coníferas de Europa y América del Norte (Gardes y Bruns 1996; Horton et al. 1998; Jonsson et al. 1999;
Stendell et al. 1999).
El sotobosque de pinares mediterráneos normalmente contiene una gran diversidad de especies arbustivas, que juegan un
papel fundamental en la colonización micorrícica de las nuevas plántulas después de una perturbación. Muchos de estos
arbustos pertenecen a la familia Cistaceae, con especies serotínicas que producen semillas que resisten y/o dependen del
fuego para germinar, o a la familia Ericaceae, con especies capaces de rebrotar después de un incendio. La supervivencia de
especies micorrícicas compatibles con P. pinaster en las raíces de estas especies arbustivas permite que funcionen como
fuente de inóculo natural disponible en la regeneración del pinar. Este papel de los arbustos como puentes entre la red
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
micorrícica y las plántulas de pino está reconocido como un proceso esencial en la regeneración natural y recibe el nombre
de ‘boot-strapping’ (Perry et al. 1989). Sin embargo, como muestran nuestros resultados en Liguria, la presencia de una gran
cobertura arbustiva después de una perturbación puede tener efectos negativos en la regeneración del pinar debido a la
competencia entre los rebrotes del arbusto y las plántulas de pino (Fig. 2).
Fig. 2. Regeneración de arbustos ericáceos y cistáceos rebrotadores en un bosque de Pinus
pinaster afectado por el fuego en Liguria, Italia. Esta cobertura arbustiva puede tener efectos
negativos en la regeneración del pinar debido a la competencia entre los rebrotes del arbusto y las
plántulas de pino.
Los datos obtenidos hasta la fecha muestran que los pinares mediterráneos tienen un alto grado de resiliencia a los
incendios, y que esa resiliencia está basada en la adaptación de la biología de plantas y hongos ECM a las perturbaciones
impuestas por el fuego (Visser 1995). Sin embargo, los cambios actuales en el régimen de incendios en la cuenca del
Mediterráneo, y, especialmente el aumento de su frecuencia, podrían estar minando la resiliencia de estos ecosistemas. En
este contexto, es necesario entender mejor la importancia funcional de los hongos ECM en la dinámica de los ambientes
propensos al fuego, conocimiento fundamental para el desarrollo de mejores estrategias de gestión de los bosques
mediterráneos.
Agradecimientos
Este trabajo ha sido posible gracias a la beca predoctoral concedida a Erika Buscardo (SFRH/BD/21730/2005) por la FCT
(“Fundação para a Ciência e a Tecnologia”) del “Ministerio de Ciencia, Tecnologia e Ensino Superior” de Portugal.
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Ecosistemas 18 (2): 64-78. Mayo 2009.
http://www.revistaecosistemas.net/articulo.asp?Id=609
REVISIONES
Efectos de la biota edáfica en las
interacciones planta-insecto a nivel foliar
E. de la Peña 1,2
(1) Terrestrial Ecology Unit, Department of Biology, Faculty of Sciences, Ghent University. K.L Ledeganckstraat 35, 9000 Gante, Bélgica.
(2) Centre for Fuctional Ecology and Department of Life Sciences, Faculty of Science and Technology, University of Coimbra, Calçada Martins de
Freitas 3001-456 Coimbra, Portugal.
Recibido el 25 de marzo de 2009, aceptado el 21 de abril de 2009.
de la Peña, E. (2009). Efectos de la biota edáfica en las interacciones planta-insecto a nivel foliar. Ecosistemas 18(2):64-78.
A pesar de la inmensa diversidad de especies que habitan en el suelo y de la importancia funcional que tiene la biota edáfica tanto a nivel de
comunidad como de ecosistema, la teoría ecológica ha tenido tradicionalmente sólo en cuenta las interacciones que ocurren en la parte
aérea de las plantas. Recientemente esta situación ha cambiado y durante los últimos diez años se han publicado numerosos estudios que
destacan la importancia que tienen las interacciones bióticas entre plantas y organismos edáficos sobre diferentes procesos que se dan en
la parte aérea. Estos estudios han demostrado que las interacciones que se dan entre las raíces y los herbívoros edáficos, los hongos
mutualistas y la flora microbiana, tienen efecto no sólo en el crecimiento de las plantas sino también en niveles tróficos superiores como son
los herbívoros foliares, parasitoides, hiperparasitoides y polinizadores. En este artículo se hace una breve revisión de los mecanismos
fundamentales que median la relación entre la biota edáfica y las interacciones bióticas de la parte aérea. Por último, se proponen abordajes
complementarios como son la utilización de modelos espaciales y el estudio de estas interacciones desde una perspectiva evolutiva.
Palabras clave: cadena de Markov, comunidades vegetales, raíces, retroalimentación planta-suelo, rizosfera.
de la Peña, E. (2009). Effect of soil biota on aboveground plant-insect interactions. Ecosistemas 18(2):64-78.
The aboveground and belowground components of ecosystems have until relatively recently been considered in isolation. In spite of the
incredible diversity of belowground organisms and the functional role played by soil biota in ecosystem- and community-level processes,
most of the current body of ecological theory is based on what aboveground ecologists have described. Nevertheless, there is increasing
awareness of the influence of these components on each other and of the key role played by aboveground-belowground feedbacks in
controlling ecosystem processes and properties. In the last decade different studies have illustrated how belowground interactions between
plant roots, root herbivores and plant mutualists have a direct impact in higher tropic levels occurring aboveground such as insect
herbivores, parasitoids and pollinators. We here briefly review the state of the art in this field of ecology and discuss future research lines
that may be of interest for both, below- and aboveground ecologists.
Key-words: above-belowground interactions, herbivory, induced defense, plant communities, plant-soil feedback, rhizosphere, roots.
Introducción
Sin duda alguna el suelo es el elemento fundamental y definitorio de los ecosistemas terrestres. El suelo es el sustento físico
para las plantas y es donde se dan los procesos de degradación de la materia orgánica que a largo plazo determinan la
producción primaria (Allison 2006; Bardgett 2002; Bardgett et al. 1999). De esta manera, la interacción entre las plantas y la
biota edáfica se puede entender como un gran mutualismo en el que las plantas proporcionan el carbono para la biota edáfica
y ésta, devuelve los nutrientes necesarios para mantener la producción primaria. Es por ello que el suelo y la biota edáfica han
estado siempre presentes en el pensamiento biológico. Sin embargo, la función de la biota edáfica en otros procesos a nivel
de comunidad tales como la competencia, la facilitación, la herbivoría foliar o en el mantenimiento de servicios del ecosistema
(p.ej. la polinización) han sido hasta hace relativamente poco tiempo dejados a un lado (Barot et al. 2007). Esto
probablemente se deba a que la teoría de comunidades se desarrolló teniendo sólo en cuenta las interacciones entre las
distintas especies de la cubierta vegetal y los herbívoros foliares. Por otro lado, el suelo al ser un medio muy complejo y
diverso en términos de estructura y diversidad ha hecho que sea difícil incorporarlo en muchos diseños experimentales. Por
último, la estanqueidad de las diferentes disciplinas que tratan con organismos del suelo (i.e. patología vegetal, pedología,
Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor. ISSN 1697-2473.
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
edafología) ha impedido que se haya desarrollado una visión más global de las interacciones que ocurren a nivel del
ecosistema y de la comunidad.
Afortunadamente la situación ha cambiado y durante la última década se han publicado numerosos estudios que han
demostrado que para poder entender lo que ocurre en las comunidades vegetales es fundamental incluir la comunidad edáfica
y analizar detalladamente cómo ésta afecta las interacciones planta-planta y animal-planta de la parte aérea (Bever et al.
1997; Gange et al. 1993; Newsham et al. 1995; van der Putten 1997; van der Putten et al. 2001). Los objetivos de este artículo
son: (i) hacer una síntesis de los agentes y mecanismos que rigen las interacciones entre la biota edáfica y los herbívoros
(invertebrados) foliares, y (ii) proponer dos líneas de investigación nuevas que podrían complementar el enfoque que se ha
dado hasta ahora en este tipo de estudios.
Retroalimentación planta-suelo y la ecología de comunidades
Las raíces y la materia orgánica de origen vegetal que entra en el suelo son la fuente de carbono para multitud de organismos
subterráneos cuyos efectos para la planta pueden ser positivos (organismos mutualistas), negativos (herbívoros y parásitos) o
neutrales (Kuyper y de Goede 2006; Wardle 2002). Dependiendo de la especie, las condiciones rizosféricas que se crean
favorecen determinados organismos de la comunidad subterránea mientras que otros en cambio, resultan inhibidos. Estos
cambios en la comunidad edáfica repercuten a su vez en el crecimiento de la propia planta (Bever 2003; Mazzoleni et al.
2007). Este proceso se denomina retroalimentación planta-suelo, del inglés plant-soil feedback (Fig. 1). La retroalimentación
entre la planta y la fauna edáfica puede ser negativa. Esto ocurre cuando las plantas seleccionan determinadas especies
dentro de la comunidad edáfica o rizosférica que a largo plazo repercuten negativamente en el crecimiento de la propia planta
o el establecimiento de individuos de su misma especie. La retroalimentación planta-suelo negativa es común en procesos de
sucesión primaria y secundaria, (De Deyn et al. 2004; Kardol et al. 2006; Reynolds et al. 2003; van der Stoel et al. 2002). En
este tipo de procesos las especies pioneras crean una comunidad subterránea que a medio plazo resulta negativa para su
propio crecimiento y que por el contrario, favorece el crecimiento de especies que aparecen en etapas más tardías de la
sucesión.
Fig. 1. Esquema de funcionamiento de retroalimentación planta-suelo positivo y negativo. A.
Planteamiento clásico de retroalimentación en que la selección de determinados organismos
repercute positiva o negativamente en el crecimiento de la planta y en la selección por parte de los
herbívoros foliares. B. Integración de los feed-backs en la comunidad vegetal: la comunidad
subterránea formada en la rizósfera afecta el crecimiento y las relaciones interespecíficas de las
plantas y repercute además en la comunidad de herbívoros de la parte aérea.
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Los procesos de retroalimentación positivos son aquellos en los que las plantas seleccionan organismos de la rizosfera que
favorecen el crecimiento o las capacidades competitivas de dicha planta frente a otras. Este tipo de procesos de
retroalimentación se han descrito para explicar el éxito que tienen algunas especies exóticas al ser introducidas en territorios
fuera de su marco de distribución habitual (ver también Martínez y Pugnaire 2009; Rodríguez Echeverría 2009).
Componentes
Aunque la diversidad de grupos y de especies en el suelo es enorme, la biota edáfica se puede dividir, atendiendo a criterios
funcionales, en tres grupos o gremios (Brussaard 1998; Wardle 2002). El primer grupo es la microbiota edáfica (v.g. microflora
descomponedora y microfauna) que se compone de los organismos que movilizan, fijan y transforman la materia orgánica que
entra en el suelo. En segundo lugar están los organismos que viven parcial o completamente asociados a las raíces
(rizobiota). Estos organismos consumen directamente parte de los compuestos carbonados producidos por las plantas y por
ello, determinan en gran medida el crecimiento de éstas. Dentro de este grupo estarían hongos y bacterias mutualistas (v.g.
micorrizas y rizobios), herbívoros radiculares (v.g. nematodos fitoparásitos) y hongos y bacterias patogénicas. Por último, los
denominados ingenieros edáficos (v.g. lombrices de tierra o los gusanos oligoquetos) son los organismos responsables de los
cambios en la estructura del suelo y movimiento de la materia orgánica (ver Domínguez et al. 2009)>. Lógicamente, dado que
estos tres grandes gremios edáficos repercuten directa o indirectamente en la fisiología de la planta, son los grupos que se
han estudiado como mediadores tanto de los procesos de retroalimentación como de las interacciones indirectas en la parte
foliar. Sin embargo, como ahora se verá, el mecanismo de acción de cada grupo sobre la fisiología de la planta, y por tanto de
las interacciones bióticas foliares, se puede producir por vías diferentes.
Mecanismos
La interacción a nivel radicular entre la planta y la biota edáfica puede influir no sólo en la producción y distribución de los
compuestos carbonados derivados de la actividad fotosintética, sino que también puede desencadenar la producción y
movilización de diferentes sustancias que protegen directa o indirectamente a la planta frente a herbívoros foliares y otros
patógenos. Es decir que la interacción entre la biota edáfica y los organismos de la parte aérea se puede dar mediante dos
vías; o bien está mediada por el metabolismo primario, o bien por la alteración del metabolismo secundario (Bezemer y van
Dam 2005; Wardle et al. 2004).
Metabolismo primario- vía de la descomposición
Como se ha expuesto en el apartado sobre retroalimentación planta-suelo, la interacción entre la planta y la biota edáfica no
es unidireccional. La selección de determinados organismos del suelo por parte de la planta repercute a su vez en sí misma
(Ayres et al. 2006; Bardgett y Shine 1999; Cornwell et al. 2008; Nilsson et al. 2008) y en función de las interacciones que se
den en la rizosfera puede modificar su estructura (reparto de biomasa) y composición (contenido en C y N soluble). Estos
cambios químico-estructurales, por efecto cascada, pueden repercutir en las interacciones entre planta y herbívoros foliares,
patógenos, o enemigos naturales de los herbívoros foliares (Bradford et al. 2002; Haase et al. 2008; Wurst et al. 2006) (Fig.
2).
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Fig. 2 Mecanismos de acción de la biota edáfica sobre las interacciones insecto-planta que se dan
en la parte aérea: vía de la descomposición (metabolismo primario) o del metabolismo secundario..
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
La modificación del metabolismo primario mediada por organismos edáficos se puede considerar una extensión de la
hipótesis de White (Masters et al. 1993). Esta hipótesis, formulada hace más de 30 años, propone que al ser el nitrógeno
soluble el factor fundamental que limita el desarrollo de los insectos, las plantas que movilicen compuestos solubles del
nitrógeno (fácilmente asimilables por los insectos) serán los hospedadores ideales para insectos fitófagos (White 1978).
Aquellos organismos que modifiquen la disponibilidad de nutrientes, ya sean incrementando el nivel de nitrógeno soluble en
planta o modificando la ubicación de estos compuestos, pueden determinar indirectamente la interacción entra la planta y los
herbívoros foliares. Un ejemplo de este tipo de mediaciones en el metabolismo primario y a su vez en las interacciones de la
parte aérea es el de las lombrices de tierra (Brussaard 1999; Wurst et al. 2003, Domínguez et al. 2009). Aunque estos
ingenieros edáficos no están directamente asociados a las raíces de las plantas, diferentes estudios han probado que pueden
tener efectos indirectos en el desarrollo de herbívoros foliares (Wurst et al. 2003). La formación de substratos orgánicos
óptimos incrementa la adquisición de nitrógeno del suelo por la planta y esto redunda en un mayor crecimiento vegetal y
desarrollo de los herbívoros foliares.
Esta vía de acción puede ser desencadenada por otros grupos edáficos. Por ejemplo, niveles bajos de herbivoría subterránea
producidos por nematodos fitoparásitos se traducen en muchos casos en un aumento de la cantidad de exudados radiculares.
Este incremento favorece la microbiota rizosférica, lo que repercute positivamente en el crecimiento de la planta y finalmente
en los grupos que se dan en la masa foliar (Bardgett et al. 1999; Wurst et al. 2006). De la misma manera, las bacteria
fijadoras de nitrógeno pueden afectar las interacciones en la parte foliar (Bardgett y Wardle 2003; Hines et al. 2006; Kempel et
al., 2009). La actividad de las bacterias fijadoras de nitrógeno aumenta la cantidad de recursos disponibles para la planta, lo
que contribuye no sólo en un mayor crecimiento sino que además permiten disponer de más materia prima para elaborar
metabolitos secundarios de defensa.
Metabolismo secundario- vía defensiva
Las plantas pueden mediar las interacciones foliares mediante la inducción del metabolismo secundario (Bezemer et al. 2003;
Kaplan et al. 2008a; Kaplan et al. 2008c). La mayoría de las plantas disponen de diferentes mecanismos de defensa contra
agentes exógenos que se dan tanto en la parte aérea como en el suelo. Este tipo de defensas pueden ser estructurales (v.g.
espinas, tricomas) o químicas (v.g. ceras, alcaloides, terpenoides, glicósidos, compuestos fenólicos). La interacción entre la
planta y la biota edáfica desencadena en muchos casos una respuesta metabólica in planta que afecta la interacción con los
herbívoros foliares. En este caso, las interacciones a nivel foliar están mediadas por el metabolismo secundario de la planta y
se produce: (i) por la formación y movilización de diferentes moléculas con actividad defensiva (Van Dam y Bezemer 2006; van
Dam et al. 2003; Wackers y Bezemer 2003) (ii) de manera indirecta al liberarse moléculas señal que modulan la detección de
la planta nutricia por parte de los herbívoros o organismos de niveles tróficos superiores (Soler et al. 2007a; Soler et al. 2007b)
(Fig.2).
Efecto directo: Moléculas defensivas.- Mientras que el follaje es una zona esencialmente productora, ya que allí se produce la
fijación de la energía y la formación paralela de compuestos carbonados, las raíces además de encargarse de la captación de
agua y de nutrientes son importantes mediadores de las defensas a nivel foliar. Las raíces son inaccesibles para la mayoría
de los herbívoros de la parte aérea y por tanto, pueden actuar como lugar de producción y reservorio de productos derivados
del metabolismo primario y secundario. De hecho, muchos de los alcaloides y terpenoides protectores que utilizan muchas
plantas (i.e. tabaco, algodón, crucíferas) se almacenan en las raíces de donde son transportados a la masa foliar (Kaplan et
al. 2008a).
En un primer momento los autores que estudiaron la influencia de los herbívoros subterráneos en las interacciones de la parte
aérea, atribuyeron los cambios a variaciones en el equilibrio hídrico de la planta (Blossey y Hunt-Joshi 2003; Staley et al.
2008). Sin embargo, aunque este hecho se ha demostrado en varios estudios (Coupe et al. 2009; Staley et al. 2007), se ha
visto también que la herbivoría radicular provocada por larvas de insectos y por nematodos da lugar a un aumento de
compuestos defensivos en la parte aérea de la planta que es similar a la que se observa en plantas que han sufrido herbivoría
foliar (Bezemer et al. 2006; Bezemer et al. 2004; Vasil'eva et al. 1998). Sin embargo, es necesario destacar que el efecto de
los herbívoros edáficos no es siempre el mismo y el tipo de herbívoro influye de manera drástica en el resultado de la
interacción; de esta manera, no todos lo nematodos fitoparásitos tienen el mismo efecto, y éstos a su vez se diferencian de
las larvas de insectos (Wurst y van der Putten 2007; Zinov'eva et al. 2004). Por otro lado, la respuesta metabólica inducida por
la fauna edáfica no afecta siempre de la misma manera a herbívoros foliares con diferentes sistemas de alimentación (v.g.
insectos mascadores vs. chupadores) y esto hace que en la literatura se pueden encontrar efectos en todos los sentidos
(Gange et al. 2005; Kempel et al., 2009; Poveda et al. 2005). Aunque es difícil establecer un patrón único para este tipo de
interacciones, lo que parece claro es que la dirección (bien raíz-hoja u hoja-raíz) en la que se produce la interacción es un
factor determinante en el resultado observado (Kaplan et al. 2008b); y según esto, los herbívoros foliares son los que
responden más sensiblemente a la infección por herbívoros edáficos y no al revés. Lo que incide en el hecho, que se exponía
en la introducción de este artículo, de que para entender las interacciones entre insectos de la parte aérea y plantas hace
falta integrar lo que ocurre bajo tierra.
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
La modificación del metabolismo secundario no sólo se debe a herbívoros edáficos, sino que también los hongos ecto- y
endomicorrícicos pueden producir una respuesta secundaria. En el caso de las micorrizas, la interacción se debe
probablemente también a la modificación de las dos vías expuestas. Es decir, por una parte el efecto de estos organismos se
deba simplemente a una mejora (o deterioro) del estado nutricional de la planta pero también, en otros casos, la simbiosis
pueda repercutir en la formación y movilización de sustancias defensivas (Gange et al. 1999; Garcia-Garrido y Ocampo 2002).
Al igual que en el caso de los herbívoros edáficos, el resultado de las interacciones planta-insecto depende también de las
especies involucradas (Gange 2001; Gange et al. 2002; Hempel et al. 2009).
Efecto indirecto: compuestos aleloquímicos.- La mayoría de los insectos herbívoros han desarrollado estructuras
especializadas para la selección, reconocimiento y posterior aceptación de una planta nutricia. Esta selección está
determinada en gran medida por la detección por parte del insecto de determinados metabolitos secundarios volátiles
(aleloquímicos). Las decisiones basadas en la presencia/detección de estas moléculas son importantes no sólo a la hora de
alimentarse o no de una planta, sino también para la oviposición.
Diferentes estudios han demostrado que la infección a nivel radicular por determinados organismos, puede desencadenar la
emisión de substancias volátiles que atraen a los propios herbívoros o a individuos de niveles tróficos superiores (enemigos
naturales e hiperparasitoides) (Rasmann et al. 2005; Soler et al. 2007b; van Tol et al. 2001). El tipo de substancias volátiles no
sólo depende de la especie de planta, sino también de las especies de herbívoros que están causando el daño. Diferentes
componentes de la saliva o excreciones de los herbívoros pueden activar cascadas de señalización específicas en la planta
que resultan finalmente en emisiones de diferentes aleloquímicos.
