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UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DEL ESTADO DE
MORELOS
FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS
HERBIVORÍA EN DOS ESPECIES ARBÓREAS
NATIVAS EN PLANTACIONES DE RESTAURACIÓN
ECOLÓGICA, EN LA SELVA TROPICAL DE LOS
TUXTLAS, VERACRUZ, MÉXICO.
TESIS PROFESIONAL
QUE PARA OBTENER EL TITULO DE:
B
I
O
P
R
E
L
S
O
E
N
G
O
T
A:
JOSÉ FLAVIO MÁRQUEZ TORRES
DIRECTORA: DRA. CRISTINA MARTÍNEZ-GARZA
CUERNAVACA, MORELOS
ABRIL, 2013
Porque ahora el caballero era el arroyo. Era la luna. Era el sol. Podía ser todas las cosas a la
vez, y más, porque era uno con el universo.
Era amor
Robert Fisher “El Caballero De La Armadura Oxidada”
2
AGRADEZCO:
A mis padres Teresa Torres Maldonado y Flavio Márquez Mateos, que me han brindado
incondicionalmente su apoyo, empuje y cariño para ser una mejor persona. Los quiero
mucho jefiñes.
A la National Science Foundation de Estados Unidos (NSF-DEB # 0516259), 2005-2010.
Por el apoyo financiero otorgado a la Dra. Cristina Martínez Garza. Que sin él no hubiera
sido posible la realización de este y de varios trabajos más.
A la Dra. Cristina Martínez-Garza, el poder darme la oportunidad de ser parte de su equipo
de trabajo y el apoyo y dedicación que me brindo para elaborar esta tesis.
Al Programa de Mejoramiento del Profesorado (PROMEP UAEMOR-CA-56), el apoyo
financiero otorgado al Cuerpo Académico de Ecología Evolutiva.
A mis sínodos, Dra. Marcela Osorio Beristain, M. en C. Patricia Valentina Carrasco, Dr.
Alejandro Flores Palacios y al Dr. Raúl Ernesto Alcalá por todas las aportaciones y
comentarios que hicieron a este trabajo.
Al personal de la Estación de Biología Tropical de Los Tuxtlas, las atenciones otorgadas
para la estancia y el trabajo de campo.
Al Centro de Investigación en Biodiversidad y Conservación (CIByC), en especial a todos
los del Departamento de Ecología Evolutiva.
A mi amigo Eladio Velazco, su ayuda en la colecta de hojas y transmitirme parte de su
conocimiento en el campo.
3
A la M. en C. Luz María Ayestarán (Técnico del Departamento de Ecología Evolutiva) y a
la Biól. Alondra Nicolás Medina, su ayuda y sus comentarios para este trabajo. Prometo ya
no preguntarte mucho Alo.
A todos mis compañeros de laboratorio Miriam Montes de Oca, Leslie Alba, Lidia
Gamboa, Iris Baeza e Israel Valencia, las buenas salidas de campo a Sierra de Huautla, y
sus comentarios para mejorar mi trabajo.
A mis hermanas Fabiola, Nallely y Mayra su comprensión y apoyo en todo momento,
gracias, las quiero mucho.
A mis amigos Gerardo y David, su gran amistad y compañerismo, no olvidare los buenos
ratos que vivimos juntos.
A todos los profesores de la Facultad de Ciencias Biológicas, su contribución a mi
formación académica.
Finalmente, quiero agradecer a todas las personas que han formado parte en alguna etapa de
mi vida.
Citar como:
Marquez-Torres, José Flavio, 2013. Herbivoría en dos especies arbóreas nativas en
plantaciones de restauración ecológica, en la selva tropical de Los Tuxtlas, Veracruz,
México. Tesis de Licenciatura, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma del
Estado de Morelos. Cuernavaca, Morelos, México. 66 pp.
4
ÍNDICE GENERAL
Índice de tablas __________________________________________________________ 6
Índice de figuras _________________________________________________________ 7
Índice de apéndices _______________________________________________________ 8
Resumen _______________________________________________________________ 9
Abstract _______________________________________________________________ 10
Introducción ___________________________________________________________ 11
Antecedentes ___________________________________________________________ 13
Objetivo general ________________________________________________________ 19
Objetivos específicos ___________________________________________________ 19
Hipótesis especificas _____________________________________________________ 20
Métodos _______________________________________________________________ 21
Sitio de estudio ________________________________________________________ 21
Diseño experimental ____________________________________________________ 23
Especies de estudio _____________________________________________________ 26
Selección de los individuos_______________________________________________ 28
Colecta de las hojas_____________________________________________________ 29
Estimación de la herbivoría ______________________________________________ 31
Análisis estadísticos ____________________________________________________ 32
Resultados _____________________________________________________________ 34
Discusión ______________________________________________________________ 39
Conclusiones. ___________________________________________________________ 47
Literatura citada ________________________________________________________ 48
Apéndices______________________________________________________________ 61
5
Índice de tablas
Tabla 1. Familia, historia de vida y síndrome de dispersión de 24 especies de árboles
nativos plantados en 16 parcelas de restauración ecológica experimental en junio del 2006
Los Tuxtlas, Veracruz, México.………...…………………...………………………...…...24
Tabla 2. Nombre científico, familia, nombre común, altura, usos, datos fenológicos,
características foliares, mecanismo de dispersión y tasa de crecimiento de Cedrela odorata
L. e Inga sinacae M. Sousa. (Sousa, 1993; Vázquez-Torres et al., 2010; Martínez-Garza et
al., 2013).......................................................……………………...….................................27
Tabla 3. Estudios de herbivoría en especies con historia de vida contrastante. Se muestra el
ecosistema, país, hábitat, el número de especies utilizadas para el estudio o en su caso la
especie y el porcentaje neto, la tasa o el índice de herbivoría ± el error estándar………....42
6
Índice de figuras
Figura 1. Localización de la región de Los Tuxtlas en el estado de Veracruz, México. Se
muestra la ubicación de la Estación de Biología Tropical de los Tuxtlas (EBTLT)
(Gónzales-Soriano et al., 1997)……………………………………………………………22
Figura 2. Diseño experimental de las plantaciones de restauración: (A) son las áreas
excluidas plantadas con especies dispersadas por animales, (V) las dispersadas por viento y
(C) los controles. (Tomado de de la Peña-Domene,, 2010………………………………...25
Figura 3. Hojas de Cedrela odorata………………………………………….....................30
Figura 4. Hojas de Inga sinacae…………………………………………………………...30
Figura 5. Herbivoría (arco seno √ proporción de herbivoría + 0.1) en Inga sinacae y
Cedrela odorata en Los Tuxtlas, Veracruz, México. Las líneas representan el intervalo de
confianza al 95%……………………….…………………………………………………..36
Figura 6. Herbivoría (arco seno √ proporción de herbivoría + 0.1) en los individuos de
Inga sinacae y Cedrela odorata creciendo en plantaciones experimentales de restauración
ecológica y dentro de la selva madura en Los Tuxtlas, Veracruz, México. Las líneas
representan el intervalo de confianza al 95%……..………………………………………..37
Figura 7. Herbivoría (arco seno √ proporción de herbivoría +0.1) en Inga sinacae y
Cedrela odorata en junio, agosto y octubre en Los Tuxtlas, Veracruz, México. Las líneas
representan el intervalo de confianza al 95%. Las letras diferentes representan diferencias
significativas evaluadas con la prueba post Hoc de Tukey………………………………...38
Figura 8. Herbivoría (arco seno √ proporción de herbivoría + 0.1) en Inga sinacae y
Cedrela odorata durante junio, agosto y octubre en Los Tuxtlas, Veracruz, México. El
estadístico muestra la interacción tiempo * especie. Las líneas representan el intervalo de
confianza al 95%. Las letras diferentes representan diferencias significativas evaluadas con
la prueba post Hoc de Tukey………………………….……………………………………39
7
Índice de apéndices
Apéndice 1. Regresión lineal múltiple entre área-largo-ancho de Cedrela odorata. El eje X
es el ancho en cm, el eje Y es el largo en cm, y el eje Z es el área en cm2………………...61
Apéndice 2. Regresión lineal múltiple entre área-largo-ancho de Inga sinacae. El eje X es
el ancho en cm, el eje Y es el largo en cm, y el eje Z es el área en cm2…………………...62
Apéndice 3. Resultado de ANOVA de medidas repetidas con dos factores independientes:
la especie y el hábitat. Como variable dependiente se tomó la herbivoría de los tres
muestreos (Junio, Agosto y Octubre). Resaltan en negritas los resultados significativos (P <
0.05)………………………………………………………………………………………..63
Apéndice 4. Herbivoría (arco seno √ proporción de herbivoría + 0.1) en los individuos de
Inga sinacae y Cedrela odorata creciendo en plantaciones experimentales de restauración
