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GRADO DE HERBIVORÍA Y SU RELACIÓN CON EL TAMAÑO DEL ÁREA FOLIAR
DE ORÉGANO MEXICANO (Lippia graveolens, H.B.K.), EN LA REGIÓN SEMIÁRIDA
DE TAMAULIPAS, MÉXICO
Eréndira Zamudio-Castillo1, Gerardo Sánchez-Ramos1, César Puente-García1, Venancio Vanoye-Eligio1 y Griselda
Gaona- García. 1Instituto de Ecología Aplicada, Universidad Autónoma de Tamaulipas Av. División del Golfo. No.
356 Col. Libertad C.P. 87020 Cd. Victoria, Tamaulipas, México. [email protected].
RESUMEN. Se realizó un estudio con individuos de orégano mexicano Lippia graveolens en tres diferentes sitios de la zona
centro del Estado de Tamaulipas, México, con la finalidad de evaluar el grado de herbivoría presente en la especie, durante dos
temporadas, verano e invierno. Encontrándose que en el nivel uno de herbivoría (0-2.5 % de la lámina foliar consumida) se ubican
del 44 al 88 % de los individuos muestreados en los sitios de colecta. Se observó una relación positiva entre el tamaño del área
foliar y el grado de herbivoría presente en los individuos evaluados tanto en la temporada de verano (r2 = 0.3311; r = 0.5754, P <
0.0001) como en la de invierno (r2= 0.610; r= 0.2470; P = 0.0327), así como diferencias significativas entre los sitios de muestreo
en relación al grado de herbivoría.
Palabras clave: Herbivoría, área foliar, Lippia graveolens
Level of herbivory and its relationship with leaf size of Mexican orégano (Lippia graveolens,
H.B.K.), in semiarid region of Tamaulipas, Mexico
ABSTRACT. This study was conducted with Lippia graveolens individuals to evaluate the level of herbivory in three different
sites at central Tamaulipas Mexico aiming to asses the status of the specie in two seasons (summer and winter). Amog the 44 to
88% of sampled individuals showed level one of herbivory (0-25 % consumed leaf). A positive relation was found between de
size of leaf and the level of herbivory as at summer (r2 = 0.3311; r = 0.5754, P < 0.0001) as at winter (r2= 0.610; r= 0.2470; P=
0.0327), also significant diferences of level of herbivory were found among sites.
Key words: Herbivory, leaf size, Lippia graveolens
Introducción
En Tamaulipas se conoce como orégano a tres especies distintas: Lippia graveolens,
Poliomintha longiflora y Lantana velutina. El 90% de la producción nacional se basa en la
especie Lippia graveolens H.B.K, y es más común encontrarla asociada a ambientes áridos que
predominan en latitudes que van desde la meseta central hasta los estados del norte de México.
Sin embargo, se desconocen aspectos fundamentales de esta planta arbustiva, considerando que
las poblaciones de orégano como todas las demás, son reguladas por los factores ambientales e
interacciones bióticas, y adecuan su fenología a las condiciones físicas y biológicas que
prevalecen en el hábitat donde se desarrollan (Aranda et al., 2009).
Una de las interacciones bióticas de mayor impacto en las comunidades naturales es la
herbivoría (Crawley, 1983, Dirzo, 1984). Esto también pueden influir significativamente en la
riqueza de especies de plantas, la abundancia relativa de éstas, y ser componentes causales de la
heterogeneidad especial (Crawley, 1983). Las plantas terrestres son la fuente de alimento para
una cantidad estimada en más de un millón de especies de insectos de diferentes grupos
taxonómicos, que usan varias estrategias de alimentación para obtener los nutrientes en cada
parte de la planta (Baldwin et al., 2001). El daño foliar que causan los herbívoros reduce el
proceso adaptativo de las plantas, ya que, al ser consumida el área fotosintética, altera la
absorción radicular de nutrientes (Harper, 1969). Considerando lo anterior, la herbivoría es la
interacción planta-animal más frecuente en la naturaleza (Weis y Berenbaum, 1989) y juega un
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papel importante en la estructuración de la vegetación de un bosque (Harper 1969, Janzen 1970,
Roldan 1997).
En los bosques tropicales las tasas de herbivoría son más altas comparadas con la de los
bosques de zonas templadas (Janzen, 1974), aunque se supone de manera general, que las hojas
de los árboles en el trópico son menos aceptadas por los herbívoros que las hojas de los árboles
de las zonas templadas (Basset, 1994).
Como se menciona, los estudios realizados en cuanto al grado de herbivoría y sus efectos,
la relación entre el tamaño y la palatabilidad de la hoja con el grado en que es consumido por
herbívoros, se han llevado a cabo principalmente en zonas templadas y en bosques mesófilos de
montaña, donde el tamaño del área foliar de las especies es considerable (conspicuo) y esto
facilita su medición. Sin embargo, la información referente a la herbivoría de especies propias de
las zonas áridas y semiáridas donde el tamaño de las hojas es reducido es escasa o nula.
