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PATRON DE ACTIVIDAD, DIETA, ÁREA DE ACTIVIDAD Y
DISPERSIÓN DE SEMILLAS DE Alouatta seniculus EN UN FRAGMENTO
DE BOSQUE EN SAN JUAN DEL CARARE (SANTANDER).
NATALIA ALEJANDRA ALVIS ROJAS
UNIVERSIDAD DEL TOLIMA
FACULTAD DE CIENCIAS
PROGRAMA DE BILOGIA
IBAGUE-TOLIMA
2012
1
PATRON DE ACTIVIDAD, DIETA, ÁREA DE ACTIVIDAD Y DISPERSIÓN
DE SEMILLAS DE Alouatta seniculus EN UN FRAGMENTO DE BOSQUE
EN SAN JUAN DEL CARARE (SANTANDER).
NATALIA ALEJANDRA ALVIS ROJAS
Trabajo de grado presentado como requisito parcial para optar al título
de profesional en Biología
Directora
GABRIELA DE LUNA URIBE
M.Sc. Universidad Complutense de Madrid
Co-Directora
EMMA YICEL GALINDO ESPINOSA
Bióloga. (c) M.Sc.
UNIVERSIDAD DEL TOLIMA
FACULTAD DE CIENCIAS
PROGRAMA DE BILOGIA
IBAGUE-TOLIMA
2012
2
NOTA DE ADVERTENCIA
La Facultad de Ciencias, el director del trabajo de tesis y el jurado calificador
no se hacen responsables por los conceptos emitidos, ni las ideas del
presente trabajo expuestas por Natalia Alejandra Alvis Rojas.
Artículo 16, Acuerdo 032 de 1976 y Artículo 29, Acuerdo 064 de 1991,
Consejo académico de la Universidad del Tolima.
3
ACUERDO 0066 DE 2003 DEL CONSEJO DE LA UNIVERSIDAD DEL
TOLIMA
La autora concede a la Universidad del Tolima el derecho de reproducción
parcial o total de este documento, con la debida cita de reconocimiento de la
autoría y cede a la misma universidad los derechos patrimoniales con fines
de investigación, docencia e institucionales, consagrados en el artículo 72 de
la ley 23 de 1982 y las normas que la constituyan o modifiquen.
Natalia Alejandra Alvis Rojas
C.C. 65631658 de Ibagué, Tolima
Autora
4
Nota de aceptación
Firma del presidente del jurado
Firma del jurado
Firma del jurado
Ibagué, 2012
5
A mi Familia quienes me acompañaron y apoyaron
para hacer posible esto.
A Andrés Montes, quien con su amor y paciencia
compartió conmigo cada momento de este proceso.
6
AGRADECIMIENTOS
El autor expresa su sincero agradecimiento a todas las personas e
instituciones que participaron en el presente proyecto de investigación:
A Gabriela de Luna y Andrés Link por permitirme desarrollar mi trabajo de
grado con la fundación Proyecto Primates, por su confianza, apoyo
asesoramiento durante el proceso.
A Emma Yicel Galindo por su interés, asesorías y colaboración durante el
proceso.
A la Universidad del Tolima y a todos los profesores que aportaron a mi
formación profesional y personal.
A todos mis compañeros de campo especialmente a Andrés, Andrea y
Rebecca, por compartir conmigo esta grata experiencia y ante todo por su
cariño y amistad incondicional.
A Sara María Ramírez y Nathalia Fuentes, por su amistad y valiosos
concejos que me facilitaron el seguimiento de estos maravillosos primates.
A Boris Villanueva y al Laboratorio de Dendrología de la Universidad del
Tolima, por su asesoramiento botánico, importante para el desarrollo de esta
investigación.
A Gonzalo Palomino por su amistad incondicional y sus sabios y
alentadores consejos.
Al Dr. Hernán Torres, sin su apoyo difícilmente hubiese realizado este
proceso.
A la National Science Foundation, La Fundación Frank Guggenheim,
Rufford Small Grants Foundation, Ecopetrol y la Fundación Proyecto
Primates por la generosa financiación de este trabajo de investigación.
7
RESUMEN
Los primates son elementos claves para el mantenimiento de los bosques
tropicales, ya que son dispersores de semillas de una gran diversidad de
plantas, que son básicas para mantener la dinámica y sucesión de los
bosques. En actualidad una de las mayores amenazas para las especies es
la pérdida de su hábitat, por lo tanto se hace necesario estudios en áreas
fragmentadas, que permitan generar conocimiento sobre su respuesta a
estos ambientes con el fin de desarrollar los planes de manejo adecuados
para su conservación. En el presente estudio se describió la ecología básica
de los monos aulladores rojos (Alouatta seniculus) en un fragmento de
bosque en San Juan del Carare, Santander, Colombia, en el cual se
establecieron los patrones de actividad, la dieta, el área de actividad y la
dispersión de semillas de seis grupos de monos aulladores rojos. Los datos
se colectaron desde Enero del 2010 hasta noviembre del 2011, (con
excepción de algunos meses), mediante seguimientos continuos y el método
de animal focal, registrando todos los eventos comportamentales así como
los de alimentación. Durante estos seguimientos se colectaron las heces de
los monos para evaluar la dispersión de semillas. Quincenalmente se
desarrolló la revisión de transectos fenológicos para estimar la oferta de
frutos del bosque. En San Juan del Carare al igual que en otros estudios los
monos aulladores pasan la mayor parte de su día descansando (62,25 %),
seguido por las actividades de alimentación y movimiento. Las actividades
sociales se realizan en una mínima proporción, especialmente en los
momentos de descanso. Se encontró que las emisiones vocales de estos
monos no presentan un patrón claro como en otras poblaciones (al inicio de
la mañana y al finalizar el atardecer), sino que las realizan de manera
irregular y constante durante todo el día. En cuanto a su dieta los monos
aulladores se alimentaron principalmente de hojas nuevas, los frutos fueron
un ítem importante en los momentos de mayor oferta de estos en el bosque y
complementaron su dieta con flores, madera, corteza y tierra de termiteros.
Tuvieron unas de las áreas de hogar más pequeñas reportada para la
especie (entre 0.84 ha y 3,64 ha) y todos los grupos presentaron
solapamiento con uno o más grupos. Dispersaron un número considerable
de semillas (36220 semillas) de 17 especies de plantas y las distancias de
dispersión estuvieron entre 17,42 y 140,44 metros.
Palabras clave: Alouatta seniculus, actividad, dieta, área de hogar y dispersión de
semillas.
8
ABSTRACT
Primates are essential elements in the preservation of tropical native forest;
they are dispersers of a huge variety of plant´s seeds, these seeds are
elementary to support the dynamics and the forest succession. Today´s main
threat is the missing of primates habitat, in this way, researches have to been
developed in fragmented areas, by these means is possible to generate
knowledge about primates response to that studied environment, the result of
this work is a managing plan that allows to the conservation of the individuals
under consideration. The present study is focused in the analysis of the
“monos aulladores rojos” (Alouatta seniculus) basic ecology, a fragment of
the San Juan del Carare forest, Santander, Colombia. In this study were
established activity patrons, diet, home range and the seed´s dispersal of six
groups of “monos aulladores rojos” red howler monkeys in the project's field
of influence. The information data was collected in regular periods of time
from January 2010 to November 2011, through a continuous following and
under the animal focal method of study, that files registered all the
behavioural and nutritional events. Among this study, was possible the
collection of a very rich sampling of primate’s faeces used to evaluate the
seeds dispersion. Twice a month, there was the revision of the phenology
transects to estimate the fruits offer at the studied forest. In San Juan del
Carare like in other previous studies the red howler monkeys expend the
majority of their day in a routinely rest (62,25 %), followed by nutrition and
mobility. Social activities are developed in a minimal proportion especially
during the resting time. The present research, found that the vocal emissions
of the studied primates, does not have a clear pattern, as found in other
populations (at the begging of morning and in the end of the afternoon) but
they do in an irregular and constant way during the whole day. In terms of
their diet, the primates nutrition was mainly represented by new leafs, fruits as
special case in the time of high offer in the forest, as complements, flowers,
wood, bark and soil termite mounds. They had smaller living areas (around
0.84 ha and 3.64 ha) than the reported for this specie, all the primates groups
showed overlapping with one or more of the other groups. The population
studied made a considerable number of seeds dispersion (36220 seeds), of
17 species of plants with a dispersion distance among 17.42 and 140.44
meters.
.
Key words: Alouatta seniculus, activity, diet, home range, and seeds
dispersal.
9
CONTENIDO
Pág.