ecológica y dentro de la selva madura en Los Tuxtlas, Veracruz, México. El estadístico
muestra la interacción especie * hábitat. Las líneas representan el intervalo de confianza al
95%………………………………………………………………………………………...64
Apéndice 5. Herbivoría (arco seno √ proporción de herbivoría + 0.1) en los individuos de
Inga sinacae y Cedrela odorata creciendo en plantaciones experimentales de restauración
ecológica y dentro de la selva madura durante junio, agosto y octubre en Los Tuxtlas,
Veracruz, México. El estadístico muestra la interacción tiempo * hábitat. Las líneas
representan el intervalo de confianza al 95%………………………………………………65
Apéndice 6. Herbivoría (arco seno √ proporción de herbivoría + 0.1) en los individuos de
Inga sinacae y Cedrela odorata creciendo en plantaciones experimentales de restauración
ecológica y dentro de la selva madura durante junio, agosto y octubre en Los Tuxtla,
Veracruz, México. El estadístico muestra la interacción tiempo * especie * hábitat. Las
líneas representan el intervalo de confianza al 95%…………………………………...…..66
8
Resumen
Debido a la problemática que enfrentan los ecosistemas por la deforestación y la
fragmentación del hábitat, surge la ecología de la restauración. La finalidad de las
plantaciones de restauración ecológica no solo se restringe a recuperar la cobertura vegetal,
sino también a restaurar las interacciones bióticas. Las selvas tropicales presentan una
explosión de interacciones donde resaltan las antagónicas entre plantas y animales, como lo
es la herbivoría. De acuerdo con sus características de historia de vida podemos agrupar a
las plantas en pioneras, que por lo general reciben mayor daño por herbívoros y en no
pioneras. Se comparó la herbivoría en individuos de una especie pionera (Cedrela odorata,
Meliaceae) y una no pionera (Inga sinacae, Fabaceae) creciendo en la selva y en
plantaciones mixtas de 24 especies con cinco años de edad en la Reserva de la Biosfera Los
Tuxtlas, Veracruz, México. Para evaluar la herbivoría en estos dos hábitats se colectaron
hojas durante junio, agosto y octubre del 2011. La herbivoría fue cuatro veces mayor en
Inga (8.40 ± 0.83%) que en Cedrela (2.09 ± 0.16%), siendo estadísticamente diferente (F (1,
23)
= 57.1, P < 0.00001). La herbivoría fue mayor en los individuos creciendo en las
plantaciones (5.77 ± 0.62%) que en aquellos creciendo en la selva (4.71 ± 0.67%), aunque
las diferencias no fueron estadísticamente significativas (F (1, 23) = 0.28, P > 0.41). Contrario
a nuestras hipótesis, la pionera Cedrela, fue la que presento un menor daño, probablemente
debido a la producción de metabolitos secundarios que son defensa contra los herbívoros.
Al tener valores similares de herbivoría en los dos hábitats, encontramos que esta
interacción podría ya haberse recuperado en las plantaciones de restauración ecológica de
solo cinco años de establecimiento, sin embargo es necesario investigar la similitud de la
comunidad de herbívoros de cada hábitat.
9
Abstract
Due to the problems that the ecosystems face because of the deforestation and the
fragmentation of the habitat, restoration ecology has arisen. Restoration plantings have, as a
goal, not only to recover vegetation but also the biotic interactions. Tropical rainforests
show an explosion of interactions where the antagonistic between plants and animals, as
herbivory, are the most important. Plants are classified as pioneers, which receive the
highest damage by the herbivores compared to no-pioneers. I evaluated the herbivory in a
pioneer (Cedrela odorata, Meliaceae) and a non-pioneer (Inga sinacae, Fabaceae) growing
in the rainforest and in 5-years old restoration plantings of 24 species in the Biosphere
Reserve of Los Tuxtlas, Veracruz, Mexico. To evaluate herbivory in these two habitats,
leaves were collected during June, August and October of 2011. Herbivory was four times
higher in Inga (8.40 ± 0.83%) than in Cedrela (2.09 ± 0.16%) and it was statistically
different (F
(1, 23)
= 57.1, P < 0.00001). Also, herbivory was higher in individuals growing
in the restoration plantings (5.77 ± 0.62%) than those growing within the rainforest (4.71 ±
0.67%) although these were not statistically different (F (1, 23) = 0.28, P > 0.41). Contrary to
my hypothesis, the pioneer Cedrela showed lower herbivory due to the production of
secondary metabolites used for defense against the herbivorous. There was similar
herbivory in the two habitats, therefore this interaction seems to be recovered in the
restoration plantings after five years of establishment. Nevertheless it is necessary to
evaluate the similarity between the herbivorous communities in each habitat.
10
Introducción
Las selvas húmedas también llamadas selvas altas perennifolias (sensu Miranda y
Hernández-X., 1963), bosques tropicales perennifolios (sensu Rzedowski, 1978) o tropical
rain forest (sensu Richards, 1996) albergan más de la mitad del número de especies de los
sistemas terrestres conocidas a nivel mundial (Wilson, 1988). Las selvas húmedas sufrieron
un proceso de deforestación extenso y acelerado durante el siglo pasado (Martínez-Ramos y
García-Orth, 2007) causado por el avance de las actividades agropecuarias (De Jong et al.,
2000), por lo que la deforestación y la fragmentación son las principales causas de
perturbación de la selva húmeda. La perturbación es un cambio explícitamente definido de
un estado, conducta o trayectoria que transforma la estructura de una población, comunidad
o ecosistema y cambia los recursos, la disponibilidad de sustrato y el ambiente físico
(Pickett y White, 1985). Cuando la perturbación se detiene puede iniciarse el proceso de
sucesión ecológica.
La sucesión ecológica es el cambio temporal en la composición de especies,
fisionomía de la vegetación y en las funciones de un ecosistema después de que este ha sido
perturbado (Whitmore, 1978; Finegan, 1984). La sucesión se divide en dos etapas, la
sucesión temprana que ocurre cuando una comunidad de plantas de corta vida (especies
pioneras) llegan a colonizar un sitio; la sucesión tardía ocurre cuando se presenta el
recambio de las especies pioneras por las especies no-pioneras o tolerantes (Brown y Lugo,
1990; Guariguata y Kattan, 2002). La mayoría de los ecosistemas han sido perturbados en
distintos grados, y es común encontrar sitios bajo sucesión natural.
11
Para acelerar el proceso de sucesión natural o comenzarlo cuando éste se encuentra
detenido, surge la restauración ecológica, que se refiere a todas las actividades para
contrarrestar la fuerte transformación de los ecosistemas debido a los cambios de uso de
suelo (SER, 2007). La restauración ecológica se define como la ciencia que aporta
conceptos, modelos, metodologías y herramientas para recuperar los ecosistemas que han
sido degradados, dañados o destruidos (SER, 2007). La meta final de la restauración es
intentar que las funciones y los procesos ecológicos sean similares a los del ecosistema
original (SER, 2006). El proceso natural de sucesión se puede favorecer o acelerar
mediante la restauración ecológica y se busca la recuperación de la comunidad original de
plantas, animales y teóricamente, sus interacciones.
La herbivoría es la interacción planta-animal más frecuente en la naturaleza (Weis y
Berenbaum, 1989). La herbivoría se define como un antagonismo entre el herbívoro y la
planta de la que se alimenta (Crawley, 1983; Rico-Gray, 2001).Esta interacción juega un
papel importante en la estructuración de la vegetación de un bosque (Harper, 1969; Janzen,
1970; Roldan, 1997), ya que es un factor que puede modificar la tasa de mortalidad y de
crecimiento de las plantas (Farnsworth y Ellison, 1993; Smith, 1992). Además, la
herbivoría puede influir en la riqueza de plantas, la abundancia relativa de estas, y ser
componente causal de la heterogeneidad espacial (Crawley, 1983). La herbivoría se
considera una fuerza selectiva fundamental en la evolución de plantas y herbívoros
(Marquis, 1992). La herbivoría puede afectar negativamente el establecimiento de
plantaciones de restauración ecológica (Nepstad et al., 1996). Sin embargo, la recuperación
de esta interacción biótica es una indicación de que el ecosistema está funcionando. Este
trabajo evaluó la herbivoría en dos especies arbóreas, una pionera y una no pionera
12
establecidas en plantaciones de restauración ecológica de 5 años de edad durante tres meses
(junio, agosto y octubre) de la época de lluvias del 2011. Para valorar si esta interacción ha
alcanzado en las plantaciones de restauración los niveles encontrados en el bosque
continuo, se evaluó la herbivoría en individuos creciendo naturalmente en el bosque
continuo.
