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ISSN 2395-9525
Núm. 41, pp. 49-65, ISSN 1405-2768; México, 2016
DOI: 10.18387/polibotanica.41.3
HERBIVORÍA Y MICORRIZAS ARBUSCULARES EN POBLACIONES
NATURALES DE DATURA STRAMONIUM L.: RELACIÓN CON LA
DISPONIBILIDAD DE NUTRIENTES EN EL SUELO
HERBIVORYANDARBUSCULAR MYCORRHIZAIN NATURALPOPULATIONS
OF DATURA STRAMONIUM L.: CORRELATION WITH THE AVAILABILITY
OF NUTRIENTS IN THE SOIL
Ana Aguilar-Chama1, Roger Guevara1 y Sandra Rocha1
Instituto de Ecología, A.C., Carretera antigua a Coatepec 351, Congregación El Haya,
91070 Xalapa, Veracruz, México. Correo electrónico: [email protected]
1
RESUMEN
Las interacciones tróficas representan
importantes costos a las plantas afectando
sus patrones de asignación de recursos.
Además las relaciones entre hospederos
y sus interactuantes son afectadas por la
disponibilidad de recursos, por ejemplo,
nutrientes del suelo. En este estudio, exploramos la relación entre las interacciones
tróficas micorriza-planta-herbívoro en poblaciones naturales de Datura stramonium,
y su correlación con la concentración de
fósforo, nitrógeno y carbono en el suelo.
Se estimó la masa vegetativa y reproductiva
de las plantas, el nivel de colonización por
micorrizas arbusculares en sus raíces, así
como el nivel de herbivoría en ocho poblaciones de D. stramonium. La abundancia
local de D. stramonium estuvo relacionada
negativamente con el contenido de fósforo
en el suelo. Por otra parte, la concentración
de carbono afectó positivamente la masa
vegetativa y reproductiva de las plantas,
aunque tuvo un efecto negativo en el área
foliar específica (AFE). De las interacciones
tróficas, sólo la herbivoría estuvo relacionada significativamente con el AFE y no
se detectó relación entre ambos tipos de
interacción. La falta de respuesta significativa de las micorrizas a la concentración
de nutrientes, al desempeño de las plantas
y a la herbivoría puede ser consecuencia de
la estocasticidad en la disponibilidad
de inóculo micorrizógeno (identidad y
abundancia) en las poblaciones estudiadas o bien con la época de muestreo de
las plantas.
Palabras clave: asignación de recursos,
intensidad de colonización por micorrizas,
interacciones multitróficas, Solanaceae.
ABSTRACT
Trophic interactions impose important
costs to their host plants, affecting patterns
of resource allocation. The relationship
between host and consumers is also influenced by the availability of resources, e.g.,
soil nutrients. In this study, we explored
the relationship among mycorrhiza-plantherbivore in natural populations of Datura
stramonium and their correlation with the
content of phosphorus, nitrogen and carbon
in the soil. We estimated the vegetative
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Núm. 41: 49-65
and reproductive biomass of plants, the
arbuscular mycorrhizal colonization and
the level of herbivory in populations of
D. stramonium. The local abundance of D.
stramonium was negatively related to the
content of phosphorus in the soil. In contrast, soil carbon concentration affected
positively the vegetative and reproductive
mass of D. stramonium, although it was
negatively correlated with the specific leaf
area (SLA). Of the trophic interactions only
herbivory was significantly correlated with
the SLA and no relationship was detected
between the two interaction types. The lack
of significant response of mycorrhizae to
the soil nutrients concentration, plant performance, and herbivory may result from
the stochasticity in the availability of mycorrhizal inoculum (identity and abundance)
in the populations studied.
Key words: resource allocation, mycorrhizal colonization intensity, multitrophic
interactions, Solanaceae.
INTRODUCCIÓN
La complejidad ecológica de las interacciones bióticas en combinación con la
variación espacial y temporal de recursos
provoca una amplia gama de respuestas en
los diferentes niveles de la organización
biológica, de individuos a ecosistemas. En
el caso de las plantas estas respuestas son
de gran interés, en primer lugar debido a
su capacidad autótrofa que las sitúa en la
base de las cascadas tróficas en cualquier
ecosistema terrestre (Grover y Holt, 1997),
y que son éstas las mediadoras de relaciones entre diferentes organismos que no se
encuentran en el mismo espacio físico, es
decir, por arriba y por abajo del suelo (van
Dam y Heil, 2011).