INTRODUCCIÓN
16
1. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA
17
2. OBJETIVOS
2.1 OBJETIVO GENERAL
2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS
18
18
18
3. MARCO DE REFERENCIA
3.1 ANTECEDENTES
3.2 ORDEN PRIMATES
3.3 GÉNERO Alouatta
3.3.1 Alouatta seniculus
3.3.1.1 Distribución y hábitats
3.3.1.2 Organización social
3.3.1.3 Dieta
3.3.1.4 Áreas de actividad
3.3.1.5 Dispersión de semillas
3.4 PRINCIPALES AMENAZAS PARA LOS PRIMATES
3.4.1 Fragmentación de los bosques y los primates.
19
19
21
21
22
23
24
24
24
24
25
25
4. METODOS
4.1 ÁREA DE ESTUDIO
4.2 METODOS DE CAMPO
4.2.1 Patrón de Actividades
4.2.2 Dieta
4.2.3 Fenología
4.2.4 Área de hogar o de actividad
4.2.5 Dispersión de semillas
4.3 ANÁLISIS DE LOS DATOS
4.3.1 Patrones de actividad
4.3.2 Dieta
4.3.3 Estimación de la oferta de frutos
4.3.4 Área de hogar
4.3.5 Dispersión de semillas
27
27
29
29
29
30
30
30
31
31
32
32
33
33
5. RESULTADOS
5.1 Composición de los grupos
5.2 PATRÓN DE ACTIVIDADES
5.2.1 Presupuesto de Actividades
5.2.2 Patrones diarios de actividad
34
34
35
35
36
10
5.2.3 Comparación de las actividades entre los grupos de estudio
5.3 DIETA Y COMPORTAMIENTO ALIMENTICIO
5.3.1 Tiempo invertido en alimentación
5.3.2 Composición de la dieta
5.3.3 Comparación del consumo de ítems entre los grupos de
Alouatta seniculus
5.3.4 Principal tipo de hoja consumida por Alouatta seniculus
5.3.5 Variación temporal en la dieta de Alouatta seniculus
5.3.6 Diversidad de la dieta
5.4 DISPONIBILIDAD DE FRUTOS EN EL BOSQUE
5.4.1 Oferta de frutos y su relación con la dieta de Alouatta
seniculus
5.5 ÁREA DE HOGAR O DE ACTIVIDAD
5.6 DISPERSIÓN DE SEMILLAS
5.6.1 Número de semillas dispersadas
5.6.2 Especies de plantas dispersadas
5.6.3 Tamaño de las semillas dispersadas
5.6.4 Distancias de dispersión y tiempos de retención
38
38
38
39
41
6. DISCUSIÓN
6.1 COMPOSICIÓN DE LOS GRUPOS
6.2 PATRÓN DE ACTIVIDADES
6.2.1 Patrones diarios de actividad
6.2.2 Comparación de las actividades entre los grupos de estudio
6.3 DIETA Y PATRÓN ALIMENTICIO
6.3.1 Composición de la dieta.
6.3.2 Comparación del consumo de ítems entre los grupos de
Alouatta seniculus
6.3.3 Tipo de hoja consumida por Alouatta seniculus
6.3.4 Variación temporal en la dieta de Alouatta seniculus
6.3.5 Diversidad de la dieta
6.4 DISPONIBILIDAD DE FRUTOS EN EL BOSQUE
6.4.1 Disponibilidad de frutos y su relación con la dieta de
Alouatta seniculus
6.5 ÁREA DE ACTIVIDAD
6.6 DISPERSIÓN DE SEMILLAS
6.6.1 Número de semillas dispersadas
6.6.2 Especies de plantas dispersadas
6.6.3 Tamaño de las semillas dispersadas
6.6.4 Distancias de dispersión y tiempos de retención
61
61
61
62
63
63
63
65
7. CONCLUSIONES
75
8. RECOMENDACIONES
76
REFERENCIAS
77
11
42
44
45
48
49
51
56
56
57
58
59
66
66
67
68
69
69
71
71
72
72
73
LISTA DE TABLAS
Pág.
Tabla 1
Proporción del área basal asignada a árboles con frutos
carnosos de acuerdo a los coeficientes de pascal y el
número de periodos de fructificación. Fuente: Autor,
2012.
32
Tabla 2
Horas de seguimiento para cada grupo de Alouatta
seniculus durante el periodo de estudio. Fuente: Autor,
2012.
34
Tabla 3
Composición de los grupos de A. seniculus estudiados en
la Hacienda San Juan del Carare. ♂ Macho; ♀ Hembra.
Fuente: Autor, 2012.
35
Tabla 4
Lista de especies consumidas por Alouatta seniculus en
San Juan de Carare, Santander. Fuente: Autor, 2012.
46
Tabla 5
Porcentaje de alimentación por familias, número de
especies y eventos de alimentación. Fuente: Autor, 2012.
47
Tabla 6
Área de hogar de los grupos de Alouatta seniculus
mediante los métodos de Kernel, Conteo de Grillas y
Mínimo Polígono Convexo. Fuente: Autor, 2012.
51
Tabla 7
Áreas de solapamiento entre los grupos de monos
aulladores en el fragmento de estudio, mediante los
Métodos de Kernel y Conteo de Grillas. Fuente: Autor,
2012.
56
Tabla 8
Muestras fecales de Alouatta seniculus colectadas
durante el periodo de estudio.
56
Tabla 9
Lista de las especies de semillas colectadas de las
muestras fecales de Alouatta seniculus. Los valores del
tamaño de semilla marcados con asterisco fueron
estimados en campo. Los valores del tamaño de semilla
sin asterisco fueron obtenidos de Cornejo & Janovec
(2010), Ríos, Giraldo, & Correa, (2004) y Roosmalem
(1985).
58
Tabla 10
Distancias de dispersión para Alouatta seniculus en San
juan del Carare.
59
12
LISTA DE FIGURAS
Pág.
Figura 1
Hembra y Macho de Alouatta seniculus en San juan del
Carare. Fuente: Autor, 2011.
22
Figura 2
Mapa de distribución de
seniculus.Fuente: UICN, 2012.
Alouatta
23
Figura 3
Ubicación del área de estudio, hacienda San Juan del
Carare, Cimitarra Santander, Colombia. Fuente:
Fundación Proyecto Primates.
27
Figura 4
Fragmento de bosque en San Juan del Carare en
diferentes periodos climáticos, a: Época seca; b: Época
de inundación. Fuente: Autor, 2012.
28
Figura 5
Sistema de senderos utilizado para el seguimiento de
primates en el fragmento de bosque en San Juan del
Carare. Fuente: Fundación Proyecto Primates.
28
Figura 6
Fotografía de muestra botánica, colectada para su
identificación. Fuente: Andrés Montes, 2011.
30
Figura 7
Patrón de actividades de Alouatta seniculus en San Juan
del Carare, porcentaje de tiempo dedicado a cada
actividad. Fuente: Autor, 2012.
36
Figura 8
Patron de actividades registrado por cada hora del día
para los grupos de Alouatta seniculus en San Juan del
Carare. (Ali= Alimentación, Des=Descanso, Mov=
Movimiento, Otr= Otros, Soc= Social, Voc= Vocalización).
Fuente: Autor, 2012.
37
Figura 9
Porcentaje de observación de actividades para cuatro
grupos de Alouatta seniculus en área de estudio. Fuente:
Autor, 2012.
38
Figura 10
Porcentaje de tiempo de alimentación por los grupos de
Alouatta seniculus (N=Número de minutos; * Grupos con
pocas horas de seguimiento). Fuente: Autor, 2012.
39
Figura 11
Hembra adulta con su cría alimentándose de madera.
Fuente: Autor, 2012.
40
13
la
especie
Figura 12
Porcentaje del tiempo de alimentación por ítem para
Alouatta seniculus durante el periodo de estudio. Fuente:
Autor, 2012.
40
Figura 13
Comparación de los ítems consumidos entre los grupos
de monos aulladores (Alouatta seniculus) en San Juan
del Carare. Fuente: Autor, 2012.
41
Figura 14
Comparación del porcentaje de tiempo de consumo de
los ítems de Hojas y Frutos entre los grupos de estudio.
Fuente: Autor, 2012.
42
Figura 15
Hembra adulta alimentándose de hojas nuevas de
Cecropia membranacea. Fuente: Autor, 2012.
43
Figura 16
Porcentaje de consumo de hojas nuevas y hojas
maduras por Alouatta seniculus en San Juan del Carare,
Santander. Fuente: Autor, 2012.
43
Figura 17
Porcentaje de consumo de hojas nuevas y maduras entre
los grupos de Alouatta seniculus. El asterisco
corresponde a grupos con pocas horas de seguimiento.
Fuente: Autor, 2012.
44
Figura 18
Variación mensual de los ítems consumidos por Alouatta
seniculus en San Juan del Carare, Santander. Los
asteriscos representan los meses con menos de 500
minutos de actividad alimenticia. Fuente: Autor, 2012.
45
Figura 19
Familias más consumidas por Alouatta seniculus en el
área de estudio. Fuente: Autor, 2012.
47
Figura 20
Especies mas consumidas por Alouatta seniculus en el
área de estudio. Fuente: Autor, 2012.
48
Figura 21
Disponibilidad de frutos carnosos en San Juan del
Carare, usando como estimativos de productividad el
número de árboles en fructificación por hectárea
(Densidad) y la suma de su área basal por periodo.
Fuente: Autor, 2012.
49
Figura 22
Porcentaje de tiempo empleado en el consumo de frutos
por Alouatta seniculus cada mes y oferta de recursos
(densidad de árboles) durante el tiempo de estudio.
Fuente: Autor, 2012.
50
14
Figura 23
Porcentaje de tiempo empleado en el consumo de frutos
por Alouatta seniculus cada mes y oferta de frutos (área
basal en m² de árboles en fruto) durante el tiempo de
estudio. Fuente: Autor, 2012.
51
Figura 24
Área de hogar de los grupos estudiados de A. seniculus
en el fragmento de bosque mediante el método de
Kernel, a: Vista de todo el fragmento; b: Vista acercada
de los grupos. Fuente: Autor, 2012.
52
Figura 25
Áreas de hogar de los grupos de Alouatta seniculus en
San Juan del Carare mediante el método de conteo de
grillas. Cada grilla representa un área de 20 m * 20 m.
Fuente: Autor, 2012.
53
Figura 26
Mapa del área de hogar de los grupos de estudio
mediante el método MPC en San Juan del Carare.
Fuente: Autor, 2012.
54
Figura 27
Área de solapamiento de los grupos de estudio mediante
el método de Kernel. Fuente: Autor, 2012.
55
Figura 28
Ubicación de semillas dispersadas por los grupos de
Alouatta seniculus en San Juan del carare. Fuente: Autor,
2012.
57
Figura 29
Ubicación de las semillas dispersadas por los monos
aulladores en el área de estudio. Fuente: Autor, 2012.