Antecedentes
La deforestación, sobrexplotación e introducción de especies son causas directas de la
pérdida de los ecosistemas (CONABIO, 1998). La mayor parte de los cambios ocurridos en
ecosistemas terrestres se debe a 1) la conversión de la cobertura del terreno, 2) la
degradación del sustrato y 3) la intensificación en el uso del suelo (Lambin, 1997). La
pérdida y la fragmentación de los ambientes naturales han sido consideradas las causas
principales de extinción de especies a nivel global (Brooks et al., 2002). La deforestación
causada por las actividades agropecuarias ha ocasionado la pérdida de una considerable
parte de las selvas tropicales, que es donde se concentran la mayor parte de la biodiversidad
terrestre (Houghton, 1994; Ojima et al., 1994; Myers et al., 2000; Montagnini y Jordan,
2005). La fragmentación de la vegetación tiene como consecuencia inmediata la reducción
del hábitat para las especies, lo que puede ocasionar un proceso de defaunación o la
desaparición parcial o total de comunidades de algunos grupos como insectos, aves y
mamíferos (Dirzo y García, 1992). La fragmentación, la deforestación y los cambios de uso
de suelo son las principales causas de la perdida de los ecosistemas y la extinción de las
especies.
13
La deforestación ocasiona la pérdida de funciones del ecosistema y la desaparición
de los recursos naturales (Chazdon, 2003; Bawa et al., 2004). Las funciones del ecosistema
se refieren a todos aquellos aspectos de la estructura del ecosistema con capacidad de
generar servicios ambientales que satisfagan necesidades humanas de forma directa o
indirecta (de Groot, 1992). Entre los servicios ambientales más importantes se cuenta la
regulación del clima, el reciclado de nutrientes, el procesado de contaminantes, la
depuración del agua, la acumulación de carbono, la polinización y la prevención contra la
erosión y las inundaciones (Daily, 1997). Las funciones del ecosistema se concretizan en
beneficios reales una vez que son demandados, usados o disfrutados por las personas
(Gómez-Baggethun y de Groot, 2007). Por lo tanto la pérdida de los ecosistemas a causa de
la deforestación, conlleva la pérdida de funciones ecológicas importantes para las
comunidades humanas, como son los servicios ambientales.
La selva húmeda es rica y frágil, cubre 7% de la superficie de la tierra y contiene
más de la mitad de las especies terrestres descritas en el mundo (Wilson, 1988). Los datos
de la FAO (1997) indicaron que en la década de 1980 se perdió aproximadamente el 8% de
los bosques tropicales del mundo, y que en el periodo de 1980 a 1990 se deforestaron
anualmente 15.4 millones de hectáreas de selva, de las cuales 7.4 millones de hectáreas
correspondían a América Latina y el Caribe. En México se estima que para los años 70 se
había perdido el 10% de la selva húmeda (Rzedowski, 1978), que en la década de 1970 y
principios de la década de 1980 se deforestó el 40% de selva húmeda (FAO, 1997), y se
estimó que durante la época de los 90, ya el 31% de la superficie de selva se había perdido,
principalmente por el avance de actividades agropecuarias (De Jong et al., 2000). Para el
estado de Veracruz se estima que en la década de 1990 casi 2.9 millones de hectáreas, que
14
corresponden al 50% de la superficie del estado, estaba convertida en potreros (BarreraBassols y Rodríguez, 1993). En el caso especifico de la región de Los Tuxtlas se estima que
había 250 000 hectáreas de selva hace 60 o 70 años, sin embargo en el periodo de 1960 a
1980 se redujo a sólo 40 000 ha debido a la colonización y al desmonte con fines agrícolas,
pero sobre todo ganaderos (Dirzo, 2001). La deforestación representa una perturbación o un
disturbio ocasionado ya sea por las actividades agrícolas, ganaderas, agropecuarias o de
colonización.
Después de una perturbación o algún disturbio da comienzo la sucesión natural en
sus dos etapas, la sucesión temprana caracterizada por la llegada y colonización de especies
llamadas secundarias como herbáceas y arbustivas de corta vida (Finegan, 1984) y la
sucesión tardía que ocurre cuando la vegetación leñosas de especies llamadas primarias,
principalmente árboles, colonizan un sitio perturbado (Brown y Lugo, 1990; Guariguata y
Kattan, 2002). La vegetación secundaria o pionera se define como la vegetación que surge a
partir de la degradación de un bosque primario (Brown y Lugo, 1990; Smith et al., 1997).
La vegetación secundaria tiene una composición muy característica y bastante bien definida
que generalmente son especies de corta vida, menos de un año o de algunos cuantos años,
que son sustituidas por las especies primarias con el tiempo (Gómez-Pompa, 1971). Las
especies primarias o no-pioneras, se caracterizan por estar adaptadas a vivir en forma
relativamente estacionaria en un lugar y por no ser desplazadas por otras especies en
alrededor de 50 a 100 años. (Gómez-Pompa, 1971). En la sucesión natural ocurre un
recambio de especies regido por el tiempo y por los diferentes grupos de formas de vida,
que va desde las especies pioneras como hierbas, arbustos y árboles de vida corta seguidas
por las especies no-pioneras que son árboles de larga vida.
15
Cuando la sucesión no comienza o está detenida, se puede intervenir para
favorecerla o acelerarla mediante la restauración ecológica. La restauración ecológica
incluye actividades que buscan favorecer el secuestro de carbono de la atmósfera, la
recuperación de hábitat para el mantenimiento de la biodiversidad y la provisión de bienes
y servicios ecosistémicos (Chazdon, 2008). La meta final de la restauración es garantizar
que las funciones y los procesos ecológicos sean similares a los del ecosistema original y
que estos se mantengan a través del tiempo (SER, 2006). Una de las estrategias que se
llevan a cabo para restaurar los ecosistemas, son las plantaciones mixtas de árboles nativos
(Lamb et al., 2005; Vázquez-Yanes et al., 1999). Las plantaciones pueden ser
combinaciones de especies pioneras, no-pioneras o una mezcla de ellas, dependiendo de las
condiciones iniciales del sitio (revisado en Martínez-Garza y Howe, 2003). Dado que las
plantaciones de restauración incrementan inmediatamente la riqueza, además de recuperar
la cobertura vegetal, también se pueden recuperar las funciones del ecosistema, como las
interacciones bióticas. El proceso natural de sucesión se puede favorecer o acelerar usando
plantaciones mixtas de restauración, ya que se pueden obtener tasas más rápidas de
recuperación de la comunidad original de plantas, animales y teóricamente sus
interacciones.
Las interacciones planta-animal son de vital importancia para el funcionamiento del
ecosistema. Las selvas tropicales presentan una explosión de interacciones bióticas, entre
las que sobresalen las interacciones antagónicas entre plantas y animales (GutiérrezGranados y Dirzo, 2009) y entre ellas la herbivoría es la interacción de mayor impacto en
las comunidades naturales (Crawley, 1983; Dirzo, 1984). En las selvas tropicales las tasas
de herbivoría son más altas comparadas que las de otros ecosistemas (Janzen, 1974), se ha
16
visto en estudios anteriores que los insectos son el agente causal de la herbivoría (Crawley,
1983; Dirzo, 1987; Janzen, 1981; Sánchez-Ramos et al., 1999) como lo son las larvas de
lepidópteros, junto con algunos coleópteros (Chrysomelidae) y hormigas defoliadoras
(Attini) que son los herbívoros más importantes (Dirzo y Domínguez, 1995). La herbivoría
es la interacción antagónica más importante en los trópicos y es causada principalmente por
insectos.
