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VOLUMEN 29, Nº 1, ENERO - ABRIL 2002
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EFECTOS INMEDIATOS DE LA FRAGMENTACION DEL HABITAT
SOBRE LA ABUNDANCIA DE INSECTOS EN ALFALFA
A.A. GREZ1 y T. ZAVIEZO2
1 Facultad de Ciencias Veterinarias y Pecuarias,
Universidad de Chile. Casilla 2-15, La Granja. Santiago. Chile
2 Departamento de Fruticultura y Enología,
Facultad de Agronomía e Ingeniería Forestal,
Pontificia Universidad Católica de Chile. Casilla 306 – 22, Santiago, Chile
Abstract
A.A. Grez and T. Zaviezo. Immediate effects of habitat fragmentation on insect abundance in alfalfa.
Habitat fragmentation and habitat loss may affect insect abundance. Generally, small and isolated plant fragments
support a depressed abundance of insects because of a lower resource abundance compared to that in large
ones. Nevertheless, immediately after fragmentation, insects that used to live in the lost habitat may migrate
toward the remnant fragments, producing there in the short term an accumulation of individuals. In this work,
this hypothesis was experimentally tested by evaluating the inmediate effects of habitat fragmentation and
habitat loss on the abundance of insects associated with alfafa. Insects associated with a two year old alfalfa
crop, covering 5 ha, were sampled with pitfall traps for four days, starting September 21 2001. A week later,
alfalfa was fragmented, leaving three blocks separated by 40 m of bare soil. Each block consisted in five 900
m2 patches, linearly distributed and separated by 20 m of bare soil, covering a total of 4500 m2 of alfalfa. As a
control treatment, a plot of a similar surface was left unfragmented. Insects were sampled again in the same
sampling places for four days, starting October 8. Total abundance of insects increased in the control and
either maintained or diminish in the fragments. This was also observed when analizing order and family
responses. Thus, alfalfa fragmentation does not result in an inmediate accumulation of individuals in the
remnant fragments. On the contrary, insects decreased after habitat fragmentation.
Key words: habitat loss, pitfall traps, plant patch size, insect diversity.
Cien. Inv. Agr. 29(1):29 - 34. 2002
INTRODUCCION
La fragmentación del hábitat es una de las causas frecuentes de cambios en la estructura espacial de la vegetación (Fahrig y Grez, 1996). En un sentido estricto, la fragmentación del hábitat es la ruptura de lo que
era originalmente un hábitat continuo, lo que resulta
en pequeños fragmentos de hábitat, aislados por una
matriz usualmente inhóspita para los organismos (Forman, 1995; Fahrig, 1997). Esta fragmentación normalmente conlleva una pérdida de hábitat las que, en
conjunto o por separado, pueden afectar las dinámicas poblacionales y la estructura comunitaria de los
Recibido 26-marzo-2002 / Aceptado 26-abril-2002
1
Dirigir correspondecian a A.A. Grez: [email protected]
organismos asociados (Kareiva, 1987; Fahrig y Grez,
1996; Laurance y Birregaard, 1997).
Generalmente, a medida que aumenta la fragmentación y disminuye la cantidad de hábitat remanente, las
poblaciones suelen deprimirse numéricamente por un
aumento en la emigración o por una disminución en la
sobrevivencia o reproducción (Lefkovitch y Fahrig,
1985; Fahrig y Grez, 1996). Sin embargo, inmediatamente luego de la fragmentación se puede producir
una acumulación de individuos y especies en los fragmentos debido a la colonización de organismos que
utilizaban el hábitat perdido.
30
CIENCIA E INVESTIGACION AGRARIA
Los insectos son muy susceptibles a la fragmentación del hábitat (Didham, 1997), y pueden responder incluso a fragmentaciones a pequeña escala espacial como las que ocurren en muchos
agroecosistemas u otros micropaisajes (Kareiva,
1987; Grez, 1997; Collinge y Forman, 1998;
Gilbert et al., 1998). Las respuestas a la fragmentación son muy variables; algunas especies
son favorecidas y otras perjudicadas por la fragmentación, dependiendo de su historia de vida
(Didham, 1997; Collinge y Forman, 1998). Por
ejemplo, una serie de trabajos ha demostrado que
los insectos herbívoros especialistas disminuyen
en parches de vegetación más pequeños debido a
que, dada la escasez de recursos, los abandonan
rápidamente, fenómeno que fue propuesto en la
hipótesis de concentración de recursos (Root,
1973). Otras especies, como algunos
lepidópteros, aumentan en parches más pequeños o con más borde debido a que usan
preferencialmente los hábitats de borde (Roland,
1993; Muriel y Grez, 2002).