60
15
INTRODUCCIÓN
En el mundo más de la mitad de las especies de primates se encuentran en
peligro de extinción (Chapman & Perez, 2001). La cacería, las enfermedades
emergentes y la fragmentación del hábitat son las principales causas del
declive de las poblaciones de primates (Cowlishaw & Dunbar, 2000; Nunn &
Altizer, 2006). Colombia no es ajena a esta problemática, a pesar de que sus
bosques están habitados por un gran número de especies (Rylands,
Mittermeier, & Rodriguez-Luna, 1997; Defler, 2004) que lo posicionan como
el quinto país en primates Platirrinos a nivel mundial, con doce de los
dieciséis géneros existentes (Martínez & Muños, 2004), la perdida de hábitat
y la degradación ambiental ponen en riesgo la permanencia de este grupo
faunístico en el país (Hernández-Camacho & Defler, 1985; Defler, 2004).
Además son pocos los sitios que han sido muestreados adecuadamente y
las listas locales generalmente están incompletas dejando una gran brecha
en el conocimiento que obstaculiza iniciativas exitosas de conservación
(Defler & Bueno, 2010).
La especie Alouatta seniculus habita casi todo el territorio colombiano, siendo
el primate de más amplia distribución en el país, encontrándose desde el
nivel del mar hasta los 2300 m, con registros históricos a 3200 m
(Hernández-Camacho & Cooper 1976). La especie tiene una dieta folívorafrugívora (Stevenson, Quiñones & Ahumada 2000) y presenta una gran
capacidad de adaptación debida en parte a su dieta variada (Gómez-Posada,
Martínez, Giraldo & Kattan. 2002; Braza, Alvarez & Alzate, 1983, Gaulin &
Gaulin 1982). No obstante, la pérdida de hábitat constituye una de sus
principales amenazas. A pesar de tener una amplia distribución geográfica, y
una gran capacidad de adaptación a diferentes ambientes muchas de sus
poblaciones habitan bosques en peligro de desaparecer (Horwich, 1998). Por
lo tanto se hace necesario la implementación de procesos investigativos más
profundos que permitan conocer el estado real de las poblaciones así como
su biología y las estrategias ecológicas que desarrollan para enfrentar la
perdida de hábitat y con esta información diseñar los mecanismos más
adecuados para su conservación.
Dada la importancia de profundizar en el conocimiento de la especie Alouatta
seniculus, en el presente trabajo se planteó generar información sobre su
ecología en un relicto de bosque en el magdalena medio colombiano
desarrollando aspectos básicos como patrón de actividades, dieta, área de
hogar y dispersión de semillas. Es importante resaltar que el presente
estudio se desarrolló en un periodo de tiempo considerable y con un gran
número de grupos de monos aulladores (seis grupos), con lo cual se espera
aportar información valiosa para comprender la dinámica de las poblaciones
de esta especie dentro de estos bosques reducidos a fragmentos.
16
1. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA
En el Magdalena medio como en muchas otras regiones del país los bosques
húmedos tropicales son afectados por el crecimiento de las poblaciones
humanas y las presiones económicas que ello conlleva, ocasionando una
alta conversión de los bosques a un mosaico de hábitats alterados como
resultado de la incursión de actividades como la ganadería extensiva,
extracción de madera, la caza, entre otras. Algunas de las consecuencias de
estos procesos son la alteración de la disponibilidad de recursos y de la
estructura de los bosques (Pickett & White, 1985), lo cual origina cambios en
la demografía de las poblaciones de primates, aislamiento de las unidades
sociales y de los individuos, disminución del tamaño efectivo de las
poblaciones y la extinción local de estas (Cowlishaw & Dunbar, 2000; Marsh,
2003).
Pese a que el mono aullador rojo (Alouatta seniculus) es la especie de
primates con más amplia distribución en el país y no se encuentra en peligro
de extinción, muchas de sus poblaciones están siendo fuertemente afectadas
por la fragmentación del hábitat (Crockett 1998; Horwihc 1998; Defler, 2004.).
El hecho de que existan poblaciones de aulladores en remanentes boscosos
aislados, no significa que sean poblaciones viables a largo plazo debido a
problemas causados por la pérdida de recursos importantes, endogamia,
epidemias, entre otros (Estrada & Coates-Estrada, 1996).
Sin embargo, diversos estudios han encontrado que las especies del género
Alouatta presentan una gran versatilidad en estrategias alimenticias y
comportamiento social que les permite de alguna forma adaptarse a
condiciones cambiantes en su hábitat (Gaulin & Gaulin, 1982; Milton, 1998),
pese a la relativa tolerancia de A. seniculus a la fragmentación y a su
presencia en paisajes altamente alterados, es difícil establecer con certeza el
estado de sus poblaciones. Por consiguiente para evaluar su aparente
tolerancia a la fragmentación se requieren más estudios que abarquen temas
como su distribución actual y las características de sus poblaciones en
fragmentos de bosques (Valderrama & Kattan., 2006). Teniendo en cuenta lo
anterior el presente estudio busca aportar información sobre la ecología de la
especie en un fragmento de bosque la cual servirá como base para el
planteamiento y elaboración de planes de manejo y conservación para esta
especie.
17
2. OBJETIVOS
2.1 OBJETIVO GENERAL
Describir los patrones de actividad, la dieta, el área de hogar y los patrones
de dispersión de semillas de Alouatta seniculus en un fragmento de bosque
húmedo tropical, ubicado en San Juan del Carare, Santander, Colombia.
2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS
 Identificar los patrones de actividad de Alouatta seniculus en un fragmento
de bosque en San Juan del Carare.
 Describir la dieta de Alouatta seniculus en San Juan del Carare en
términos de ítems consumidos y diversidad vegetal.
 Evaluar la disponibilidad de frutos y su influencia sobre el comportamiento
alimenticio de Alouatta seniculus.
 Determinar el área de hogar de los grupos de Alouatta seniculus en el
fragmento de estudio.
 Describir los patrones de dispersión de semillas consumidas por A.
seniculus en el sitio de estudio.
18
3. MARCO DE REFRENCIA
3.1 ANTECEDENTES
Alouatta seniculus es uno de los primates neotropicales más estudiados,
muchos trabajos realizados con esta especie abordan una gran variedad de
aspectos de su biología, entre ellos su anatomía y fisiología, ecología,
filogenética y evolución, comportamiento y organización social (Stevenson,
2010). Braza y colaboradores (1983) realizaron un estudio sobre los hábitos
alimenticios de los monos aulladores rojos, para esto analizaron los
contenidos estomacales de 63 individuos y 380 muestras fecales de una
población en los llanos de Venezuela. Como resultado obtuvieron que los
aulladores son estrictamente vegetarianos, consumiendo flores, frutos y
hojas, en su mayoría de leguminosas y lianas.
Soini (1992), desde 1979 hasta 1992 estudio la ecología de Alouatta
seniculus en la Reserva Nacional Pacaya-Samiria, Perú, encontrando que los
grupos estaban compuestos por 2 a 11 individuos, la dieta estuvo
conformada por hojas y yemas (53%), frutos (40%) y flores (6%). Además
observó que las proporciones de los diferentes componentes vegetales en la
dieta variaban según la estacionalidad, teniendo un mayor consumo de hojas
durante toda la estación seca e inicios de la estación lluviosa; los frutos
constituyeron el principal recurso alimenticio durante la estación lluviosa y al
finalizar dicha estación el consumo de hojas y frutos tuvo igual frecuencia.
En la Guyana Francesa, Julliot y Sabatier (1993), estudiaron el
comportamiento de alimentación y las preferencias alimenticias de un grupo
de A. seniculus durante dos años. Los monos aulladores utilizaron 195
especies de plantas dentro de 47 familias. El alimento más consumido fueron
las hojas jóvenes (54%), seguido de frutos maduros (21.5%) y flores (12.6%).
Además incluyeron otros ítems como: hojas maduras, frutos inmaduros,
termiteros, corteza y musgo.
Julliot (1996), durante dos años estudio la dispersión de semillas por un
grupo de monos aulladores en un bosque tropical húmedo en la Guyana
Francesa y encontró que dispersan las semillas de más de 100 especies de
plantas (cerca del 95% de las especies de plantas que consumen), el tiempo
de retención de las semillas en el tracto digestivo fue en promedio 20,6 horas
y las distancias de dispersión fueron en promedio 260 metros.
Andresen (2002) en su estudio en la selva amazónica brasileña encontró que
el número de especies de semillas que fueron consumidas, defecadas y
dispersadas por los monos aulladores fue bastante alto encontrando 137
especies de semillas en las muestras fecales tomadas durante 25 meses de
19
investigación, concluyendo que los monos aulladores en la Amazonía Central
son dispersores de alta prevalencia de la comunidad vegetal.
En Colombia encontramos algunos estudios como los realizados por Gaulin y
Gaulin (1982) quienes estudiaron el comportamiento y la ecología de
Alouatta seniculus en la reserva Meremberg en el Huila a 2300 metros,
reportaron que los monos invierten el 78,5% de su tiempo en descanso,
12,7% alimentándose y 5, 6% en movimiento, además reportaron que las
preferencias alimentarias cambian notablemente durante el período del día,
con fuentes de alta energía (frutos) principalmente en la mañana y fuentes
ricas en proteínas (hojas) en la tarde.
Stevenson et al. (2000) en la Macarena, durante 13 meses evaluaron la
relación entre la abundancia de frutos y las estrategias alimenticias en cuatro
especies de primates, entre ellas A. seniculus. Concluyeron que estas cuatro
especies difieren en su dieta, patrones de actividad y uso de los bosques; A.
seniculus descansó un 58% del tiempo total e invirtió 23% de su tiempo en
alimentarse, seguido de movimiento (16%) y otras actividades (3%). La dieta
fue altamente folívora-frugívora compuesta en un 56% de partes vegetativas
y un 43% de frutos.
Palacios y Rodríguez (2001), durante 10 meses estudiaron el área de
actividad y el uso del espacio de un grupo de monos aulladores rojos en un
bosque húmedo al oriente de la Amazonía Colombiana en la Estación
Biológica Caparú y registraron para el grupo un área de actividad de 182 ha,
observando una densidad de 4 ind/Km2 las cuales no se solaparon con
ningún otro grupo de aulladores, también encontraron que las áreas más
intensamente utilizadas fueron aquellas donde se concentraban el mayor
número de árboles de alimentación.