La herbivoría puede tener un alto costo para la planta, afectando su sobrevivencia,
crecimiento y reproducción. Frente a este panorama del daño por los herbívoros, las plantas
responden con un despliegue de estrategias anti-herbívoros que pueden ser químicas,
biológicas o morfológicas (Ricklefs, 2000). Las defensas químicas se refieren a la
producción de metabolitos secundarios como los fenoles, terpenos, alcaloides entre otros
(revisado en Coley y Barone, 1996). Algunas plantas tienen defensas biológicas, como es la
relación que tienen algunas hormigas con las plantas, lo que es llamado mirmecofilia. En
esta relación, las hormigas proveen defensa para la planta atacando a los herbívoros que
intentan alimentarse de sus tejidos, ya sea hojas, tallos, flores o brácteas (revisado en delVal y Dirzo, 2004). Otras plantas tienen defensas morfológicas o físicas, que pueden ser la
presencia de espinas en los tallos, la presencia de tricomas en las hojas, la dureza de las
hojas, una corteza endurecida, gruesa o suberizada y paredes celulares lignificadas
(revisado en Coley y Barone 1996; Anaya 2003). Otras plantas optan por la tolerancia, que
se refiere a la capacidad que tienen las plantas para compensar el tejido removido por los
herbívoros (Lennartsson et al., 1998, Paige y Whitham, 1987). La herbivoría ha resultado
en una fuerte presión de selección para las plantas, al hacer que estas tengan diferentes
estrategias de defensa contra los herbívoros.
17
La herbivoría ocurre de forma diferencial durante la sucesión natural. Sin embargo,
la dinámica sucesional de la herbivoría (Pickett et al., 1987) y la que ocurre en plantaciones
de árboles nativos (Folgarait et al., 1995) ha sido raramente estudiada. Las plantas pioneras,
que son las primeras en establecerse en la sucesión, están adaptadas a los hábitats ricos en
recursos, tienen gran potencial para colonizar lugares abiertos o claros de selvas donde hay
gran intensidad de luz, presentan tasas elevadas de crecimiento, un gran número de semillas
y hojas de longevidad corta. En contraste, las especies no-pioneras, que se establecen más
tarde, tienen tasas de crecimiento bajas, son tolerantes a la sombra, se establecen
principalmente en el sotobosque, presentan un número bajo de semillas y presentan hojas
de longevidad mayor que pueden acumular compuestos secundarios (Connell y Slatyer,
1977; Smith y Smith, 2001). Las especies pioneras muestran hasta tres veces más alta
herbivoría que las no-pioneras (Coley, 1983b; Coley y Barone, 1996). Las especies
pioneras reciben mayor herbivoría que las no-pioneras, entonces los ecosistemas
sucesionales tempranos dominados por pioneras tendrían mayor herbivoría que los
ecosistemas tardíos dominados por no-pioneras.
Los ecosistemas de mayor productividad como las selvas tropicales, son los que
soportan mayores niveles de herbivoría (revisado en Dirzo y Boege, 2008; GutiérrezGranados y Dirzo, 2009; Simonetti et al., 2007; Vásquez et al., 2007; McNaughton et al.,
1989). Una mayor herbivoría podría ser explicada por una mayor riqueza y abundancia de
herbívoros en respuesta a una mayor disponibilidad de follaje en estos ambientes (revisado
en Dirzo y Boege, 2008). La herbivoría puede afectar negativamente el establecimiento de
plantaciones de restauración ecológica (Nepstad et al., 1996). Sin embargo, la presencia de
18
esta interacción en sitios sucesionales tempranos puede indicar que el ecosistema ha
comenzado a recuperar su funcionalidad.
Por otra parte, se sabe que la herbivoria varía de acuerdo a la variación estacional en
la disponibilidad de agua y tiende a ser mayor en la temporada de lluvias en comparación
con la temporada de secas (Coley, 1983, Filip et al., 1995) llegando a ser hasta dos veces
más alta (Coley, 1990). Coley (1983) comparó hojas maduras y jóvenes y encontro un
aumento en la tasa de herbivoría en la temporada húmeda respecto a la temporada seca. De
manera similar en la palma Chamaedorea radicalis la herbivoría tendió a disminuir
conforme avanzó la temporada de lluvias (Sánchez-Ramos et al., 2010). La herbivoría
difiere con la temporada y también puede variar dentro de la temporada.
Objetivo general
Evaluar la herbivoría en dos especies arbóreas con distinta historia de vida (pionera y no
pionera) en la selva madura y en plantaciones de restauración de 5 años con 24 especies (16
no-pioneras y 8 pioneras).
Objetivos específicos
1.- Evaluar el porcentaje de área foliar consumida en individuos juveniles del árbol pionero
Cedrela odorata y del no-pionero Inga sinacae.
19
2.- Evaluar el porcentaje de herbivoría en individuos creciendo dentro de plantaciones
experimentales de restauración ecológica de 5 años de edad dominadas por especies nopioneras y dentro de la selva madura.
3.- Evaluar el porcentaje de herbivoría durante tres meses de la temporada de lluvias (junio,
agosto y septiembre).
4.- Evaluar la interacción de los factores antes mencionados (especie, hábitat y el mes).
Hipótesis especificas
1.- El porcentaje de herbivoría es mayor en la especie pionera Cedrela odorata que en la
especie no-pionera Inga sinacae.
2.- El porcentaje de herbivoría es mayor en los individuos creciendo en la selva madura que
en los de las plantaciones de restauración ecológica.
3.- El porcentaje de herbivoría disminuye conforme avanza la temporada de lluvias.
4.- La mayor herbivoría la presentará la especie pionera dentro de la selva madura al
principio de la época de lluvias.
20
Métodos
Sitio de estudio
El estudio se llevó a cabo en el ejido de la colonia ganadera Adolfo Ruiz Cortines, en la
región de Los Tuxtlas, Veracruz, México. Esta región está localizada entre los 18°10’ y
18°45’ de latitud norte y entre los 94°42’y 95°27’ de longitud oeste, abarcando un área de
90 por 50 km aproximadamente (Figura 1). La Sierra de los Tuxtlas inicia a partir de los
200 m s.n.m. y se eleva hasta poco más de 1700 m. El suelo en esta zona es arenoso,
clasificado como andosol. La temperatura media anual es de 27°C y la precipitación
promedio es de 4900 mm al año (Martin-Del-Pozzo, 1997). La región presenta tres meses
de sequía (marzo, abril y mayo), seis meses de lluvias dividiéndose en lluvias tempranas
(junio - agosto) y tardías (septiembre - noviembre), y tres meses de fuertes vientos
(diciembre - febrero) (Gónzales-Soriano et al., 1997). La región se encuentra conformada
por un gran número de conos volcánicos, lo que contribuye a que el relieve sea escarpado
(Villalpando, 1972).
21
Figura 1. Localización de la región de Los Tuxtlas en el estado de Veracruz, México. Se
muestra la ubicación de la Estación de Biología Tropical de los Tuxtlas (ELT; tomado de
Gónzales-Soriano et al., 1997).
22
Diseño experimental
El presente estudio se llevó a cabo en una plantación experimental de restauración
ecológica, que se compone de 24 parcelas establecidas en junio del 2006 en un pastizal de
12 ha aledaño a la Estación de Biología Tropical “Los Tuxtlas” (EBTLT). El sitio donde se
encuentran las parcelas de restauración, presenta un gradiente altitudinal que va de 180 a
260 m s.n.m. y ha sido utilizado para la ganadería desde hace 30 años (de la Peña-Domene,
2010). Cada parcela mide 30 X 30 m, y cada parcela está dividida en 4 subparcelas que se
encuentran separadas por un pasillo central de 2 m de ancho. Adicionalmente hay un pasillo
de 1 m a partir de la cerca rodeando a la parcela completa. Las parcelas de restauración
están cercadas con estacas vivas de Gliricidia sepium (Fabaceae) y alambre de púas a tres
niveles. De las 24 parcelas de restauración, ocho fueron plantadas con 12 especies arbóreas
que tienen el síndrome de dispersión por animales (4 especies pioneras y 8 no-pioneras,
ocho más fueron plantadas con 12 especies que son dispersadas por viento (4 pioneras y 8
no-pioneras, y las últimas ocho parcelas son controles y en ellas no se establecieron
plantaciones (Tabla 1). En cada subparcela se plantaron 36 plantas de 12 especies (pioneras
y no-pioneras) distribuidas al azar, con una separación de una a la otra de 2 m. En total se
sembraron 4 608 plántulas de 24 especies arbóreas (Martínez-Garza et al., 2009) (Figura 2).