Dado que los insectos tienen un rol fundamental
en procesos ecológicos tales como la herbivoría,
la descomposición de la materia orgánica o la depredación, cualquier cambio en su composición
o abundancia puede afectar el funcionamiento de
todo el ecosistema (Didham et al., 1996; Didham,
1997). Por ello es relevante dilucidar los efectos
a corto y largo plazo de la fragmentación del
hábitat sobre esta fauna. En este trabajo se evaluó experimentalmente el efecto inmediato de la
fragmentación de un cultivo de alfalfa (Medicago
sativa L.) sobre la abundancia de insectos.
MATERIALES Y METODOS
El estudio se realizó en en un cultivo de alfalfa (variedad 5683 de Pioneer) de 2 años y de aproximadamente 50 cm de altura, ubicado en el Campus
Antumapu de la Universidad de Chile, Santiago.
La alfalfa constituyó un buen modelo experimental
para los fines de este estudio, ya que es un cultivo
espacialmente continuo y con un ensamble de insectos abundante y diverso (González, 1989; Pra-
do, 1991; Artigas, 1994). Además, la configuración espacial de los cultivos de alfalfa afecta la abundancia y diversidad de insectos (Fahrig y Jonsen,
1998).
El cultivo de alfalfa cubría inicialmente 5 ha. Entre
el 21 y 25 de septiembre 2001 se hizo un primer
muestreo de insectos (muestreo pre-fragmentación)
ubicando 48 trampas Barber, consistentes en recipientes de plástico transparente de 8 cm de diámetro, enterrados a ras de suelo y que contienen agua
y detergente. Se pusieron 36 trampas en el área que
sería fragmentada y 12 en el área control, las que
se distribuyeron equidistantemente (aproximadamente cada 10 m en dos hileras) y se dejaron abiertas por cuatro días y cuatro noches. Para producir
la fragmentación, a la semana siguiente se pasó una
rastra en parte del área inicial, dejando tres bloques
de alfalfa separados por 40 m de suelo desnudo.
Cada bloque quedó constituido por cinco parches
de 900 m2 (30 x 30 m) separados por 20 m de suelo
desnudo, sumando un área total de alfalfa de 4.500
m2 pero distribuída en cinco fragmentos relativamente aislados. Como control se dejó un área de
alfalfa continua de aproximadamente la misma superficie (100 x 50 m), alejada 50 m de los bloques.
Una semana después de la fragmentación, entre el
8 y 12 de octubre, los insectos asociados a la alfalfa remanente se muestrearon nuevamente (muestreo
post-fragmentación) en los mismos puntos del primer muestreo. Las colectas se separaron, cuantificaron e identificaron según claves taxonómicas a
nivel de orden y familia. Algunas especies se identificaron y el resto se agrupó en morfo-especies.
Para evaluar el efecto inmediato de la fragmentación de la alfalfa sobre la abundancia total de insectos se hizo un análisis de varianza de una vía
para medidas repetidas y para evaluar el efecto a
nivel de órdenes de insectos se hizo un análisis de
varianza multivariado para medidas repetidas. Las
medias de cada tratamiento se compararon mediante pruebas t para muestras independientes, con la
corrección de Bonferroni (Sokal y Rohlf, 1995).
Tabla 1. Abundancia y número de especies por familia
de insectos colectados en trampas Barber antes (Pre) y
después (Post) de la fragmentación de alfalfa.
VOLUMEN 29, Nº 1, ENERO - ABRIL 2002
Abundance and species number per family of insects
captured in pitfall traps before (Pre) and after (Post)
alfalfa fragmentation.
Orden/Familia
Abundancia
Nº de especies
Pre
Post
Pre
Post
Diptera
226
304
13
15
Tachinidae
0
2
0
1
Anthomyidae
11
33
2
1
Calliphoridae
0
1
0
1
Chloropidae
0
3
0
1
Agromyzidae
1
2
1
1
Phoridae
0
1
0
1
Muscidae
0
1
0
1
Dolichopodidae
1
4
1
1
Sphaeroceridae 135
145
4
4
Drosophilidae
6
12
1
1
Sciaridae
67
99
1
1
Lonchopteridae
3
1
1
1
Syrphidae
1
0
1
0
Sarcophagidae
1
0
1
0
Hemiptera *
116
139
8
12
Cicadellidae
86
84
3
7
Aphididae
30
55
5
5
Hymenoptera
441
243
5
17
Formicidae
437
222
2
2
Ichneumonidae
0
3
0
3
Braconidae
1
6
1
3
Apidae
0
1
0
1
Cynipidae
0
2
0
1
Mymaridae
0
2
0
2
Eulophidae
3
2
2
2
Scelionidae
0
3
0
1
Diapriidae
0
1
0
1
Vespidae
0
1
0
1
Coleoptera
29
48
10
11
Lathrididae
0
8
0
2
Curculionidae
2
5
2
1
Staphylinidae
8
5
3
1
Anthicidae
1
7
1
1
Carabidae
12
10
2
3
Corylophidae
0
9
0
1
Cantharidae
0
1
0
1
Scarabaeidae
5
3
1
1
Coccinellidae
1
0
1
0
Total
812
734
36
55
* Incluye los antiguos ordenes Hemiptera y Homoptera
RESULTADOS Y DISCUSION
En total se capturaron 1.546 insectos. Los únicos
órdenes representados fueron Diptera, Hemiptera,
Hymenoptera y Coleoptera; las familias más abundantes y/o diversas antes y después de la fragmentación fueron Anthomyidae, Sphaeroceridae, Sciaridae,
31
Cicadellidae, Aphididae, Formicidae y Carabidae
(Tabla 1). El número de familias aumentó en el segundo muestreo (de 20 a 32) pero el número de individuos disminuyó por la baja considerable en la abundancia de Formicidae (Tabla 1). Si bien tanto en el
control como en los fragmentos el número de familias aumentó, este aumento fue mayor en el control
(de 11 a 23) que en los fragmentos (de 13 a 19, promedio para los tres bloques).