Efecto en distintos niveles tróficos.- El efecto de la biota edáfica en la parte aérea no sólo se limita a insectos herbívoros. Son
ya varios los estudios que han observado importantes modificaciones en la respuesta de insectos polinizadores a infecciones
radiculares con nematodos o micorrizas en la raíz (Poveda et al. 2003; Poveda et al. 2005). De la misma manera, la inhibición
de las interacciones entre hongos mutualistas y las plantas de una comunidad puede repercutir también directamente en el
tipo y la frecuencia de polinizadores que la visitan (Cahill et al. 2008; Wolfe et al. 2005).
La inducción de compuestos volátiles no sólo modifica la selección de plantas nutricias por herbívoros foliares, sino también
por organismos de otros niveles tróficos superiores como son insectos parasitoides e hiperparasitoides (Guerrieri et al. 2004;
Soler et al. 2007a; Soler et al. 2005).
Perspectivas en el estudio de interacciones
A pesar de que hasta la fecha se han publicado numerosos estudios en diferentes sistemas en los que la estructura y
dinámica de la vegetación se explica por mecanismos de retroalimentación planta-suelo (Kulmatiski et al. 2008; Reynolds et
al. 2003), todavía quedan bastantes lagunas conceptuales en cuanto a cómo las interacciones en la parte edáfica determinan
la dinámica y estructura de las comunidades vegetales. En el siguiente apartado presento las áreas que, a mi juicio, sería
interesante desarrollar por su potencial para aportar nuevas ideas en este campo.
Retroalimentación planta-suelo e interacciones complejas
La biota edáfica se ha considerado durante mucho tiempo como tremendamente inespecífica. Se asumía que mientras que
los insectos fitófagos son extremadamente selectivos y pueden desplazarse de una planta a otra, la fauna edáfica al no tener
estructuras sensoriales desarrolladas y una capacidad de movimiento muy limitada, no disponía apenas de capacidad para
seleccionar huésped. Sin embargo, esta visión de la fauna subterránea resulta demasiado simplista y diferentes estudios han
demostrado que la especificidad de la fauna y flora edáfica puede ser muy alta (de la Peña et al. 2008; Johnson et al. 2006;
van der Stoel y van der Putten 2006). De hecho, el propio concepto de retroalimentación planta-suelo asume implícitamente
una gran especificidad entre la biota edáfica y determinadas especies dentro de la comunidad vegetal. Además, como se ha
visto recientemente, las plantas, al igual que ocurre en la parte aérea, pueden emitir sustancias aleloquímicas bajo tierra para
reclutar enemigos naturales específicos de herbívoros foliares como son los nematodos entomopatógenos (Rasmann et al.
2005; Rasmann y Turlings 2008). Este hecho indica que a nivel subterráneo se pueden dar interacciones altamente complejas
y por tanto, para poder entender completamente las consecuencias de la retroalimentación planta-suelo en la comunidad es
necesario elucidar cuáles son las especies clave (o complejos clave) dentro de la biota edáfica (Hart et al. 2001; Hart et al.
2003).
Aunque el efecto de la biota subterránea en las interacciones insecto-planta de la parte foliar han sido profusamente
estudiadas en los últimos años. Sin embargo, aspectos paralelos relacionados con cómo la interacción planta-suelo
determina la formación de las comunidades de artrópodos en la parte aérea y como éstos pueden determinar las relaciones
entre especies, no han sido apenas abordados (Fig. 1B). En otras palabras, falta información sobre cómo las interacciones
entre en una especie de planta y la biota edáfica pueden afectar posteriormente a otras plantas (Nilsson et al. 2008; van
Ruijven et al. 2005). En relación con esta cuestión, en un experimento en el que saltamontes de la especie Schistocerca
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
gregaria fueron expuestos a plantas de Taraxacum officinale con o sin herbivoría subterránea (producida por el nematodo
Meloidogyne hapla), aquellos saltamontes que se alimentaron de plantas sometidas a herbivoría subterránea demostraron una
tasa de supervivencia mayor que los que estuvieron sin ella. (Fig. 3B). Probablemente esto es debido a que la herbivoría
edáfica aumenta el nitrógeno soluble en la parte foliar y por tanto, repercute positivamente en el crecimiento y supervivencia de
los saltamontes. Después de 10 días en T. officinale, los saltamontes supervivientes fueron transferidos a otra especie de
planta donde el efecto de la primera planta nutricia se mantuvo durante más de una semana: los saltamontes expuestos a
plantas de T. officinale con nemátodos tuvieron tasas de mortalidad significativamente inferiores (Fig. 3B). Además, la
presencia de herbívoros subterráneos (nematodos) afectó el grado de herbivoría sufrido por la segunda planta huésped (Fig.
3C) (de la Peña y Van Paemelen, datos sin publicar). Por tanto, como se ilustra en el ejemplo expuesto, para entender que es
lo que ocurre en la comunidad es necesario no sólo estudiar las interacciones entre una planta y los herbívoros, sino también
qué ocurre en las interacciones posteriores con otras plantas de la comunidad.
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Fig.3. A. Porcentaje de superficie foliar consumida por el saltamontes Schistocerca gregaria en
Taraxaccum officinale con herbivoría en raíz causada por el nematodo Meloidogyne hapla o sin
herbivoría (control). B. Mortalidad de Schistocerca gregaria en plantas de Mortalidad de
Schistocerca gregaria en plantas de Lactuca sativa después de 10 días previos de estancia en
plantas de Taraxaccum officinale. C. Porcentaje de hojas consumidas de L. sativa por
Schistocerca gregaria tras diez días en T. officinale con o sin nematodos
Integración de dispersión y estructura del paisaje
La biota edáfica, debido a las diferencias en el tamaño y movilidad de los organismos, actúa a diferentes escalas espaciales.
Los estudios que han demostrado la influencia de las interacciones bióticas edáficas en las de la parte aérea son
71
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
mayoritariamente experimentos en los que se jugaba con la inoculación simultánea o asincrónica de dos o más organismos
en diferentes partes de la planta. A pesar de la valiosa información que estos estudios han aportado, la realidad es muy
diferente y las interacciones entre especies se dan de forma mucho más compleja. Por un lado, la propia estructura física del
paisaje determina en gran medida la distribución de las especies de la comunidad vegetal, lo que condiciona directamente las
posibles interacciones entre las plantas y los herbívoros foliares (Bossuyt y Honnay 2006; Dupre y Ehrlen 2002; Wiser y
Buxton 2008). Por otro lado, la fauna y la flora edáfica junto con las propias características abióticas del suelo presentan una
distribución espacial que se dan en agregados (Ettema y Wardle 2002). Aunque la presencia y la densidad de determinados
organismos pueden variar en función de los cambios que se producen en la vegetación, en principio, los organismos que
ocurren en la parte aérea disponen de mucha mayor movilidad en comparación con los edáficos. (Bardgett 2002; Maestre et
al. 2006; Sauer et al. 2006; Verschoor et al. 2002). Así, las diferencias en la capacidad de dispersión dan lugar a un mosaico
de interacciones que va cambiando en el tiempo y en el espacio y que puede determinar en gran medida la estructura y
dinámica de la vegetación (Levin et al. 2003; Trakhtenbrot et al. 2005). Es por ello que para poder entender el funcionamiento
de las comunidades vegetales y, en concreto, saber cómo funciona la retroalimentación planta–suelo a diferentes escalas,
hay que integrar todos estos elementos: la estructura del paisaje, la dispersión de los organismos involucrados y la respuesta
fisiológica de la planta a los diferentes grupos que interactúan con ella.
Una buena herramienta para abordar este tipo de interacciones complejas es el uso de modelos. Por ejemplo, en la figura 4
se presenta el resultado de un modelo de simulación basado en cadenas de Markov en tiempo continuo, donde se estudió el
efecto en la producción de una toxina en función de diferentes conformaciones del paisaje (disponibilidad de hábitat), la
presencia de dos herbívoros, uno edáfico con movilidad muy limitada y otro foliar con gran movilidad. El factor determinante
para la evolución de la producción de toxina depende en gran medida de la propia estructura y conectividad del territorio y por
otro, el grado de movilidad del herbívoro de la parte aérea (de la Peña et. al. datos sin publicar) (Fig. 4). Estos resultados
indican que la interacción entre organismos subterráneos y herbívoros foliares depende también del paisaje y, en un contexto
más amplio, que la ubicación geográfica puede determinar la dirección en la que un determinado sistema evoluciona.
72
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Fig. 4. Comparación de niveles de producción de toxina in planta (C-F) como respuesta a herbivoría
foliar en función de la estructura espacial del paisaje (A o B), el tipo de interacciones planta-herbívoro
(con o sin herbívoro edáfico) y la capacidad de dispersión del herbívoro foliar y de la planta (ejes Y y X,
respectivamente). A representa un paisaje con 80% de hábitat disponible y 20% de conectividad
(P80H20) y B un paisaje con 20% de hábitat disponible y conectividad (P20H20).
Variaciones espacio-temporales e implicaciones en ecología evolutiva
La mayoría de los estudios sobre las interacciones entre la biota edáfica y la parte aérea se han centrado fundamentalmente
en los mecanismos fisiológicos de la interacción. Sin embargo, el estudio de la biota edáfica como agente determinante de la
73
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
adaptación de las plantas al medio ha pasado bastante desapercibido. Afortunadamente, en los últimos cinco años esta
tendencia ha empezado a cambiar y se han publicado diferentes estudios empíricos (Daehler 2003; Hoeksema y Forde 2008;
Hoeksema y Thompson 2007; Macel et al. 2007) que indican que la presión de selección que ejerce la biota edáfica sobre
diferentes especies de las comunidades vegetales varía geográficamente y que, por tanto, está sujeta a historias evolutivas
divergentes. Si queremos entender el funcionamiento de los ecosistemas, es imprescindible entender cómo la variación
espacial y temporal de las interacciones entre las plantas y la biota edáfica determina la historia evolutiva de las comunidades
vegetales y en consecuencia de los insectos foliares. Contestar a esta pregunta es en mi opinión una de las cuestiones
principales que deben plantearse los ecólogos que trabajan de una u otra manera con la fauna y flora edáfica.
Agradecimientos
Agradezco a la Fundación Flamenca de Investigaciones Científicas (FWO, Bélgica) por dotarme con un contrato postdoctoral
y un proyecto (FWO Research Grant G.0057.09) con el que se ha financiado parte del trabajo presentado en este artículo, al
Dr. Dries Bonte su ayuda en la realización y análisis del modelo de interacciones en hábitats estructurados, a Bieke Van
Paemelen su ayuda en la realización del experimento con saltamontes y varias plantas nutricias y al Dr. José María Gómez, a
la Dra. Lorena Gómez Aparicio y la Dra. Susana Rodríguez-Echevarría sus comentarios en la versión inicial de este artículo.
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http://www.revistaecosistemas.net/articulo.asp?Id=602
INVESTIGACIÓN
Restauración y revegetación de taludes de
carreteras en ambientes mediterráneos
semiáridos: procesos edáficos
determinantes para el éxito
J. Tormo 1,2 , E. Bochet 1 , P. García-Fayos 1
(1) Centro de Investigaciones sobre Desertificación (CSIC-UV-GV), Camí de la Marjal s/n., E-46470 Albal, Valencia, España.
(2) Centro de Estudios Ambientales del Mediterráneo (Fundación CEAM). Parque Tecnológico, C/ Charles Darwin 14, 46980 Paterna (Valencia), España
Recibido el 20 de febrero de 2009, aceptado el 17 de abril de 2009.
Tormo J., Bochet E., García-Fayos P. (2009). Restauración y revegetación de taludes de carreteras en ambientes
mediterráneos semiáridos: procesos edáficos determinantes para el éxito. Ecosistemas 18(2):79-90.
La construcción de carreteras y otras obras públicas produce impactos ambientales severos que afectan a las propiedades de los
ecosistemas. Los taludes generados en estas obras presentan escasas coberturas vegetales y el establecimiento de la vegetación, tanto
de forma natural como a través de restauraciones, es muy lento. El estudio de los factores que limitan la colonización vegetal en estas áreas
degradadas nos ayudará a mejorar las técnicas de revegetación. Al igual que en otros ambientes, en los taludes de carreteras la
colonización se ve limitada por la restringida capacidad de dispersión de algunas semillas, por lo que estas laderas son colonizadas
principalmente por especies provenientes de áreas cercanas y/o por especies capaces de dispersarse a larga distancia. Pero existen una
serie de limitaciones edáficas que hacen que, aunque muchas semillas sean capaces de llegar a los taludes, la colonización no se produzca.
El tipo de talud (desmonte o terraplén) y su orientación influyen en la colonización, aumentando la cobertura vegetal en la siguiente dirección:
desmontes sur, desmontes norte, terraplenes sur y terraplenes norte. En general, las propiedades físicas y químicas de las zonas alteradas
no son adecuadas para el establecimiento de la vegetación, ya que presentan suelos poco fértiles (escasez de nutrientes y de materia
orgánica), de texturas poco equilibradas y/o pedregosos. En los desmontes, las malas condiciones edáficas se acentúan, llegando a niveles
de compactación de 1500 Mpa, que sobrepasan el umbral a partir del cual las raíces de las plantas son incapaces de penetrar. Pero el factor
que más limita y modula la colonización vegetal en taludes de carreteras en ambientes semiáridos es el estrés hídrico. El suelo de los taludes
de carreteras tiende a secarse más rápidamente en los desmontes y en las caras sur, siguiendo el mismo patrón que la cobertura vegetal.
Estas diferencias hídricas podrían explicar las diferencias en cobertura vegetal entre tipos y orientaciones de taludes. De hecho, las
especies que son capaces de colonizar los taludes de carreteras de forma abundante son capaces de germinar en condiciones de menor
disponibilidad de agua y más rápidamente que las que no son capaces de colonizarlos, lo que les permite aprovechar las breves ventanas
de disponibilidad de agua que producen los episodios lluviosos. Por otro lado, los taludes de carretera, con pendientes elevadas y escasa
cobertura vegetal, sufren a menudo graves problemas de erosión, siguiendo los valores de erosión una pauta inversa a la de los valores de
cobertura vegetal. Esto haría pensar que la erosión esta impidiendo la colonización al arrastrar las semillas. No obstante, aunque la erosión
tenga una influencia en la pérdida de semillas por arrastre, la ausencia de diferencia en la densidad del banco de semillas del suelo entre
desmontes y terraplenes indica que la erosión limita la colonización de los taludes sobre todo por el deterioro que produce en las
propiedades edáficas relevantes para la germinación y establecimiento de las plantas (p. ej. disminuyendo la fertilidad o incrementando el
déficit hídrico). Tratamientos como el uso de tierra vegetal o la aplicación de mulches pueden atenuar las condiciones limitantes y aceleran la
colonización vegetal. Además, en desmontes, se han obtenido resultados prometedores utilizando tratamientos que disminuyen la
compactación, mejoran las condiciones del suelo localmente y permiten la penetración de las raíces. El conocimiento de las limitaciones a la
colonización vegetal en los distintos tipos de taludes de carreteras y del beneficio de determinados tratamientos para el establecimiento de
las plantas ha de permitir optimizar el uso de los recursos según las necesidades de cada zona a restaurar y de elaborar consecuentemente
planes de revegetación con garantías de éxito.
Palabras clave: Suelo, establecimiento, estrés hídrico, cobertura vegetal, compactación, erosión, taludes.
Tormo J., Bochet E., García-Fayos P. (2009). Restoration and revegetation of road slopes in semiarid Mediterranean
environments: edaphic processes determining success. Ecosistemas 18(2):79-90.
Road construction and other public works produce severe environmental impacts that affect ecosystem properties. The slopes produced by
these impacts present low vegetation cover as a result of slow spontaneous vegetation establishment and poor results of artificial
revegetation. The study of the factors that limit vegetation establishment in these degraded areas will help us to improve the revegetation
techniques. As in other environments, road slope colonization is limited to a certain extent by seed dispersal, so road slopes are mainly
colonized by species from near areas and species able to disperse to long distances. Although many seeds are able to reach the slopes
from nearby areas, plant establishment is not always successful due to edaphic limitations. The slope type (roadcut or roadfill) and aspect
Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor. ISSN 1697-2473.
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
play a major role in plant colonization and plant cover increases in the following direction: South roadcuts, North roadcuts, South roadfills and
North roadfills. Generally, the physical and chemical properties of degraded zones are not suitable for vegetation establishment, because of
low soil fertility (low nutrient and organic matter contents), unbalanced textures and heavy stoniness. In roadcuts, edaphic conditions are
even more unfavourable for plant establishment with compaction levels as high as 1500 MPa which exceed the threshold plant roots are
unable to penetrate. But the main factor that limits and modulates colonization in road slopes of semi-arid environments is water stress. The
soil tends to dry more quickly in roadcuts and south faces than in roadfills and north faces, following the same pattern as the vegetation
cover. These hydric differences may explain differences in plant cover between slope types and aspects. To this respect, the species able
to colonize successfully the road slopes proved to be able to germinate at lower water potentials and more quickly than species unable to
colonize them, which allows them to take advantage of the short periods of water availability produced by the rain events.
Moreover, steep road slopes with low vegetation cover undergo serious erosion problems, with an inverse trend to that described for the
vegetation cover. This could indicate that erosion prevents colonization by removing seeds downslope. However, although erosion has a
negative influence on seed loss by runoff, the absence of difference in soil seed density between roadcuts and roadfills indicates that
erosion mainly limits plant colonization on slopes by the deterioration of edaphic properties (decreasing fertility or increasing hydric deficit).
Treatments as the addition of topsoil or mulches can mitigate limiting soil conditions and accelerate vegetation establishment. Moreover, in
roadcuts, promising results have been obtained using treatments that decrease compaction, locally improve soil conditions and allow root
penetration. Knowledge of the limiting factors to plant establishment in the different types of road slopes and of the role of some treatments
in plant establishment success will allow us to optimise the use of the resources according to the needs of each zone to recover and,
consequently, to elaborate revegetation plans with success guarantees.
Key words: Soil, establishment, water stress, plant cover, compaction, erosion, embankment.
Justificación
En los últimos años las redes de carreteras han crecido muy rápidamente. La red española de carreteras en 2007 tenía una
longitud de 166.000 Km y, aunque su crecimiento se ha detenido en el último año, actualmente se están produciendo
transformaciones de carreteras convencionales en vías de gran capacidad. Además se están construyendo los nuevos
trazados del ferrocarril de alta velocidad y gaseoductos con desarrollos lineales semejantes(Ministerio de Fomento 2007).
Estas infraestructuras producen impactos muy severos sobre los ecosistemas naturales, tales como la fragmentación de
hábitats, la alteración de la estructura de los ecosistemas, elevadas tasas de erosión y transporte de sedimentos o
compactación del suelo (Forman y Deblinger 2000). De hecho, en zonas degradadas por construcción de carreteras, se han
llegado a medir pérdidas por erosión hasta 15 veces mayores que en las zonas agrícolas colindantes (Navarro y Jonte 1996).
Además, las infraestructuras suelen producir un impacto paisajístico y una pérdida de funciones del ecosistema anteriores a
la perturbación, síntomas de los cuales son los procesos de colmatación de cauces, canales o embalses y la pérdida de
calidad de las aguas debido a los materiales erosionados. Toda esta serie de impactos ambientales que se producen como
consecuencia de las infraestructuras lineales hacen necesaria la restauración del ecosistema. Ahora bien, para llevar a cabo
una restauración correcta es necesario tener un conocimiento previo de la ecología de los ecosistemas a restaurar (Prach
2003; Temperton et al. 2004; Valladares y Gianoli 2007).
En el caso concreto de la construcción de carreteras en ambientes semiáridos, habitualmente se suelen crear taludes de
suelo desnudo con elevadas pendientes, en los que la colonización vegetal es escasa, dependiendo su éxito de las
características de los taludes y su orientación geográfica (Bochet y García-Fayos 2004). En estos casos, el éxito de las
restauraciones es normalmente bajo (Muzzi et al. 1997; Andrés y Jorba 2000).
Existen dos tipos de taludes: terraplenes y desmontes. (Fig. 1). Los primeros se construyen para elevar la carretera por
encima del nivel del terreno original y en los que el suelo se ha “creado” aportando tierra y, en muchos casos, se cubre total o
parcialmente con suelo superficial previamente apartado durante las obras (tierra vegetal). Los desmontes, por el contrario,
son taludes excavados en la roca madre, sea ésta roca consolidada o no, para hacer pasar la carretera o vía férrea por debajo
del nivel del terreno. En general, la pendiente de los terraplenes es menor que la de los desmontes, lo que con la tierra
aportada, los convierte en un ambiente más propicio que los desmontes para la colonización vegetal, y esto se refleja en el
número de especies presentes (Matesanz et al. 2006) y en la cobertura vegetal (Bochet y García-Fayos 2004) (Fig. 2). En
desmontes con pendientes superiores a los 45º la colonización vegetal es prácticamente nula (1.6% de cobertura vegetal,
según Bochet y García-Fayos 2004).
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 1. Se muestran dos imágenes de desmontes (Arriba) y dos de terraplenes (Abajo). En las
primeras se pueden apreciar la elevada pendiente, la escasez de vegetación y las marcas de
erosión. En las segundas se aprecia menor pendiente y una mayor cobertura vegetal. La vegetación
no permite ver las marcas de erosión que aunque no tan importantes como en los desmontes sí que
están presentes. Fotos tomadas en la comarca de Utiel-Requena (Valencia, España).