23
Tabla 1. Familia, historia de vida y síndrome de dispersión de 24 especies de árboles
nativos plantados en 16 parcelas de restauración ecológica experimental en junio del 2006
Los Tuxtlas, Veracruz, México.
Especie
Dispersión por animales
Cecropia obstusifolia
Ficus yoponensis
Rollinia jimenezii
Stemmadenia donnell-smithii
Amphitecna tuxtlensis
Brosimum alicastrum
Cojoba arborea
Dussia mexicana
Guarea grandifolia
Inga sinacae
Poulsenia armata
Pouteria sapota
Dispersión por viento
Ceiba pentandra
Cedrela odorata
Heliocarpus appendiculatus
Ochroma pyramidale
Albizia purpusii
Aspidosperma megalocarpon
Bernoullia flammea
Cordia megalantha
Lonchocarpus guatemalensis
Platymiscium pinnatum
Tabebuia guayacan
Vochysia guatemalensis
Familia
Historia de vida
Cecropiaceae
Moraceae
Annonaceae
Apocynaceae
Bignoniaceae
Moraceae
Mimosaceae
Fabaceae
Meliaceae
Fabaceae
Moraceae
Sapotaceae
Pionera
Pionera
Pionera
Pionera
No-pionera
No-pionera
No-pionera
No-pionera
No-pionera
No-pionera
No-pionera
No-pionera
Bombacaceae
Meliaceae
Tiliaceae
Bombacaceae
Mimosaceae
Apocynaceae
Bombacaceae
Boraginaceae
Fabaceae
Fabaceae
Bignoniaceae
Vochysiaceae
Pionera
Pionera
Pionera
Pionera
No-pionera
No-pionera
No-pionera
No-pionera
No-pionera
No-pionera
No-pionera
No-pionera
24
Figura 2. Diseño experimental de 24 parcelas de restauración ecológica en Los Tuxtlas,
Veracruz, México: (A) son las áreas excluidas plantadas con especies dispersadas por
animales, (V) las dispersadas por viento y (C) los controles. (Tomado de la Peña-Domene,
2010).
25
Especies de estudio
Las especies que se seleccionaron para este estudio fueron los árboles Cedrela odorata L.
(Meliaceae) e Inga sinacae M. Sousa. (Fabaceae) (Tabla 2). Estos árboles pueden llegar a
medir 35 y 22 metros de altura respectivamente, Cedrela odorata es considerada una
especie pionera e Inga sinacae es considerada una especie no-pionera. Cedrela odorata es
dispersada por viento mientras que Inga sinacae es dispersada por animales. Cedrela
odorata tiene hojas compuestas con foliolos delgados de longevidad relativamente corta,
mientras que Inga sinacae presenta hojas compuestas con foliolos gruesos que presentan
una gran abundancia de tricomas y la longevidad de las hojas es relativamente larga (Sousa,
1993; Vázquez-Torres et al., 2010). La tasa de carecimiento para Cedrela odorata es de
50.21 ± 31 cm año-1 y para Inga sinacae 84.79 ± 25 cm año-1 (Martínez-Garza et al., 2013)
De aquí en adelante las especies serán nombradas solo por su género.
26
Tabla 2. Nombre científico, familia, nombre común, altura, usos, datos fenológicos,
características foliares, mecanismo de dispersión y tasa de crecimiento de Cedrela odorata
L. e Inga sinacae M. Sousa. (Sousa, 1993; Vázquez-Torres et al., 2010; Martínez-Garza et
al., 2013).
Cedrela odorata L.
Meliaceae
Cedro
Inga sinacae M. Sousa.
Fabaceae
Vaina peluda
35 m
22 m
Usos
Datos fenológicos
Importancia maderera
Florece de mayo a agosto
Características
foliares
Hoja compuesta, foliolos
delgados de longevidad
relativamente corta
Viento
Sombra de cafetos
Florece de abril a junio,
fructifica de junio a agosto
Hoja compuesta, foliolos
gruesos con presencia de
abundantes tricomas, longevidad
larga
Animales
50.21 ± 31 cm año-1
84.79 ± 25 cm año-1
Familia
Nombre común
Altura
Tipo de dispersión
Tasa de crecimiento
27
Selección de los individuos
De las 16 parcelas que tienen plantaciones, en ocho de ellas con tratamiento de dispersión
por viento es donde se encuentra Cedrela, y en las ocho parcelas restantes con tratamiento
de dispersión por animales es donde se encuentra Inga. Se revisó la base de datos del 2011
para saber la altura de los arboles de las dos especies seleccionadas y se decidió elegir
árboles que en promedio tuvieran 3 m de altura. Se eligió un árbol por subparcela para así
tener 4 árboles por parcela, en las ocho parcelas de las dos especies. La consideración de
seleccionar arboles con promedio de 3 m de altura se hizo con el fin de colectar hojas de
alrededor de toda la copa del árbol, pero en algunas parcelas no fue posible, ya que algunos
árboles sobrepasaban ya los 3 m de altura (un caso para Cedrela, cinco casos para Inga).
Debido a la sequia que se presentó en la región de Los Tuxtlas en el 2007 provocando la
mortalidad del 72% de las plántulas establecidas en el 2006 (Martínez-Garza et al., 2011),
algunas subparcelas no tenían árboles de las dos especies que seleccionamos para este
estudio (cinco casos para Cedrela, un caso para Inga). En total hubo en las parcelas de
restauración 27 individuos disponibles de Cedrela y 31 de Inga.
Para la selección de individuos en la selva, se hizo un esfuerzo de muestreo de dos
días el cual consistió en dos recorrido de cuatro horas en la selva para encontrar árboles de
alturas similares a la de los arboles de las parcelas de restauración, lo cual no fue posible ya
que los pocos árboles que encontramos sobrepasaban los 7 m de altura. Bajo la limitante de
tener pocos árboles de tallas similares a las de las parcelas de restauración, se tomó la
decisión de seleccionar a ocho individuos de Cedrela y ocho de Inga de tallas mayores,
seleccionando cuatro ramas a cada individuo para representar a los cuatro individuos por
parcela (ver Villa-Galaviz et al., 2012).
28
Colecta de las hojas
Debido a que las dos especies presentan hojas compuestas (Figura 3 y 4), se colectaron
foliolos para medir la herbivoría. La colecta de foliolos se realizó a lo largo de tres meses
en la época de lluvias, en los meses de junio (primer colecta) agosto (segunda colecta) y
octubre (tercer colecta) del 2011. Para usar hojas de la misma edad, se selecciono una rama
al azar, en esta la rama se localizó el brote de hoja más joven y se colectó del brote anterior
a éste. Se colectaron cinco foliolos de cada individuo de las dos especies por muestreo en
los dos hábitats. Para colectar el foliolo se tomó la hoja compuesta con el haz de frente, y se
numeraron los foliolos en sentido contrario a las manecillas del reloj, tomando como primer
foliolo el que estaba en la parte inferior derecha de la hoja compuesta. La elección de la
rama así como también elegir la posición de foliolo que tomamos de cada hoja se realizó al
azar. Para la colecta de foliolos previamente se tomó la decisión de elegir un número de
foliolo para cada muestreo, para Inga se tomó el quinto foliolo de la hoja para el primer
muestreo, para el segundo muestreo se tomó el sexto foliolo y para el tercer muestreo se
colectó el quinto nuevamente. Para Cedrela en el primer muestreo se colectó el quinto, el
séptimo para el segundo muestreo y el noveno foliolo de la hoja para el tercer muestreo. El
elegir diferente rama y tomar distintos foliolos en los tres muestreos se realizó con el fin de
estimar el daño de la herbivoría de manera más homogénea.
29
Figura 3. Hojas de Cedrela odorata.
Figura 4. Hojas de Inga sinacae.