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Las interacciones ecológicas (por ejemplo,
herbivoría arriba y micorrizas abajo del
suelo) consumen el carbono que asimilan
sus hospederos a través de la fotosíntesis,
las respuestas en el balance de los costos y
beneficios que éstas generan pueden estar
fuertemenete influenciadas por la disponibilidad de nutrientes en el suelo y la disponibilidad de luz, afectando los patrones
de asignación de recursos (crecimiento,
reproducción y defensa) de éstos (Gehring
y Whitman, 1994; Borowicz, 2013).
La herbivoría puede generar importantes
costos para las plantas, a nivel ecosistémico se estima que los herbívoros consumen
entre 10% y 20% de la masa vegetal por
año (Barbour et al., 1998). Por esta razón,
pueden afectar no sólo el crecimiento y la
reproducción de las plantas consumidas
sino además podrían tener efectos importantes en la progenie, por ejemplo reduciendo
la tasa de germinación de semillas y la
probabilidad de establecimiento de plántulas (Hendrix, 1988). Las mismas plantas
que son atacadas por herbívoros pueden, a
su vez, estar asociadas a otros organismos
por abajo del suelo y crecer en simbiosis
con hongos del phylum Glomeromycota
(Wang y Qiu, 2006), formando lo que se
conoce como simbosis micorrícica arbuscular. En general se ha reportado como una
interacción mutualista en la cual las plantas
hospederas obtienen una mejora en la adquisición de nutrientes del suelo, principalmente fósforo, a cambio de compuestos de
carbono que son consumidos por los hongos
micorrizógenos arbusculares (HMA) (Nutman, 1976; Koide y Dickie, 2002; Lambers
et al., 2008). Sin embargo, la asociación
micorrícica representa también un costo
importante para las plantas. Se ha estimado
que los hongos micorrizógenos consumen
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Aguilar-Chama, A. et al.: Herbivoría y micorrizas arbusculares en poblaciones naturales de Datura stramonium
entre 10% y 30% del carbono asimilado por
sus hospederos (Fogel y Hunt, 1983; Finlay
y Söderström, 1992; Smith y Read, 2008).
Por lo tanto, las condiciones ambientales
como la disponibilidad de nutrientes en
el suelo juegan un papel importante en la
determinación de la intensidad de colonización en las raíces de las plantas por
estructuras fúngicas como hifas, vesículas,
arbúsculos o esporas (correspondiendo a la
intensidad de la interacción micorrícica),
lo cual tiende a reducirse rápidamente en
suelos con alta disponibilidad de nutrientes
e incluso afectar la abundancia de éstos
(Treseder, 2004; Guevara y López, 2007,
Garrido et al., 2010b).
Los efectos de la herbivoría y la micorriza
arbuscular en el desempeño de sus hospederos, han sido estudiados durante décadas
de manera individual (Koide y Dickie,
2002; Smith y Read, 2008; Nuñéz-Farfán
et al., 2007). Se sabe que la disponibilidad
de nutrientes en el suelo y de luz regulan
los efectos negativos de la herbivoría por
ejemplo, al incrementar los recursos existe
una mayor capacidad de las plantas para
reponer el tejido vegetal dañado y a menor
costo (Herms y Mattson, 1992). Y en el
caso de las micorriza arbuscular se espera
que un aumento en la disponibilidad de luz
permita mantener a las micorrizas a un costo relativamente menor, ya que las plantas
tendrían mayor disponibilidad de carbono
(Gehring y Whitman 2003: Johnson et al.,
2010). Por otra parte, en ambientes con alta
disponibilidad de nutrientes en el suelo, las
micorrizas podrían resultar redundantes, y
por ende costosas, ya que las plantas podrían acceder a estos nutrientes de forma
directa (Daft y El-Giahmi, 1978; Whitbeck,
2001; Hurst, 2002; Gehring, 2003, Vannettte y Hunter 2011).