El conocimiento que se ha generado para L. graveolens se ha enfocado principalmente en
lo concerniente a inventarios, a la producción de hoja seca y la distribución espacial de la especie
en asociación con otras en diferentes comunidades. Sin embargo, es insuficiente la información
sobre las interacciones bióticas de la especie, la fitosanidad del orégano, y a la forma en que
estas interacciones impactan en la calidad química de sus aceites esenciales. Lo que resulta
importante ya que L. graveolens posee los mismos compuestos en su aceite esencial que el
orégano europeo, pero en distinta concentración de los mismos, debido a diferencias en el clima,
la altitud, la época de recolección y su fase de crecimiento (Arcila-Lozano et al., 2004). Por todo
la anterior los objetivos de la presente investigación estuvieron encaminados a conocer la
dinámica de la interacción planta-insecto en la especie de interés a través de tres objetivos
específicos: a) determinar el grado de herbivoría presente en las comunidades de orégano, b)
identificar la relación existente entre el tamaño del área foliar y el grado de consumo de los
insectos herbívoros y c) evaluar los factores de daño provocados en las láminas foliares de L.
graveolens.
Materiales y Método
El estudio se llevó a cabo durante la época de colecta de L. graveolens, en sitios
previamente identificados con poblaciones de orégano ubicados en municipios de Casas
(23°35´27.5´´N, 98°56´26.75´´O), Hidalgo (24°6´41.96´´N, 99°11´38.05´´O) y Jaumave
(23°33´4.33´´ N, 99°24´16.63´´O), todos ellos del Estado de Tamaulipas.
Se trazaron cinco transectos de 50 m cada uno, donde se muestrearon cinco individuos,
respectivamente, con una distancia entre puntos de 10 m aproximadamente. Se realizó una
medición puntual, en las que se toma una medida única del área consumida en hojas
seleccionadas al azar (Coley, 1980 y 1987), se utilizó una cuadrícula de papel milimétrico, donde
se unieron veinte hojas tomadas al azar de cada muestra, dibujándose el perímetro que ocupaba
hj f m
“m
hj”
f á
área foliar ocupada por el número de
cuadros rellenándose los espacios correspondientes a las áreas foliares que los insectos
consumieron, es decir el área foliar faltante como una proporción del área total de la hoja. Las
hojas se midieron en un tiempo no mayor a diez días después de la colecta, (el modelo estadístico
final quedó como sigue: 5 plantas x 5 transectos x 3 sitios x 2 temporadas; n= 150. Lo anterior en
dos temporadas, la primera en de junio a agosto del 2011 (época de verano) y la siguiente
durante los meses de enero y febrero de 2012 (época de invernal).
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Estimación del grado de herbivoría. Para estimar el grado de herbivoría se calificó de
acuerdo a categorías de área foliar consumida (AFC) usando la metodología propuesta por Dirzo
(1987) modificada por los autores, que abarca los siguientes valores de daño en la superficie de la
hoja consumida o utilizada por algún herbívoro (minadores, agallas y mordiscos): 1(0-2.5 %), 2
(2.6-5 %) , 3 (5.1-7.5 %) , 4 (7.6-10% ).
Relación entre el grado de herbivoría y el área foliar. Para analizar la relación entre el
grado de herbivoría y el tamaño del área foliar se realizó una regresión lineal, con los datos de
cada sitio, para comparar los valores medios entre sitio se realizó una gráfica de caja y bigotes De
igual manera se realizaron dos ANOVA de una vía para comparar el grado de herbivoría entre
sitios y el tamaño de área foliar (Software Statistica 6).
Resultados y Discusión
Se colectó una muestra de 20 hojas al azar de cada individuo a las cuales se estimó el área
foliar y el grado de herbivoría con ayuda de la cuadrícula descrita en el apartado de metodología,
obteniendo los siguientes resultados durante la temporada de verano: para el sitio 1 (Casas) 11
individuos se ubicaron en el nivel 1; 10 individuos en el nivel 2; 3 individuos en el nivel 3 y un
individuo en el nivel 4. Mientras que para el sitio 2 (Jaumave) y para el sitio 3 (Hidalgo) los
resultados fueron iguales: 22 individuos en el nivel 1 y 3 individuos en el nivel 2, no
encontrándose individuos ubicados en las categorías 3 y 4, (Fig 1).
Figura 1. Grado de herbivoría en los tres sitios de muestreo durante la temporada de verano
La misma metodología se siguió para la temporada de invierno donde los resultados
obtenidos fueron los siguientes: para el sitio 1 (Casas), se ubicaron 15 individuos en el nivel 1; 4
en el nivel 2; 2 individuos en el nivel 3 y uno y tres individuos en el nivel 4 y 5, respectivamente.
Mientras que para el sitio 2 (Jaumave) se ubicaron 23 individuos en el nivel 1 y 2 en el nivel 2;
para el sitio 3 (Hidalgo) se ubicaron 21 y 4 individuos en el nivel 1 y 2, respectivamente y en
ninguno de los sitios presentaron individuos con nivel de herbivoría 3, 4 y 5, (Fig 2).