30
Estimación de la herbivoría
La estimación de la herbivoría se hizo en varios pasos, el primero de ellos fue recolectar
foliolos intactos (sin herbivoría) de las hojas de distintos individuos de las dos especies en
los dos hábitats. Se colectaron 40 foliolos para Cedrela y 60 para Inga. Se midió el área en
cm2, el ancho y largo (cm) de cada foliolo con ayuda de un medidor de área foliar (CI 202
CID, Estados Unidos). Posteriormente se realizó una regresión lineal múltiple, obteniendo
así una fórmula para poder estimar el área de cada especie. La variable dependiente fue el
área y las variables independientes fueron el ancho y el largo de los foliolos. La fórmula
para poder estimar el área fue:
Yi= α + β1 * X1+ β2 * X2
Donde:
Yi= área
α= intercepto de la recta
β1= coeficiente no estandarizado del ancho
X1= Valor de ancho
β2= coeficiente no estandarizado de largo
X2= valor de largo
Los resultados de la regresión lineal múltiple para estimar el área de Cedrela tuvo
un coeficiente de r2 = 0.95, P < 0.0001 (Apéndice 1) y el de Inga fue de r2 = 0.96, P ˂
0.0001 (Apéndice 2). Estas formulas se usaron para estimar el área original de cada uno de
31
los foliolos que presentaron herbivoría en los tres muestreos de las dos especies. A los
foliolos que no presentaron rastros de herbivoría, no se les aplicó la formula y el daño a
estas hojas fue estimado como 0%. A los foliolos que presentaron herbivoría y a los cuales
se les estimó el área total que pudieron haber tenido con la fórmula de la regresión lineal, y
teniendo el área observada con la medición del medidor de área foliar, se les estimo el
porcentaje de área foliar perdida con la siguiente fórmula (revisado en Rodriguez-Auad y
Simontti, 2001).
% área foliar perdida = (área estimada – área observada) / área estimada * 100
Análisis estadísticos
Para los análisis estadísticos se trabajó con el promedio de herbivoría de los 4 árboles por
parcela o las 4 ramas por árbol en la selva en cada uno de los tres muestreos. Se realizó un
análisis de varianza de medidas repetidas (ANOVAs de medidas repetidas) de dos vías, con
la herbivoría por individuo como variable dependiente y el hábitat, con dos niveles (selva y
parcelas de restauración) y las especies, con dos niveles (Inga sinacae y Cedrela odorata)
como variables independientes. El mes fue la variable repetida con tres niveles (junio,
agosto y octubre). Para cumplir con los supuestos que asume el ANOVA (Zar, 1996), el
porcentaje de área foliar se convirtió en proporción y esta proporción se transformó con el
arcoseno de la raíz cuadrada de la proporción de área consumida más 0.1
(
√
). El programa utilizado para hacer todos los análisis fue
STATISTICA 7.0 (Statsoft, Inc., 2004). En la sección de resultados se reporta el promedio
32
de herbivoría ± el error estándar en porcentaje de los datos transformados de vuelta a sus
unidades originales para mayor claridad.
33
Resultados
Para las dos especies en los tres muestreos de los dos hábitats se colectaron y midieron
1730 foliolos, 865 foliolos de cada especie de 35 individuos de Cedrela y 39 de Inga. La
no-pionera Inga presentó cuatro veces mayor herbivoría (8.40 ± 0.83%) que la pionera
Cedrela (2.09 ± 0.16%). El ANOVA de medidas repetidas mostró que Inga tuvo
significativamente mayor herbivoría que Cedrela (F
(1, 23)
= 57.19, P < 0.00001, Figura 5;
Apéndice 3).
La herbivoría en los individuos creciendo en las plantaciones fue mayor (5.77 ±
0.62%) que la de los individuos creciendo dentro de la selva (4.71 ± 0.67%). El ANOVA de
medidas repetidas mostró que la herbivoría fue estadísticamente similar en los dos hábitats
(F (1, 23) = 0.28, P < 0.59; Figura 6; Apéndice 3).
La herbivoría fue más alta en el mes de octubre (7.48 ± 1.14%), intermedia en junio
(4.27 ± 0.47%) y más baja en agosto (3.84 ± 0.43%). El ANOVA de medidas repetidas
mostró diferencias significativas en la herbivoría por efecto del mes (F
(2, 46)
= 10.55, P <
0.0001; Apéndice 3). La prueba post Hoc de Tukey reveló que la herbivoría en octubre fue
significativamente mayor que en los meses de junio y agosto, estos dos últimos presentaron
una herbivoría estadísticamente similar (Figura 7).
La interacción tiempo * especie fue significativa (F
(2, 46)
= 11.57, P < 0.00008;
Figura 8) y la prueba post Hoc de Tukey reveló que Cedrela tuvo una herbivoría similar
durante los tres meses evaluados mientras que Inga mostró mayor herbivoría en octubre. El
resto de las interacciones no fueron significativas (Apéndice 4, 5, 6).
34
0.50
0.48
ArcSin (raiz (herbivoria + 0.1))
F
(1, 23)
=57.19, P < 0.00001
0.46
0.44
0.42
0.40
0.38
0.36
0.34
0.32
Inga sinacae
Cedrela odorata
Especie
Figura 5. Herbivoría (arco seno √ proporción de herbivoría + 0.1) en Inga sinacae y
Cedrela odorata en Los Tuxtlas, Veracruz, México. Las líneas representan el intervalo de
confianza al 95%.
35
0.41
F
(1, 23)
= 0.28, P < 0.59
ArcSin (raiz (herbivoria + 0.1))
0.40
0.39
0.38
0.37
0.36
Plantaciones
Selva
Habitat
Figura 6. Herbivoría (arco seno √ proporción de herbivoría + 0.1) en los individuos de
Inga sinacae y Cedrela odorata creciendo en plantaciones experimentales de restauración
ecológica y dentro de la selva madura en Los Tuxtlas, Veracruz, México. Las líneas
representan el intervalo de confianza al 95%.
36
0.50
ArcSin (raiz (herbivoria + 0.1))
0.48
F
(2, 46)
b
= 10.55, P < 0.0001
0.46
0.44
0.42
a
0.40
a
0.38
0.36
0.34
junio
agosto
octubre
Tiempo
Figura 7. Herbivoría (arco seno √ proporción de herbivoría +0.1) en los meses de junio,
agosto y octubre en Los Tuxtlas, Veracruz, México. Las líneas representan el intervalo de
confianza al 95%. Las letras diferentes representan diferencias significativas evaluadas con
la prueba post Hoc de Tukey.
37
0.54
0.52
F
(2, 46)
= 11.57, P < 0.00008
a
0.50
ArcSin (raiz (herbivoria + 0.1))
0.48
Inga sinacae
Cedrela odorata
0.46
0.44
b
0.42
bc
0.40
0.38
c
c
c
0.36
0.34
0.32
0.30
0.28
Junio
Agosto
Octubre
TIEMPO
Figura 8. Herbivoría (arcoseno √ proporción de herbivoría + 0.1) en Inga sinacae y
Cedrela odorata durante junio, agosto y octubre en Los Tuxtlas, Veracruz, México. El
estadístico muestra la interacción tiempo * especie. Las líneas representan el intervalo de
confianza al 95%. Las letras diferentes representan diferencias significativas evaluadas con
la prueba post Hoc de Tukey.
38
Discusión
La herbivoría es una de las interacciones bióticas más frecuente entre plantas y animales.
La disponibilidad de área foliar (Westoby, 1998), la dureza de la hoja (Coley, 1983), tipo de
defensa, como químicas (Harborne, 1997), biológicas o morfológicas, (Ricklefs, 2000), la
disponibilidad de recursos (Coley y Barone, 1996) o el estado ontogénico de la planta
(Boege, 2005) son algunas fuentes de variación en el grado de herbivoría. Este trabajo
busco comparar los niveles de herbivoría en parcelas de restauración ecológica
experimental, y los niveles de herbivoría dentro de la selva, en una especie pionera y una
no-pionera. La especie pionera presentó mayor daño que la no-pionera y hubo un nivel de
daño similar en los dos hábitats evaluados. La mayor herbivoría se registró al final de la
temporada de lluvias.