El efecto inmediato de la fragmentación sobre la
abundancia total de insectos fue marginalmente significativo (F(1,46) = 3,31; P = 0,07). Los sitios asignados como control y aquellos que posteriormente
se fragmentarían resultaron ser inicialmente diferentes en la abundancia de la entomofauna, de manera que lo que interesa observar son los cambios
en las abundancias (crecimiento poblacional) entre
el primer y el segundo muestreo al interior de cada
tratamiento. La abundancia de insectos post-fragmentación aumentó significativamente en el control, en cambio esta tendió a disminuir en el lugar
que se fragmentó (Figura 1).
A nivel de órdenes, el efecto inmediato de la fragmentación también fue significativo (Wilks’s lambda =
0,76, g.l. = 4, 43; P = 0,02, Figura 2). Coleoptera,
Figura 1. Efecto inmediato de la fragmentación de alfalfa sobre la abundancia total de insectos. Se muestran
promedios ± 1 error estandar. Letras diferentes sobre las
barras indican diferencias significativas (P < 0,05).
Inmediate effect of alfalfa fragmentation on total
abundance of insects. Means ± 1 standard error are
shown. Different letters above bars indicate significant
differences (P < 0,05).
32
CIENCIA E INVESTIGACION AGRARIA
Diptera, Hemiptera aumentaron significativamente su
abundancia en el control. Sin embargo, los insectos de
estos tres órdenes mantuvieron su abundancia en el
lugar que se fragmentó y no así Hymenoptera que la
redujo significativamente (Figura 2).
Figura 2. Abundancia de insectos según
Orden, antes (pre) y después (post) de la
fragmentación de alfalfa. Se muestran promedios ± 1 error estandar. Letras diferentes sobre las barras indican diferencias significativas (P < 0,05).
Insect order abundance, before (pre) and
after (post) alfalfa fragmentation. Means
± 1 standard error are shown. Different
letters above bars indicate significant
differences (P < 0,05).
Al analizar la respuesta de los insectos a nivel de
familias se observó la misma tendencia que a nivel de órdenes. Esto se visualiza claramente en la
Figura 3 donde la línea discontinua indica ausencia de cambios en la abundancia entre el primer y
segundo muestreo.
En el sitio que se fragmentó, las familias no cambiaron su abundancia o la disminuyeron (en o bajo
la línea discontinua), como en el caso de
Formicidae, en particular la hormiga argentina
Linepithema humile (Mayr). En cambio, la mayor parte de las familias aumentaron su abundancia en el control (i.e., sobre la línea
discontinua).
Estos resultados sugieren que, contrario a lo esperado, no existe una acumulación inmediata de
insectos en los fragmentos luego de la fragmentación. Más bien, existe un efecto inmediato negativo de la fragmentación sobre la abundancia
de insectos, inhibiendo el crecimiento
poblacional o deprimiéndolo en los fragmentos.
Este fenómeno se observó tanto en el total de
insectos como a nivel de órdenes y familias.
También existió un efecto inmediato negativo de
la fragmentación sobre la diversidad de familias.
Figura 3. Abundancia de insectos por familia, antes (pre)
y después (post) de la fragmentación de alfalfa. La línea
discontinua indica ausencia de cambios en abundancia.
Aph = Aphididae, An = Anthomyidae, Ci = Cicadellidae,
F = Formicidae, Sc = Sciaridae, Sph = Sphaeroceridae.