Gómez-Posada, Martínez & et al. (2007), estudiaron por un periodo de seis
meses los patrones de uso del espacio de cinco tropas de monos aulladores
en los Andes colombianos y observaron que las áreas de actividad de los
diferentes grupos variaron de 10 a 3 ha, las distancias recorridas diariamente
fueron entre 554 y 248 metros y su densidad poblacional de 0,72 individuos y
0.1 individuos por ha.
Giraldo et al. (2007) en el Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya en los
Andes Colombianos estudiaron el patrón de uso de recursos y el rol como
dispersores de semillas de tres grupos de monos aulladores y registraron que
se alimentaban de 48 especies de árboles principalmente de frutos y hojas y
en menor medida de flores. Dispersaron un promedio de 2,3 especies de
semillas por muestra fecal, a una distancia promedio de 116 metros.
20
Palma et al. (2011), estudiaron durante 12 meses dos grupos de Alouatta
seniculus en un fragmento de bosque andino y encontraron que el área de
rango de hogar utilizado por cada grupo fue de 10,5 y 16,7 hectáreas.
3.2 ORDEN PRIMATES
Los primates son un grupo diverso que contiene alrededor de 230 especies
(Cowlishaw & Dunbar, 2000), este orden se divide en dos subordenes:
Strepsirhini y Haplorhini, dentro de este último se encuentran el infraorden
catarrhini o primates del viejo mundo y los platyrrhini o primates del nuevo
mundo (Defler, 2004). Los primates neotropicales desarrollaron
características muy diversas que contrastan con el grupo de los catarrhini,
esto como resultado de un proceso evolutivo aislado que se inició en el
oligoceno, hace 35 millones de años al separarse la isla continente que en
aquella época se conformaba por toda América del sur (Defler, 2004). Las
variaciones incluso entre los mismos platyrrhini son muchas y abarcan
diferentes niveles como el morfológico, en el uso de hábitat, en estrategias
de forrajeo y adaptaciones anatómicas. Razón por la cual son considerados
como uno de los grupos más diversos y exitosos a nivel taxonómico,
comportamental y anatómico (Garber & Estrada, 2008).
3.3 GÉNERO Alouatta.
El género Alouatta pertenece a la familia Atelidae y subfamilia Alouattinae
(Defler, 2004). Se reconocen nueve especies de primates dentro de este
género: Alouatta seniculus, Alouatta sara, Alouatta nigerrima, Alouatta
belzebul, Alouatta guariba, Alouatta pailliata, Alouatta coibensis, Alouatta
caraya y Alouatta pigra (Rylands et al. 2000) y presenta la más amplia
distribución entre todos los monos del nuevo mundo, encontrándose desde
Veracruz México hasta el norte de la Argentina (Crokett & Eisemberg, 1987).
Estos primates son considerados como una de las especies más grandes del
Neotrópico y se caracterizan por tener una de las vocalizaciones más fuertes
de la naturaleza, debido a la modificación del hueso hioides que funciona
como cámara de resonancia (Defler 2004; Neville, Glander, Braza, & Rylads,
1988). Presentan un marcado dimorfismo sexual siendo los machos
generalmente más grandes que las hembras, con una barba más larga y con
grandes testículos que permiten su identificación (Defler, 2004).
Los monos aulladores son principalmente folívoros-frugívoros, es decir que
obtienen casi todo su alimento de plantas, dividiendo su dieta
e s e n c i a l m e n t e entre hojas y frutos (Estrada, 1984; Braza et al. 1983;
Milton, 1980). Como consecuencia del alto consumo de hojas son de hábitos
lentos, poco desplazamiento y bajos porcentajes de actividad. Las distancias
21
en los movimientos podrían depender de la distribución de los recursos
alimenticios y la estructura del bosque donde habitan (Estrada, 1984; Milton,
1980). Durante la época de escasez ahorran energía y se alimentan de los
recursos más abundantes, pero no necesariamente nutritivos; esta situación
implica una disminución en la calidad de la dieta, a cambio de evitar el
desgaste energético por la búsqueda de alimentos de mejor calidad. Se les
ha denominado “minimizadores de viaje” (Milton, 1980).
3.3.1 Alouatta seniculus. La especie Alouatta seniculus, se caracteriza por
ser uno de los primates más grandes de Colombia puede alcanzar una
longitud de cabeza-cuerpo de 44 a 69 cm y 54 a 79 cm para la cola, esta es
prensil y lo suficientemente fuerte como para soportar el peso de su cuerpo,
que para los machos promedia los 7.5 kg y en las hembras los 6.3 kg (Defler,
2004). El color predominante en su pelaje es caoba rojizo y algunos
individuos presentan una tonalidad desde naranja brillante hasta dorado
rojizo en la espalda, el lomo y la porción distal de la cola. Su cabeza es
grande con la cara desnuda y de color negro y solamente presenta pelaje
sobre su barbilla la cual crece hacia adelante a manera de barba (Defler,
2004; Emmons, 1997) (Figura 1).
Figura 1. Hembra y Macho de Alouatta seniculus en San juan del Carare.
Fuente: Autor, 2011.
22
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23
3.3.1.2 Organización social. Esta especie de primates conforma grupos con
tamaños que pueden variar desde 2 hasta más de 16 individuos con un
tamaño promedio de 6 a 9 individuos (Defler, 2004; Hernández–Camacho &
Cooper, 1976). Estos son grupos sociales que generalmente contienen un
macho adulto dominante que suele ser el más viejo, de 1 a 2 machos adultos
subordinados y varias hembras adultas con sus crías (Defler, 2004; Soini,
1992). Los machos subadultos generalmente se dispersan a otras tropas, en
ocasiones las hembras también migran (Defler, 2004), sin embargo las
hembras de esta especies tienden a permanecer en su grupo natal (Crockett,
1996). La composición y el tamaño de los grupos pueden estar relacionados
con la abundancia y disponibilidad de recursos (Crockett, 1985).
3.3.1.3 Dieta. Para su alimentación Alouatta seniculus utiliza frecuentemente
los estratos medios (Cuervo, Barbosa, & De La Ossa, 1986) o los estratos
superiores (Stevenson & Quiñones, 1993). Su dieta es principalmente
folívora-frugívora e incluye el consumo de hojas jóvenes y frutos, también
regularmente se puede alimentar de hojas maduras, flores y ocasionalmente
de termiteros y cortezas (Gaulin & Gaulin, 1982; Julliot & Sabatier, 1993). Los
frutos son los de mayor preferencia y el consumo de estos puede variar con
la estacionalidad pudiendo ser altamente frugívoros en la época de mayor
oferta (Stevenson et al., 2000). Dentro de las familias más comunes de
plantas consumidas por el género Alouatta se encuentran Moraceae,
Sapotaceae, Lauraceae, Cecropiaceae, Anacardiaceae; los aulladores tienen
una marcada tendencia a utilizar la familia Moraceae como fuente de
alimento, esta familia ocupa una importante proporción en la dieta de la
mayoría de las poblaciones estudiadas hasta el momento (Estrada, 1984,
Gaulin & Gaulin 1982, Milton, 1980; Silver, Ostro, Yeager & Horwich, 1998).
3.3.1.4 Áreas de actividad. Sus áreas de actividad por lo general se han
reportado que varían entre 4 ha y 25 ha (Defler, 2004), aunque pueden
sobrevivir en rangos de hogar tan pequeños incluso menores de 1 hectárea
(Gilbert, 2003;) y tan grandes como 182 ha (Palacios & Rodríguez, 2001). La
variación en el tamaño del área de hogar parece estar relacionada con la
oferta de alimento y la calidad del hábitat (Milton, 1980). Las áreas pequeñas
encontradas en la mayoría de estudios sobre este primate se han asociado
con la preferencia que muestran los aulladores por el consumo de hojas, si
bien es un recurso de baja calidad nutricional, se encuentra amplia y
uniformemente distribuido en los bosques tropicales (Braza et al, 1983;
Gaullin & Gaullin, 1982; Milton, 1980). Otro factor que puede influir en el
tamaño de las áreas de actividad es la densidad poblacional, dado que los
rangos de hogar de los monos aulladores puede decrecer cuando las
densidades poblacionales incrementan (Crockett & Eisenberg, 1987).
3.3.1.5 Dispersión de semillas.
Alouatta seniculus presenta el
comportamiento social de defecar en grupo, todos a la vez (Defler, 2004) y
las letrinas son estables a lo largo del tiempo; estas son algunas de las
24
razones por las cuales los monos aulladores han sido considerados como
dispersores de baja calidad y poco eficaces, ya que sus defecaciones
resultan en grandes agregaciones de semillas y estiércol en el suelo del
bosque (De Figueiredo, 1993; Howe, 1980). Esta distribución espacial de las
semillas implica una desventaja para las plantas ya que la mortalidad
aumenta debido a la alta densidad de semillas y plántulas en los sitios de
defecación (Howe, 1986). Sin embargo se ha planteado que en zonas
fragmentadas los aulladores cumplen una importante función como
dispersores de semillas ya que por su flexibilidad ecológica tienen la
capacidad de usar bosques relativamente degradados y en sus
desplazamientos diarios pueden mover semillas contribuyendo así a la
regeneración natural de estos bosques (Giraldo, et al. 2007).
3.4 PRINCIPALES AMENAZAS PARA LOS PRIMATES
La cacería, las enfermedades emergentes, el tráfico de mascotas, la
conversión del hábitat y la fragmentación ocasionan el decline global de las
poblaciones de primates (Nunn & Altizer, 2006), más de la mitad de las
especies se encuentran en peligro de extinción (Chapman & Peres, 2001),
siendo la fragmentación y la transformación del hábitat original las principales
amenazas para su supervivencia (Cowlishaw & Dunbar 2000).