Figura 2. Coberturas vegetales medias (media + error típico) medidas en taludes de carreteras de
la autovía A3 a su paso por la comarca de Requena-Utiel (Valencia, España). Se muestran los
resultados para desmontes (Des) y terraplenes (Terr) (colores verdes) y para taludes orientados al
norte (N) y al sur (S) (colores azules). Extraído de Bochet y García-Fayos (2004).
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Otro factor que influye en la colonización de los taludes de carreteras es la orientación geográfica del talud. La orientación es
un factor que va ganando importancia a medida que nos alejamos del ecuador y se ha demostrado que influye claramente en
las condiciones microclimáticas de las zonas a restaurar (Wali 1999; Cano et al. 2002). Este factor es importante en el éxito
relativo de las restauraciones tanto en carreteras (Dudek et al. 1970; Greller 1974; Sheldon y Bradshaw 1977) como en
minería (Wali 1999). Actualmente, se siguen presentando resultados que muestran claras diferencias entre las orientaciones
más contrastadas, Norte y Sur (Martínez-Ruiz et al. 2001; Jochimsen 2001; Bochet y García-Fayos 2004; González-Alday et
al. 2008) (Fig 2). Así, Tormo et al. (2006) demostraron experimentalmente que existe una mayor tasa de establecimiento de
plántulas en los taludes orientados al norte que en los orientados al sur en ambientes semiáridos mediterráneos (Fig. 3).
Figura 3. Porcentaje de establecimiento de las distintas especies sembradas en taludes de
carreteras en Requena (Valencia, España). Se muestran medias con sus errores típicos para todas
las parcelas (rojo), para las parcelas orientadas al Norte (verde) y para las parcelas orientadas al
Sur (azul). Especies exitosas (Especies capaces de colonizar los taludes de forma abundante
espontaneamente): Ab (Avena barbata), Bu (Bromus rubens), Bd (Bromus diandrus), Ac (Anacyclus
clavatus), Mm (Medicago minima), Pa (Plantago albicans). Especies No exitosas (Especies que a
pesar de encontrarse en los alrededores de los taludes no son capaces de colonizarlos de forma
abundante): Be (Brachypodium retusum), Sc (Santolina chamaecyparissus), Mo (Medicago
orbicularis), Gs (Genista scorpius), Pl (Plantago lanceolata), Pl (Plantago sempervirens). Extraído
de Tormo et al. (2006).
Este artículo trata de sintetizar una serie de experimentos llevados a cabo por los autores desde 2000, junto con resultados
interesantes obtenidos en algunas publicaciones sobre este tema. Mediante esta revisión se intentará aportar nueva luz sobre
la ecología de los taludes de carreteras y explicar cuales son los factores que controlan la colonización vegetal de estas
laderas en medios mediterráneos semiáridos, lo que tiene una gran implicación en el diseño de la revegetación de las
mismas. Nuestra aproximación parte de la teoría de la colonización vegetal. Desde este punto de vista se considera que
existen dos grandes grupos de factores que controlan la aparición de especies de plantas en nuevos espacios donde
previamente faltaban: la limitación por semillas y la limitación por las condiciones de establecimiento. El discernir cuál de
estos factores predomina en un ambiente determinado nos ha de permitir elaborar planes de revegetación con garantías de
éxito.
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Limitación por semillas
Los trabajos generales realizados sobre grandes bases de datos (Ozinga et al. 2005) o las revisiones bibliográficas (Turnbull
et al. 2000) parecen mostrar que la dispersión de semillas desde las zonas adyacentes es un factor limitante para la
colonización vegetal en muchos ambientes. Esta limitación se podría resumir de la siguiente manera: partiendo de un área
con unas condiciones ecológicas determinadas y una serie de especies presentes en la región que potencialmente pueden
colonizarla por estar adaptadas a dichas condiciones, no todas estas especies potenciales aparecen en ese hábitat porque 1)
su capacidad de dispersión no es suficiente como para que estén presentes en todos los lugares donde podrían estarlo o 2) al
llegar a dichos hábitats son consumidas o 3) se pierden por arrastre u otros mecanismos.
En trabajos de restauración se encuentran resultados similares. En muchos casos, aunque se hace lo posible por mejorar las
condiciones de las zonas a restaurar (Dzwonko y Loster 2007; Kardol et al. 2008) o las condiciones son las ideales para la
colonización espontánea (Donath et al. 2003), la colonización vegetal espontánea se ve limitada por la dispersión y no
aparecen todas las especies que podrían aparecer por sus características ecológicas (Burke 2007). De hecho, en algunos
casos, ni siquiera el banco de semillas formado en las zonas a restaurar refleja la composición de la vegetación colindante
(Morzaria-Luna y Zedler 2007). Estos datos nos indican que no todas las especies de los alrededores son capaces de hacer
llegar sus semillas a la zona a restaurar.
Nuestros estudios en taludes de carreteras nos han permitido comprobar que la flora de los taludes de carreteras no es una
muestra al azar de la flora de la región donde se encuentran estos taludes, sino que se parece más a la flora de las zonas
adyacentes de lo que cabría esperar por azar. De hecho, 8 años después de la construcción de la carretera, el 90% de las
especies presentes en los taludes provenían de zonas circundantes situadas hasta 150 m. de los taludes y, además, las
especies con mecanismos de dispersión de semillas a larga distancia (principalmente anemócoras) se encontraban sobrerepresentadas en relación con dicha flora adyacente (Bochet et al. 2007). Por otro lado, las densidades de semillas en el
suelo de desmontes y terraplenes no son significativamente diferentes, lo que quiere decir que a ambos tipos de taludes llega
la misma cantidad de semillas aunque ésta no produzca la misma cobertura vegetal (Alborch et al. 2003)
Estos datos nos indican que, al igual que en otros ambientes, existe una cierta limitación por la dispersión, y sólo las
especies más cercanas a los taludes o aquellas capaces de dispersarse a mayores distancias los colonizan.
Para comprobar estas conclusiones, llevamos a cabo un experimento de adición de semillas (Tormo et al. 2006). Este tipo de
experimento se basa en la idea de que si se añaden semillas de especies que no están presentes previamente en un hábitat
determinado pero sí en su cercanía, y éstas se establecen, la limitación por la disponibilidad de semillas es más importante
para explicar su ausencia en dicho hábitat que la limitación por las condiciones del hábitat estudiado (Tilman 1997, Dickson y
Foster 2008). En nuestro experimento encontramos que aun sembrando especies presentes en los alrededores de los taludes
pero ausentes en éstos, dichas especies fueron incapaces de establecerse. Lo que indica que aunque existe una limitación a
la colonización por la dispersión también hay factores en los taludes que impiden la colonización vegetal aunque las semillas
sean capaces de llegar. En estos experimentos, además, se pudo comprobar un efecto de la orientación, pues el
establecimiento fue mucho más exitoso en los taludes orientados al Norte que en los orientados al Sur (Fig. 3), aunque una
vez establecidas, las plantas de los taludes Sur se desarrollaron mejor que las de los taludes Norte. Para evitar la predación
de las semillas se aplicó insecticida en las parcelas antes de las siembras. La pérdida de semillas por erosión se descartó
por que no se detectaron marcas claras de erosión en las parcelas sembradas, además se ha descrito que las perdidas de
semillas por erosión no son muy importantes (García-Fayos and Cerdà, 1997).
Limitaciones en el establecimiento
Una vez superada la barrera de la dispersión, las semillas que llegan a los taludes de carreteras se deben enfrentar a una
serie de factores que pueden impedir su establecimiento.
Propiedades físicas y/o químicas de los sustratos de los taludes
En las zonas a restaurar los suelos presentan propiedades químicas, físicas y/o biológicas poco adecuadas para el
establecimiento de la vegetación, tanto espontánea como aportada en la restauración (a través de siembras o plantaciones).
Uno de los problemas que se identifican en los taludes de carreteras desde los primeros estudios es la falta de
Macronutrientes. Ya en los años 70 se hace referencia a este problema (Dudeck y Young 1970; Sheldon y Bradshaw 1977).
Tanto estos autores como Jefferies et al. (1981) hicieron hincapié en la importancia de sembrar especies leguminosas a la
hora de restaurar para intentar suplir la falta de nitrógeno de los suelos en estos ambientes. Esta falta de nutrientes se ha
citado también como una limitación en trabajos más recientes en los que una aportación de fertilizantes mejoró las tasas de
establecimiento Elmarsdottir et al. 2003). La presencia de nutrientes tiene una gran influencia en el desarrollo de las plantas
y, por tanto, en la cobertura vegetal (Petersen et al. 2004). De tal manera que, en algunos casos, los cambios en la cobertura
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
vegetal reflejan los cambios en la concentración de nitrógeno en el suelo (Montalvo et al. 2002). Sin embargo, una fertilización
excesiva puede tener consecuencias contrarias al inhibir la germinación (Sheldon y Bradshaw 1977) el reclutamiento y en
consecuencia, disminuir la riqueza específica (Henry et al. 2004).
Por otra parte, la falta de éxito de la colonización vegetal se asocia, en muchos casos, a malas condiciones físicas del suelo.
En general, si la textura del material sobre el que se pretende sembrar es gruesa se produce una baja retención de agua y de
nutrientes (Richardson y Evans 1986; Hambler et al. 1990). En algunos casos además, la falta de nutrientes en suelos de
textura gruesa se combina con una elevada pedregosidad (Jim 2001). Otro problema que puede aparecer en las zonas a
restaurar es la falta de materia orgánica (Muzzi et al. 1997) que es un factor fundamental para la estructuración de los suelos
y la retención de agua y de nutrientes. Además, en los taludes de carreteras, como en otras zonas restauradas en las que se
destruyen totalmente los suelos anteriores, los nuevos sustratos carecen totalmente de hongos micorrícicos u otros
microorganismos (Scullion 1992).
En todo caso, en taludes de carreteras es conveniente diferenciar entre desmontes y terraplenes a la hora de hablar de
propiedades de suelo, ya que a estas limitaciones citadas hasta ahora para los taludes en general, hay que añadir las
limitaciones propias de los desmontes, en los que se registran menores coberturas vegetales (Bochet y García-Fayos 2004,
Fig. 2). Uno de los factores principales que limitan la colonización es sencillamente la falta de sustrato hábil para el
establecimiento de las plantas. En muchos casos, estos taludes están formados por roca madre muy consolidada y nada o
poco meteorizada, carente totalmente de lugares para el enraizamiento de las plantas (Yuan et al. 2006).
Incluso en lugares donde la roca madre es material no consolidado (margas, arenas, arcillas, etc.) las condiciones siguen
siendo muy adversas. En nuestro estudio sobre la autovía A3 a su paso por la comarca de Requena-Utiel (España),
construida sobre sustratos margosos, hemos encontrado diferencias claras en cuanto al contenido de fósforo y materia
orgánica entre los terraplenes y los desmontes, siendo estos últimos más pobres (Tabla 1), aunque estas diferencias no se
producen para otros factores como la textura, el contenido de nitrógeno o la estabilidad de los agregados (Bochet y GarcíaFayos 2004). Sin embargo, y a pesar de esas diferencias, pensamos que el factor clave que explica las diferencias de éxito
de la colonización vegetal entre desmontes y terraplenes es la compactación. En nuestro estudio en esta autovía, el valor de
compactación de los desmontes rondaba los 1500 kPa mientras que en los terraplenes de la misma carretera, los suelos
mostraron compactaciones de solamente 60 kPa (Tabla 1). Este nivel de compactación de los desmontes se encuentra por
encima del umbral a partir del cual las raíces de las plantas son incapaces de penetrar (Monsalve 2007; Bochet et al. 2009),
dificultando, cuando no impidiendo, que las plantas se establezcan en estos taludes.
Terraplenes
Propiedades del suelo
Desmontes
Orientación Sur
Orientación Norte
Orientación Sur
Orientación Norte
Materia orgánica (%)
1.5±0.2 b
1.2±0.0 b
<0.81 a
<0.81 a
P disponible (mg P2O5 ·100 g soil -1)
3.1±1.4 b
1.9±0.9 b
0.5±0.1 a
0.5±0.1 a
Compactación (kPa)
60±10 b
1560±1180 a
Capacidad de retención de agua
(contenido de humedad %V/V) a:
Capacidad de campo (-20kPa)
25.43±1.26(4) b
27.16±0.68(4-33) b
21.79±2.23(0) a
23.35±2.62(1) a
Punto de marchitez (-1500kPa)
11.05±0.47(>33) b
12.32±0.52(>33) b
8.92±1.50(8) a
8.42±0.59(>33) a
Tabla 1. Características del suelo (Media ± Desviación estándar) en taludes de carreteras y
duración del contenido de agua disponible para las plantas en el suelo. Extraído de Bochet y GarcíaFayos (2004); Bochet et al. (2007) y Bochet et al. (2009). La compactación se estudió sin tener en
cuenta la orientación de los taludes. Letras diferentes indican valores significativamente diferentes.
Entre paréntesis: número de días consecutivos durante los cuales el contenido de agua en la capa
superficial del suelo permaneció por debajo de este valor después de una lluvia de 8 días (49 litros x
m-2 ).
Otro factor limitante, propio de los desmontes, es la falta de rugosidad. La acumulación de semillas y de elementos finos en
pequeñas cavidades o grietas de las laderas ha demostrado ser un factor importante para la colonización tanto en ambientes
naturales (Chambers 2000) como en zonas restauradas (Elmarsdottir et al. 2003) y en particular, en taludes de carreteras
(Petersen et al. 2004).
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Disponibilidad de agua en el suelo
En ambientes semiáridos, el factor limitante más evidente para la colonización vegetal y que podría explicar también las
diferencias en cobertura vegetal entre tipos y orientaciones en taludes de carreteras, es la dinámica del agua en el suelo de
los taludes. En nuestro estudio (Bochet et al. 2007) encontramos que para un mismo valor de potencial hídrico había más
agua retenida en el suelo de los terraplenes que en los desmontes. Sin embargo, y al contrario de nuestra hipótesis, esta
diferencia no se producía entre las caras N y S, lo que fue interpretado como que las diferencias de retención de agua estaban
más influidas en nuestro caso por las características de los sustratos que por las condiciones microclimáticas (Tabla 1). Sin
embargo, este control del sustrato sobre el agua se amortiguaba en la dinámica estacional del agua en el suelo de los
taludes, ya que en ese caso si que encontramos un efecto tanto de la orientación como del tipo de talud. Mediante medidas
de sensores de humedad del suelo después de episodios de lluvia, pudimos comprobar que durante la época de germinación
y establecimiento de las plántulas, el suelo de los taludes de carreteras tiende a secarse más rápidamente en desmontes
sur, seguido de desmontes norte, terraplenes sur y terraplenes norte. Este secado diferencial fue paralelo a las diferencias de
los tipos de taludes y orientaciones en cuanto a su cobertura vegetal (Tabla 1).
A partir de estas observaciones, diseñamos un experimento en el que pusimos a germinar semillas de especies presentes
tanto en terraplenes como en desmontes (“exitosas”), así como de especies exclusivas de terraplenes (es decir, incapaces de
colonizar los desmontes) y otras que estando presentes en las zonas adyacentes a los taludes no los colonizaban (“noexitosas”) (Bochet et al. 2007). Los resultados nos mostraron que el patrón de germinación de las especies bajo las
condiciones experimentales fue consistente con la distribución de las plantas en los ambientes mencionados. Así, las
especies que habitan a la vez los desmontes y los terraplenes fueron las únicas especies capaces de germinar dentro del
período de tiempo en que el agua estaba disponible en el suelo para la germinación, mientras que las especies de las zonas
adyacentes fueron las que necesitaron más tiempo y germinaron en menor número de todas las especies estudiadas (Fig. 4).
Figura 4. Porcentaje de germinación medio (+error típico) y tiempo medio necesario (±error típico)
para germinar de especies exitosas (dibujos rojos) y no exitosas (dibujos azules) en diferentes
condiciones de potencial hídrico. Extraído de Bochet et al. (2007). Veasé la figura 3 para la
definición de exitosas y no exitosas.
Erosión
Albaladejo et al. (2000) hicieron notar que las malas condiciones físicas como consecuencia de la falta de materia orgánica
daban lugar a una elevada erosionabilidad del suelo, lo que sumado a las elevadas pendientes que suelen presentar las zonas
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
restauradas, supone un peligro claro de erosión. El peligro es aún mayor si se trata de climas mediterráneos en los que la
torrencialidad de las lluvias es un fenómeno habitual.
Asimismo, los taludes de carretera de ambientes semiáridos, caracterizados por unas pendientes elevadas y una escasa
cobertura vegetal, sufren a menudo graves problemas de erosión (Navarro y Jonte 1996); Grace 2002; Arnáez et al. 2003). De
una forma intuitiva cabría pensar que la erosión, al arrastrar las semillas y las plantas establecidas, fuese uno de los factores
que están impidiendo la colonización vegetal. Ello podría ayudar también a explicar las diferencias de cobertura vegetal entre
desmontes y terraplenes (Bochet y García-Fayos 2004). Pero a pesar de las marcadas diferencias en cuanto a erosión entre
desmontes y terraplenes (Bochet y García-Fayos 2004) las densidades de los bancos de semillas de ambos tipos de talud no
son significativamente diferentes (Alborch et al. 2003), aunque sí que son más bajas en los desmontes que en los terraplenes,
por lo que el arrastre de semillas no parece que explique por si sólo las diferencias en la colonización vegetal entre estos
tipos de taludes, tal y como ocurre también en las áreas con elevadas tasas de erosión (García-Fayos et al. 1995).
En cambio, de manera indirecta, la erosión tiene efectos sobre la vegetación a través de las consecuencias que tiene sobre
las características del suelo. La erosión arrastra partículas finas y materia orgánica, lo que produce una disminución en la
capacidad de retención de agua y pérdida de fertilidad del suelo, empobrece la biota del suelo e incluso, en caso de eventos
erosivos importantes, éstos pueden llegar a descalzar las plantas eliminando el suelo que las sostiene. La formación de
regueros y surcos además produce una intensificación del déficit hídrico (Espigares et al. 2005) que, como hemos
mencionado, es uno de los controles más importantes de la colonización vegetal en los taludes.
Mitigación de las malas condiciones edáficas
Se ha demostrado que estos problemas físicos, químicos o biológicos del suelo se pueden suplir durante la restauración
aplicando mulches (capas de materiales, orgánicos o nó, que se aplican sobre el suelo para protegerlo de la erosión,
amortiguar las condiciones microclimáticas o disminuir la perdida de agua por evaporación, Brofas y Varelides 2000),
fertilizantes (Petersen et al. 2004) o enmiendas orgánicas de Ona y Osorio 2006a, 2006b, las cuales mejoran en todos los
sentidos las propiedades del suelo. La aplicación de tierra vegetal, si ésta se ha conservado debidamente (Rokich et al 2000),
también puede mejorar los resultados de la vegetación (Bowen et al. 2005, Tormo et al. 2007), ya que por su contenido en
materia orgánica, microorganismos, y semillas puede revitalizar los suelos sobre los que se aplica. En este sentido, Tormo et
al. (2007) mediante la aplicación de tierra vegetal consiguieron en el primer año después de la revegetación, niveles de
cobertura vegetal que no se alcanzarían en las zonas sin tierra vegetal hasta el cuarto año (Fig. 5).
Figura 5. Coberturas vegetales medias (media ± error típico) de parcelas experimentales situadas
en Utiel (Valencia, España) en taludes acabados de construir en septiembre de 2003. Se muestra
la evolución de los valores de cobertura, a lo largo de 5 años, en parcelas en las que se aplicó tierra
vegetal y en las que no se aplicó ningún tratamiento.
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Las altas pendientes características de los desmontes, hacen prácticamente imposible la aplicación de tierra vegetal en ese
tipo de laderas. El éxito de establecimiento de las plantas en los desmontes pasa por superar las limitaciones causadas por
la alta compactación (y consecuentemente alto déficit hídrico) y la falta de rugosidad superficial del suelo. En suelos agrícolas
compactados se ha propuesto taladrar los suelos como manera de mejorar el establecimiento y la productividad de los
cultivos en ambientes semiáridos (Yadav et al. 2007). Bochet et al. (2009) ensayaron esta metodología en taludes de
carreteras. Para ello, realizaron una siembra directa de semillas de dos especies colonizadoras de taludes, Plantago albicans
y Santolina chamaecyparissus, en pequeños agujeros realizados en los desmontes con la ayuda de un clavo. Los agujeros
cumplían a la vez dos funciones, romper la homogeneidad del talud para fijar las semillas y facilitar la penetración de las
raíces. Como resultado de este tratamiento, germinaron el 39% de las semillas de P. albicans, mucho mejores resultados
incluso que los obtenidos por esta misma especie en terraplenes, alrededor del 5%, un ambiente supuestamente más
favorable para la germinación (Tormo et al. 2006). En cuanto a S. chamaecyparissus, los resultados no fueron tan
espectaculares, pero la germinación logró igualar la obtenida en terraplenes por esa misma especie, alrededor del 5% Tormo
et al. 2006). Además en el caso de S. chamaecyparissus todas las plántulas germinadas lograron sobrevivir al menos un año.