Identificar los factores que pueden alterar los patrones de abundancia, éxito
reproductivo y variación genética entre
interacciones de organismos es de gran
interés para entender el papel de éstos en
los ecosistemas (Strauss y Irwin, 2004; van
Dam y Heil, 2011). Existen estudios en los
que se establecen relaciones directas de
los efectos conjuntos de ambas interacciones sobre el desempeño de sus hospederos
y de retroalimentacion entre interacciones
encontrándose además resultados discordantes (véase Barto y Rillig, 2010). No
obstante se puede esperar que la coexistencia de estos dos tipos de interacciones
tenga efectos emergentes. Por ejemplo, la
asociación con hongos micorrizógenos,
al mejorar el estatus nutricional de sus
hospederos, podría facilitar el despliegue
de respuestas de defensa antiherbívoro
(Bennett, et al., 2006; Fontana et al., 2009),
lo que a su vez podría disminuir el nivel
de herbivoría. Por otra parte, la actividad de
los herbívoros potencialmente podría
reducir la capacidad fotosintética de las
plantas, limitando los recursos disponibles
para sostener las micorrizas y a su vez la
adquisición de nutrientes del suelo. Algunos estudios describen efectos negativos
de la herbivoría sobre la colonización
micorrícica en las raíces de sus hospederos
(Gange et al., 2002), mientras que otros
describen efectos positivos de la defoliación en la micorrización y crecimiento de
las plantas (Kula et al., 2005), sugiriendo
que las respuestas son idiosincrásicas y
dependen fuertemente de la identidad de
los interactuantes (Klironomos et al., 2004)
y la disponibilidad de recursos, entre otros
(Vennet y Hunter, 2011).
En este trabajo presentamos una descripción general de la interacción con
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micorrizas arbusculares y herbivoría en la
planta herbácea anual Datura stramonium
bajo condiciones naturales y exploramos
su correlación con la fertilidad del suelo.
También exploramos, si los atributos de
desempeño de las plantas se relacionan con
ambos tipos de interacción (estimaciones
del nivel de colonización por micorrizas
arbusculares y herbivoría), y por otro lado,
si existe retroalimentación entre ambos
tipos de interacción. De acuerdo a la teoría
esperaríamos una correlación positiva de la
fertilidad del suelo con la biomasa vegetativa y preproductiva de las plantas, pero
negativa con el nivel de colonización por
hongos micorrizógenos. Además esperaríamos una relación negativa de los niveles de
herbivoría con los niveles de colonización
por hongos micorrizógenos. Esperaríamos
una relación negativa del desempeño de las
plantas con los niveles tanto de herbivoría
como de micorrización en suelos de baja
fertilidad.
Datura stramonium L., fue nuestro sistema modelo para probar estas hipótesis. D.
stramonium es una planta herbácea anual
de la familia Solanaceae que se propaga
sólo por semilla. Se distribuye en zonas
templadas y subtropicales del sur de Estados Unidos, México, Centroamérica y
Sudamérica, creciendo en sitios de vegetación secundaria en parches o manchones
de densidad variable (Hernández, 2006;
Núñez-Farfán, 1991), es facultativamente
autocompatible (Motten y Antonovics,
1992); sin embargo, es posible que la progenie de autocruza sufra de mayor daño por
herbívoros que la progenie de entrecruza
(Bello-Bedoy y Núñez-Farfán, 2010). En
cuanto a sus herbívoros, se conoce que son
depredadas mayormente por el crisomélido
Lema trilineata (Coleoptera), pero también
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puede ser consumida por otros herbívoros
de los órdenes Lepidoptera y Homoptera
(Núñez-Farfán, 1991). Respecto a las interacciones micorrícicas en D. stramonium
existe nula información en poblaciones
naturales pero bajo condiciones controladas
han sido estudiadas con fines farmacológicos (Saleh et al., 1998) así como ecológicos
(Garrido et al., 2010a).
MATERIAL Y MÉTODOS
Sitios de colecta
En agosto de 2011, 30 individuos de D.
stramonium fueron colectados de ocho
sitios de la zona central del estado de
Veracruz, México. Tres de los sitios se
localizaron aledaños a la localidad de
Zimpizahua (19°26’8.48” N y 96°57’5.94”
O) registrando ocho individuos y cinco en
la localidad de Coatepec (19°27’19.53” N
y 96°57’33.60” O) con 22 individuos. Las
plantas estaban en edad reproductiva, con
presencia de flores o frutos. Este último se
encuentra a una elevación de 1252 m sobre
el nivel del mar. El clima es templado-húmedo con una temperatura media de 19°C
y la precipitación anual alcanza 1 900 mm,
siendo la lluvia más abundante en verano,
con un promedio mensual de lluvia de casi
283 mm y una temperatura media de 20°C
en el año de estudio (CNA, 2012). En ambas zonas la presencia de D. stramonium
estuvo asociada a la perturbación humana.
Análisis químico del suelo y follaje
De los sitios donde se localizaron las
plantas en estado reproductivo de D. stramonium, se tomaron muestras de suelo.