Se realizaron regresiones lineales para intentar definir una relación entre el tamaño del
área foliar y el porcentaje consumido por los herbívoros en cada uno de los sitios y para todos los
sitios. Las regresiones lineales mostraron que no existe una relación significativa entre el grado
de herbivoría y el tamaño del área foliar en el Sitio de Jaumave. Sin embargo, se muestra una
relación en los sitios de Casas e Hidalgo. Esta misma tendencia entre el grado de herbivoría y el
tamaño de área foliar se obtuvo durante la temporada de invierno, observándose una relación
significativa tanto en los tres sitios de muestreo (Cuadro 1).
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Figura 2. Grado de herbivoría en los tres sitios de muestreo durante la temporada de invierno
Cuadro 1. Regresiones lineales entre el tamaño del área foliar y el grado de herbivoría durante las dos temporadas de
muestreo
SITIO
I (Casas)
r2 (Verano)
0.2360
r2 (Invierno)
0.1028
r (Verano)
0.4858
r ( Invierno)
0.3206
p (Verano)
0.0138
p ( Invierno)
0.0232
II (Jaumave)
0.1019
0.1560
0.3193
0.3950
n.s.
0.0045
III (Hidalgo)
0.2773
0.1863
0.5266
0.4317
0.0068
0.0017
Al agrupar los tres sitios y realizar una regresión lineal paramétrica se obtuvo una relación
significativa entre el área foliar y el grado de herbivoría (r2 = 0.3311; r = 0.5754, P < 0.0001)
tanto en la época de verano, como en la invernal (r2= 0.610; r= 0.2470; P= 0.0327). De igual
manera, se realizó un ANOVA de dos vías para comparación el área foliar consumida (AFC),
encontrando diferencias significativas entre sitios para cada uno de los parámetros foliares, pero
no así entre temporada (Cuadro 2).
Cuadro 2. ANOVA de dos vías para comparar el Área Foliar Consumida entre sitios y entre temporadas.
AFC
Intercepto
Sitio
Temporada
Error
SC
g.l.
CM
F
P
38.61720
13.96875
0.10396
38.72197
1
2
1
146
38.61720
6.98438
0.10396
0.26522
145.6050
26.3344
0.3920
0.0001
0.0001
n.s.
Los resultados indican que el consumo de los insectos herbívoros oscila entre el 0 y 10%,
lo que coincide con (Coley et al., 1985), quienes sostienen que ca., el 10% de la productividad
primaria terrestre se mueve en dirección de los herbívoros. Por otra parte, si se considera que la
primera colecta se realizó durante la temporada de lluvias (junio-agosto, aún y cuando fue un año
atípicamente seco), donde las plantas herbáceas están presentes, por lo que las plantas leñosas y
semileñosas se convierten en un segundo recurso en la alimentación de los herbívoros
(Papanastis et al., 1998), se puede explicar con mayor contundencia los bajos niveles de
herbivoría que presentan los individuos de L. graveolens en la región. Sin embargo, los bajos
niveles de consumo por herbívoros persistieron durante la época de invierno, donde de las
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temperaturas no disminuyeron considerablemente y permaneció la presencia de especies
herbáceas.
Lo anterior explica la ausencia de diferencias significativas entre temporadas. Asimismo,
los bajos niveles de herbivoría podrían explicarse a través de la producción de aceites esenciales
de la planta como defensa al ataque de herbívoros. Es necesario considerar que las plantas han
desarrollado una serie de características que les permiten evitar o reducir el daño producido por
los herbívoros (defensas) (Lindroth, 1989), siguiendo dos estrategias distintas: por un lado la
adquisición de características que eviten o disminuyan la cantidad de tejido consumido por el
herbívoro (resistencia), y por otro la capacidad de respuesta a la herbivoría, lo que les permite
reducir o eliminar su efecto negativo en su eficacia biológica (tolerancia) (Schoonhoven et al.,
1998).
La relación positiva entre el grado de herbivoría y el tamaño de área foliar indica que los
insectos herbívoros son mayormente atraídos a plantas con hojas más grandes, esta diferencia
puede deberse al efecto de la apariencia, estudiado por Feeny (1976), aunque la herbivoría afecta
de manera diferencial a las plantas, estas diferencias dependen de factores bióticos y abióticos
(Coley y Barone 1996). Además, las condiciones ambientales influyen marcadamente en la
variabilidad de la velocidad de crecimiento en las plantas y en las distintas estrategias de defensa
contra los herbívoros, lo cual puede explicar las diferencias significativas en el porcentaje de
herbivoría observado entre los sitios de muestreo. Lo anterior debido a que el sitio 2 se encuentra
en la región más árida y con mayor altitud, mientras que los sitios 1 y 3 se encuentran en regiones
con mayor humedad relativa y en menor altitud que el primer sitio.
Los resultados obtenidos en el presente estudio, permiten establecer un patrón preliminar
de entendimiento para el fenómeno de la herbivoría en una especie de marcado interés científico
y económico. Sin embargo, es recomendable relacionar otros factores bióticos y abióticos en
estudios posteriores direccionados a zonas oreganeras de Tamaulipas, que permitan explicar
mejor la interacción planta-animal.
Agradecimiento
Al proyecto UAT-07-B-NAT-0103, otorgado a GSR
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