Estos resultados sugieren que debería centrarse el esfuerzo en desarrollar nuevas técnicas que aumenten la disponibilidad de
lugares favorables para el establecimiento de las plántulas.
Conclusiones
Las condiciones edáficas de los taludes de carreteras son un factor muy importante que limita la colonización vegetal
espontánea de los mismos en mayor medida que las limitaciones debidas a la llegada de semillas o al arrastre por erosión de
las mismas. Por tanto, son estas condiciones las que están limitando la riqueza de especies que colonizan los taludes y su
desarrollo, por lo que la mitigación de las malas condiciones edáficas debe ser el objetivo de los trabajos de revegetación de
taludes en ambientes semiáridos como los estudiados.
El conocimiento de las limitaciones a la colonización vegetal en taludes de carreteras nos debe ayudar a asignar recursos
cabalmente según las necesidades de cada talud (Bochet et al. 2009). En el caso de taludes próximos a fuentes de semillas
y con condiciones edáficas favorables para el establecimiento de la vegetación no es necesario intervenir, porque pueden
revegetarse de forma natural. No obstante, en el caso de condiciones edáficas desfavorables y/o de una falta de proximidad
del talud a las fuentes de semillas, se hará necesaria una ligera intervención bien a través de unas mejoras edáficas, bien a
través de siembras, o bien combinando estás dos últimas intervenciones. Finalmente, hay áreas como los desmontes con
pendientes mayores de 45º donde tanto la colonización natural como la restauración son prácticamente imposibles. En estas
áreas se hace necesario llevar a cabo intervenciones con técnicas de ingeniería además de la revegetación para
estabilizarlos.
Agradecimientos
El trabajo aquí expuesto ha sido financiado por los proyectos del Plan Nacional de I+D CYCIT-FEDER 1FD97-0551 y MEC
REN2001-2313, el Programa Ramón y Cajal, la fundación Bancaja y el Programa I3P-Postgrado (CSIC). Además, ha sido
posible gracias al personal técnico que ha pasado durante estos años por el “llavoratori” del CIDE y a la colaboración de
Intersemillas S.A.
Referencias
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erosion control on anthropic steep slopes. Land Degradation and Development 11(4):315-325.
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carretera a partir del estudio del banco de semillas del suelo. Ecología 17:65-75.
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Ecosistemas 18 (2): 91-102. Mayo 2009.
http://www.revistaecosistemas.net/articulo.asp?Id=604
INVESTIGACIÓN
Relación entre variabilidad biogeoquímica
y rasgos estructurales de la comunidad
microbiana en suelos forestales: Bosques
de Abies pinsapo como caso de estudio
P. Torres-Cañabate 1 , M.B. Hinojosa 2 , R. García-Ruiz 1 , T. Daniell 2 , J.A. Carreira 1
(1) Departamento de Biología Animal, Biología Vegetal y Ecología. Universidad de Jaén. Campus Las Lagunillas s/n, 23071 Jaén, España.
(2) Scottish Crop Research Institute (SCRI). Invergowrie, Dundee, DD2 5DA, Scotland, UK.
Recibido el 20 de febrero de 2009, aceptado el 15 de abril de 2009.
Torres-Cañabate, P., Hinojosa, M.B., García Ruíz, R., Daniell, T., Carreira, J.A. (2009). Relación entre variabilidad biogeoquímica
y rasgos estructurales de la comunidad microbiana en suelos forestales: Bosques de Abies pinsapo como caso de
estudio. Ecosistemas 18(2):91-102.
Relación entre variabilidad biogeoquímica y rasgos estructurales de la comunidad microbiana en suelos forestales: Bosques de Abies
pinsapo como caso de estudio. Tradicionalmente, los estudios biogeoquímicos consideraban el suelo como una "caja negra", conectada con
el resto del ecosistema mediante flujos de entrada y de salida de nutrientes, en la que éstos experimentan transformaciones mediadas en
gran parte por microorganismos desconocidos. El desarrollo de nuevas técnicas moleculares ha incrementado el conocimiento sobre las
comunidades microbianas del suelo. Estudios recientes han puesto de manifiesto correspondencias entre la variabilidad de la disponibilidad
de nutrientes y la estructura de la comunidad microbiana en suelos forestales. A este respecto, hemos empleado bosques de Abies pinsapo
como modelo ya que muestran una gran variabilidad biogeoquímica asociada a diferencias litológicas y sucesionales, mientras que la
estacionalidad mediterránea provoca una alta variabilidad intra-anual en la disponibilidad de nutrientes. Además, existen pinsapares sujetos a
limitación o a saturación de nitrógeno. Mediante análisis del polimorfismo de longitud de fragmentos de restricción terminal (T-RFLP), hemos
puesto de manifiesto que los patrones de variabilidad biogeoquímica descritos en los pinsapares se corresponden con cambios en la
composición y estructura de sus comunidades bacterianas.
Palabras clave: comunidad bacteriana del suelo, variabilidad biogeoquímica, T-RFLP.
Torres-Cañabate, P., Hinojosa, M.B., García Ruíz, R., Daniell, T., Carreira, J.A. (2009). Linking biogeochemical variability and
microbial community structure in forest soils: Abies pinsapo-fir forests as a study case. Ecosistemas 18(2):91-102.
Linking biogeochemical variability and microbial community structure in forest soils: Abies pinsapo-fir forests as a study case. Traditionally,
soil has been considered as a "black box", connected to the rest of the ecosystem by input and output fluxes, where nutrients are
transformed mainly through processes controlled by unknown microorganisms. The development of new molecular techniques has
increased our knowledge about microbiological soil communities. Recent studies reveal that change in nutrient availability in forest soils is
associated with shifts in the soil community structure. We have used Abies pinsapo-fir forests as a model case to this regard, since they
show a marked among-sites biogeochemical variability due to changes in lithology and successional status, while Mediterranean seasonality
determines high intra-year variability in nutrients availability. Moreover, A. pinsapo forests that are either N-limited or N-saturated do exist.
Using terminal restriction fragments length polymorphism (T-RFLP) analysis we have demonstrated that these patterns of biogeochemical
variability are associated with shifts in the structure of the soil bacterial communities.
Key words: soil bacterial community, biogeochemical variability, T-RFLP.
Introducción
El suelo es un medio opaco y muy heterogéneo a pequeña escala, cuyo funcionamiento ecológico, esencialmente
heterotrófico, está fuertemente controlado por la actividad de microorganismos. Se estima que un solo gramo de suelo puede
albergar hasta 109 bacterias de cerca de 104 ribotipos distintos, de los cuales más del 95% no pueden ser cultivados por los
Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor. ISSN 1697-2473.
91
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
métodos tradicionales (Rosch y Bothe 2005). No es casual, por tanto, que los estudios biogeoquímicos hayan considerado
tradicionalmente al suelo como una “caja negra” en sus diagramas de flujo (Tiedje et al. 1999). De esta “caja” apenas se
podían precisar algunas de sus flechas de entrada (ej. producción de hojarasca) y salida (ej. tasas de lixiviación), y el balance
neto de intercambios bi-direccionales entre distintas reservas de nutrientes (ej., tasas netas de mineralización y nitrificación).
Habitualmente, se comenzaba a estudiar el proceso biogeoquímico de interés y de ahí se pasaba a tratar de descubrir los
microorganismos y las rutas metabólicas implicadas en el mismo. Sin embargo, la caracterización de las comunidades
microbianas en el medio ambiente es complicada, pues a las limitaciones de los tradicionales métodos de cultivo in vitro se
une la extrema riqueza de especies y la elevada variabilidad de su distribución a muy pequeña escala (Rosch y Bothe 2005).
En la actualidad, las nuevas técnicas de biología molecular están cambiando radicalmente el panorama, permitiendo el
acceso a poblaciones microbianas no cultivables y en las propias muestras frescas de suelo (in vivo). Esto ha revolucionado
nuestra capacidad para enlazar los fenómenos biogeoquímicos con la ecología microbiana, en la que se están realizando
novedosos descubrimientos sobre la diversidad taxonómica y funcional de los microorganismos. Ahora es posible, en el
sentido contrario al tradicional, enfocar en primer lugar el estudio hacia los distintos genes funcionales, los microorganismos
en los que residen y sus interacciones a nivel de comunidad, lo cual puede llegar a ampliar nuestro conocimiento sobre
numerosos procesos biogeoquímicos importantes a escala local, regional y global (Zak et al. 2006).
Existe un amplio abanico de nuevas técnicas moleculares para el estudio, con una fiabilidad sin precedentes, de la estructura
y función de la comunidad microbiana del suelo.
Algunas de ellas posibilitan la comparación directa entre comunidades microbianas en muestras frescas de suelo. Estos
métodos se basan en la extracción del ADN de la comunidad microbiana y en su amplificación mediante la reacción en
cadena de la polimerasa (PCR). Al ADN extraído y amplificado se le puede aplicar un amplio rango de técnicas que generan
patrones de bandas de fragmentos de ácidos nucleicos, proporcionando una huella dactilar (fingerprint) característica de la
comunidad microbiana en cuestión. Las técnicas para separar los diferentes fragmentos incluyen la electroforesis en gel con
gradiente desnaturalizante o de temperatura (D-TGGE), el análisis del espaciador intergénico ribosómico (RISA), y el
polimorfismo de longitud de fragmentos de restricción terminal (T-RFLP) (Kirk et al. 2004; Zak et al. 2006). Esta última es una
de las técnicas más ampliamente utilizada y se considera una técnica de alto rendimiento y alta reproducibilidad muy
recomendable para la comparación directa de comunidades microbianas (Kirk et al. 2004; Zak et al. 2006).
Tradicionalmente el aspecto funcional de la comunidad se ha caracterizado mediante técnicas fisiológicas como la medida de
actividades enzimáticas, nitrificación, respiración, mineralización, así como perfiles de utilización de substratos diversos (ej.,
Biolog). Las técnicas moleculares han introducido novedades al respecto, ya que permiten enfocar a genes cuya expresión es
responsable de procesos biogeoquímicos concretos (genes funcionales). Su estudio facilita información sobre el modo preciso
en que los microorganismos regulan los ciclos biogeoquímicos. Por ejemplo, la abundancia de un determinado grupo funcional
microbiano se puede evaluar mediante la reacción en cadena de la polimerasa cuantitativa (Q-PCR- quantitative polymerase
chain reaction) o investigando el nivel de expresión de genes funcionales mediante técnicas de microarrays (Zak et al. 2006).
El sondeo con isótopos estables SIP-stable isotope probing permite identificar quién, de entre la comunidad microbiana, es
responsable de un proceso biogeoquímico particular, aunque se desconozca el gen funcional implicado. La técnica se basa
en añadir el sustrato del proceso pero marcado isotópicamente (con 13 C o 15 N). Cuando dicho sustrato es metabolizado por
un microorganismo, su ADN se enriquece de isótopos pesados, pudiendo entonces ser separado del resto del ADN
microbiano en un gradiente de densidad y secuenciado para identificar a su portador (Radajewski et al. 2000; Neufeld et al.
2007). Los microorganismos activos también pueden ser estudiados mediante la extracción del ácido ribonucleico mensajero
(ARNm) presente en muestras frescas de suelo y su posterior transcripción inversa y amplificación (RT-PCR).
Combinando secuencialmente las técnicas moleculares utilizadas para la caracterización de la estructura y función de las
comunidades microbianas, se han desarrollado aproximaciones que permiten acoplar directamente descubrimientos en
diversidad microbiológica con la ecofisiología del suelo y su biogeoquímica. Así, sabemos que la mayoría de los procesos
importantes para la funcionalidad biogeoquímica de los ecosistemas terrestres, así como para la sostenibilidad de sus ciclos
de nutrientes, dependen en última instancia del crecimiento y muerte de poblaciones microbianas o de las enzimas
endógenas y exógenas que éstas producen (Tiedje et al. 1999). Por ejemplo, se ha cuantificado la abundancia y ocurrencia de
los distintos genes funcionales que codifican las enzimas necesarias para desensamblar los polímeros que forman la pared de
las células vegetales, lo que ha permitido averiguar cómo cambios en la comunidad microbiana producen respuestas
funcionales que afectan a las tasas de descomposición de la hojarasca, un proceso biogeoquímico de global importancia (Zak
et al. 2006).
Otro asunto con amplia tradición en la biogeoquímica forestal es la caracterización de variaciones espacio-temporales en la
disponibilidad y en las tasas de transformación de nutrientes en el suelo (Fisher y Binkley 2000). La interpretación de los
resultados consistía habitualmente en la búsqueda de correlaciones con factores de estado (mesoclima, litología, tipo de
vegetación…), y la subsiguiente sugerencia de que comunidades microbiológicas distintas para cada combinación de éstos y,
especialmente, cambios en la actividad de los microorganismos presentes debido a la estacionalidad de las condiciones de
temperatura y humedad, estarían en la base de los patrones observados. Las técnicas moleculares abren la posibilidad de
92
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
ligar directamente la variación espacio-temporal de la disponibilidad de nutrientes con la de las comunidades microbianas,
constatándose en muchos casos que aquélla se corresponde con cambios significativos y direccionales en la diversidad de
éstas (Hackl et al. 2004; Chan et al. 2006).
En este artículo se presenta un ejemplo de ello, tomando como caso de estudio los bosques endémicos de Abies pinsapo del
sur de España. Estos abetales relictos muestran una notable variabilidad biogeoquímica pese a su distribución restringida a
localidades con condiciones muy definidas tanto micro-climática como topográficamente (Liétor 2002; Navarro et al. 2006).
Dicha variabilidad se debe, por un lado, a diferencias litológicas y sucesionales (Liétor et al. 2002 y 2003; Viñegla et al. 2006)
y, por otro, a la estacionalidad mediterránea a la que están sometidos que, junto a la elevada precipitación anual más propia
de bosques templados, produce una alta variabilidad intra-anual en la disponibilidad de nutrientes (Liétor 2002). Por otro lado,
estudios previos han mostrado la existencia de pinsapares sujetos a limitación o a saturación de nitrógeno (N) (Salido 2007;
Torres-Cañabate et al. 2008). Con objeto de estudiar el engranaje microbiológico que subyace a esos patrones macroscópicos
de variabilidad biogeoquímica en los pinsapares, en una primera aproximación hemos buscado correspondencias con la
estructura de la comunidad bacteriana del suelo. Para ello se obtuvieron perfiles de las comunidades bacterianas (análisis TRFLP de los genes 16S rRNA) del suelo en dos tipos de gradientes, (i) una litosecuencia sobre la que se superpone un
gradiente geográfico de saturación de N, y (ii) una cronosecuencia sucesional de pinsapares calcáreos. En el primer gradiente
se ha considerado también el efecto de fuentes de variación adicionales como la estacionalidad (primavera-verano) y la
naturaleza de la materia orgánica (hojarasca, horizonte mineral Ah).
Metodología
Objeto de estudio y juego de parcelas (fuentes de variación principales)
Los bosques de Abies pinsapo son relictos de bosques templados de coníferas actualmente sujetos a las constricciones
propias del clima mediterráneo. Actualmente su distribución se restringe a pequeños parches en las laderas norte de
montañas del sureste peninsular: el Parque Natural de la Sierra de las Nieves y el Paraje Natural de los Reales de Sierra
Bermeja en la provincia de Málaga, y el Parque Natural de la Sierra de Grazalema en Cádiz, con una superficie total de
aproximadamente 3.956 ha (Navarro et al. 2006).
Estudios previos demuestran una elevada variabilidad biogeoquímica entre los distintos bosques de pinsapo debido a
diferencias de litología y de estado sucesional (Liétor et al. 2002 y 2003; Viñegla et al. 2006). A su vez, se ha comprobado la
existencia de un gradiente de saturación de N en pinsapares localizados a distancias crecientes del área industrializada del
Campo de Gibraltar (Salido 2007; Torres-Cañabate et al. 2008). Además, la disponibilidad de nutrientes muestra una marcada
variabilidad intra-anual y sus ciclos tienen un carácter más abierto de lo que es propio en los bosques templados de coníferas.
Esto se debe, probablemente, al desacople que existe en los pinsapares entre flujos hidrológicos y demanda biótica de
nutrientes, debido a su singular combinación de estacionalidad climática de tipo mediterráneo y cifras de precipitación anual
más propias de climas templados (Liétor 2002). Esta información previa permite evaluar cambios en los perfiles de las
comunidades bacterianas asociados a las siguientes fuentes de variación, manteniendo razonablemente homogéneos el resto
de factores de estado (Tabla 1):
93
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Localidades
B
SR
Y
G1
G2
R
Serpentinas
Serpentinas
Calcáreo
Calcáreo
Calcáreo
Calcáreo
Estado
sucesional
2b
2a
1
2b
3a
3b
Estatus de
Nitrógeno
Saturación
(limitación
por P)
Limitación
Limitación
Limitación
Limitación
Colimitación
con P
5º 12’ 07’’
36º 29’ 26’’
1200
NE
4º 58' 14''
36º 36'58''
1200
NE
4º 58' 0''
36º 43'37''
1200
NE
5º 25’ 03’’
5º 25’ 07’’
1160
NE
36º 46’ 13’’
36º 46’ 11’’
1220
NE
5º 0' 35''
36º 4' 37''
1240
NW
61
51
39
43
50
41
Substrato
Longitud
Latitud
Altitud
Orientación
Pendiente
media (%)
Tabla 1. Localización y descripción fisio-geográfica de las parcelas de pinsapar objeto de estudio.
Localidades: B: Paraje Natural Los Reales de Sierra Bermeja (Estepona-Jubrique); SR: Sierra Real
(Istán); Parque Natural Sierra de las Nieves: Y (Yunquera, Cañada del Alcornicalejo) y R (Ronda,
Cañada de las Ánimas); Parque Natural Sierra de Grazalema: G1 y G2 (Sierra del Pinar,
Grazalema).
Estado sucesional:
1: Agradativo, inicio fase exclusión de tallos (» latizal alto); 2a: Agradativo, transición exclusión
tallos a reinicio sotobosque (» fustal bajo-medio); 2b: Agradativo, transición exclusión tallos a
reinicio sotobosque (» fustal medio); 3a: Maduro, bien estructurado, pero sin atributos de estructura
“old-growth”; 3b: Maduro, bosque “viejo” (estructura tipo “old-growth” en terminología anglosajona).
(i) Secuencia litológica y de disponibilidad de N en pinsapares estructural y sucesionalmente comparables:
Constituida por un juego de parcelas ubicadas en pinsapares sobre serpentinas en las sierras Bermeja (parcela B) y Real
(parcela SR), o sobre sustrato calizo en la Sierra de las Nieves (pinsapar de Yunquera, parcela Y). En todos los casos las
parcelas se sitúan en posiciones comparables desde el punto de vista topográfico y microclimático, englobando pinsapares
con estructura de tipo fustal, en fase de transición entre exclusión de tallos y reiniciación. A su vez, esas tres sierras se
alinean en dirección W-E coincidiendo con un gradiente de deposición atmosférica de N, de tal modo que el pinsapar de
Sierra Bermeja presenta síntomas de saturación de N en tanto que los de Sierra Real y Sierra de las Nieves permanecen
limitados por N. A modo de complemento, se incluyó también en este experimento un pinsapar adicional de la Sierra de las
Nieves, el pinsapar de Ronda (parcela R), con mayor disponibilidad de N que el de Yunquera por ser un bosque en fase muy
madura (“old-growth”; véase párrafo siguiente).
(ii) Secuencia sucesional de pinsapares sobre el mismo tipo de roca madre:
Constituida por un juego de parcelas ubicadas en las sierras de las Nieves (pinsapares de Yunquera y Ronda) y de Grazalema
(pinsapar de Grazalema-Sierra del Pinar). Estas tres localidades presentan similar sustrato (calizas-dolomías), pero difieren
en cuanto al tipo estructural del dosel y estado sucesional de los pinsapares presentes en las mismas. Esta secuencia, que
permite comparar el efecto del grado de complejidad estructural y de desarrollo sucesional del bosque sobre la comunidad
microbiana edáfica, incluye las siguientes parcelas (Fig. 1): parcela Y en el pinsapar de Yunquera (estructura del dosel tipo
latizal alto, en fase de exclusión de tallos), parcelas G1 (fustal medio con grado inicial de regeneración del sotobosque) y G2
(rodal maduro bien estructurado) en el pinsapar de Grazalema-Sierra del Pinar y, por último, parcela R (estructura del dosel
con distribución de tamaños en forma de “J” invertida, “old-growth” en la terminología anglosajona) en el pinsapar viejo de
Ronda.
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 1. Parcelas que conforman la secuencia sucesional de pinsapares sobre sustrato calcáreo
empleada en este estudio: desde Y (pinsapar de Yunquera) a G1 y G2 (pinsapares de GrazalemaSierra del Pinar) y al pinsapar maduro de Ronda (R).
Muestreo
En el caso de la secuencia litológica y de disponibilidad de N, el muestreo se efectuó tanto en primavera como en verano (año
2007) para evaluar adicionalmente cambios estacionales. En cada fecha y parcela se tomaron aleatoriamente 5 muestras
compuestas del horizonte Ah del suelo (de 0 a 10cm), y 5 de hojarasca (capas L+F). Cada muestra compuesta resultó de la
mezcla de 4 muestras individuales. En el caso de la secuencia sucesional, en cada parcela se obtuvieron 3 muestras,
compuestas cada una de ellas de 50 muestras de suelo (0-5cm de profundidad) tomadas a lo largo de tres transectos de 60
m de longitud.