Las muestras de suelo se colectaron cerca
de las raíces de cada planta, alrededor de
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Aguilar-Chama, A. et al.: Herbivoría y micorrizas arbusculares en poblaciones naturales de Datura stramonium
200 gr de suelo por planta. Las muestras
pertenecientes a cada uno de los sitios
fueron homogeneizadas para formar una
muestra compuesta por sitio (ca. 800 gr en
cada sitio), y se estimaron los siguientes
parámetros químicos: concentraciones de
fósforo disponible (Bray y Kurtz, 1945),
y contenido total de nitrógeno y carbono
(LECO, TruSpec). Los análisis químicos
fueron realizados en el Laboratorio de Análisis Químicos de Suelos, Aguas y Plantas
del Instituto de Ecología, A.C. También
se seleccionaron al menos cinco hojas al
azar de cada planta, de las cuales se usaron
las hojas maduras con el menor daño por
herbívoros, para estimar la concentración
de nitrógeno y carbono del follaje en cada
individuo y se calculó el cociente carbono/
nitrógeno (C/N) (LECO, TruSpec).
Colonización micorrícica
Para determinar el nivel de colonización
por micorrizas arbusculares, se tomaron
muestras de raíces finas (< 2mm) de cada
una de las plantas y se procesaron con la
técnica de clareo y tinción de Koske y
Gemma (1989). Este método consiste en
tratar las raíces con una solución de KOH
al 10% a temperatura ambiente, hasta
que la pigmentación de las mismas se ha
desvanecido, para D. stramonium tomó
24 horas. Posteriormente las raíces se
remojaron en una solución de HCl al 5%
durante 10 minutos para acidificar el tejido
y así facilitar la tinción que se realizó con
una solución ácida de glicerol con azul de
Tripano al 0.05% por 72 horas. Una vez
teñidas las preparaciones se colocaron 30
segmentos de raíz, de aproximadamente
1.5 cm de largo cada uno, en portaobjetos
(preparaciones). Cada preparación fue
aplastada colocando un segundo portaob-
jetos sobre ellos para exponer el cortex de
la raíz en donde, de existir colonización por
hongos micorrizógenos, se pueden observar
estructuras como hifas, vesículas y arbúsculos. La observación de estas dos últimas
estructuras, en especial los arbúsculos, es
por lo general muy complicada en muestras
de campo por la edad de las raíces, ya que
la pigmentación prevalece aún después del
proceso de clareó con KOH. Por lo tanto
nuestras observaciones se restringieron a
las hifas. En total se obtuvieron 30 segmentos de raíz en cada preparación y dos
preparaciones por planta. Para estimar la
intensidad de la colonización por hifas de
hongos micorrizógenos cada segmento
de raíz se examinó en tres secciones de la
misma, espaciados de manera equitativa
usando el método estandarizado de McGonigle et al. (1990), además, se estimó el
promedio de la longitud de hifas de hongos
micorrizógenos arbusculares por milímetro
de raíz, siguiendo el método propuesto por
Vega-Frutis y Guevara (2009). Para esto se
utilizó una rejilla en el ocular del microscopio óptico (Nikon E600 usando siempre el
aumento 10x), que cubrió un área de 10 x
10 mm. Colocando cada campo de observación al centro de esta rejilla, se contabilizó
el número de intersecciones entre las hifas
y la rejilla. Aplicando una modificación del
teorema de Buffon (Schroeder, 1974) obtuvimos la longitud promedio en cada campo
de observación de cada planta utilizando la
siguiente fórmula:
LH(mm) = (100pƩ IC)/4F
donde LH es la longitud promedio de hifas,
I es el número de intersecciones observadas
entre hifas y la rejilla, C es el número de
campos colonizados por hongos micorrizógenos arbusculares y F es el número total de
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Núm. 41: 49-65
campos observados. Las constantes 100 µm
y 4 corresponde a la apertura de la rejilla y
al número de lados en la rejilla, respectivamente. Cada segmento de raíz se observó
en tres puntos: arriba en medio y abajo,
por preparación se tuvieron 90 campos de
observación y se tuvo el mismo número
de campos observados para todas las
plantas.