3.4.1 Fragmentación de los bosques y los primates. En el mundo la
creciente expansión de las poblaciones humanas junto con la presión
económica están ocasionando la acelerada conversión de los bosques
(principalmente los tropicales) en un mosaico de hábitats alterados y
remanentes o parches aislados (Tabarelli, Silva & Gascon, 2004). La
fragmentación en ecosistemas terrestres se inicia con la formación de claros
o perforación de la matriz vegetal por efecto de la colonización humana o por
la extracción de recursos. Al principio la matriz permanece como vegetación
natural viéndose ligeramente afectadas la composición de especies y
patrones de abundancia. Pero a medida que el tamaño de los claros se
incrementa pasan a convertirse en la matriz, rompiéndose así la conectividad
de la vegetación original y la matriz pasa de ser bosque a ser un ambiente
alterado por el hombre; este cambio en la configuración del paisaje afecta
negativamente la supervivencia de las especies implicadas obteniendo en
último término extinciones locales o regionales (Fahrig, 2003).
La mayoría de las especies de primates son altamente vulnerables a la
fragmentación del hábitat, muchas de sus poblaciones están confinadas a
selvas en el trópico, de manera que la destrucción de este hábitat ha sido
una de las principales problemáticas causantes de la amenaza a este grupo
de mamíferos (Cowlishaw & Dunbar, 2000). Un elevado porcentaje de la
distribución de especies de primates actualmente se ven confinados a
paisajes altamente fragmentados o en proceso de fragmentación, debido a
25
esto la supervivencia de una gran parte de las poblaciones de estos primates
depende de su capacidad para adaptarse a vivir en ambientes intervenidos
por el hombre (Chapman, Lawes, Naughton & Gillespie, 2003).
Los aulladores han sido citados como un taxón relativamente tolerante a la
perturbación del hábitat (Bicca-Marques, 2003), dado que están presentes en
fragmentos de bosque donde otras especies de primates neotropicales (por
ejemplo Ateles spp.) no pueden sobrevivir (Estrada & Coates-Estrada, 1996;
Gilbert, 2003). Sin embargo, Arroyo-Rodríguez y Dias (2010), en su revisión
bibliográfica concluyeron que la pérdida de hábitat afecta negativamente la
distribución, la abundancia y la permanencia de los monos aulladores en
habitas fragmentados. Probablemente porque al disminuir el área del hábitat
disminuye la disponibilidad de alimentos y aumenta el estrés fisiológico
(Martínez-Mota, Valdespino, Sánchez-Ramos & Serio-Silva, 2007), lo cual
puede llevar a una reducción del tamaño de las poblaciones, por
consiguiente afectar negativamente la permanencia de los aulladores debido
a que poblaciones pequeñas son más susceptibles a amenazas por procesos
estocásticos tales como epidemias y estocasticidad genética (Cowlishaw &
Dunbar, 2000). Por lo tanto aunque los aulladores tengan una alta capacidad
de recuperación (Bicca-Marques, 2003) que les permite vivir en hábitats muy
alterados, la transformación del hábitat asociado con actividades humanas,
eventualmente dará como resultado la extinción local de muchas poblaciones
de monos aulladores (Arroyo-Rodríguez & Dias, 2010).
26
4. MÉTODOS
4.1 ÁREA DE ESTUDIO
El área de estudio se encuentra localizada en la hacienda San Juan del
Carare en el municipio de Cimitarra, departamento de Santander; su
ubicación geográfica es 6º 42’ 58.20" N y 74º 08’ 02.71" y está a una altitud
de 92 m (Figura 3). El lugar se caracteriza por presentar varios fragmentos
de bosque húmedo tropical, sabanas inundables estacionalmente por el Río
Magdalena, y zonas transformadas en pastizales para la ganadería.
Figura 3. Ubicación del área de estudio, hacienda San Juan del Carare,
Cimitarra Santander, Colombia.
Fuente: Fundación Proyecto Primates.
La región tiene un régimen climatológico de dos épocas secas (junio a
agosto y diciembre a febrero) y dos épocas húmedas (marzo a mayo y
septiembre a noviembre). Presenta una precipitación media anual de
aproximadamente 3458 mm, la temperatura promedio es de 27.9 ºC y la
humedad relativa del 80% (IDEAM, 2010). Durante los periodos de lluvia se
27
acumulan grandes cantidades de agua ocasionando inundaciones en
extensas áreas por semanas o incluso meses (Figura 4).
Figura 4. Fragmento de bosque en San Juan del Carare en diferentes
periodos climáticos, a: Época seca; b: Época de inundación.
Fuente: Autor, 2012.
El trabajo se llevó a cabo en un fragmento de bosque de aproximadamente
65 hectáreas, ubicado en un área estacionalmente inundable limitado al este
por el río San Juan, al oeste por sabanas inundables y al norte y sur por
potreros para la alimentación del ganado. Para la ubicación en este
fragmento se diseñó un sistema de 8 senderos de una longitud total de 8,6
Km. Cada sendero se representó con una letra, y estos se marcaron cada 25
metros con la letra que lo representa y el número de metros correspondiente
(Figura 5).
Figura 5. Sistema de senderos utilizado para el seguimiento de primates en
el fragmento de bosque en San Juan del Carare.
Fuente: Fundación Proyecto Primates.
28
4.2 METÓDOS DE CAMPO
Los datos obtenidos para el patrón de actividades, la descripción de la dieta,
dispersión de semillas y área de hogar de Alouatta seniculus en San Juan
del Carare corresponden a seguimientos realizados a 6 grupos (C0, C1, C2,
C3, De I) en el mismo fragmento, desde Enero del 2010 hasta Noviembre del
2011; como complemento al estudio se analizaron datos tomados por los
investigadores que trabajaron para la Fundación Proyecto Primates durante
este mismo periodo de tiempo. Es importante anunciar que la continuidad en
el registro de los datos se vio afectada debido a problemas de inundaciones
durante estos años.
4.2.1 Patrón de Actividades. Para la colecta de los datos comportamentales
de los monos aulladores se empleó una modificación de los métodos
desarrollados por Altamann (1974). Se hicieron seguimientos continuos con
muestreo de animal focal por periodos largos, desde las 6:00 a las 18:00
horas. Cada grupo se siguió por tres días consecutivos, se escogió un
individuo y utilizando binoculares y libreta de campo se registró su actividad
cada 5 minutos así como cualquier comportamiento social o vocalización que
ocurrió entre los puntos instantáneos de muestreo. Los datos
comportamentales y de patrón de actividades se registraron bajo 6
categorías: Alimentación, Movimiento, Descanso, Actividad social, Otros no
sociales y vocalización, a su vez cada una de estas categorías se dividieron
en subcategorías más específicas. Los datos se registraron utilizando un
sistema de códigos que facilitaron y agilizaron el proceso.
4.2.2 Dieta. Para la cuantificación de la dieta se registró la hora de inicio y
terminación de cada evento de alimentación del animal focal. Al observar al
animal focal entrar a una fuente de alimentación, árbol o liana, se registró el
tiempo de duración del evento en minutos, la especie de la cual se alimentó y
el ítem consumido (p.e Hojas, frutos, flores, madera). También se registró la
circunferencia a la altura del pecho (CAP) y la ubicación espacial del árbol,
para esto se utilizó el sistema de senderos marcados cada 25 metros,
mapeados y georeferenciados. Además se marcaron los árboles o lianas de
los que se alimentaron por más de tres minutos utilizando cinta flagging azul
con una placa metálica que llevaba un número secuencial y las iniciales de la
especie que lo consumió. Estos árboles se mapearon y se referenciaron con
GPS.
De los árboles o lianas marcados, posteriormente se tomaron muestras
botánicas acompañadas de fotografías (figura 6), se prensaron, se
almacenaron en alcohol al 70 % y posteriormente se llevaron al herbario de
la Universidad de los Andes y allí con ayuda del profesor Pablo Stevenson se
identificaron; algunas fueron llevadas al Laboratorio de Dendrología de la
Universidad del Tolima donde fueron determinadas.
29
Figura 6. Fotografía de muestra botánica, colectada para su identificación.
Fuente: Andrés Montes, 2011.
4.2.3 Fenología. Para conocer la oferta alimenticia del bosque se utilizó la
metodología de transectos fenológicos desarrollada por Stevenson (2004),
en su estudio de patrones fenológicos en el parque Tinigua.
Se muestrearon ocho senderos con un ancho aproximado de dos metros y
una longitud total de 6,457 Km, se recorrieron revisando los frutos y flores en
el suelo y se buscó el posible árbol parental, seguidamente se hizo una
estimación visual del número de frutos así como el estado en el que se
encontraba la cosecha (iniciando, medio o finalizando). Para cada árbol
parental se realizaron mediciones del CAP, se registró su ubicación teniendo
en cuenta la distancia perpendicular al transecto y su dirección (lado
izquierdo o derecho). Además se tomaron fotografías de los frutos y se
colectaron muestras para su identificación.
4.2.4 Área de hogar o de actividad. Para la estimación área de hogar de los
grupos estudiados, durante el seguimiento del animal focal se registró la
ubicación del grupo cada 15 minutos; medida lo más preciso posible con
metros y ángulo desde un punto de referencia (senderos o árboles de
alimentación).
4.2.5 Dispersión de semillas. Durante el seguimiento del animal focal se
recolectaron las muestras fecales, se registró la hora y ubicación de dicho
evento. Cuando no fue posible colectar las muestras fecales de manera
individual se recogieron todas las muestras fecales del grupo como un solo
evento. Para cada muestra se tomó la hora, su ubicación, se le asignó un
número secuencial correspondiente y se identificó el individuo que defecó o
30
el grupo. Las muestras se colectaron en bolsas plásticas que se marcaron
con sus números secuenciales y las iníciales del investigador.