Análisis de los perfiles de comunidades bacterianas
Actualmente, el análisis de T-RFLP es uno de los métodos más poderosos y ampliamente utilizados en ecología microbiana
para testar diferencias entre comunidades mediante la comparación de la diversidad de secuencias de ADN amplificadas por
la reacción en cadena de la polimerasa (PCR) (Liu et al. 1997; Osborn et al. 2000). Este método se basa en la digestión con
enzimas de restricción del ADN amplificado y marcado con fluorescencia en uno de sus extremos (Fig. 2). Posteriormente,
los fragmentos son determinados en función de su tamaño con un analizador automático con detección láser de los productos
marcados, produciendo un patrón altamente reproducible o huella dactilar (fingerprint) característica de la comunidad
microbiana en función de su composición de especies (Osborn et al. 2000; Dunbar et al. 2001). De esta forma cada fragmento
marcado (TRF-fragmento de restricción terminal) es representativo de un único ribotipo o unidad taxonómica operacional (OTU)
(Marsh 1999).
95
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 2. Esquema de las etapas del proceso de análisis de T-RFLP.
La diversidad bacteriana se caracterizó mediante el cálculo de la “riqueza específica” (S, número de OTUs diferentes) y el
índice de Shannon (H’, H′=−∑pi ln pi ) donde pi es la abundancia relativa de cada OTU. Se utilizó un análisis de componentes
principales (ACP) con objeto de ordenar las distintas parcelas en función de la huella dactilar de su comunidad bacteriana y
evaluar si los principales gradientes de ordenación resultantes se correspondían con diferencias de (i) litología y disponibilidad
de N y de (ii) estados sucesionales del pinsapar.
Para analizar relaciones estructura-función, en alícuotas correspondientes a la secuencia litológica y de disponibilidad de N se
midieron también algunas variables relacionadas con el ciclo del N tales como las tasas de nitrificación potencial (Kandeler
1996), desnitrificación potencial (Klemedetsson et al. 1977) y respiración basal (Anderson 1982), así como el contenido en el
suelo de nitrato (espectrofotometría con autoanalizador de flujo continuo SYSTEA) y N total (analizador CNHS).
Correspondencia entre la litología y disponibilidad de N y la comunidad bacteriana del suelo.
El ACP realizado sobre los datos de T-RFLP segregó claramente las comunidades bacterianas en función del sitio de estudio
y la estación del año en que se realizó el muestreo (Fig. 3). En la Figura 4 se muestra también la segregación que se
produjo entre la capa L+F de hojarasca y el horizonte Ah para cada combinación de sitio y estación de muestreo. La
diferencia media entre primavera y verano fue de la misma magnitud que las encontradas entre sitios y entre horizontes, lo
que refleja cambios en la comunidad microbiana asociados a la variabilidad estacional. El primer componente principal (CP1)
ordenó los sitios a lo largo de un gradiente de disponibilidad de N. Así, las coordenadas más elevadas sobre el CP1
correspondieron a las parcelas B y R, que muestran asimismo los mayores valores promedios de concentración de N
inorgánico y de tasas netas potenciales de nitrificación y de desnitrificación en el suelo. Lo contrario ocurre para el caso de
las parcelas SR e Y. Las huellas dactilares de las comunidades bacterianas fueron manifiestamente distintas en los dos
pinsapares serpentinícolas sucesionalmente comparables pero con distinto grado de disponibilidad de N (parcelas B y SR,
véase tabla 1). Por lo tanto, cambios en las reservas y en los procesos implicados en el ciclo del N, derivados de la
existencia de un gradiente de deposición atmosférica de N, se reflejan en la estructura de la comunidad microbiana. Por su
parte, el segundo componente principal (CP2) ordenó los pinsapares estudiados en función de su litología (Fig. 3). La relación
encontrada entre los indicadores de disponibilidad de N y el CP1 sugiere que los cambios observados en la estructura de la
comunidad bacteriana del suelo estuvieron ligeramente más influenciados por la disponibilidad de N que por diferencias
litológicas. Por otro lado, de los veintinueve OTUs observados, sólo cinco mostraron correlaciones significativas (p<0,05) con
el CP1, uno con el CP2, y dos con el CP3. Los tres primeros ejes del ACP explican el 54% de la variabilidad total en los
datos (Tabla 2). Esto indica que las tendencias principales de variación en la estructura de las comunidades bacterianas de
los pinsapares se deben a cambios en una fracción relativamente pequeña de los OTUs (el 24% del total).
96
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 3. Valor medio de las coordenadas para los sitios y estaciones de muestreo sobre los dos
primeros ejes (CP1 y CP2) del Análisis de Componentes Principales realizado con los datos del
análisis T-RFLP en muestras de suelo de los pinsapares. B: Sierra Bermeja, R: Ronda, SR: Sierra
Real, Y: Yunquera; P: primavera, V: verano. La longitud de las barras de error representa la menor
diferencia significativa entre medias (Anova seguido de test LSD). Las medias con valores positivos
en el CP1 mostraron valores más elevados en las tasas potenciales de desnitrificación y
nitrificación que aquellas con valores negativos.
97
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 4. Posición media de cada combinación de horizonte, sitio y estación de muestreo sobre el
espacio definido por los componentes principales CP1 (25.75% de varianza explicada) y CP2
(15.31%). La longitud de las barras de error indica la menor distancia sobre los ejes que ha de
haber entre los casos representados para que estos sean significativamente distintos (LSD) en
términos de sus coordenadas medias.
OTUs
(orden de
aparición)
5
6
8
9
20
21
22
CP1
(26%)
CP2
(15%)
CP3
(13%)
-0,70
-0,76
-0,74
-0,81
0,30
0,12
0,68
0,01
0,35
-0,10
-0,04
0,67
-0,63
0,02
-0,04
-0,19
0,24
0,17
0,02
-0,66
0,69
Tabla 2. Coeficientes de correlación de Pearson (r) entre las Unidades Taxonómicas Operacionales
(OTUs) observadas y las coordenadas de los tres primeros ejes del Análisis de Componentes
Principales (ACP). En negrita se resaltan los coeficientes significativos (p<0,05) y se muestra el
porcentaje de varianza de los datos que explicaron los tres primeros componentes principales.
Las diferencias que muestra el ACP para la estructura de la comunidad bacteriana entre horizontes del suelo y fechas de
muestreo se ven reflejadas en diferencias de S (pero no de H’). Ello indica que variaciones en la cantidad y naturaleza de la
materia orgánica en el perfil del suelo, y en las condiciones de humedad y temperatura a lo largo del año, aportan una elevada
variabilidad espacio-temporal a la composición específica de la comunidad microbiana dentro de una misma localización. Las
cifras más elevadas de número de OTUs se encontraron en la capa de hojarasca y en primavera (Fig. 5A). A pesar de que no
se encontraron diferencias entre los distintos sitios de estudio para ninguno de estos índices, las huellas dactilares de las
comunidades bacterianas resultaron ser claramente distintas. Es decir, la alfa diversidad de la comunidad bacteriana es
parecida entre sitios, pero se trata de comunidades diferentes.
98
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 5. Riqueza específica (S) e índice de diversidad de Shannon (H’) de las unidades taxonómicas
operacionales (OTUs) para: (A) los distintos horizontes (H, hojarasca, y Ah, suelo) y estaciones (P,
primavera, y V, verano) de la secuencia litológica y de disponibilidad de N en pinsapares estructural y
sucesionalmente comparables; (B) la secuencia sucesional de pinsapares sobre el mismo tipo de roca
madre (Y: pinsapar de Yunquera, fase sucesional agradativa, exclusión de tallos, latizal alto; G1:
Pinsapar de Grazalema-Sierra del Pinar, agradativo, exclusión de tallos a reinicio del sotobosque,
fustal medio; G2: Pinsapar de Grazalema, maduro, bien estructurado; R: pinsapar viejo (“old-growth”)
de Ronda). Las barras de error representan la desviación típica de los datos.
Correspondencia entre estado sucesional de los bosques de Abies pinsapo y diversidad
bacteriana de sus suelos
La ordenación multivariante de los datos del análisis de T-RFLP indica que la complejidad estructural del dosel y el estado
sucesional tienen también una fuerte influencia sobre la comunidad bacteriana del suelo en los pinsapares. El espacio
resultante de la combinación de los ejes CP1 y CP2 muestra claramente la existencia de cambios graduales en la estructura
de la comunidad bacteriana conforme avanza el estado sucesional del pinsapar (Fig. 6). Así, sobre dicho espacio se
proyectan siguiendo una trayectoria congruente, desde bosques de pinsapo en fase temprana (Parcela Y) y avanzada
(Parcela G1) de exclusión de tallos (estos dos estados se segregan únicamente en función del CP2), hasta bosques maduros
bien estructurados (parcela G2) y, finalmente, bosques viejos (Parcela R).
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 6. Representación de las medias de las coordenadas obtenidas para cada uno de los
estadíos sucesionales estudiados en los componentes principales 1, 19% de la varianza total, y 2,
13% de la varianza total (Y: pinsapar de Yunquera, fase sucesional agradativa, exclusión de tallos,
latizal alto; G1: Pinsapar de Grazalema-Sierra del Pinar, agradativo, exclusión de tallos a reinicio del
sotobosque, fustal medio; G2: Pinsapar de Grazalema, maduro, bien estructurado; R: pinsapar viejo
(“old-growth”) de Ronda). Las barras de error representan la desviación típica de los datos.
A diferencia de lo que ocurría con la secuencia litológica y de disponibilidad de N, los cambios en la comunidad bacteriana a
lo largo de la cronosecuencia sucesional de pinsapares calcáreos sí se corresponden con variaciones significativas en el valor
de S (pero no en el de H’) (Fig. 5B). Esto da a entender que a lo largo de la sucesión ecológica del pinsapar se produce
también una sucesión en la comunidad bacteriana de sus suelos, con un aumento en la riqueza genética o número de
“individuos” (OTUs) así como variaciones en sus abundancias proporcionales. El análisis de los datos brutos revela que los
nuevos OTUs que aparecen hacia fases avanzadas de la sucesión, junto con otros que ya estaban presentes pero cuya
abundancia relativa cambia, son los que más peso tienen en la ordenación multivariante.
Posiblemente el principal motor para el cambio en la estructura de la comunidad bacteriana sea el proceso de acreción de
materia orgánica en el suelo y su progresiva humificación, concomitante al cambio sucesional. El contenido de carbono
orgánico en el pinsapar maduro de Ronda dobla los valores observados en el pinsapar joven de Yunquera (Liétor et al. 2003).
Del mismo modo, tanto las concentraciones totales y de formas lábiles de N y P, así como sus tasas de mineralización,
presentaron valores mínimos en masas de pinsapar en fase de exclusión de tallos (donde se produce una elevada
competencia por recursos), y aumentan a lo largo de la sucesión (Liétor et al. 2002; Viñegla et al. 2006).
Los cambios observados en la comunidad microbiana a lo largo de la secuencia sucesional también podrían relacionarse con
variaciones en la comunidad florística del sotobosque. Hay que tener en cuenta que los componentes aéreo y subterráneo de
los ecosistemas terrestres están íntimamente relacionados entre sí (Porazinska et al. 2003). Así por ejemplo, la sustitución
de unas especies vegetales del sotobosque por otras puede llevar consigo cambios en la comunidad de descomponedores
edáficos (entre ellos los microorganismos), afectando así a la mineralización de materia orgánica con consecuencias para
otros procesos o componentes del ecosistema (De Deyn y Van der Putten 2005).
Conclusiones
La variabilidad biogeoquímica observada a escala macroscópica entre diversas tipologías de pinsapares se refleja claramente
en cambios en la estructura de la comunidad microbiana de sus suelos (huella dactilar a escala microscópica). El principal
gradiente que ordena las distintas comunidades bacterianas (CP1) se relaciona con variaciones entre pinsapares en la
disponibilidad de N, independientemente de que tales variaciones se deban a la posición de los pinsapares a lo largo de un
gradiente de deposición atmosférica de N o al estado sucesional (mayor disponibilidad de N hacia estados maduros). La
litología (serpentinas versus sustratos calcáreos) aparece como un segundo factor importante que explica la variabilidad en las
100
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
comunidades microbianas. A estos patrones de variabilidad general se superponen otros a escala intra-parcela (diferencias
entre horizontes del suelo) e intra-anual (diferencias entre primavera y verano) cuya magnitud es del mismo orden pero
coherente con la que existe entre parcelas (en general, las diferencias entre estas se mantienen para un horizonte y periodo
de muestreo dados). La constatación de estos cambios de estructura de la comunidad microbiana es la antesala para dirigir
la investigación hacia el esclarecimiento de relaciones estructura-función. Mediante el enfoque hacia genes funcionales y sus
niveles de expresión (técnicas de transcriptómica como el RT-PCR), por ejemplo, se puede evidenciar qué grupos funcionales
de microorganismos son los responsables de los cambios biogeoquímicos observables a macroescala y sus niveles de
actividad.
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Ecosistemas 18 (2): 103-108. Mayo 2009.
http://www.revistaecosistemas.net/articulo.asp?Id=597
TESIS Y PROYECTOS
Aplicación de la citometría de flujo en el
estudio del genoma vegetal
J. Loureiro 1,2
(1) CESAM y Departamento de Biologia de la Universidad de Aveiro, Campus Universitário de Santiago, 3810-193 Aveiro, Portugal
(2) Centro de Ecología Funcional, Departamento de Ciencias de la Vida. Facultad de Ciências y Tecnologia de la Universidade de Coimbra, Calçada
Martins de Freitas 3001-455 Coimbra, Portugal
Recibido el 14 de enero de 2009, aceptado el 29 de enero de 2009.
Loureiro, J. (2009). Flow cytometric approaches to study plant genomes. Ecosistemas 18(2):103-108.
La citometría de flujo es una técnica que permite el análisis de las propiedades ópticas (dispersión de la luz y fluorescencia)
de partículas que fluyen en una suspensión líquida. Esta medición en flujo es efectuada a alta velocidad (e.g., análisis de 1001000 partículas por segundo) y garantiza un análisis objetivo de las partículas que constituyen la población de interés (Doležel
1997).
Después de su desarrollo en los años 50 con el intento de contar y analizar células sanguíneas, durante la década de los
años 80, los investigadores del área de biología vegetal, estimulados por las potencialidades de la citometría de flujo,
desarrollaron metodologías para su aplicación al estudio de células vegetales. Desde entonces, el espectro de aplicaciones
de la citometría de flujo en plantas ha aumentado de manera exponencial, siendo en nuestros días una técnica rutinaria
utilizada en numerosos laboratorios de todo el mundo.
El análisis del contenido de ADN nuclear (en sus valores relativos ó absolutos) fue el fin perseguido en los estudios iniciales
(Heller 1973) y hoy en día continua siendo el principal objetivo de la citometría de flujo en plantas. Con las debidas
restricciones (algunas de las cuales fueron exploradas en el ámbito de esta Tesis Doctoral), esta técnica permite una
discriminación eficaz y precisa de la cantidad de núcleos (previamente aislados y marcados con un fluorocromo) existentes
en cada fase del ciclo celular (G0 /G1 , S y G2 /M). Una vez que las medidas de fluorescencia de los núcleos son expresadas
en una escala arbitraria, la obtención de estimaciones del contenido en ADN nuclear de un determinado tejido/individuo
requiere la comparación con la fluorescencia de núcleos aislados de un estándar de referencia con tamaño de genoma
conocido. Este tipo de análisis está teniendo un impacto elevado en diversas áreas de la biología vegetal, especialmente en
disciplinas como la biosistemática, la biotecnología y mejora de plantas, la biología de poblaciones y la ecología.
En general, los protocolos desarrollados para el aislamiento de núcleos de tejidos vegetales (Fig. 1, Galbraith et al. 1983) son
relativamente simples y rápidos (una muestra es preparada en aproximadamente 5 minutos), permitiendo el procesado de un
gran número de muestras por día. Sin embargo, el análisis de especies recalcitrantes, como por ejemplo las plantas leñosas,
puede implicar un gran número de problemas, esencialmente relacionados con la presencia de metabolitos secundarios en el
citosol que son liberados durante la preparación de las muestras.
Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor. ISSN 1697-2473.
103
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 1. Diagrama de la metodología utilizada para la preparación de muestras para la
determinación del contenido en ADN por citometría de flujo.
Figura adaptada de: http://lmcc.ieb.cz/research/index.php?men=protocols
El objetivo de esta Tesis Doctoral fue aplicar la citometría de flujo y técnicas relacionadas (microscopia de fluorescencia e
hibridación in situ) al estudio del genoma vegetal. Explícitamente, se exploraron en detalle las posibilidades de esta técnica
en las áreas de la biotecnología y la biosistemática para estimar el nivel de ploidía y/o el tamaño del genoma, utilizando como
modelos de estudio especies leñosas con interés económico. En una segunda fase, se desarrollaron estudios metodológicos
innovadores al nivel de desarrollo de los tampones de aislamiento nuclear y se evaluó el efecto de los compuestos
secundarios en las estimaciones de contenido en ADN nuclear. Finalmente, se desarrollo una plataforma que reúne la
información de un gran número de publicaciones disponibles de citometría de flujo en plantas, creándose una base de datos
disponible en internet para toda la comunidad científica.
Análisis de la estabilidad del nivel de ploidia en plantas leñosas
En biotecnología vegetal, la citometría de flujo es una de las herramientas utilizadas para analizar la estabilidad genética a
través del nivel de ploidia de los cultivos in vitro y de las plantas obtenidas. El método alternativo a la citometría (i.e., contaje
cromosomático) es, a menudo, difícil de aplicar en el material leñoso debido al requerimiento de necesitar elevadas tasas de
división mitótica (generalmente, bajas en los cultivos de tejidos). Por el contrario, la citometría de flujo no requiere células en
división (Doležel 1997). Muchos de estos estudios se enfocan en el efecto de las condiciones y edad de los cultivos en la
estabilidad ploidíaca de las plantas obtenidas durante el proceso, de forma que se pueda certificar la adecuación del protocolo
utilizado en la propagación a gran escala y true-to-type de los genotipos seleccionados (e.g, Pinto et al. 2004).
En el primer caso de estudio de la tesis, la citometría de flujo fue utilizada para verificar la estabilidad genética del proceso de
embriogénesis somática en alcornoque (Quercus suber L.), una especie de elevado interés económico y ecológico. Los
embriones somáticos de Q. suber fueron inducidos a partir de hojas de árboles adultos, obteniéndose embriones
morfológicamente normales (con dos cotiledones) y anómalos (con uno o tres cotiledones). El nivel de ploidia fue estimado
por citometría de flujo para un elevado número de todos los tipos morfológicos de embriones obtenidos, así como para las
plantas madre y plántulas regeneradas. Como certificación positiva del protocolo utilizado para propagar esta especie, no se
detectaron variaciones somato-clonales en el material estudiado, pudiendo asegurar una estabilidad genética a este nivel.
Un abordaje similar fue utilizado para estudiar la estabilidad ploidíaca del proceso de micropropagación de plantas adultas de
Juniperus phoenicea L. Igual que en el caso anterior, el nivel de ploidia de las plantas regeneradas fue comparado con el de
las plantas madre. Los diversos morfotipos obtenidos durante el proceso fueron igualmente analizados por citometría de flujo.
No se observaron diferencias significativas entre las estimaciones obtenidas, sugiriendo que, a este nivel, las plantas
obtenidas son genéticamente similares al material de origen.
104
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
El estudio de estos grupos de especies recalcitrantes (sus hojas presentan un contenido elevado de compuestos fenólicos)
abrió las puertas a la percepción de la necesidad de optimizar los protocolos de aislamiento de núcleos para una precisa
aplicación de la citometría de flujo.
Análisis del contenido de ADN en especies vegetales
El conocimiento del tamaño del genoma es un dato importante en muchas áreas de la investigación vegetal. Esta información
tiene aplicaciones directas en estudios moleculares, particularmente para un correcto planteamiento de bibliotecas genómicas
y en experiencias basadas en marcadores moleculares, como AFLPs y microsatélites (Fay et al. 2005). Adicionalmente, este
conocimiento permite la realización de estudios comparativos a gran escala, como por ejemplo, estudios de la variación del
contenido en ADN a lo largo de la evolución de las plantas superiores (Leitch et al. 2005). Finalmente, diversos estudios han
evidenciado el carácter predictivo del tamaño del genoma en diversos caracteres fenotípicos, fenología, comportamiento
ecológico, entre otros (Bennett et al. 1998; Bennett y Leitch 2005).
Estudios enfocados en la determinación del tamaño del genoma han sido particularmente importantes en las áreas de la
taxonomía y la biosistemática. Por ejemplo, la citometría de flujo es una herramienta muy útil en la identificación de especies
próximas con un numero de cromosomas similar pero con contenidos en ADN distintos (e.g., Dimitrová et al. 1999). A nivel
intra-específico, se han realizado diversos estudios dirigidos a investigar la estabilidad del tamaño del genoma, especialmente
entre poblaciones aisladas geográficamente. Aunque que en la mayoría de los casos estudiados se encontraron diferencias
insignificantes (e.g, Baranyi y Greilhuber 1995; Lysák et al. 2000), en algunos casos se han documentado variaciones intraespecíficas significativas (e.g., Šmarda y Bureš 2006), sugiriendo que el genoma nuclear puede, en algunas especies, ser
más plástico do lo que previamente se pensaba.