Porcentaje de herbivoría
Para estimar el porcentaje de herbivoría de
cada planta se colectaron 20 hojas al azar
y se prensaron en papel periódico para su
digitalización posterior mediante fotografía. Las imágenes de las hojas se analizaron
con el paquete ImageJ 1.42 ( HYPERLINK
“http://rsb.info.nih.gov/ij/” http://rsb.info.
nih.gov/ij/ ). Para cuantificar el porcentaje
de herbivoría se estimó primero el área de
las hojas dañadas. Posteriormente, reconstruyéndolas se simuló su área total (hoja
sin daño). Finalmente del cociente de estas
dos áreas foliares (de la hoja dañada y de la
hoja reconstruida), se estimó el porcentaje
de herbivoría por hoja y en promedio por
cada planta.
Desempeño de Datura stramonium
Antes de secar las plantas se obtuvieron las
muestras de raíces para estimar la intensidad de colonización por hongos y de hojas
para los análisis químicos. Las 30 plantas
colectadas de D. stramonium fueron secadas a 65°C por 72 horas. Posteriormente se
obtuvo la masa seca de hojas, tallos, raíces,
frutos y semillas con ayuda de una balanza
electrónica (OHAUS Adventur TM®, con
precisión de 0.001g). La biomasa asignada
a la reproducción fue considerada la suma
del peso de las estructuras relacionadas a la
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reproducción y el esfuerzo reproductivo fue
considerado como la proporción de ésta con
respecto a la biomasa vegetativa. De tres
hojas intactas por planta se estimó el área
foliar específica (AFE), que es la relación
entre el área y el peso de cada hoja (cm2 g-1)
y es una estimación indirecta de la capacidad fotosintética (Reich et al., 1998).
Análisis de datos
Para analizar la abundancia local de D.
stramonium en función de los nutrientes del suelo se utilizó un modelo lineal
generalizado (GLM) con error gamma y
función de liga raíz cuadrada. El modelo
incluyó como variables explicativas las
concentraciones de carbono, nitrógeno y
fósforo en el suelo así como la interacción
entre las concentraciones de nitrógeno y
fósforo. Para explorar las relaciones entre
la disponibilidad de nutrientes del suelo
con los estimadores de desempeño de las
plantas [peso seco vegetativo, área foliar
específica (AFE), peso seco de estructuras
reproductivas, esfuerzo reproductivo (peso
seco de estructuras reproductivas/peso seco
vegetativo)], los niveles de herbivoría y la
longitud de hifas de hongos micorrizógenos arbusculares se utilizaron modelos de
efectos mixtos. El componente fijo en los
modelos fue el mismo descrito para el modelo GLM y el componente aleatorio de los
modelos incluyó la identidad de la planta
en función de la población en la que cada
planta se encontró. Igualmente se utilizó un
modelo de efectos mixtos para analizar las
relaciones entre el nivel de herbivoría en
función del nivel de colonización micorrícica y atributos de desempeño de las plantas
[AFE, cociente del contenido de carbono y
nitrógeno en las hojas (C/N)]. Se utilizó un
modelo análogo para analizar las relaciones
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Aguilar-Chama, A. et al.: Herbivoría y micorrizas arbusculares en poblaciones naturales de Datura stramonium
entre micorrización en función de la herbivoría, AFE y C/N. En todos los modelos
mixtos se utilizó una función de potencia
o exponencial para modelar la varianza,
lo que permitió cumplir con los supuestos
de normalidad y homocedasticidad de
los residuales, todos los análisis fueron
realizados en el programa estadístico R (R
Development Core Team, 2009).
36.3; g.l. = 1; P < 0.0001; fig. 1), es decir
la abundancia local fue menor cuando la
disponibilidad de fósforo en el suelo fue
mayor. Otros nutrientes del suelo, i.e.,
carbono y nitrógeno no se correlacionaron
significativamente con la abundancia local
de D. stramonium (cuadro 1).
RESULTADOS
En relación al desempeño de D. stramonium, en general las plantas tuvieron una
masa de 69.63 g (EE ± 9.6), el valor promedio más alto por sitio fue de 183.33 g (EE
± 72.18) registrado en el sitio Zima en la
localidad de Zimpizahua donde se observó
el mayor contenido de fósforo. Sin embargo, por sitio observamos que el peso seco
total de las estructuras vegetativas (raíces
+ tallos + hojas) estuvo positivamente relacionado con la concentración de carbono en
el suelo (F = 9.13; g.l. = 1, 22; p = 0.006;
fig. 2a) más que con el fósforo, es decir
que plantas mas grandes se encontraron en
sitios donde la concentración de carbono
Caracterización química del suelo
La distribución de las plantas de D. stramonium resultó a manera de pequeños
parches en los que se encontró hasta siete
plantas, siempre en lugares de dosel abierto
cercanos a sitios con perturbación humana,
como terrenos con reciente remoción de la
vegetación, acahuales y orillas de caminos.