Herbivoría por historia de vida
Nuestra hipótesis de herbivoría se base en la historia de vida de las plantas que predice que
las especies pioneras presentaran más herbivoría que las especies no-pioneras. Esta
hipótesis a su vez se apoya en la teoría de disponibilidad de recursos (Coley et al., 1985), la
cual plantea que las especies de crecimiento lento (no-pioneras), que están adaptadas a vivir
en ambientes de baja disponibilidad de recursos (por ejemplo, sotobosque o áreas con
suelos pobres), invierten más en defensas contra los herbívoros. Las especies no-pioneras,
resisten la herbivoría mediante altas concentraciones de sustancias químicas como los
metabolitos secundarios que son más efectivas contra los herbívoros (Kursar y Coley,
2003). Entre los metabolitos secundarios más efectivos encontramos a los fenoles y dentro
39
de este grupo están los taninos, que hacen que las proteínas ingeridas del tejido vegetal no
se puedan digerir (Mangan, 1988), otro grupo importante en la defensa contra la herbivoría
son los alcaloides, se ha visto que este grupo puede interferir a nivel del ADN, ARN, así
como también en la síntesis de proteínas y el transporte de membrana (activo y pasivo)
(revisado en del-Val y Boege, 2012), y finalmente están los terpenos, que tienen actividad
repelente (Sinclair et al., 1988) y también tienen un rol impórtate en la polinización y la
alelopatía (Gershenzon y Dudareva, 2007). Por otra parte, las especies de crecimiento
rápido (pioneras), están adaptadas a ambientes con alta disponibilidad de recursos (por
ejemplo los claros de bosque o suelos más fértiles) y no invierten en defensas (Coley et al.,
1985; Connell y Slatyer, 1977; Smith y Smith, 2001). El crecimiento rápido de las especies
pioneras implica un alto recambio foliar, por lo que presentan hojas con menor peso
especifico y longevidad corta (King, 1994). En general, la estrategia de las especies
pioneras para defenderse de la herbivoría es la tolerancia (Strauss y Agrawal, 1999), que es
la capacidad que tienen las plantas para compensar el tejido removido por los herbívoros
(Lennartsson et al., 1998, Paige y Whitham, 1987), sin que ello represente pérdidas en su
adecuación. Los estudios que han comparado la herbivoría entre pioneras y no-pioneras
muestran, en general, que las plantas pioneras presentan un mayor daño por herbívoros que
las especies no-pioneras, lo que contrasta con los resultados de este trabajo (Tabla 3); Inga,
el árbol no-pionero presento 4 veces más herbivoría que Cedrela, el árbol pionero. Un
menor peso foliar por unidad de área (peso foliar específico) está asociado a una mayor
palatabilidad, Cedrela presenta un menor peso foliar específico (55.75 gr m-2) en
comparación con otras pioneras típicas como Heliocarpus appendiculatus (63.39 gr m-2) y
40
Tabla 3. Estudios de herbivoría en especies con historia de vida contrastante. Se muestra el ecosistema, país, hábitat, el número de
especies utilizadas para el estudio o en su caso la especie y el promedio del porcentaje neto, la tasa o el índice de herbivoría ± el error
estándar.
Fuente
Ecosistema, País
Hábitat
Especies
Niveles de herbivoría (%)
Este estudio
Selva húmeda, Los Tuxtlas, México
Plantaciones de restauración
1 pionera, Cedrela
1.93 ± 0.18
1 no pionera, Inga
9.04 ± 1.02
1 pionera, Cedrela
2.22 ± 0.26
1 no-pionera, Inga
7.65 ± 1.37
Claros (perturbado)
10 pioneras
2.45 ± 0.27∞
Bosque maduro (conservado)
10 no-pioneras
1.12 ± 0.09∞
3 pioneras
3 no-pioneras
15 pioneras
9.50 ± 3.20
3.40 ± 1.80
10.00
15 nómadas
9.00
13 no-pioneras
8.00
22 pioneras
0.83 ¥* 0.24£*
24 no-pioneras
0.97 ¥* 0.04£*
Cedrela odorata
0.44 ± 2.26
3 pioneras
2 no-pioneras
0.48 ± 1.37
2.62 ± 0.23
2.60 ± 0.21
Bosque maduro
Casallas-Pabón et al.,
2010
Selva húmeda, Reserva Forestal José
Celestino Mutis, Colombia
Sánchez-Ramos et
al., 1999
Bosque mesófilo de montaña
Tamaulipas, México
Estudio de cafetería §
De la Cruz y Dirzo
1987
Selva húmeda, Los Tuxtlas, México
Conservado
Coley 1983
Selva húmeda de Barro Colorado,
Panamá
Arteaga 2006
Selva húmeda, La Paz, Bolivia
Paul et al., 2012
Selva húmeda, Provincia de Colon,
Panamá
Conservado
Área abierta
Regeneración natural
Perturbado
∞ Índice de herbivoría
* Tasa de herbivoría.
¥ Hojas jóvenes.
£ Hojas maduras
§ Los estudios de cafetería se hicieron ofreciendo a larvas de lepidópteros las hojas de las especies seleccionadas.
41
Cecropia obtusifolia (84.11 gr m-2, Martínez-Garza et al., 2013). Sin embargo, Cedrela
presentó menor herbivoría en este trabajo en comparación con los niveles de herbivoría
reportados para Heliocarpus (26.14±0.96%) en una selva secundaria estacional (JuanBaeza, 2013) y en las plantaciones usadas en este estudio (22%) pero en plantade 2 años de
edad (Mariano et al., 2008). Esta baja herbivoría en Cedrela, que es considerado un árbol
pionero debido a sus tasas de crecimiento, puede deberse a la producción de metabolitos
secundarios como los terpenoides que presenta una actividad insecticida frente un amplio
espectro de insectos, y uno de los terpenoides más potentes que es la gedunina aislada de la
corteza (Bevan et al., 1963 en Omar et al., 2007). La gedunina pertenece a una subclase de
terpenoides, los denominados limonoides (tetranortriterpenos) (Omar et al., 2007). En
plantaciones de Cedrela odorata en Panamá, esta especie tuvo un bajo número de insectos
en comparación con otras especies evaluadas (Santos-Murgas, 2009) debido a la presencia
de metabolitos secundarios. Los resultados de herbivoría para Inga en este estudio (8.40 ±
0.83%) es comparable con un trabajo en Colombia donde reportan que Inga sp. tuvo un
índice de 1.6 que es equivalente a 6% de daño (Martínez-Pachon et al., 2010) y menor en
comparación con un trabajo en Panamá donde reportan que Inga spectabilis tuvo un daño
de alrededor de 13% (Brenes-Arguedas et al., 2006). En conclusión, aunque Cedrela es
considerada pionera, su estrategia de defensa contra los herbívoros es mediante la
resistencia química a base de terpenos, en lugar de la tolerancia como típicamente lo hacen
las especies pioneras.
Herbivoría por hábitat
Para este estudio se esperaba que los individuos creciendo en la selva madura tuvieran
mayores porcentajes de herbivoría debido a una mayor cantidad de recursos que mantendría
una mayor densidad de herbívoros. Se ha visto que dentro de un mismo ecosistema,
hábitats con mayores recursos reciben los niveles más altos de herbivoría (revisado en
Dirzo y Boege, 2008; Gutiérrez-Granados y Dirzo, 2009; Simonetti et al., 2002; Vásquez et
al., 2007). Por ejemplo, dentro del bosque maduro, los niveles de herbivoría puede
aumentar en los claros debido al aumento en la abundancia de herbívoros asociado a la
liberación de recursos como agua y luz (Gutiérrez-Granados y Dirzo, 2009). Las
plantaciones de restauración ecológica de este estudio tenían 5 años de edad y presentaban
una menor densidad de árboles en comparación con el bosque maduro; además, en el 2009
la caída de hojarasca en el bosque maduro fue 18 veces más alta (9.81 g-1 m-2 mes-1) que en
las plantaciones de restauración (0.54 y 0.11 g-1 m-2 mes-1; Valencia-Esquivel y MartínezGarza, 2011) por lo que las plantaciones pueden ser consideradas hábitats con menor
cantidad de recursos en comparación con la selva madura. Sin embargo, durante los meses
de estudio no fue posible medir la densidad de herbívoros en las plantas estudiadas porque
en las selvas húmedas los insectos no permanecen en las plantas donde se alimentan debido
a la alta disponibilidad de recursos que ofrecen el hábitat (Ek del-Val, UNAM,
comunicación personal). El daño por herbivoría fue estadísticamente similar en los dos
hábitats. A pesar de una menor disponibilidad de recursos, los niveles de herbivoría en las
plantaciones han alcanzado los niveles de la selva madura a solo 5 años de establecimiento
de las plantaciones, lo que muestra que esta interacción se ha recuperado; el mecanismo
detrás de esta observación necesita mayor investigación.