En el ámbito de esta Tesis se desarrollaron tres estudios dirigidos al análisis de la variación inter- e intraespecífica en el
contenido de ADN nuclear. El primer caso de estudio fue enfocado en el análisis del genoma de varios cultivares de olivo (Olea
europaea L. subsp. europaea var. europaea) y de olivo silvestre (Olea europaea L. subsp. europaea var. sylvestris). Los
resultados obtenidos revelaron una baja variación intra-específica entre los diferentes cultivares (variación entre 2,90 y 3,07
pg/2C) y entre éstos y el olivo silvestre (2C = 3,19 pg). Estos resultados difieren de estudios previos realizados en cultivares
italianos, donde una elevada heterogeneidad de tamaños de genoma han sido detectados (Bitonti et al. 1999).
En el segundo trabajo, se estimó por primera vez el tamaño del genoma de tres endemismos Ibéricos pertenecientes a la
familia Ulmaceae (Ulmus minor Mill., U. glabra Huds. y Celtis australis L.), contribuyendo con un aumento del conocimiento
de las variaciones del genoma en esta familia. Mientras que el tamaño del genoma de las dos especies de Ulmus fue
relativamente próximo (2C = 4,25 pg, U. minor; 2C = 4,37 pg, U. glabra), C. australis presentó un contenido de ADN
significativamente más reducido (2C = 2,46 pg). Adicionalmente, no se encontraron diferencias significativas en el contenido
de ADN nuclear entre los individuos de cada especie.
Una vez más, estos dos estudios tuvieron una fuerte componente metodológica. Los protocolos de aislamiento de núcleos
fueron optimizados para contrarrestar el efecto negativo de los metabolitos secundarios liberados del citosol. Así, en el caso
de las hojas de olivo, el efecto perjudicial de los compuestos fenólicos fue minimizado por la adición de ß-mercaptoetanol
(antioxidante fuerte y eficaz) al tampón de aislamiento nuclear. Respecto a las especies de olmo, los compuestos citosólicos
detectados fueron distintos – las hojas de estas especies presentan concentraciones elevadas de compuestos
mucilaginosos, que reducen las tasas de aislamiento de núcleos y conducen a una disminución progresiva de su
fluorescencia. Así, después de sucesivas modificaciones de los tampones, la obtención de núcleos fue únicamente posible
utilizando tejidos alternativos, en este caso, obtenidos de las sámaras.
El tercer y último trabajo de esta sección contempló el estudio citológico de diversas especies de Festuca L. Este género
presenta un importante centro de diversificación en la Península Ibérica, así como un elevado número de especies poliplóides.
A través de un abordaje citológico integrado, que incluyó el conteo de cromosomas, hibridación fluorescente y genómica in
situ y citometría de flujo, se trató de clarificar la posición taxonómica de varias especies de este género, establecer relaciones
filogenéticas entre las especies de estudio y analizar la amplitud de la variación del tamaño del genoma en el género. Por
primera vez se determinó el número cromosomático para una de las especies de estudio y se descubrieron nuevos niveles de
ploidia para dos taxa. Para F. summilusitana fueron identificados individuos deca- (identificados en estudios previos) y
duodecaploides (nuevo nivel de ploidia) en poblaciones distintas, sugiriendo la posible existencia de un taxón desconocido
hasta ahora. Respecto a la variación del contenido en ADN nuclear, en cada una de las secciones de este género fue posible
verificar una disminución del tamaño del genoma con el aumento del nivel de ploidia. Debido a problemas técnicos (e.g.,
número variable de puntos de hibridación con el rADN), no fue posible inferir las relaciones filogenéticas entre las especies
seleccionadas. Sin embargo, utilizando hibridación genómica in situ fue posible excluir F. henriquesii (la única especie del
género que es diploide en Portugal) del listado de potenciales progenitores de los taxa poliploides estudiados.
105
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Optimización de las metodologías de aislamiento de núcleos de tejidos vegetales para
citometría de flujo
A pesar de que la citometría de flujo constituye el método más apropiado para estimar el contenido en ADN nuclear, existen
aún diversos problemas por solucionar, esencialmente relacionados con las metodologías de aislamiento y tinción de los
núcleos. Los tejidos de algunas especies presentan compuestos citosólicos que interfieren significativamente con el
procedimiento de tinción de los núcleos (Noirot et al. 2000; Price et al. 2000). Estas dificultades fueron detectadas en el
estudio de la mayoría de las especies estudiadas en el ámbito de esta Tesis y nos llevaron a plantearnos estudios
metodológicos que ayudasen a comprender que constituyentes son más útiles y cómo mejorar la eficacia de los tampones de
aislamiento, así como, a comprender los mecanismos de interferencia generados por los compuestos citosólicos sobre los
núcleos de células vegetales.
A pesar de que los innumerables tampones de aislamiento nuclear desarrollados hasta el momento presentan distintas y
diversificadas composiciones químicas, no existen estudios sistemáticos de comparación de sus eficiencias. Así, con el
objetivo de cubrir este vacío existente, cuatro de los tampones más comúnmente utilizados en citometría vegetal (Galbraith’s,
LB01, Otto’s y Tris.MgCl2 ) fueron aplicados para aislar núcleos de hojas de siete especies vegetales. El conjunto de especies
fue definido de manera que contemplará un amplio espectro de tamaños de genoma y variedad de tipos de tejidos foliares. Los
tampones fueron evaluados cuidadosamente y el estudio realizado independientemente por dos técnicos en tres días distintos
para cada una de las especies. Tal y como se esperaba, fueron detectadas diferencias significativas entre los cuatro
tampones, con cada tampón respondiendo de forma distinta a cada situación. Adicionalmente, ningún tampón funcionó
perfectamente para todas las especies testadas. Los tampones LB01 y Otto ofrecieron los resultados más satisfactorios para
un mayor número de especies. Además, también se detectaron diferencias entre los diferentes días de análisis y los
técnicos, siendo las primeras más significativas. Los resultados obtenidos son muy importantes en el sentido de que revelan
la necesidad de identificar el tampón más adecuado para cada especie de estudio.
En el segundo estudio de esta sección se realizó un esfuerzo por comprender de qué forma un compuesto fenólico
habitualmente acumulado en el citosol de las células vegetales, el ácido tánico, afecta a los núcleos de dos especies de
referencia en estudios citométricos como Pisum sativum L. y Zea mays L. Para ello, en una primera fase, fueron aislados
núcleos de P. sativum usando los cuatro tampones del estudio anterior. Seguidamente, se expuso la suspensión de núcleos
a 13 concentraciones diferentes de ácido tánico y se evaluó la calidad de las muestras por citometría de flujo. El efecto del
tiempo de incubación en este compuesto fue igualmente analizado. En la segunda fase, las mismas experiencias fueron
mimetizadas utilizando suspensiones líquidas que contenían núcleos de P. sativum y Z. mays aislados simultáneamente. Los
análisis de citometría de flujo fueron acompañados de observaciones microscópicas de las suspensiones de núcleos. Este
diseño experimental permitió observar los efectos negativos del ácido tánico en la fluorescencia y en las propiedades de
difusión de la luz de los núcleos. La acción del ácido tánico resultó ser rápida y acentuada, e independiente del tampón de
aislamiento utilizado. Con la excepción del tampón Otto, los núcleos de P. sativum y Z. mays se vieron afectados de manera
diferente, con los núcleos de P. sativum exhibiendo pérdidas de fluorescencia más acentuadas. Este resultado revela la
posibilidad de que existan igualmente resultados dispares en el nivel de las estimas de contenido en ADN nuclear, a pesar de
utilizar el método de estandarización recomendado.
Utilizando los dados relativos al comportamiento de los tampones de aislamiento nuclear de los dos estudios anteriores, se
invirtió esfuerzo en el desarrollo de dos nuevos tampones, GPB y WPB, más eficaces para trabajar con la diversidad de
especies, tejidos y compuestos citosólicos presentes en el mundo vegetal. Con el objeto de testarlos convenientemente, los
tampones fueron utilizados en la preparación de muestras de 37 especies vegetales, incluyendo herbáceas y leñosas, con
estructuras foliares y composiciones químicas variadas. Para las especies habitualmente usadas como referencia, ambos
tampones mostraron resultados de elevada calidad. Además, en especies recalcitrantes, el tampón WPB mostró ser más
eficaz en el aislamiento de núcleos. En comparación con otros tampones/estudios, fue posible mejorar significativamente la
resolución de los histogramas de contenido en ADN nuclear para la mayoría de las especies, evidenciando que ambos
tampones podrán ser utilizados en el futuro con elevadas tasas de éxito.
FLOWER – base de datos dedicada a estudios de citometría de flujo en plantas
Desde el inicio de la aplicación de la citometría de flujo en plantas, el número de estudios utilizando esta técnica ha
aumentado enormemente, siendo acompañado por un creciente número de manuscritos en revistas científicas. Como
consecuencia, resulta cada vez más difícil rastrear todos los manuscritos que son publicados. Con el objetivo de simplificar
este problema y facilitar el acceso a la información a la comunidad científica, se desarrolló una base de datos dedicada a
estudios de citometría de flujo en plantas, FLOWER, disponible gratuitamente en la siguiente página de internet:
http://flower.web.ua.pt/. Esta base de datos contiene datos relacionados con la metodología y la instrumentación, extraídos
de más de 900 manuscritos científicos. La versión “online” ofrece un número elevado de campos de búsqueda y resultados,
que permiten un acceso rápido a la información existente, así como un análisis cuantitativo de los datos relacionados con los
tampones de aislamiento nuclear, métodos de estandarización, fluorocromos, entre otros. Es igualmente posible evaluar
106
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
críticamente la metodología utilizada por otros autores, teniendo en cuenta las buenas prácticas y las recomendaciones de la
comunidad científica, así como, detectar las tendencias actuales, funcionando como una herramienta importante no solo para
investigadores, sino también para empresas. Esta base de datos fue construida para ser una fuente primaria de referencias en
esta área y para estimular el uso de esta técnica en la biología vegetal.
Conclusiones
La presente Tesis Doctoral ha permitido evidenciar todo el potencial que la citometría de flujo presenta en el estudio del
genoma vegetal, englobando estudios dedicados al nivel de ploidias y tamaño del genoma en áreas tan dispares como la
Biotecnología y la Biosistemática. Adicionalmente, se han realizado esfuerzos para mejorar las metodologías utilizadas en la
preparación de muestras para citometría de flujo. Finalmente, y a modo de síntesis, se ha presentado la primera base de
datos de publicaciones que utilizan la citometría de flujo en plantas. Algunos de los trabajos presentados servirán, por un lado,
como ejemplos para estudios similares en otras especies, y por otro, para generar nuevas pistas, especialmente a nivel
metodológico, que permitan minimizar los problemas de la aplicación de la citometría de flujo al material vegetal.
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107
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Šmarda, P., Bureš, P. (2006) Intraspecific DNA content variability in Festuca pallens on different geographical scales and
ploidy levels. Annals of Botany 98:665-678.
JOÃO LOUREIRO
Aplicación de la citometría de flujo en el estudio del genoma vegetal
Tesis Doctoral
Departamento de Biologia de la Universidad de Aveiro, Portugal.
Abril 2007.
Dirección: Conceição Santos y Jaroslav Doležel
Publicaciones resultantes de la tesis:
Loureiro, J., Pinto, G., Lopes, T., Doležel, J., Santos, C. 2005. Assessment of ploidy stability of the somatic embryogenesis
process in Quercus suber L. using flow cytometry. Planta 221:815-822.
Loureiro, J., Capelo, A., Brito, G, Rodriguez, E., Silva, S., Pinto G., Santos, C. 2007. Micropropagation of Juniperus phoenicea
from adult plant explants and analysis of ploidy stability using flow cytometry. Biologia Plantarum 51:7-14.
Loureiro, J., Rodriguez, E., Costa, A., Santos, C. 2007. Nuclear DNA content estimations in wild olive (Olea europaea L. ssp
europaea var. sylvestris Brot.) and Portuguese cultivars of O. europaea using flow cytometry. Genetic Resources and Crop
Evolution 54:21-25.
Loureiro, J., Rodriguez, E., Gomes, A., Santos, C. 2007. Genome size estimations on Ulmus minor Mill., Ulmus glabra Huds.,
and Celtis australis L. using flow cytometry. Plant Biology 9:541-544.
Loureiro, J. Kopecký, D., Castro, S., Santos, C., Silveira, P. 2007. Flow cytometric and cytogenetic analyses of Iberian
Peninsula Festuca spp. Plant Systematics and Evolution 269:89-105.
Loureiro, J., Rodriguez, E., Doležel, J., Santos C. 2006. Comparison of four nuclear isolation buffers for plant DNA flow
cytometry. Annals of Botany 98:679-689.
Loureiro J., Rodriguez, E., Doležel, J., Santos C. 2006. Flow cytometric and microscopic analysis of the effect of tannic a,cid
on plant nuclei and estimation of DNA content. Annals of Botany 98:515-527.
Loureiro, J., Rodriguez, E., Doležel, J., Santos, C. 2007. Two new nuclear isolation buffers for plant DNA flow cytometry: a test
with 37 species. Annals of Botany 100:875-888.
108
Ecosistemas 18 (2): 109-115. Mayo 2009.
http://www.revistaecosistemas.net/articulo.asp?Id=598
TESIS Y PROYECTOS
Evolución de los sistemas sexuales no
hermafroditas en Asteraceae
R. Torices 1,2
(1) Área de Biodiversidad y Conservación, Depto. Biología y Geología, Universidad Rey Juan Carlos, 28933 Móstoles. Madrid. España.
(2) Área de Botánica, Departamento de Ciencias Agroforestales, Universidad de Valladolid, 42004 Soria, España.
Recibido el 25 de marzo de 2009, aceptado el 1 de abril de 2009.
Torices, R. (2009) Evolución de los sistemas sexuales no hermafroditas en Asteraceae. Ecosistemas 18(2):109-115.
La mayoría de las especies de angiospermas son hermafroditas, tienen flores bisexuales con estambres y pistilos
(Yampolsky y Yampolsky, 1922). Sin embargo, la naturaleza modular de las plantas ha favorecido que a partir de las primeras
angiospermas hermafroditas (Doyle 1998) hayan evolucionado distintas estrategias de distribución de los gametos en
diferentes flores y/o individuos dando lugar a una gran variedad de sistemas sexuales (Fig. 1, Lloyd 1979; Barrett 2002).
Comprender el origen y mantenimiento de esta diversidad de sistemas sexuales en las plantas ha sido uno de los principales
objetivos de la biología evolutiva desde Darwin (1877).
Figura 1. Representación gráfica de los sistemas sexuales en plantas. Las flores y su sexo son
dibujadas como círculos grises. En los sistemas monomórficos, tanto los gametos femeninos como
masculinos son producidos por el mismo individuo; mientras que en los sistemas dimórficos, alguna
de las funciones sexuales está segregada en individuos unisexuales. Androdioecia – flores
masculinas y bisexuales sobre plantas diferentes. Andromonoecia – flores masculinas y bisexuales
sobre la misma planta. Dioecia – flores masculinas y femeninas sobre plantas diferentes.
Ginodioecia – flores femeninas y bisexuales sobre plantas diferentes. Ginomonoecia – flores
femeninas y bisexuales sobre la misma planta. Hermafroditismo – plantas con flores bisexuales.
Monoecia - flores unisexuales tanto masculinas como femeninas sobre la misma planta.
Trimonoecia – flores femeninas, masculinas y bisexuales sobre la misma planta.
Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor. ISSN 1697-2473.
109
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
En esta tesis se exploró la evolución de los sistemas sexuales a diferentes escalas y aproximaciones metodológicas en la
familia más diversa de angiospermas, Asteraceae. Se usó el método comparado para identificar la naturaleza y número de las
transiciones evolutivas entre los sistemas sexuales, mientras que los mecanismos implicados en los cambios evolutivos se
evaluaron a una escala poblacional, en varias especies modelo.
Reconstrucción filogenética de la evolución de sistemas sexuales en Asteraceae
Cerca de la mitad de los 1597 géneros estudiados mostró un sistema sexual no hermafrodita, incluyendo todos los sistemas
sexuales principales excepto la androdioecia (Fig. 2). La principal particularidad fue la gran abundancia de taxa ginomonoicos
comparado con el total de las angiospermas. Además, toda esta diversidad de sistemas han evolucionado directa o
indirectamente a partir de un ancestro hermafrodita (Fig. 3).
Figura 2. Frecuencia de taxa con diferentes sistemas sexuales en Asteraceae (barras negras) y en
angiospermas (barras blancas). Los datos referentes a las angiospermas fueron obtenidos de
Yampolsky y Yampolsky (1922), mientras que los datos de Asteraceae fueron recopilados para esta
tesis a partir de monografías de la familia (Bremer 1994, Anderberg et al. 2007)
110
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 3. Transiciones evolutivas principales entre sistemas sexuales en Asteraceae. Las
transiciones representadas fueron reconstruidas en al menos el 95% de las simulaciones. Se indica
(A) el número absoluto de cambios para cada transición para la reconstrucción bayesiana, (B) el
número absoluto de cambios para la reconstrucción por máxima verosimilitud, (C) el número
absoluto de cambios para la reconstrucción por máxima parsimonia, (D) las tasas relativas de
transición (como porcentajes) que muestran la probabilidad de que en una rama haya un cambio de
un determinado estado a otro. (A) y (D) son los resultados con un prior no informativo: E(T) = 0,50 y
SD(T) = 0,50; y 100000 simulaciones.
111
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
La dioecia se originó a partir de tres vías evolutivas (Fig. 3). La monoecia fue inferida como el intermediario evolutivo de uno o
dos de los géneros dioicos estudiados. Esta vía evolutiva es una de las más exploradas y ya ha sido previamente propuesta
para otros grupos de angiospermas (Barrett 2002). Sin embargo, las otras dos vías, desde el hermafroditismo y desde la
ginomonoecia (Fig. 3), fueron transiciones inesperadas que suscitan la duda sobre la ausencia de algún estado intermedio.
No obstante, el gran número de transiciones directas hacia la dioecia desde el hermafroditismo y la escasa importancia de la
ginodioecia invita a una re-evaluación teórica del origen de la dioecia directamente desde el hermafroditismo (Lewis 1942;
Anderson 1979; Ross 1982.).
Las transiciones evolutivas más frecuentes entre sistemas sexuales se produjeron entre el hermafroditismo, la ginomonoecia,
y la monoecia (Fig. 3). Los otros dos sistemas monomórficos considerados, la andromonoecia y la trimonoecia, fueron ramas
laterales de la vía principal (Fig. 3). Esta vía principal conectó el hermafroditismo con la dioecia a través de la ginomonoecia y
la monoecia siguiendo un gradiente de especialización en el sexo de las flores que se ajusta a las predicciones derivadas de
la hipótesis para explicar el origen de la dioecia por la teoría de la selección sexual (Willson 1979; Bawa y Beach 1981).
Efectos de posición y su papel en la evolución de los sistemas sexuales monomórficos
Una característica destacable de la expresión sexual en Asteraceae es el patrón posicional en el sexo de las flores dentro de
las inflorescencias (Burtt 1977). Cuando una inflorescencia presenta flores unisexuales, las flores femeninas están dispuestas
en las posiciones más externas, mientras que las flores masculinas están en las posiciones más internas del capítulo
(Anderberg et al. 2007). Este patrón posicional también se ha observado en el tamaño de los frutos dentro de los capítulos de
especies hermafroditas. Los frutos más externos son habitualmente más grandes que los más internos (Burtt 1977). Este
patrón se ha explicado tradicionalmente por la competencia por los recursos entre flores y/o frutos, donde las flores
proximales, que normalmente se desarrollan primero, tienen un acceso preferente a los recursos que las siguientes flores
(Wyatt 1982; Diggle 1995), si bien también se ha propuesto que este patrón puede ser debido a limitaciones impuestas por la
arquitectura de la inflorescencia (Diggle 1995). Para cotejar si estos factores influían en el tamaño de los frutos se realizó un
experimento de retirada de flores en distintas posiciones con la especie Tragopogon porrifolius L. (Fig. 4). Los resultados de
este experimento sugieren que la variación en el tamaño de los frutos dentro de las inflorescencias de T. porrifolius fue
principalmente debida a la competencia por los recursos entre frutos y flores. No obstante, la arquitectura de los capítulos
produjo una asimetría en el acceso a los recursos, donde las flores más internas fueron las más limitadas.
Figura 4. Representación gráfica de los tres tratamientos aplicados a los capítulos de T. porrifolius
en el experimento de retirada de flores. Las flores eliminadas se muestran en gris. En cada
tratamiento los frutos restantes se separaron en el laboratorio entre externos (Ext) e internos (Int).
Estos efectos de posición en el tamaño de los frutos dentro de las inflorescencias podrían derivar con el tiempo en efectos de
posición en el sexo de las flores (Fig. 5). La función masculina sería suprimida en las flores más externas, donde sus
semillas más grandes tendrán mayores perspectivas de éxito, mientras que la función femenina sería suprimida en las flores
más internas, debido a las peores perspectivas de éxito de sus semillas más pequeñas. Bajo estas circunstancias, la teoría
de asignación sexual predice que la asignación a las funciones femeninas o masculinas se incrementará en aquellas
posiciones donde la función femenina o masculina tenga más probabilidad de éxito (Charnov, 1982).