Insect family abundance, before (pre) and after (post)
alfalfa fragmentation. The dashed line indicates no
change in abundance. Aph = Aphididae, An =
Anthomyidae, Ci = Cicadellidae, F = Formicidae, Sc =
Sciaridae, Sph = Sphaeroceridae.
VOLUMEN 29, Nº 1, ENERO - ABRIL 2002
Estos patrones podrían explicarse mediante diferentes mecanismos. Por un lado, el mayor crecimiento
poblacional de insectos en el control podría ser el
reflejo de la dinámica natural del sistema en primavera, cuando los insectos están comenzando su plena actividad, pero también puede ser el resultado de
la inmigración de insectos desde el hábitat perdido
luego de la fragmentación. Al estar constituído por
un parche continuo de alfalfa de 5.000 m2, el tratamiento control constituye una fuente concentrada de
recursos (sensu Root 1973), lo que lo haría más atractivo para los insectos que los fragmentos de sólo 900
m2. Por otro lado, la disminución del crecimiento
poblacional de insectos en los fragmentos podría
deberse a que, al ser estos más pequeños, poseen una
mayor proporción de borde, lo que facilitaría la emigración de insectos luego de la fragmentación. Este
fenómeno ha sido demostrado en algunos grupos de
insectos tales como coccinélidos (Grez, 1997; Grez
y Prado, 2000) y concuerda también con las predicciones de la hipótesis de concentración de recursos
(Root 1973). Otro mecanismo posible sería la disminución de la sobrevivencia o reproducción de los insectos en los fragmentos al disminuir la superficie
del hábitat y los recursos necesarios para mantener
poblaciones viables. Sin embargo, es poco probable
que este efecto pudiera haberse observado en tan corto
plazo. Un último mecanismo posible sería que, producto de la acción física directa de la maquinaria
para efectuar la fragmentación, hubiese aumentado
la mortalidad de los individuos que usaban el hábitat
que se estaba destruyendo, y que su ámbito de hogar
incluía además aquellas áreas en que posteriormente
quedarían los fragmentos. Esto podría explicar tanto
la disminución significativa de la abundancia de L.
humile en los fragmentos, como también que su abundancia no aumentara en el control. Este es un insecto
social que diariamente se desplaza grandes distancias en busca de recursos (Daly et al., 1998) y cuyos
nidos o individuos en plena actividad de forrajeo
podrían haber sido destruidos por la fragmentación.
Sin embargo, en este trabajo estos mecanismos no
fueron evaluados.
Los efectos inmediatos de la fragmentación del
hábitat podrían variar en el largo plazo, pudiendo
existir fenómenos de extinción, recolonización o
33
colonización de nuevas especies, o cambios en las
interacciones ecológicas que podrían favorecer a
especies más resistentes a la fragmentación. Esto,
así como algunos de los mecanismos propuestos más
arriba, está siendo evaluado en la actualidad.
RESUMEN
La fragmentación y pérdida de la vegetación puede
afectar la abundancia de insectos. Generalmente,
fragmentos más pequeños soportan una menor abundancia de insectos debido a una menor oferta de
recursos. Sin embargo, inmediatamente después de
la fragmentación puede ocurrir una acumulación
de individuos en los fragmentos remanentes debido
a la colonización de organismos que utilizaban el
hábitat perdido. En este trabajo se evaluó experimentalmente el efecto inmediato de la fragmentación de un cultivo de alfalfa sobre la abundancia de
insectos. Entre el 21 y 25 de septiembre del 2001,
se muestrearon con trampas Barber los insectos
asociados a un cultivo de alfalfa de dos años que
cubría 5 ha. Luego de una semana, la alfalfa se
fragmentó mediante una rastra, dejando tres bloques separados por 40 m de suelo desnudo. Cada
bloque quedó constituido por 5 parches de 900 m2
separados por 20 m de suelo desnudo, sumando un
área total de alfalfa de 4500 m2. Como control se
dejó un área de alfalfa continua de superficie similar. Entre el 8 y 12 de octubre los insectos se
muestrearon nuevamente en los mismos puntos del
primer muestreo. La abundancia total de insectos
aumentó en el control y tendió a mantenerse o disminuir en los fragmentos. Esto también se observó
a nivel de órdenes y de familias, detacando la disminución de Formicidae en los fragmentos. Por lo
tanto, la fragmentación del hábitat no produjo en el
breve plazo una acumulación de insectos en los fragmentos remanentes.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a Denise Donoso, Gonzalo Cid y
Luisa Maureira por la ayuda en terreno y la separación de los insectos en el laboratorio. Andrés Fie-
34
CIENCIA E INVESTIGACION AGRARIA
rro, Enrique Rodríguez y Ernesto Prado ayudaron
con la identificación de los insectos. Este trabajo
fue financiado por el proyecto FONDECYT
1011041.
LITERATURA CITADA
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