Se observó que la abundancia local de D.
stramonium (número de plantas por sitio)
presentó una relación negativa con la
concentración de fósforo en el suelo (χ2 =
Desempeño de Datura stramonium
Fig. 1. Relación entre la abundancia local de plantas de Datura stramonium y la
concentración de fósforo en el suelo en poblaciones silvestres en el centro del estado
de Veracruz. Las líneas punteadas marcan el intervalo de confianza 95%.
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Cuadro 1. Contenido de nutrientes del suelo en los sitios de colecta de individuos de D.
stramonium (30 individuos). C = sitios aledaños al municipio de Coatepec; Z = sitios
aledaños a la localidad de Zimpizahua.
es mayor. La relación fue igualmente significativa y positiva cuando se analizó por
separado el peso seco de raíces (F = 10.8;
g.l.= 1, 22; p = 0.003) y tallos (F = 11.2; g.l
= 1, 22; p = 0.002). Sin embargo, la relación
raíces/tallos (R/T) no fue significativa con
ninguno de los nutrientes del suelo.
centración de nutrientes en el suelo (cuadro
2), ni con la razón C/N en las hojas (cuadro
3). Sin embargo, sí se relacionó significativamente con el AFE de las plantas (F =
4.68, g.l. = 1, 22, p = 0.0418). A mayor
AFE las plantas tuvieron mayor porcentaje
de herbivoría.
El AFE se relacionó negativamente con la
concentración de carbono en el suelo (F =
4.11, g.l. = 1, 21, p = 0.05; fig 2b), de tal
manera que se registro mayor AFE de las
plantas de sitios con menor concentración
de carbono.
Por otra parte la longitud de hifas en el córtex de la raíz varió entre cero y 843 µm de
hifas/ mm de raíz. Considerando los sitios,
la longitud de hifas en el córtex varió entre
cero y 396.5 µm de hifas/mm. La intensidad
en la colonización micorrícica no estuvo
relacionada significativamente con la concentración de nutrientes del suelo (cuadro
2), ni con los indicadores de desempeño de
las plantas: AFE y la razón C/N en las hojas
(cuadro 3). Finalmente, en este estudio no
detectamos una relación significativa entre
los niveles de herbivoría y la intensidad de
la colonización micorrícica o viceversa.
Por otro lado, observamos una relación
positiva con la masa de estructuras reproductivas (F = 4.92, g.l. = 1, 22, p = 0.03; fig.
2c) con el contenido de carbono en el suelo.
Herbivoría y micorrización
La herbivoría en el total de plantas registradas de D. stramonium fue entre 0.4%
y 14.5%, mientras que en los sitios varió
entre 0.9% y 4.1%. Los niveles de herbivoría observados en campo no estuvieron
significativamente relacionados con la con56
DISCUSIÓN
La distribución de las plantas de D. stramonium está influenciada, posiblemente, por la
presencia de otras especies de plantas con
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Aguilar-Chama, A. et al.: Herbivoría y micorrizas arbusculares en poblaciones naturales de Datura stramonium
Fig. 2. Relación entre la concentración de carbono en el suelo y a) peso seco total
(hojas, tallos y raíces), b) área foliar específica y c) biomasa reproductiva (flores y frutos)
de Datura stramonium. Las líneas punteadas marcan el intervalo de confianza 95%.
mayor habilidad competitiva por nutrientes
del suelo, lo que podría reducir la abundancia de D. stramonium (Suter, 2009; Van der
Waal et al., 2009). Por otra parte existen
otros factores no analizados en este estudio
que podrían afectar la abundancia local de
D. stramonium. Por ejemplo, Benvenuti y
Macchia (1997) mencionan que el género
Datura tiene una marcada dormancia de sus
semillas por lo que requieren de ambientes
con mucha disponibilidad de luz para la
germinación. Aunque no lo consideramos
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Cuadro 2. Resumen de los modelos estadísticos utilizados para evaluar la relación de la
abundancia local de Datura stramonium (modelo lineal generalizado, con error gamma y
función de liga raíz cuadrada), indicadores de desempeño de las plantas y los niveles de
herbivoría (modelo mixto, en la parte aleatoria incluyó la identidad de cada planta dentro
de cada población) en función de la concentración de nutrientes en el suelo.