112
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 5. La evolución de los sistemas sexuales monomórficos a partir de un ancestro
hermafrodita. En cada sistema se muestra la posición dentro del capítulo de las flores bisexuales,
femeninas y masculinas.
Para explorar esta hipótesis se realizó un estudio comparado en un linaje más específico, la tribu Inuleae, en la cuál se
examinó si la diferencia entre el tamaño de los frutos externos e internos estaba relacionada con la evolución de los sistemas
sexuales. El análisis filogenético mostró que la evolución de los efectos de posición en el tamaño de los frutos, y la evolución
de varios rasgos de las inflorescencias, incluidos la densidad de flores por capítulo y el tamaño de los frutos, fueron
consistentes con la hipótesis de que los efectos de posición influyen en la evolución de los sistemas sexuales en Inuleae.
Tanto la reconstrucción de la historia evolutiva de los sistemas sexuales, como la manipulación fenotípica realizada, sugieren
que la segregación sexual dentro de capítulos es debida a las diferencias en la asignación óptima de recursos en diferentes
posiciones de un mismo capítulo generadas por las diferentes perspectivas de éxito de las funciones sexuales en las
diferentes posiciones del capítulo (Fig. 5).
Un último comentario sobre la ginomonoecia
La evolución de la ginomonoecia, el sistema sexual no hermafrodita más común en esta familia, ha sido interpretada como un
mecanismo que favorece la fertilización cruzada (Burtt 1977), pero la existencia de sistemas de auto-incompatibilidad en
varias especies ginomonoicas no apoya esta hipótesis (Lloyd 1979). En Asteraceae, se ha sugerido la asociación entre flores
femeninas y la presencia de una corola ligulada como una posible explicación de la abundancia de la ginomonoecia en esta
familia (Bawa y Beach 1981). No obstante, en todas las especies ginomonoicas de Asteraceae las flores femeninas están
siempre rodeando el grupo central de flores bisexuales en cada capítulo (Burtt 1977). Los efectos de posición sobre el tamaño
de los frutos podrían explicar por qué la producción “extra” de flores femeninas se dispone siempre en las posiciones más
externas; mientras que las corolas liguladas deberían ser desplegadas en posiciones externas para poder incrementar el
despliegue floral del capítulo. Es decir, la correlación entre flores femeninas y corolas liguladas podría ser por lo tanto
provocada por la acción de al menos dos presiones selectivas diferentes y no ser una relación de causa-efecto entre el
desarrollo de las lígulas y la especialización en función femenina de las flores externas (Torices y Anderberg 2009).
113
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 6. Inflorescencia de la especie trimonoica Phalacrocarpum oppositifolium subsp.
oppositifolium. Sobre sus lígulas se observa una araña de la familia Thomisidae.
Referencias
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RUBÉN TORICES
Evolución de los sistemas sexuales no hermafroditas en Asteraceae
Tesis Doctoral
Área de Biodiversidad y Conservación. Departamento de Biología y Geología. Universidad Rey Juan Carlos.
Móstoles. Madrid.
Febrero 2009.
Dirección: Marcos Méndez Iglesias y José María Gómez Reyes
Publicaciones resultantes de la tesis:
Torices, R. y Anderberg, A. A. (2009) Phylogenetic analysis of sexual systems in Inuleae (Asteraceae). American Journal of
Botany 96: 1011-1019.
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Ecosistemas 18 (2): 116-121. Mayo 2009.
http://www.revistaecosistemas.net/articulo.asp?Id=599
TESIS Y PROYECTOS
Estructura, dinámica y regeneración de los
bosques mixtos de alcornoque (Quercus
suber L.) y quejigo moruno (Q. canariensis
Willd.) del sur de la Península Ibérica: una
aproximación multiescala
I.R. Urbieta 1
(1) Departamento. CC. Ambientales, ICAM, Universidad de Castilla-La Mancha, Avda. Carlos III s/n, 45071 Toledo, España.
Recibido el 24 de marzo de 2009, aceptado el 2 de abril de 2009.
Rodríguez Urbieta, I. (2009) Estructura, dinámica y regeneración de los bosques mixtos de alcornoque (Quercus suber L.) y
quejigo moruno (Q. canariensis Willd.) del sur de la Península Ibérica: una aproximación multiescala. Ecosistemas 18(2):116121.
Comprender la estructura y composición de los bosques es clave para lograr una adecuada gestión y restauración de estos
ecosistemas. Los bosques mediterráneos configuran paisajes muy heterogéneos, con una alta diversidad biológica, en los
que las alteraciones debidas a las actividades humanas han jugado un papel determinante. Existe una información todavía
limitada sobre qué factores han configurado la estructura y composición actual de los bosques, y de cómo las especies
mediterráneas responden al estrés ambiental, particularmente en sus primeras etapas de desarrollo, que pueden ser clave
para comprender su dinámica y respuesta ante cambios ambientales.
El objetivo de esta Tesis Doctoral ha sido estudiar los factores que explican la composición del rodal y la regeneración de las
masas mixtas de alcornoque (Q. suber) y quejigo moruno (Q. canariensis) de las sierras al norte del estrecho de Gibraltar
(Parque Natural los Alcornocales, PNLA, España). Específicamente se ha estudiado: i) qué factores abióticos e históricos han
determinado la estructura actual de los bosques; ii) cuál es la respuesta de las dos especies a la heterogeneidad ambiental
(luz y agua) en diferentes fases de su ciclo de regeneración, que puedan explicar la estructura final del rodal y dinámica de
estos bosques. Se ha aplicado un análisis a varias escalas espaciales (regional, paisaje, rodal y microhábitat), combinando
datos de inventarios forestales e información cartográfica, así como siembras experimentales y modelización.
Estructura de los bosques a lo largo de gradientes ambientales: influencia de los factores
abióticos y la gestión forestal
Como primer trabajo, se analizaron los patrones de abundancia de las especies principales de robles (Q. ilex, Q. suber, Q.
faginea, Q. canariensis, Q. pyrenaica) y pinos (Pinus halepensis, P. pinaster, P. pinea, P. nigra, P. sylvestris), así como su
regeneración a lo largo de gradientes ambientales en Andalucía. Se caracterizaron 12.572 parcelas del 2º Inventario Forestal
Nacional (IFN2) (Ministerio de Medio Ambiente, 1996) con información climática, edáfica, topográfica y de la frecuencia de
incendios.
Un gradiente de tipo climático y edáfico explicó principalmente la distribución de los pinos y los robles (Figura 1).
Aproximadamente un 40% de los rodales de pino mostraron una limitada regeneración en todas las especies, mientras que en
Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor. ISSN 1697-2473.
116
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
los Quercus este porcentaje varió entre un 20% y un 60%, alcanzando los porcentajes más altos en el alcornoque y quejigo
moruno. La regeneración de pinos se encontró fundamentalmente bajo el propio dosel de los pinares y en zonas abiertas sin
cobertura arbórea. En algunos Quercus, como la encina o el quejigo (Q. faginea), el regenerado fue muy escaso bajo su
propio dosel, mientras que fue mayor bajo el dosel de los pinares y de las masas mixtas (Pinus-Quercus), particularmente en
las zonas más frías y áridas (Figura 2). Este patrón sugiere que especies como la encina están expandiendo su nicho
realizado hacia zonas con mayor limitación ambiental, bien debido a que las plántulas logran establecerse bajo la cobertura
de los pinares (donde la intensidad de la radiación solar se ve reducida), o posiblemente también debido a que regeneran por
rebrote en zonas reforestadas con pinos donde previamente se desarrollaban bosques dominados por Quercus (Urbieta et al.
2009).
Figura 1. Abundancia (área basimétrica, m2 /ha) de las especies principales de pinos (a) y robles (b)
a lo largo del primer eje obtenido de un análisis canónico de correspondencias (CCA) a partir de
datos del IFN2 y variables ambientales en Andalucía. El eje 1 resultó correlacionado positivamente
con las temperaturas medias del mes más frío y mes más cálido (ºC), la precipitación de invierno
(mm), y la profundidad del suelo (cm); y negativamente con la altitud (m), radiación (kwh/m2 ),
pendiente (º), y la presencia de calcio en el suelo.
Figura 2. Abundancia (m2 /ha) de la encina (Q. ilex) a lo largo del gradiente de temperatura media
del mes más frío (ºC) en base a datos del IFN2 en Andalucía. La curva de regenerado (rQ.ilex) está
117
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
desplazada hacia zonas más frías que la curva de adultos (aQ.ilex). En este extremo del gradiente
la encina regenera bajo el dosel de P. halepensis (aPhal). Se observa una expansión del nicho
realizado (regeneración + adultos) de la encina hacia zonas con mayor limitación ambiental.
Un factor crítico que ha configurado la estructura de los bosques mediterráneos es el impacto de las actividades humanas; sin
embargo, existen pocos trabajos que muestren cuantitativamente cambios recientes en la composición de especies debidos a
la gestión. Los datos de los inventarios forestales realizados a lo largo del último siglo en los montes públicos del PNLA
mostraron que en pocas décadas se recuperó la cobertura vegetal, con un incremento espectacular de la densidad de
alcornoques (Figura 3), particularmente en las zonas con mayor precipitación media anual (al norte de la zona de estudio)
donde los quejigares dominaban a principios del siglo XX (Urbieta et al. 2008a). Estos cambios observados son atribuibles a la
gestión forestal, que favoreció al alcornoque para la producción de corcho (estimulando su rebrote y mediante repoblaciones) a
expensas del quejigo, del que se documentaron talas selectivas, pero que no fue completamente eliminado debido a los
productos que proporcionaba (carbón, leña, montanera). La red de drenaje, explica la distribución actual de las dos especies a
escala de paisaje, con los quejigares claramente asociados a los hábitats más húmedos cercanos a los cursos de agua
(Figura 4). En cambio, las masas de alcornocal dominan en los rodales más alejados de los fondos de valle a mayor altitud,
incluso en zonas con un mayor coste de accesibilidad, lo que pone de manifiesto que la actividad corchera se ha realizado
extensamente en esta región. No obstante, teniendo en cuenta que la presión sobre el quejigo ha cesado en las últimas
décadas gracias a las recientes políticas de gestión que lo protegen como especie de interés especial (BOJA 12/11/2003),
cabe esperar una tendencia a la recuperación de los quejigares, localmente en aquellas zonas más húmedas donde esta
especie ha sido desplazada por la acción humana.
Figura 3. Cambio en la proporción del número de individuos de alcornoque, quejigo y otras especies
en nueve montes públicos (~ 40.000 ha) del Parque Los Alcornocales (al norte del estrecho de
Gibraltar, España). Los gráficos de sectores representan la proporción de las especies a principios
(mapa izquierdo) y finales (mapa derecho) del siglo XX en cada monte (áreas grises), unidos por
flechas en caso de pertenecer al mismo grupo de montes (modificado de Urbieta et al. 2008a). El
quejigo dominaba en las zonas más lluviosas al norte; sin embargo, se observa un cambio hacia
una dominancia del alcornoque en toda el área de estudio en tan sólo un siglo. La foto superior
muestra una masa mixta donde se realizaron siembras experimentales. La foto inferior muestra a la
autora del trabajo con un alcornoque de una edad y un valor incalculables.
118
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 4. Mapa y foto de la distribución actual del alcornoque y quejigo moruno a escala de paisaje.
Cada gráfico de sectores representa la proporción del área basimétrica ocupada por cada especie en
las parcelas del inventario llevado a cabo en 2003 en el Monte Los Arenales (284 ha) situado al norte
del PNLA. Se observa que los quejigares están asociados a los fondos de valle formando los
denominados “canutos”, mientras que los alcornocales dominan en la mayoría de los rodales a
mayor altitud y exposición. Otras especies incluyen: madroño (Arbutus unedo), acebuche (Olea
europaea var. sylvestris), peral silvestre (Pyrus bourgeana), aliso (Alnus glutinosa), y pinares de
repoblación.
Respuesta a la heterogeneidad a pequeña escala: factores limitantes de la regeneración
Mediante experimentos de manipulación y siembra de semillas realizados en un bosque mixto a lo largo de gradientes de
disponibilidad de luz y de agua a pequeña escala, se detectaron dos factores principales que limitan la regeneración natural
(transición entre semilla y plántula) del alcornoque y el quejigo moruno: bióticos (animales depredadores de bellotas) y
abióticos (episodios de encharcamiento y sequía en el suelo).
La probabilidad de remoción tanto para las bellotas de alcornoque como para las de quejigo se incrementó con la cobertura
vegetal, debido a la mayor actividad de pequeños roedores. A pesar de la caída más tardía de las bellotas de alcornoque,
éstas fueron removidas más rápidamente y en mayor proporción que las de quejigo en todos los casos estudiados, debido
principalmente a que tenían un mayor tamaño promedio. No obstante, las diferencias entre las dos especies se redujeron en
los años con baja producción de bellota (Pérez-Ramos et al. 2008). El encharcamiento del suelo (que ocurre en la época de
lluvias, asociado a los micrositios más abiertos con suelos arcillosos) tuvo un efecto negativo en la germinación y emergencia
de los dos Quercus, debido probablemente a las condiciones de hipoxia que sufrieron las bellotas bajo esas condiciones. Se
encontró además que en las zonas encharcadas, las plántulas emergieron más tarde, lo que redujo su posterior probabilidad
de supervivencia durante el verano. Se observaron diferentes picos de mortalidad de las especies entre las fases estudiadas.
Así, el quejigo experimentó unas tasas de germinación más bajas, pero su emergencia fue mayor y más temprana, lo que
determinó su mayor supervivencia tras el verano. Por el contrario, las bellotas de alcornoque mostraron una mayor capacidad
de germinación, pero su emergencia fue algo menor y más tardía, lo que provocó una mayor mortalidad de las plántulas
(Urbieta et al. 2008b).
Se constató un conflicto entre las fases demográficas estudiadas, donde los micrositios con menor riesgo de depredación
para las semillas (zonas abiertas) fueron los menos favorables para el establecimiento de plántulas y viceversa. Asimismo, la
influencia del tamaño de la bellota en cada fase fue opuesta, es decir, las bellotas más pequeñas tuvieron mayor probabilidad
de escapar de la acción de los depredadores, pero a su vez fueron las que menor probabilidad de germinación y emergencia
mostraron. Integrando todas las fases estudiadas se encontró una probabilidad de reclutamiento para las dos especies
prácticamente nula a lo largo de todo el gradiente de cobertura; siendo algo mayor para el quejigo que para el alcornoque en
las zonas con poca cobertura vegetal para las plántulas procedentes de bellotas de menor tamaño (Figura 5).
119
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Figura 5. Modelo de la probabilidad de reclutamiento para el alcornoque y el quejigo, calculado
como el producto de las probabilidades de supervivencia de las fases de depredación y
establecimiento de plántulas en función del gradiente de cobertura vegetal (asociado a un gradiente
hídrico) y el peso de la bellota. El reclutamiento de las dos especies es prácticamente nulo en las
zonas con mayor cobertura vegetal (debido a la acción de los depredadores). Tan sólo una pequeña
proporción de plántulas con semillas más pequeñas, y que logran sobrevivir al efecto del
encharcamiento, llegan a establecerse en las zonas abiertas, siendo la probabilidad media para el
quejigo algo mayor (~ 0,05) que para el alcornoque (~ 0,02).
Los resultados sugieren que si persisten los eventos de precipitación en otoño e invierno y el comienzo de la sequía se
adelanta, la ventana de tiempo para el crecimiento y desarrollo del sistema radicular de las plántulas será más corto, por lo
que se intensificarán los problemas de regeneración en los bosques de alcornoque y quejigo.
Agradecimientos
Este estudio ha sido financiado por los proyectos HETEROMED (REN2002-04041) y DINAMED (CGL2005–05830). IRU
disfrutó de una beca predoctoral FPI (BES-2003-1870). El apoyo de EVOCA, REDBOME, GLOBIMED, y del personal del PN
Los Alcornocales han sido fundamentales para el desarrollo de esta Tesis Doctoral.
ITZIAR RODRÍGUEZ URBIETA
Estructura, dinámica y regeneración de los bosques mixtos de alcornoque (Quercus suber L.) y quejigo moruno (Quercus
canariensis Willd.) del sur de la Península Ibérica: una aproximación multiescala.
Tesis doctoral (Mención Doctorado Europeo)
Departamento de Ecología de la Universidad de Alcalá, e Instituto de Recursos Naturales y Agrobiología (IRNA),
CSIC, Sevilla.
Junio de 2008
Dirección: Miguel Ángel de Zavala y Teodoro Marañón.
Publicaciones resultantes de la tesis:
Urbieta, I.R., García, L.V., Zavala, M.A., Marañón, T. 2009. Uncoupling of Mediterranean pine-oak forest distribution and
regeneration along environmental gradients. Journal of Vegetation Science (enviado para su publicación).
120
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Urbieta, I.R., Zavala, M.A., Marañón, T. 2008a. Human and non-human determinants of forest composition in southern Spain:
evidence of shifts toward cork oak dominance as a result of management over the past century. Journal of Biogeography
35:1688-1700.
Urbieta, I.R., Pérez-Ramos, I.M., Zavala M.A., Marañón T., Kobe, R.K. 2008b. Soil water content and emergence time control
seedling establishment in three co-occurring Mediterranean oak species. Canadian Journal of Forest Research 38:2382-2393.
Pérez-Ramos, I.M., Urbieta, I.R., Marañón, T., Zavala, M.A., Kobe, R.K. 2008. Seed removal in two coexisting oak species:
ecological consequences of seed size, plant cover and seed-drop timing. Oikos 117:1386-1396.
121
Ecosistemas 18 (2): 122-123. Mayo 2009.
http://www.revistaecosistemas.net/articulo.asp?Id=607
NOTAS
VI Reunión del Grupo de trabajo sobre
ecología y evolución floral (Ecoflor) de la
AEET
L. Navarro 1
(1) Grupo de Ecología y Evolución de plantas, Departamento de Biología Vegetal y Ciencias del Suelo. Universidad de Vigo, As Lagoas-Marcosende,
36200-Vigo, España.
Recibido el 14 de abril de 2009, aceptado el 27 de abril de 2009.
Navarro, L. (2009). VI Reunión del Grupo de trabajo sobre ecología y evolución floral (Ecoflor) de la AEET. Ecosistemas 18
(2):122-123.
Como viene siendo habitual desde la formación del grupo de trabajo de la AEET sobre ecología y evolución floral, los días 5 y
6 de febrero de 2009 se celebró en el Centro de Estudios Avanzados de la Universidad de Santiago de Compostela la VI
reunión anual de ECOFLOR. En esta ocasión estuvo organizada por el Grupo de Ecología y Evolución Floral de la Universidad
de Vigo (http://webs.uvigo.es/plantecology/) y aglutinó a más de 60 investigadores nacionales y extranjeros (Fig. 1). Entre las
charlas invitadas se contó con la presencia de investigadores de reconocido prestigio. Así, el Dr. José María Gómez
(Universidad de Granada), planteó una novedosa aproximación a los estudios sobre especialización-generalización en las
interacciones mutualistas de polinización. La Dra. Silvia Castro (Universidad Charles, Praga), llamó la atención sobre la
necesidad de incorporar un enfoque multidisciplinar a los estudios reproductivos de plantas. El Dr. José María Iriondo
(Universidad Rey Juan Carlos) presentó un nuevo índice (WINE: Weighted-Interaction Nestedness Estimator) que permite
incorporar la frecuencia de las interacciones en las estimas de anidamiento de la redes mutualistas. Finalmente, el Dr. Jens
M. Olesen (Universidad de Aarhus) impartió una conferencia centrada en mostrar aspectos difíciles de percibir en los estudios
de comunidades y las diferentes interpretaciones que podemos hacer con los medios disponibles.
El resto de las comunicaciones, como viene siendo habitual en este grupo de trabajo, cubrieron una amplia variedad de
temáticas de actualidad y provocaron un nivel de discusión científica muy elevado, con debates muy enriquecedores,
lográndose una alta retroalimentación entre todos los participantes.
La siguiente reunión se celebrará en las Islas Canarias en febrero de 2010, y estará organizada por Alfredo Valido. Para más
información, se puede visitar la web del grupo de trabajo Ecoflor (http://webs.uvigo.es/webecoflor).
Figura 1. Foto de grupo de los participantes en la VI Reunión del Grupo de trabajo sobre ecología y
evolución floral (Ecoflor) de la AEET celebrada en Santiago de Compostela.
Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor. ISSN 1697-2473.
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
PROGRAMA ECOFLOR 2009
Centro de Estudios Avanzados - Santiago de Compostela
MARTES 5 Febrero 2009
9:00-10:00
José María Gómez
Biología evolutiva, plantas generalistas, polinizadores y conceptos
prohibidos: una visión a la Méndez
10:00-10:30
Pablo Vargas
Radiaciones adaptativas en plantas mediterráneas (Cistus) y
macaronésicas (Echium)
10:30-11:00
Mario FernándezMazuecos
Evolución floral en Linaria sect. Versicolores
11:45-12:10
Eduardo Narbona
Filogenia molecular de Scorzoneroides (Asteraceae): evolución de la
heterocarpia y la forma de vida anual en ambientes impredecibles.