Posteriormente en la estación las muestras fueron lavadas separando la
materia fecal de las semillas, estas se contaron y se identificaron las
especies que fueron dispersadas, aquellas desconocidas se asociaron a una
morfo-especie y se determinaron posteriormente con la ayuda de
investigadores botánicos. Para facilitar el conteo de las semillas muy
pequeñas (< 3mm) se utilizaron las siguientes categorías: x= 0-49 (semillas),
xx= 50-200 (semillas) y xxx= + 200(semillas) (Link & Di Fiore, 2006).
Para estimar las distancias de dispersión desde los arboles parentales se
registró la hora y ubicación de los eventos de alimentación de frutos de algún
árbol en particular, y se tuvo presente la ubicación del sitio donde fueron
defecadas las semillas, asimismo teniendo en cuenta que los monos
presentaran un solo evento de alimentación de un árbol en particular, se tuvo
presente la hora de la ingesta así como la hora de la defecación y de esta
manera se hallaron los tiempos de retención. Teniendo en cuenta que el
tiempo de retención en el tracto digestivo para la especie es de
aproximadamente 20 horas (Andresen, 1999; Julliot, 1996a; Yumoto, Kimura
& Nishimura, 1999), se hicieron los seguimientos del grupo durante tres días
seguidos. Los puntos obtenidos fueron ubicados en un mapa del área de
estudio en donde las distancias de dispersión se representan con una línea
recta entre los puntos.
4.3 ANÁLISIS DE DATOS
Para todos los análisis estadísticos se utilizó el programa estadístico SPSS.
Para realizar las comparaciones solo se usaron los datos obtenidos de los
grupos C0, C1, C2 y C3 , no se tuvieron en cuenta los datos de los grupos D
e I debido a las pocas horas de seguimiento.
4.3.1 Patrones de actividad. El porcentaje dedicado por los micos a cada
actividad se obtuvo de la siguiente manera: % de actividad = (n1 * 100) / N.
Donde n1 es el número de veces que se registró cada actividad y N es el
número total de registros de todas las actividades.
Para determinar si los monos aulladores dedicaron la misma proporción de
tiempo total a cada actividad se realizó una prueba de bondad de ajuste con
el test de G (Sokal & Rohlf, 2000; Stevenson et al., 2000).
Para establecer si hubo diferencia en la proporción del tiempo dedicado a las
actividades por cada grupo se realizaron comparaciones con la prueba de
Kruskal-Wallis para datos no paramétricos.
31
4.3.2 Dieta. Se calculó la proporción de los ítems dietarios y las especies de
plantas consumidas, basado en el total del tiempo invertido en alimentación
por los individuos focales. Para determinar si existen diferencias significativas
en el consumo de los ítems se realizó la prueba Kruskal-Wallis.
Para determinar si entre los grupos de estudio hubo diferencias significativas
en frente al consumo de los ítems se realizaron comparaciones por medio de
la prueba de kruskal-wallis, por cada ítem entre los seis grupos. Para
establecer entre cuales grupos existe diferencias en el consumo de los ítems
se realizó la prueba a-posteriori de Tukey.
Para evaluar el tiempo dedicado al tipo de hoja se utilizó la prueba de
Kruskal-Wallis
4.3.3 Estimación de la oferta de frutos. Para la oferta de frutos (fenología) se
utilizaron dos variables como estimativos de abundancia: el número de
individuos en fruto por hectárea (densidad) y el área basal de los árboles
fructificando en cada periodo. El aporte del área basal de un árbol en fruto a
la producción se estimó asumiendo que tienen una distribución triangular de
sus periodos de fructificación, por tal razón a los árboles que se encontraron
en producción de frutos por más de un periodo, se les distribuyo su área
basal en el número de periodos de producción, para ello se asigna una
proporción del área a cada periodo siguiendo los coeficientes del triángulo de
pascal (Tabla 1). Los estimativos se escogieron por la alta correlación
reportada en otros estudios (Stevenson, 2001).
Tabla 1. Proporción del área basal asignada a árboles con frutos carnosos
de acuerdo a los coeficientes de pascal y el número de periodos de
fructificación.
Periodos
1 periodo
2 periodos
3 periodos
4 periodos
5 periodos
6 periodos
7 periodos
8 periodos
9 periodos
10 periodos
11 periodos
12 periodos
Proporción (Área basal)
1
0,5
0,25
0,17
0,11
0,08
0,06
0,05
0,04
0,03
0,03
0,02
0,5
0,5
0,33
0,22
0,17
0,13
0,1
0,08
0,07
0,06
0,05
0,25
0,33
0,33
0,25
0,19
0,15
0,12
0,1
0,08
0,07
0,17
0,22
0,25
0,25
0,2
0,16
0,13
0,11
0,1
0,11
0,17
0,19
0,2
0,2
0,17
0,14
0,12
0,08
0,13
0,15
0,16
0,17
0,17
0,14
Fuente: Autor
32
0,06
0,1
0,12
0,13
0,14
0,14
0,05
0,08
0,1
0,11
0,12
0,04
0,07 0,03
0,08 0,06 0,03
0,1 0,07 0,05 0,02
Con el fin de establecer el área de muestreo (AM) se consideró la distancia
promedio de todos los individuos en fruto durante el periodo de estudio con
respecto a los transectos y la longitud total de los mismos, de la siguiente
manera:
AM = DPT * LT
Donde DPT es la distancia promedio de los árboles en fruto al transecto y LT
es la longitud total de los transectos (Stevenson et al, 2004).
Para establecer la existencia o no de una correlación entre el consumo de
frutos y la oferta de estos, se realizó la prueba de Spearman considerando el
porcentaje de consumo de frutos por mes y los dos estimativos de
productividad (promedio de densidad de árboles en fruto por mes y la suma
del área basal de árboles en fruto por mes).
4.3.4 Área de hogar. Para estimar el área de actividad se utilizaron tres
métodos diferentes, Kernel, Mínimo Poligono Convexo (MPC) y Método por
conteo de grillas. Para realizar los análisis de los métodos de Kernel (95, 50
%) y MPC se utilizó las extensiones Animal Movement, Home Range y
Spatial Analyst del programa ArcView 3.3 (Boyle, Lourenço, Da Silva &
Smith, 2009). Para establecer el área de hogar mediante el método de
conteo de grillas (Dixon y Chapman 1980) se usó la extensión CivilCAD del
programa AUTOCAD, cada celda tuvo una medida de 20 * 20 metros.
Para el presente estudio solo se discutirá los resultados obtenidos con el
Método de Kernel y el Método de conteo de grillas, el método de MPC se
incluyó ya que es uno de los estimadores más antiguos y simples de área de
hogar, y además ha sido uno de los métodos más utilizados en estudios
pioneros. Sin embargo no será usado para la discusión por su incapacidad
para distinguir entre las áreas de mayor y menor uso, así como la
sobreestimación del área real que pueden estar usando los monos ya que
incluye áreas nunca visitadas o inexistentes como los ríos y lagos (Seaman,
Millspaugh, Kernohan, Brundige, Raedeke, & Gitzen, 1999). Para determinar
si existe una relación entre el tamaño del área de hogar y el tamaño de los
grupos se realizó la prueba de correlación de Spearman.
4.3.5 Dispersión de semillas. Para estimar el porcentaje de semillas
dispersadas de cada especie vegetal por los monos aulladores en el lugar de
estudio, se utilizó la siguiente fórmula: % de semillas= (x1 * 100)/ N. Donde
x1 es el número de semillas encontradas en las muestras fecales para la
especie “1” y N el número total de semillas encontradas en las muestras.
Para determinar el patrón espacial de dispersión de semillas, se calcularon
las coordenadas UTM y se introdujeron en el software ArcView 3.3.
33
5. RESULTADOS
En total se lograron 1459,5 horas de observación directa distribuida en los
diferentes grupos (Tabla 2). Un 3,9 % del tiempo total de seguimiento fue
dedicado a grupos sin identificar, la mayoría de este tiempo durante el
proceso de reconocimiento y habituación.
Tabla 2. Horas de seguimiento para cada grupo de Alouatta seniculus
durante el periodo de estudio.
Grupos
0
C0
C1
C2
C3
D
I
Total
Horas de
seguimiento
57,5
392,1
174,4
549,4
159,1
41,0
86,2
1459,5
Fuente: Autor
5.1 COMPOSICIÓN DE LOS GRUPOS.
En la Tabla 3 se muestra la composición final de los grupos observados en el
presente estudio, con un total de 42 individuos; 10 pertenecientes al grupo
C0, 5 al grupo C1, 10 al grupo C2, 7 al grupo C3, 5 al grupo D y 5
correspondientes al grupo I. Cabe anotar que durante el tiempo de estudio se
presentaron cambios en las composiciones de los grupos (nacimientos,
muertes y desapariciones). La composición general de los grupos fue de 1 a
3 machos adultos, de 1 a 4 hembras adultas con sus crías, 1 subadulto, 1
juvenil y de 1 a 3 infantiles; en cuanto a la proporción de sexo fue mayor para
las hembras (1: 06) y la proporción de hembras adultas por individuos
inmaduros (juveniles e infantiles) fue 1: 1,07.
Se identificó la mayoría de los individuos usando marcas distintivas como
cicatrices faciales y corporales, lunares, forma, tamaño y color de los
genitales, tamaños de los individuos, asociación entre individuos, entre otros.
34
Tabla 3. Composición de los grupos de A. seniculus estudiados en la
Hacienda San Juan del Carare. ♂ Macho; ♀ Hembra.
Grupo
Adulto
♂
♀
C0
C1
C2
C3
D
I
Total
2
1
3
1
1
1
9
3
1
4
4
2
2
16
Sub-adulto
♂
♀
1
Juvenil
♂
♀
Infantil
♂
♀
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
2
2
3
2
3
2
1
1
1
1
6
Total
10
5
10
7
5
5
42
Fuente: Autor
5.2 PATRÓN DE ACTIVIDADES
5.2.1 Presupuesto de Actividades. La mayoría de las actividades realizadas
por los monos aulladores se hicieron de forma grupal y de manera sincrónica
por la mayoría de los miembros de los grupos. Habitualmente los individuos
se alimentaron del mismo recurso en el mismo árbol. Igualmente se
desplazaron juntos por rutas preestablecidas, por lo general, en fila un
individuo tras otro. La actividad de descanso también se realizó de manera
grupal, algunas veces todos los miembros en el mismo árbol y en otras
ocasiones ciertos individuos se dispersaron a árboles cercanos al grupo.