Cuadro 3. Resumen de los modelos estadísticos utilizados para evaluar la relación de los
niveles de herbivoría y micorrización (modelo mixto en el que la parte aleatoria incluyó a
identidad de cada planta dentro de cada población) en función de indicadores de desempeño
de las plantas y la intensidad de la interacción micorrícica o la defoliación respectivamente.
explícitamente, todas las poblaciones se
localizaron en espacios abiertos, sin un
dosel, que pudiese generar variaciones
significativas en la cantidad de luz que
incidía en cada población. Además, en un
experimento en invernadero se demostró
que D. stramonium responde principalmente a los cambios de fertilidad en el suelo
(Aguilar-Chama y Guevara, 2012), más
que la intensidad de luz. Alternativamente,
la historia del disturbio y el tiempo a partir
del mismo son sin duda factores relevantes
que afectan fuertemente la abundancia local
de las especies que colonizan nuevos sitios.
58
Sin embargo, es de resaltar que la relación
existente entre la abundancia local de D.
stramonium y la concentración de fósforo
en el suelo es fuerte, con más del 80% de
la varianza explicada por este factor, lo que
sugiere que esta relación tiene relevancia
biológica que debe ser explorada con mayor
profundidad.
Lo anterior se relaciona con algunos
atributos de crecimiento de las plantas
explorados en este trabajo, al menos con
la concentración de carbono en el suelo.
Estas relaciones pueden ser explicadas en
ISSN 2395-9525
Aguilar-Chama, A. et al.: Herbivoría y micorrizas arbusculares en poblaciones naturales de Datura stramonium
Fig. 3. Relación entre el porcentaje de herbivoría y el área foliar específica de Datura
stramonium en 32 plantas. Las líneas punteadas marcan el intervalo de confianza 95%.
términos de fertilidad del suelo, que como
se mencionó anteriormente, para D. stramonium es un factor fundamental. Se conoce
que la capacidad de intercambio catiónico
incrementa con el porcentaje de carbono
presente en el suelo. En general se crea un
ambiente edáfico más fértil y se pueden
liberar otros nutrientes como el P. Se espera
que tanto el incremento de biomasa como la
asignación a la reproducción incremente con
el aumento de nutrientes en el suelo, relación
que se encontró en este trabajo, plantas de
D. stramonium alcanzaron mayores tallas en
suelos con mayor fertilidad. Este resultado
es apoyado por la evidencia experimental
reportado por Aguilar-Chama y Guevara
(2012), en el que observaron el tamaño de
D. stramonium es fuertemente afectado por
cambios en la fertilidad del suelo. En el
caso de la eficiencia en la cual las plantas
invierten tejido para realizar fotosíntesis
(área foliar en relación al peso seco o AFE),
la relación entre tamaño y peso es importante, hojas pequeñas y con mayor masa (AFE
bajo) puede reflejar mayor contenido de
tejido estructural y hojas agrandes y livianas
representan una mayor intercepción de luz y
asimilación fotosintética (Evans y Poorter,
2001). Reich (1998) indica que plantas en
ambientes fértiles tienen potencialmente
mayor capacidad de fotosíntesis, nosotros
observamos que esta relación es inversa lo
cual es contrastante, sin embargo consideramos que en el caso de D. stramonium y en
particular las poblaciones estudiadas el AFE
no es un indicador fiable de su capacidad de
fotosíntesis.
En cuanto a las interacciones de manera
individual, los niveles de herbivoría en general fueron bajos, considerando que se ha
reportado que el daño por herbívoros puede
alcanzar hasta un 90% (Núñez-Farfán,
1991). Aunque los valores observados, están acorde a lo reportado por Valverde et al.
(2003) entre 1.06% a 47.8% de daño foliar
a nivel de población. Sin embargo, hay que
considerar dos aspectos importantes: cambios relacionados con la abundancia local
de los herbívoros en estas poblaciones, lo
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cual no fue considerado en este estudio, y
por otro lado, que no es posible descartar
si las respuestas a la herbivoría se deben
a un componente genético de las plantas.