12:10-12:30
Danny Rojas
La polinización por murciélagos en Cuba: ¿existe un síndrome
quiropterófilo?
12:30-13:00
Afif Hedhly
Calentamiento global y reproducción sexual en plantas
13:00-13:20
Asier Rodríguez
Larrinaga
Morfología floral y sistema reproductivo en la hercógama Narcissus
cyclamineus
13:20-13:45
Ángel Vale
Inconvenientes del generalismo: interferencia polínica entre Tolpis
barbata (Asteraceae) y Tuberaria guttata (Cistaceae)
16:00-16:30
Silvia Castro
What maintains the cytotype coexistence in Gymnadenia conopsea?:
Insights on breeding barriers
16:30-17:00
Rocio Santos
Polinización e integración fenotípica floral en Narcissus
17:00-17:20
Victoria Ferrero
Relación entre la reciprocidad estilar y la eficiencia de polinizadores en
poblaciones de Lithodora
17:20-17:40
Juande Fernández
Factores intrínsecos y extrínsecos de las poblaciones de Erysimum popovii,
que pueden ser determinantes sobre la diversidad del conjunto de sus
polinizadores
9:00-9:30
Txema Iriondo
'WINE' (Weighted-Interaction Nestedness Estimator), un índice de
anidamiento que tiene en cuenta la frecuencia de las interacciones y un
software asociado preparado para su cálculo
9:30-10:00
Jens M. Olesen
What we don't see in nature - and why..
10:00-10:20
Ana Montero
Redes de polinización en el área nativa y de introducción de una especie
entomófila
10:20-10:40
Ana Martín
Modularidad en una red de polinización
10:40-11:00
Miguel Ángel
Cebrián
Modularidad de una red de polinización en la Reserva del Bosque
Nuboso de Monteverde, Costa Rica
12:00-12:20
Fernando Ojeda
Dinámica poblacional y diferenciación en los brezos del fynbos
sudafricano
12:20-12:40
Jesús Villellas
Demografía y reproducción en una especie de corta vida, Plantago
coronopus
12:40-13:00
M. Begoña García
Semillas pequeñas o grandes? Depende....
CAFÉ
COMIDA
MIÉRCOLES 6 Febrero 2009
CAFE
13:00-13:30
ASAMBLEA Y CLAUSURA
COMIDA
123
Ecosistemas 18 (2): 124-125. Mayo 2009.
http://www.revistaecosistemas.net/articulo.asp?Id=588
RESEÑAS BIBLIOGRÁFICAS
"La Bioeconomía: Economía del Tercer
Camino", de Mansour Mohammadian.
2008. ISBN: 84-612-1037-4, 254 pp.,
Edición Personal, Madrid, España.
A. Gómez Sal 1
(1) Departamento de Ecología, Universidad de Alcalá, Edificio de Ciencias, Ctra. Madrid-Barcelona Km 33,600, E-28871 Alcalá de Henares, Madrid.
España
Recibido el 23 de marzo de 2009, aceptado el 25 de marzo de 2009.
Gómez Sal, A. (2009). Reseña bibliográfica del libro "La Bioeconomía: Economía del Tercer Camino", de Mansour
Mohammadian. Ecosistemas 18(1):124-125.
Los datos profesionales Mansour Mohammadian nos ayudan a entender el sentido del libro. El autor es Doctor en Biología y
Genética por la Universidad de Ohio, ha sido catedrático emérito de la Universidad de Teherán y en la Universidad a distancia
de Irán y desde 1996 es profesor de Bioeconomía en el Instituto Universitario de Ciencias Ambientales de la Universidad
Complutense. El Dr. Mohammadian es consciente de la dificultad de situar la teoría que recoge en el libro, la Bioeconomía,
con relación a los enfoques más aceptados. Por ello ya en la portada intenta ser explicativo: “Economía del Tercer Camino;
Entre la antigua economía y la nueva economía global”.
Podríamos preguntarnos si el título es el más adecuado cuando el autor nos indica que la Economía del Tercer Camino, es
“una Socioeconomía, y también una crítica a la economía capitalista, gobernada por instituciones financieras que no son
suficientes ni apropiadas para las realidades actuales”. La respuesta se encuentra al caer en la cuenta de que su visión sobre
el difícil campo en el que interaccionan el desarrollo social y económico, los recursos naturales y la base físico/natural
(ecosistémica) que sustenta la actividad humana, se plantea desde la perspectiva de una formación básica profundamente
biológica, de biólogo de organismos. Podemos comprobar después que la teoría bioeconómica de Mohammadian se inspira
en la forma en que funcionan los sistemas vivos, la economía del organismo, su necesidad de ajustarse a las limitaciones del
medio y aprovechar las posibilidades, de contar con regulaciones internas que eviten el riesgo de cambios catastróficos.
La inspiración en la lógica de los sistemas vivos para construir usos humanos viables y coherentes no es nueva. Está
presente en los trabajos de Pedro Montserrat cuando plantea cómo algunos agroecosistemas se ajustan a las condiciones
físicas y controlan procesos ecológicos y en la idea de “biomímesis” que más recientemente propone Jorge Riechmann, como
condición para el ahorro y sostenibilidad. La originalidad de Mohammadian radica en la exploración a fondo esta posibilidad,
no sólo como un enunciado o con intención interpretativa, sino para proyectarla -con gran convencimiento, diríamos también
con un punto de idealismo (economía visionaria) que él reconoce-, como una tercera vía para el desarrollo humano. Este
planteamiento supone emplear del término Bioeconomía de forma muy diferente al sentido original del economista Nicholas
Georgescu-Roegen, para quien representa una visión de la economía como proceso físico que aumenta la entropía de los
recursos naturales y las materias primas.
Para el autor del libro que comentamos, la Bioeconomía “…surge de la síntesis entre la ciencia de la Biología y la visión más
humanista de la Economía. Su propósito es terminar con la separación entre lo que el filósofo C.P. Snow ha llamado “las dos
culturas”, abriendo el camino hacia la síntesis y la interdisciplinariedad.
Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor. ISSN 1697-2473.
124
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Hay que subrayar que el libro de Mansour, aunque de 2008, es anterior a la crisis financiera por lo que su propuesta
alternativa no puede ser tildada de oportunista. De hecho se presenta como un compendio de herramientas para la puesta en
práctica de ideas que ya se recogieron en un primer libro del autor, publicado en 2000 con mayor intención conceptual y
teórica (Bioeconomics: Biological Economics, Interdisciplinary Study of Biology, Economics and Education). El libro actual
sería, por tanto el brazo operativo, el compañero práctico del primero.
¿Que soluciones nuevas nos aporta la Bioeconomía?. En primer lugar una mayor atención a problemáticas locales, es decir al
manejo de los recursos más cercanos para la solución de las necesidades básicas de las personas. De hecho el desarrollo
local se percibe en el contexto de los países más desfavorecidos, perdedores en el nuevo marco de la economía globalizada,
como la casi única oportunidad de esquivar sus abusivas reglas. Según el autor “Es un modelo económico para compensar la
competitividad, complejidad, el valor crematístico y el individualismo de la actual economía global mediante cooperación,
simplicidad, el valor de uso y el sentido de comunidad de la antigua economía local.”
Para Mansour la ética y la ética bioeconómica, deben ser una nueva referencia para la economía. Más allá de los postulados
de la economía ecológica o de la economía ambiental, instrumentos de valoración y análisis, la Bioeconomía pretende ser
una propuesta alternativa para la actividad económica, economía del mundo real o modelo de desarrollo más consciente de
las limitaciones del mundo físico. Los postulados de la Bioeconomía de Mohammadian derivan de la conjunción entre biología,
educación y economía. Precisamente esta idea de combinar la inspiración biológica (orgánica) para el manejo de los
recursos, con las antiguas pero esenciales iniciativas de transformación social a través de la educación, es a mi juicio su
aspecto más novedoso. Como instrumentos para este abordaje local del desarrollo, en el libro se explican la Agenda 21 y el
sistema de trueque. Como referencia para el comercio internacional, se proponen las prácticas de comercio justo y la
gestión adecuada de la deuda de los países pobres. Quizá las medidas se nos quedan cortas frente a la envergadura del
desafío.
Las teorías de Mansour Mohammadian, están desde el punto de vista de sus referencias, más cerca de la Biología que de la
Economía, de hecho apenas el autor recoge, para situar su teoría en el debate más actual, los planteamientos de los
economistas críticos españoles. Es un aspecto que en el presente libro –no olvidemos que es el derivado de otro anterior-, se
echa en falta. Tampoco trata sobre enfoques de mayor base ecológica como la Evaluación de los Ecosistemas del Milenio,
los planteamientos de sostenibilidad fuerte o la resiliencia eco-cultural en los agroecosistemas.
Como contrapartida el autor nos ofrece, en un libro cargado de intención positiva, diríamos rompedora con las estrecheces
que impone el pensamiento económico convencional, un importante compendio reflexiones para avanzar hacia una nueva
formulación del desarrollo, una búsqueda activa de alternativas de gestión cercanas a la base donde se originan los recursos.
Su lectura es sugerente para quienes les motive explorar el dialogo y las contradicciones entre las ciencias del Oikos y de
éstas con la sociedad, también para organizar actuaciones de cooperación en países en vías de desarrollo, o para quienes
busquen ideas sobre cómo encauzar en un “tercer camino”, nuestro cuestionado modelo económico.
125
Ecosistemas 18 (2): 126-128. Mayo 2009.
http://www.revistaecosistemas.net/articulo.asp?Id=605
RESEÑAS BIBLIOGRÁFICAS
"Cork oak woodlands on the Edge.
Ecology, Adaptive Management, and
Restoration", de James Aronson, João S.
Pereira, y Juli G. Pausas (eds.), 2009.
ISBN: 9781597264785, 315 pp., Society for
Ecological Restoration International, Island
Press, Washington, EEUU.
I.R. Urbieta 1
(1) Departamento. CC. Ambientales, ICAM, Universidad de Castilla-La Mancha, Avda. Carlos III s/n, 45071 Toledo, España.
Recibido el 6 de abril de 2009, aceptado el 8 de mayo de 2009.
Urbieta, I.R. (2009)."Cork oak woodlands on the Edge. Ecology, Adaptive Management, and Restoration", de James Aronson,
João S. Pereira, y Juli G. Pausas (eds.), 2009. ISBN: 9781597264785, 315 pp., Society for Ecological Restoration International,
Island Press, Washington, EEUU. Ecosistemas 18(2):126-128.
El alcornoque es una especie emblemática del oeste de la Cuenca Mediterránea, de donde es originaria, utilizada y citada
desde la antigüedad. La asombrosa capacidad de regenerar su corteza de corcho cada 9-12 años y la importancia industrial
del mismo hacen que constituya uno de los árboles más apreciados. Se trata de una especie manejada, protegida, y
cuidadosamente seleccionada a lo largo de los siglos en diferentes países mediterráneos que comparten usos tradicionales y
paisajes similares: sobreirais, montados, dehesas, pascolo arbolato, almou, azaghar, etc. No obstante, los bosques
alcornocales están amenazados, al igual que otros muchos sistemas agroforestales tradicionales. Varios factores hacen que
el futuro de estos sistemas y ecosistemas sea preocupante e incierto: la falta de regeneración natural, los incendios
forestales, las plagas, los cambios en los usos del suelo, el sobrepastoreo, el aumento del estrés ambiental bajo el cambio
climático, y las transformaciones socio-económicas.
Abundante es la literatura sobre la ecología y gestión de los bosques alcornocales recogida por diferentes autores en los
países de tradición corchera (Lamey 1893; Artigas 1907; Funaro y Lojacono 1909; Vieira Natividade 1950; Montoya 1988;
Montero y Cañellas 1999). El libro aquí comentado actualiza el conocimiento sobre numerosos aspectos (biogeografía,
genética, fitopatología, economía, restauración, etc.) en torno a esta especie y analiza los problemas a los que se enfrentan
actualmente su conservación y gestión. Se trata de una obra multidisciplinar, en la que han participado más de sesenta
autores de diferentes instituciones de Europa y norte de África, expertos en muy diversas materias, bajo el marco del
proyecto europeo “Conservación y restauración de los bosques alcornocales en Europa” (CREOAK, por su siglas en inglés).
Los editores nos ofrecen una obra muy completa; consta de veinte capítulos divididos en cinco partes, que abordan una
temática amplia sobre los bosques alcornocales, que podrá servir de guía de referencia para la gestión y conservación de los
bosques mediterráneos y sistemas agroforestales en general.
Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor. ISSN 1697-2473.
126
Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
Se trata de un libro destinado a un público preocupado por la sostenibilidad de los sistemas tradicionales y la
conservación/restauración de los bosques mediterráneos, y que precise profundizar en los últimos avances científicos tanto en
los aspectos ecológicos como socio-económicos que rodean a los bosques alcornocales. Los capítulos, que no superan las
diez páginas de media, resumen gran cantidad de información basada en la experiencia de la gestión pero apoyándose en las
últimas investigaciones de cada una de las disciplinas. Asimismo, contiene una gran cantidad de información práctica, con
estupenda base científica, ilustrada con experimentos, gráficas, cuadros resumen, etc. No estamos ante una compilación de
estudios aislados, sino que los editores han conseguido hilar los temas y realizar una obra compacta, bien estructurada, y
fácil de consultar y transportar. Será sin duda una buena guía para poder poner en práctica una gestión adaptativa.
Las fichas descriptivas de sitios (“Site profiles”) intercaladas en el texto amenizan la lectura, que en ocasiones puede resultar
demasiado técnica, y nos permiten viajar por diez bosques alcornocales situados en seis países (Argelia, Marruecos, España,
Portugal, Francia e Italia) donde durante siglos se ha convivido con esta especie. Expertos de cada lugar nos acercan
información de primera mano sobre la biogeografía, usos, perturbaciones, medidas de protección y restauración, así como la
tendencia actual y perspectivas futuras en los distintos bosques alcornocales.
En cuanto a los contenidos específicos, la primera parte del libro introduce al lector en el origen y características principales
de los alcornocales. En el Capítulo 1 los editores, J. Pausas, J.S. Pereira y J. Aronson, abordan cuestiones fundamentales
sobre esta especie como su biogeografía, sus características ecológicas principales y su respuesta ante las perturbaciones.
A continuación, R. Lumaret y colaboradores (Capítulo 2), presentan los últimos avances en genética molecular que han
permitido conocer el origen y la variabilidad genética de los alcornocales. En el Capítulo 3, M. Bugalho y colaboradores
describen el amplio abanico de usos y recursos que proporcionan los alcornocales, manejados como sistemas agro-silvopastorales complejos, y ponen de manifiesto los problemas de sobreexplotación a los que se enfrentan en algunas zonas
(sobrepastoreo, talas, descorche inapropiado, etc.). T. Pinto-Correia y A.M. Fonseca (Capítulo 4) revisan la evolución histórica
de los sistemas agroforestales ibéricos por antonomasia, los montados o dehesas, centrándose en la región del Alentejo al
sur de Portugal. Por último, A.M.S. Carvalho Medes y J.A.R. Graça, describen en el Capítulo 5 las propiedades que hacen del
corcho el recurso más apreciado de esta especie; analizan la evolución histórica de la industria corchera, centrada
principalmente en la elaboración de tapones para botellas y otros productos industriales, que actualmente se enfrenta a la
amenaza de los materiales sintéticos.
Ante el declive de muchos de los alcornocales de la Cuenca Mediterránea, la segunda parte del libro establece las bases
científicas para la restauración y gestión de estos ecosistemas que ayudarán en la toma de decisiones. En el Capítulo 6, J.S.
Pereira y colaboradores describen de forma muy didáctica los mecanismos ecofisiológicos y adaptaciones que permiten al
alcornoque hacer frente a la sequía, factor que irá haciéndose más limitante ante las previsiones de cambio climático. En el
Capítulo 7, D. Mousain y colaboradores muestran mediante novedosos experimentos en invernadero la importancia y el papel
que pueden jugar las relaciones micorrícicas (entre raíces y hongos) ante factores de estrés como la sequía, particularmente
en las primeras etapas del establecimiento de las plántulas. A continuación, I. Serrasolses y colaboradores en el Capítulo 8,
analizan las propiedades del suelo (pH, profundidad, contenido en nutrientes, etc.) que pueden limitar la regeneración y
crecimiento de los alcornocales. En el Capítulo 9, M. Branco y A.P. Ramos describen los principales patógenos y
enfermedades que vienen afectando de forma cada vez más generalizada a las bellotas, plántulas, y alcornoques adultos a lo
largo de su área de distribución, destacando el fenómeno de la “seca” o decaimiento forestal de los Quercus, cuyas causas
precisas siguen sin esclarecerse. Para concluir, J. Pausas y colaboradores en el Capítulo 10 abordan el problema de la falta
de regeneración natural en tres tipos de bosque alcornocal en España, realizando una revisión de los principales cuellos de
botella en cada una de las fases del ciclo de regeneración de la especie.
La tercera parte del libro analiza desde una perspectiva de buenas prácticas y con ejemplos concretos, las principales
técnicas de restauración (activa) necesarias para el manejo y conservación de los bosques mediterráneos. El Capítulo 11, por
M.H. Almeida y colaboradores, recoge las técnicas más recientes en selección de germoplasma y técnicas de vivero para
obtener una buena calidad de planta. A continuación (Capítulo 12), J. Cortina y colaboradores analizan las ventajas y
desventajas de las principales técnicas de restauración que se utilizan en campo: la siembra directa y la introducción de
plantas de vivero.
Este libro, además de su enfoque ecológico, no olvida que el alcornoque es una especie de naturaleza también económica.
Es por ello que en la cuarta parte, en los Capítulos 13-16, incluye un extenso y novedoso análisis económico de varios
montes alcornocales. No debemos olvidar que el valor añadido de esta especie, gracias a la explotación del corcho (para
tapones y otros derivados), así como por otros usos como la ganadería, caza, montanera, etc. han sido la principal razón de
su expansión a lo largo del siglo XX (Urbieta et al. 2008). Además, la supervivencia de los montes alcornocales está ligada a
su rendimiento económico, el cual indiscutiblemente dependerá de las subvenciones públicas que serán cada vez más
necesarias tal y como ponen de manifiesto los autores en estos capítulos.
Los Capítulos 13-15 realizan un análisis de coste-beneficio en varios montes alcornocales: i) Un monte mixto privado con
explotación de alcornoque y pino piñonero (Pinus pinea) al sur de Portugal (Capítulo 13, por I.S. Coelho y P. Campos). ii) Un
alcornocal de propiedad pública sobrepastoreado por las comunidades locales en Túnez, donde se simula qué ocurriría si se
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Ecosistemas 18 (2). Mayo 2009.
implementase un régimen de pastoreo más sostenible (Capítulo 14, por P. Campos y colaboradores). iii) Tres bosques
alcornocales de España donde se comparan varios escenarios de no inversión con escenarios donde se implementan
modelos de silvicultura sostenible (Capítulo 15, por P. Ovando y colaboradores). Por último, en el Capítulo 16, S. Zapata y
colaboradores, hacen una revisión de la manufactura y comercio de los productos derivados del corcho en los últimos 50
años.
En la quinta y última parte del libro, se analizan los retos a los que se enfrentarán la gestión y conservación de los
alcornocales en las próximas décadas. N. Berrahmouni y colaboradores en el Capítulo 17 abogan por una planificación
ecorregional y la aplicación del nuevo concepto de los “servicios de los ecosistemas” que reconcilien las necesidades del
mercado y la conservación de la biodiversidad. En el Capítulo 18, J.S. Pereira y colaboradores se centran en los desafíos que
supondrá el cambio climático. J. Tenhunen y colaboradores (Capítulo 19) presentan una herramienta (modelo de paisaje
PIXGRO) que permite evaluar la vulnerabilidad de los ecosistemas ante los cambios del clima y la disponibilidad de agua. Por
último, R. Vallejo y colaboradores en el Capítulo 20 discuten las posibles líneas de actuación y las medidas necesarias para
conseguir un buen manejo, conservación y restauración de los bosques alcornocales.
Sin lugar a dudas estamos ante una obra de referencia que será consultada tanto por investigadores como gestores del medio
natural, que además tendrá continuidad mediante la actualización de la bibliografía que se vaya publicando sobre el
alcornoque en la siguiente página Web: http://www.islandpress.org/corkoak
¡Buena lectura!
Referencias
Artigas, P. 1907. Alcornocales e industria corchera. Imprenta Alemana. Madrid, España.
Funaro, A., Lojacono, N. 1909. Sughero, scorze e loro aplicación. Ulrico Hoepli, Milán, Italia.
Lamey, A. 1893. Le chêne-liege. Sa culture et son exploitation. Berger-Levrault et cie. Paris, Francia.
Montero, G., Cañellas, I. 1999. Manual de reforestación del alcornoque (Quercus suber L.). MAPA-INIA. Madrid, España.
Montoya, J.M. 1988. Los alcornocales. S.E.A. Ministerio de Agricultura. Madrid.
Urbieta, I.R., Zavala, M.A., Marañón, T. 2008. Human and non-human determinants of forest composition in southern Spain:
evidence of shifts toward cork oak dominance as a result of management over the past century. Journal of Biogeography
35:1688-1700.
Vieira Natividade, J. 1950. Subericultura. Dir. Geral. dos Serv. Florestais e Aquicolas. Lisboa, Portugal. (Edición española de
1992, M.A.P.A., Madrid).
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