En total se obtuvieron 15747 registros instantáneos. La principal actividad
desarrollada por los monos fue el descanso con un porcentaje de 62,25%
(9812 registros), en segundo lugar la alimentación con un 19,59% (3803
registros), en tercera posición la actividad de movimiento con el 14,07%
(2206 registros). Las actividades que se realizaron con menor frecuencia
fueron vocalización con un 2,13% (339 registros), social 1,21% (196
registros) y finalmente un 0,73% (111 registros) lo dedicaron a otras
actividades (Figura 7). Los monos aulladores destinaron proporciones de
tiempo significativamente diferentes a cada uno de los comportamientos
registrados (G= 23655,11; gl=16216; p<0,05).
35
Figura 7. Patrón de actividades de Alouatta seniculus en San Juan del
Carare, porcentaje de tiempo dedicado a cada actividad.
Fuente: Autor
5.2.2 Patrones diarios de actividad. Para todos los grupos estudiados la
actividad de descanso tuvo los valores más altos a lo largo del día,
presentando tres picos, iniciando en la mañana, al medio día y al atardecer.
Los grupos C3, D e I, presentaron un pico adicional en la media mañana
(9:00-10:00 horas).
La alimentación fue la segunda acitividad más realizada por los monos
aulladores, en general, todos los grupos se alimentaron principalmente en
dos picos, el primero en la mañana entre las 8:00 h y 10:00 h y el segundo
en horas de la tarde desde las 15:00 h hasta las 17:00 h, generalmente cada
periodo de alimentación fue seguido por un periodo de descanso de una hora
o más. En cuanto al movimiento se observó que comunmente precedió a la
actividad de alimentación, por lo tanto para la mayoría de los grupos ambas
actividades mostraron un patrón similar. En lo correspondiente a las
actividades Social, Otros y Vocalización, todos los grupos presentaron
valores muy bajos y en algunos casos imperceptibles (Actividad Otros). Las
actividades sociales se presentaron en la media mañana y cerca al medio
día, despues de los periodos de alimentacón mientras la mayor parte del
36
JUXSR GHVFDQVDED (Q OR FRQFHUQLHQWH D OD 9RFDOL]DFLyQ WRGRV ORV JUXSRV
UHDOL]DURQ HVWD DFWLYLGDG GXUDQWH WRGR HO GtD SUHVHQWDGR YDULRV SLFRV VLQ
PRVWUDU XQ SDWUyQ GHILQLGR VLQ HPEDUJR ODV YRFDOL]DFLRQHV WXYLHURQ XQD
PD\RUIUHFXHQFLDGXUDQWHODVKRUDVGHODPDxDQD)LJXUD
)LJXUD 3DWURQ GH DFWLYLGDGHV UHJLVWUDGR SRU FDGD KRUD GHO GtD SDUD ORV
JUXSRV GH $ORXDWWD VHQLFXOXV HQ 6DQ -XDQ GHO &DUDUH $OL $OLPHQWDFLyQ
'HV 'HVFDQVR 0RY 0RYLPLHQWR 2WU 2WURV 6RF 6RFLDO 9RF 9RFDOL]DFLyQ
)XHQWH$XWRU
37
5.2.3 Comparación de las actividades entre los grupos de estudio. Al
comparar cada actividad entre los grupos seleccionados se encontró que no
hubo diferencias significativas (Alimentación: H= 4,673, N=148, gl= 3,
p=0,197; Descanso: H= 6,447, N= 150; gl=3, p= 0,092; Movimiento: H=
1,193, N= 149, gl=3, p= 0,775; Otros: H= 0,680, N= 67, gl= 3, p= 0,878;
Social: H= 2,355, N= 70, gl= 3, p= 0,502; Vocalización; H= 1,677, N= 68, gl=
3, p= 0,642) (Figura 9).
Figura 9. Porcentaje de observación de actividades para cuatro grupos de
Alouatta seniculus en área de estudio. No se encontraron diferencias
significativas.
70
% de Observación
60
50
C0
40
C1
C2
30
C3
20
10
0
Alimentación Descanso
Movimiento
Otros
Social
Vocalización
Actividad
Fuente: Autor, 2012.
5.3 DIETA Y COMPORTAMIENTO ALIMENTICIO
5.3.1. Tiempo invertido en alimentación. Para describir la dieta y el patrón
alimenticio de los monos aulladores rojos se emplearon 1691 registros de
eventos de alimentación, que en su totalidad sumaron 234 horas (14040
minutos). El porcentaje del tiempo invertido en alimentación por los diferentes
grupos estudiados estuvo entre 12,71% y 27,28% (Figura10).
38
Figura 10. Porcentaje de tiempo de alimentación por los grupos de Alouatta
seniculus (N=Número de minutos;  Grupos con pocas horas de
seguimiento).
Fuente: Autor, 2012.
5.3.2 Composición de la dieta. En el sitio de estudio Alouatta seniculus tiene
una dieta variada que incluyó diversos ítems como hojas (nuevas y
maduras), frutos, flores, corteza, madera en descomposición, tierra de
termiteros y agua (Figura 11). En los grupos observados las hojas fueron el
ítem más consumido, alcanzando un 62.20% del tiempo invertido en
alimentación; así mismo los frutos fueron un ítem muy importante en la dieta
con un 24.45% dedicado a su consumo. Las flores y la madera fueron ítems
complementarios, y dedicaron el 4.94% y 1.40% del tiempo de alimentación
en estos ítems respectivamente. Además de estos ítems se registró el
consumo de otros (corteza, tierra de termiteros y agua) en una proporción
baja (0.78%) (Figura 12). Finalmente, en un 6.23% del tiempo invertido en la
alimentación no fue posible identificar los ítems consumidos. Los monos
aulladores destinaron cantidades de tiempo significativamente diferentes en
el consumo de todos los ítems (H= 134,686, gl= 4, p<0,05). El consumo de
hojas tuvo diferencias significativas frente al consumo de todos los otros
ítems (Hoja-Fruto, T: - 0,0294, P<0,05; Hoja-Flor, T: -0,409, p<0,05; HojaMadera, T: 0,544, p<0,05; Hoja-Otros, T: 0,562, p<0,05). El consumo de
frutos, igualmente, presentó diferencias significativas frente al consumo de
todos los otros ítems (Fruto-Flor, T: -0,159, p<0,05; Fruto-Madera, T: 0,295,
p<0,05; Fruto-Otros, T: 0,313, p<0,05). Entre el consumo de los ítems Flor,
Madera y Otros no se presentaron diferencias significativas.
39
Figura 11. Hembra adulta con su cría alimentándose de madera.
Fuente: Autor
Figura 12. Porcentaje del tiempo de alimentación por ítem para Alouatta
seniculus durante el periodo de estudio.
Fuente: Autor
40
5.3.3 Comparación del consumo de ítems entre los grupos Alouatta
seniculus. En este estudio se encontraron algunas diferencias en el
consumo de los ítems por parte de los cuatro grupos seleccionados de
Alouatta seniculus (Figura 13). Las hojas fueron el ítem más consumido por
todos los grupos, sin embargo, se encontraron diferencias significativas en el
porcentaje de consumo de estas entre los grupos (H= 18,275; N= 151 gl= 3;
p<0,05). El consumo de frutos también presentó diferencias significativas
entre los grupos (H= 26,210; N= 83; gl= 3; p<0,05). No se presentaron
diferencias significativas en el consumo de los ítems Flor (H= 5,068, N=26;
gl=3; p>0,05); madera (H= 1,192; N= 16; gl= 3; p>0.05) y otros (H= 2,767; N=
23; gl= 3; p>0,05).
Figura 13. Comparación de los ítems consumidos entre los grupos de monos
aulladores (Alouatta seniculus) en San Juan del Carare.
% de consumo por ítem
100%
90%
80%
Otros
Madera
N.I.
Flores
Frutos
Hojas
70%
60%
50%
40%
30%
20%
10%
0%
Fuente: Autor
C0
C1
C2
C3
Grupos
Al realizar las pruebas post hoc dieron como resultado diferencias
significativas en el consumo de hojas entre los grupos C0 y C2
(T=0,1546464; p<0,05), siendo mayor en el grupo C2; entre los grupos C1 y
C3 (T= 0,3076678; p<0,05) presentando un mayor consumo el grupo C3 y
entre los grupos C2 y C3 (T= 0,2904769; p<0,05) siendo mayor en C2. En
cuanto al consumo de frutos se hallaron diferencias significativas entre los
grupos C0 y C1 (T= 0,4206051; P<0,05), siendo mayor el consumo por parte
del grupo C1; entre los grupos C0 y C2 (T= 0,2197728; p<0,05), siendo
mayor en el grupo C0; entre los grupos C1 y C2 (T= 0,6403778; p<0,05)
presentando un mayor consumo el grupo C1 y finalmente entre los grupos
41
C1 y C3 (T= 0,4643735; p<0,05), siendo mayor el consumo de frutos en el
grupo C1 (Figura 14).
Figura 14. Comparación del porcentaje de tiempo de consumo de los ítems
de Hojas y Frutos entre los grupos de estudio.
Fuente: Autor
5.3.4 Principal tipo de hoja consumida por Alouatta seniculus. En San Juan
del Carare Alouatta seniculus empleó un 62,25% del tiempo total de
alimentación al consumo de hojas. Al evaluar el tipo de hojas consumidas
(nuevas y maduras) se evidencio diferencias significativas en el porcentaje
de tiempo empleado en la ingesta de cada tipo, siendo mayor el tiempo
dedicado al consumo de hojas nuevas con un 93.88% y el 6.11% restante
42
fue destinado al consumo de hojas maduras (H=120,181, gl= 1, p<0,05)
(Figura 15 y Figura 16).