Por otra parte, la ausente relacion entre
la colonización micorrícica y la concentración de nutrientes del suelo o con el
desempeño de las plantas, es opuesto con
la evidencia experimental (Koide, 1991;
Treseder, 2004) y con los pocos estudios
en sistemas naturales que muestran que la
intensidad de la colonización micorrícica
decrece en sustratos fértiles (Guevara y
López, 2007). La aparente falta de respuesta de la micorrización a los cambios en la
concentración de nutrientes en el suelo
podría estar dada por diferencias en la disponibilidad de inóculo micorrícico (esporas
viables, hifas en fragmentos vivos de raíz,
y/o micelio extrarradical) en las diferentes
poblaciones estudiadas, cabe señalar que
la disponibilidad de fósforo en el suelo
determina no sólo el nivel de colonzación
de las plantas hospederas, sino también la
abundancia o densidad fíngica (Vannette y
Hunter, 2011), lo que puede determinar de
manera importante el nivel de clonización
y la relación costo-beneficio en la relación
planta-hongo (Bennett et al., 2006), lo cual
es interesante explorar a fondo en estudios
bajo condiciones naturales.
Por otro lado, la disponibilidad de inóculo
micorrícico también puede variar con la
historia de disturbio de cada sitio, es decir la particular forma de alteración en la
estructura del suelo y vegetación que se
haya dado en cada sitio (Allen et al., 1998;
Zapata y Guadarrama, 2004), incluso con
la época del año, es decir por la estacionalidad. (Allen, 1998; Camargo-Ricalde y M.
Esperón-Rodríguez, 2005).
60
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Finalmente, en este estudio no se detectó una relación significativa entre los
niveles de herbivoría y la intensidad de
la colonización micorrícica o viceversa.
Este aspecto de la retroalimentación entre
estas dos interacciones tróficas ha recibido
creciente interés (Daft y El-Giahmi, 1978;
Bethlenfalvay y Pacovsky, 1983; Tester
et al., 1986; Allsop, 1998; Aikio, 2000;
Whitbeck, 2001; Klironomos et al., 2004;
Wearn y Gange, 2007). En particular para
el caso de D. stramonium, Garrido et al.
(2010a) reporta que existe una relación
negativa entre la densidad de inóculo micorrícico suministrado y la tolerancia a la
defoliación manual, y a su vez. Garrido et
al. (2010b) mencionan que las respuestas a
la herbivoria de D. stramonium en relacion
a la biota del suelo puede ser altamente
dependiente de la identidad de las especies
de hongos micorrícos pero además de las
bacterias asociadas a la rizosfera del hospedero, lo cual lleva a un nivel de estudio de
mayor complejidad. Sin embargo, pueden
registrarse respuestas muy variables cuando se estudian las interacciones en campo,
debido a que la composición de especies y
abundancia varían en tiempo y espacio,
y que la presencia de algunas interacciones
pueden modificar la presencia o ausencia
de otros miembros dentro de la comunidad
o bien por condiciones abióticas (Strauss y
Irwin, 2004). La relevancia de estudios bajo
condiciones naturales es alta, pues permite
elucidar los posibles patrones que han
llevado a la evolución de estas relaciones.
CONCLUSIONES
La abundancia de D. stramonium en pequeños parches disminuyó con la disponibilidad de fósforo en el suelo. No obstante,
en los ambiente más fértiles fue donde las
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Aguilar-Chama, A. et al.: Herbivoría y micorrizas arbusculares en poblaciones naturales de Datura stramonium
plantas de D. stramonium alcanzaron su
mayor tamaño, lo que sugiere una mayor
tasa fotosintética y está acorde con el rápido crecimiento de esta especie.
La herbivoría se presentó en niveles bajos
pero factores como la abundancia de herbívoros o bien de nutrientes del suelo podría
modular las respuestas del hospedero.
No se encontró relación entre la concentración de nutrientes en el suelo ni de los
indicadores de desempeño de las plantas,
con la intensidad de la interacción micorrícica. Sin embargo, es probable que la
variación de la disponibilidad de nutrientes en los sitios no fuese suficientemente
grande para evidenciar respuestas en la
micorrización de las plantas a cambios en
la fertilidad del suelo, además variaciones
en la identidad y abundancia de la fuente
de colonización micorrícica podrían estar
enmascarando posibles relaciones de los
hongos micorrizógenos arbusculares con
los nutrientes del suelo o el desempeño de
las plantas.
Así mismo, es de relevancia considerar
de manera conjunta, factores como la disponibilidad de nutrientes, abundancia de
especies de hongos, variacion genética de las
poblaciones de plantas que podrían enmascarar posibles correlaciones entre los niveles
de micorrización y herbivoría, y en general
en estudios de interacciones multiespecífica.
el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología que otorgó una beca de manuntención
(190667) a A.C.A-Ch.
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Agradecemos al biólogo Antonio Castillo
por su ayuda en el campo. Este estudio
fue financiado por la Red de Biología
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