43
La herbivoría afecta de diferente manera a las plantas, dependiendo de factores
bióticos y abióticos (Coley y Barone, 1996). La teoría de la apariencia establece que los
mecanismos de defensa de las plantas responden a su grado de notoriedad y al riesgo de ser
encontradas por los herbívoros, especies con mayor apariencia recibirán más daño por
herbívoros que aquellas que no son tan aparentes (Feeny, 1976, Rhoades y Cates, 1976).
Las plantas establecidas en las parcelas de restauración son aparentes para los herbívoros al
ser el recurso más atractivo en un pastizal de 12 ha. Un estudio en una selva húmeda de
Bolivia en plántulas de Cedrela mostró que los individuos creciendo en áreas abiertas
presentaron mayores daños por herbivoría que aquellos creciendo en sitios bajo
regeneración natural después de un año (Arteaga, 2006; Tabla 3). Los autores atribuyen ese
resultado a que las plantas creciendo en claros de bosque son más fácilmente encontradas
por los herbívoros (Barone y Coley 2002), que las del área bajo regeneración natural
(Arteaga, 2006). Las plantaciones de restauración en sitios perturbados representan recursos
visibles para los herbívoros lo que puede ocasionar una alta mortalidad de las especies
sembradas (Nepstand et al., 1996; Barrales-Alcalá, 2013). El establecimiento de
plantaciones mixtas en lugar de monocultivos disminuye el grado de apariencia de las
especies y la mortalidad de plántulas debido a la herbivoría (Massad, 2012). Atraer insectos
a plantaciones de restauración puede resultar en el restablecimiento de deseables
interacciones planta-animal como la polinización, sin embargo, los polinizadores son, en
sus estados tempranos de historia de vida, herbívoros que pueden afectar el éxito de la
restauración debido a una alta mortalidad. El establecimiento de plantaciones mixtas puede
disminuir la apariencia de las especies más palatables, favoreciendo la biodiversidad sin
poner en peligro el éxito del establecimiento de las plantaciones de restauración ecológica.
44
Patrón temporal de herbivoría
Contrario a lo que esperábamos, la herbivoría en Cedrela mostró niveles similares de
herbivoría en los tres meses y para Inga la herbivoría aumentó con el avance de la
temporada de lluvias. En la selva estacional de Chamela, Jalisco, se encontró que la
herbivoría fue mayor a finales de la temporada de lluvias para el árbol pionero Cordia
alliodora (Andrade-Ortiz, 2009). También se espera que haya una mayor densidad de
herbívoros debido al aumento de la cantidad de recursos (ver arriba). En la selva húmeda
hay una producción permanente de hojas y muy pocas especies son caducifolias (CarabiasLillo y Guevara-Sada, 1985). En general, las especies pioneras tienen una mayor
producción y caída de hojas (King, 1984) que las especies no-pioneras (Chabot y Hicks,
1982). Una retención de hojas durante más tiempo en Inga podría explicar mayor
herbivoría en esta especie al final de la temporada, ya que esa herbivoría sería la herbivoría
acumulada de toda la temporada.
Implicaciones para la restauración ecológica de la selva húmeda
Las especies Cedrela odorata e Inga sinacae utilizadas en este trabajo pueden ser plantadas
en pastizales para la restauración de la selva tropical ya que ambas especies soportan la
herbivoría en estadio juvenil, que es donde se presenta la mayor tasa de mortalidad causada
por la herbivoría.
Además, Cedrela odorata e Inga sinacae presentaron mayores tasas de crecimiento
(50.21 ± 31 y 84.79 ± 25 cm año-1, respectivamente; Martínez-Garza et al., 2013) que otras
especies no-pioneras sembradas en estas plantaciones mixtas por lo que son buenas
45
opciones para establecer plantaciones de restauración ecológica de conectividad de paisaje.
Los individuos de estas especies, plantados en lugares abiertos, podrían fungir como
potenciales perchas para aves y murciélagos, así como también refugio para pequeños
mamíferos y reptiles favoreciendo las interacciones bióticas, en mayor medida la dispersión
de semillas.
La evaluación de la restauración de las interacciones bióticas en proyectos de
restauración ecológica, en este caso, la herbivoría, se podría hacer comparando los niveles
de herbivoría que se presentan en las plantas del lugar que está siendo restaurado, con los
niveles de herbivoría en las plantas del lugar conservado del mismo ecosistema. Es
necesario también comparar la riqueza de insectos herbívoros en los hábitats conservados y
en los que están bajo restauración para identificar si los insectos herbívoros de la
interacción dentro de la selva son los mismos que mantienen este proceso en los sitios
restaurados.
46
Conclusiones.
1. Inga sinacae presento mayor porcentaje de herbivoría que Cedrela odorata.
2. A cinco años del establecimiento de las parcelas de restauración ecológica, los
porcentajes de herbivoría son similares en comparación con los de la selva madura
3. El porcentaje de herbivoría aumentó durante la temporada de lluvias para Inga,
probablemente debido a la herbivoría acumulada en hojas que se retuvieron durante
toda la temporada.
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60
Apéndices
Multiple R (z/xy) = 0.95, P < 0.0001
Area = -31.26 + 9.39 * Ancho + 2.36 * Largo
Apéndice 1. Regresión lineal múltiple entre área-largo-ancho de Cedrela odorata. El eje X
es el ancho en cm, el eje Y es el largo en cm, y el eje Z es el área en cm2.
61
Multiple R(z/xy) = 0.96, P < 0.0001
Area = -36.26 + 8.04 * Ancho + 3.24 * Largo
Apéndice 2. Regresión lineal múltiple entre área-largo-ancho de Inga sinacae. El eje X es
el ancho en cm, el eje Y es el largo en cm, y el eje Z es el área en cm2.
62
Apéndice 3. Resultado de ANOVA de medidas repetidas con dos factores independientes:
la especie y el hábitat. Como variable dependiente se tomó la herbivoría de los tres
muestreos (junio, agosto y octubre). Resaltan en negritas los resultados significativos (P <
0.05).
Fuente de variación
g.l
F
P
Especie
1
57.19
0.0001
Hábitat
1
0.28
0.598
Especie * Hábitat
1
0
0.977
Error
23
Tiempo
2
10.55
0.0001
Tiempo * Especie
2
11.57
0.0001
Tiempo * Hábitat
2
0.38
0.681
Tiempo * Especie * Hábitat
2
0.03
0.969
Error
46
63
0.48
F
(1, 23 )
= 0.001, P < 0.97
ArcSin (raiz (herbivoria + 0.1))
0.46
Plantaciones
Selva
0.44
0.42
0.40
0.38
0.36
0.34
0.32
0.30
Inga sinacae
Cedrela odorata
Especie
Apéndice 4. Herbivoría (arcoseno √ proporción de herbivoría + 0.1) en los individuos de
Inga sinacae y Cedrela odorata creciendo en plantaciones experimentales de restauración
ecológica y dentro de la selva madura en Los Tuxtlas, Veracruz, México. El estadístico
muestra la interacción especie * hábitat. Las líneas representan el intervalo de confianza al
95%.
64
0.48
ArcSin (raiz (herbivoria + 0.1))
0.46
0.44
F (2, 46) = 0.38, P < 0.68
Plantaciones
Selva
0.42
0.40
0.38
0.36
0.34
0.32
junio
agosto
octubre
TIEMPO
Apéndice 5. Herbivoría (arco seno √ proporción de herbivoría + 0.1) en los individuos de
Inga sinacae y Cedrela odorata creciendo en plantaciones experimentales de restauración
ecológica y dentro de la selva madura durante junio, agosto y octubre en Los Tuxtlas,
Veracruz, México. El estadístico muestra la interacción tiempo * hábitat. Las líneas
representan el intervalo de confianza al 95%.
65
0.60
ArcSin (raiz (herbivoria + 0.1))
0.55
Inga sinacae
Cedrela odorata
F
(2, 46)
= 0.03, P < 0.96
0.50
0.45
0.40
0.35
0.30
0.25
Plantaciones
Selv a
Junio
Plantaciones
Selv a
Agosto
Plantaciones
Selv a
Octubre
Apéndice 6. Herbivoría (arcoseno √ proporción de herbivoría + 0.1) en los individuos de Inga sinacae y Cedrela odorata creciendo en
plantaciones experimentales de restauración ecológica y dentro de la selva madura en durante junio, agosto y octubre en Los Tuxtlas,
Veracruz, México. El estadístico muestra la interacción tiempo * especie * hábitat. Las líneas representan el intervalo de confianza al
95%.