Figura 15. Hembra adulta alimentándose de hojas nuevas de Cecropia
membranacea.
Fuente: Autor
Figura 16. Porcentaje de consumo de hojas nuevas y hojas maduras por
Alouatta seniculus en San Juan del Carare, Santander.
Fuente: Autor
43
En todos los grupos de Alouatta seniculus estudiados, el consumo de hojas
nuevas fue alto y tan solo un mínimo porcentaje del tiempo de consumo fue
dedicado a hojas maduras (Figura 17).
Figura 17. Porcentaje de consumo de hojas nuevas y maduras entre los
grupos de Alouatta seniculus. El asterisco corresponde a grupos con pocas
horas de seguimiento.
*
% Tiempo de consumo
100%
*
90%
80%
70%
60%
50%
Hoja Madura
40%
Hoja Nueva
30%
20%
10%
0%
C0
C1
C2
C3
D
I
Grupo
Fuente: Autor, 2012.
5.3.5 Variación temporal en la dieta de Alouatta seniculus.
En algunos
meses no fue posible realizar los muestreos de campo debido al fuerte
régimen de lluvias del 2010 y 2011. Durante el periodo de estudio la dieta de
los monos aulladores presento una leve variación; Alouatta seniculus
consumió una proporción importante de hojas, en la mayoría de meses fue el
ítem más consumido, variando desde 19.18% (Junio del 2011) hasta 87.47%
(junio del 2010) del tiempo total de alimentación. La proporción de frutos en
la dieta mensual fue relativamente constante, siendo el segundo ítem de
importancia durante la mayoría de los meses de estudio, alcanzando un
consumo máximo de 74.58% en el mes de octubre del 2011. Aunque el
consumo de madera no representa un porcentaje muy elevado en la dieta
(1%) estuvo presente en casi todos los meses muestreados y tuvo un
máximo consumo durante el mes septiembre del 2011 con un porcentaje de
8,7%. La ingesta de flores se evidencia en 8 de los 14 meses, llegando a
tener un máximo de consumo del 25.42% durante el mes de febrero del 2011
(Figura 18).
44
Figura 18. Variación mensual de los ítems consumidos por Alouatta
seniculus en San Juan del Carare, Santander. Los asteriscos representan los
meses con menos de 500 minutos de actividad alimenticia.
* * *
100%
90%
80%
70%
60%
50%
40%
30%
20%
Flores
Frutos
nov-11
oct-11
sep-11
ago-11
jul-11
jun-11
abr-11
mar-11
feb-11
ene-11
dic-10
nov-10
oct-10
sep-10
Madera
may-11
Otros
ago-10
jul-10
jun-10
may-10
N.I.
abr-10
mar-10
feb-10
0%
ene-10
10%
Hojas
Fuente: Autor, 2012.
5.3.6 Diversidad de la dieta. Durante el periodo de estudio Alouatta
seniculus consumió 35 especies que se distribuyen en 29 géneros de 17
familias de plantas (Tabla 4). Las familias más representativas en la dieta de
A. seniculus fueron Moraceae con un 29,31% y cuatro especies (Ficus
dendrocida Kunth, Ficus insípida Will, Ficus sp. 01 y Ficus sp. 02), Fabaceae
con 12.29% y seis especies (Cassia grandis, Machaerium capote, Ormosia
colombiana, Senegalia polyphyla, Swartzia amplifolia y Zygia longifolia) y
Malvaceae con 11.96% y tres especies (Guazuma ulmifolia, Luehea
seemannii y Vasivaeae podocarpa); estas tres familias establecieron más del
60% de su dieta; de las 17 familias consumidas, tan solo 6 representaron
más del 1% de la dieta (Figura 19). Otras familias importantes en la dieta de
los monos fueron Anacardiaceae con el 7,91%, Chrysobalanaceae con el
2,20%, Polygonaceae con el 1,63 % y Annonaceae con el 1,52% del total de
la dieta; el resto de familias aporta menos del 5% del tiempo total de
alimentación (Tabla 5). ). A nivel de especies las más importantes en cuanto
a su consumo, fueron Ficus dendrocida con 11,71%, Ficus sp. 01 con
10,58%, Spondias mombin con 7,91%, Ficus insípida con 6,75%, Senegalia
polyphylla con 5,95%, Luehea semannii con 5.21%, y Guazuma ulmifolia con
45
4.61%; estas seis especies constituyeron más del 50% del tiempo total de
alimentación (Figura 20)
Tabla 4. Lista de especies consumidas por Alouatta seniculus en San Juan
de Carare, Santander.
Tiempo de
Alimentación
(minutos)
Anacardiaceae
Spondias mombin L.
FL, FR, H, M
1111
Annonaceae
Duguetia colombiana Maas
FL, FR, H
105
Annonaceae
Pseudomalmea boyacana (J.F.Macbr.) Chatrou
N.I.
5
Annonaceae
Xylopia amazonica R.E. Fr.
FL, FR, H
119
Bixaceae
Chochlospermun orinocense.
H, M
61
Boraginaceae
Cordia cocollocca L.
FR, H
74
Chrysobalanaceae
Hirtella bicornis Mart. &Zucc.
FR
1
Chrysobalanaceae
Licania arborea.
FL, H
181
Chrysobalanaceae
Licania platypus (Hemsl.) Fritsch
H
127
Combretaceae
Terminalia sp.
H
12
Convolvulaceae
Ipomoea sp..
FL
15
Convolvulaceae
Maripa panamensis Hemsl.
FR
8
Fabaceae
Cassia grandis L. f.
H
2
Fabaceae
Machaerium capote Triana ex Dugand
FR, H
91
Fabaceae
Ormosia colombiana Rudd
FL, FR, H, M
526
Fabaceae
Senegalia polyphylla (DC.) Britton & Rose
FL, FR, H
836
Fabaceae
Swartzia amplifolia
H
7
Fabaceae
Zygia longifolia (Humb. & Bonpl. exWilld.)
H
112
Lecythidaceae
Coroupita nicaraguensis.
FL
30
Lecythidaceae
Gustavia dubia (Kunth) O. Berg
H
1
Malvaceae
Guazuma ulmifolia Lam.
FR, H
647
Malvaceae
Luehea seemannii Triana &Planch.
FL, FR, H, O
732
Malvaceae
Vasivaea podocarpa Kuhlm.
FR, H, M, O
230
Moraceae
Ficus dendrocida Kunth
FR, H, M, O
1644
Moraceae
Ficus insípida Willd.
FR, H, M
948
Moraceae
Ficus sp. 01
FL, FR, H, M, O
1485
Moraceae
Ficus sp. 02
FR, H
38
Myrtaceae
Eugenia biflora (L.) DC.
H
9
Polygonaceae
Coccoloba lehmannii Lindau
H
65
Polygonaceae
Coccoloba sp. 01
FR, H
119
Polygonaceae
Coccoloba sp. 02
FR, H
17
Rubiaceae
Genipa americana L.
FR
6
Salicaceae
Tetrathylacium johanseni Standl.
FR, H, O
116
Sapotaceae
Pouteria baehniana Monach.
FR, H
111
Urticaceae
Cecropia membranacea Trécul
FL, H, O
117
Otros
64
Indeterminados
4112
Familia
Especie
Fuente: Autor, 2012.
46
Ítem
Tabla 5. Porcentaje de alimentación por familias, número de especies y
eventos de alimentación.
Familia
N° Spp
Anacardiaceae
Annonaceae
Bixaceae
Boraginaceae
Chrysobalanaceae
Combretaceae
Convolvulaceae
Fabaceae
Lecythidaceae
Malvaceae
Moraceae
Myrtaceae
Polygonaceae
Rubiaceae
Salicaceae
Sapotaceae
Urticaceae
N.I.
1
3
1
1
3
1
2
6
2
3
4
1
3
1
1
1
1
% Tiempo
de consumo
7,91%
1,63%
0,43%
0,53%
2,20%
0,09%
0,11%
12,29%
0,22%
11,46%
29,31%
0,06%
1,52%
0,04%
0,83%
0,79%
0,83%
29,29%
N°.
de eventos
146
33
12
8
33
2
5
239
3
174
371
2
21
2
9
7
23
580
Minutos de
consumo
1111
229
61
74
309
12
15
1726
31
1609
4115
9
213
6
116
111
117
4112
Fuente: Autor, 2012.
Figura 19. Familias más consumidas por Alouatta seniculus en el área de
estudio.
Moraceae
4 Spp
Familia
Fabaceae
6 Spp
Malvaceae
3 Spp
Anacardiaceae
1 Spp
Chrysobalanaceae
3 Spp
Polygonaceae
3 Spp
Annonaceae
1 Spp
0%
5%
10%
15%
20%
% de consumo
Fuente: Autor, 2012.
47
25%
30%
35%
Figura 20. Especies mas consumidas por Alouatta seniculus en el área de
estudio.
Ficus dendrocida
Ficus sp. 01
Spondias mombin
Ficus insipida
Senegalia polyphylla
Luehea seemannii
Guazuma ulmifolia
Ormosia colombiana
Vasivaea podocarpa
Licania arborea
0%
2%
4%
6%
8%
% del tiempo de consumo
10%
12%
Fuente: Autor, 2012.
5.4 DISPONIBILIDAD DE FRUTOS EN EL BOSQUE
En total se muestrearon 8 transectos fenológicos abarcando un área de
muestreo de 28380m² (Aproximadamente 2,84 hectáreas) con un ancho
efectivo de 4,4m y una longitud aproximada de 6457m. Durante el periodo de
muestreo se registraron en fructificación un total de 2480 individuos (60
especies), una densidad promedio de árboles en fruto para el área de 33,03
individuos/hectárea y una área basal total de 45810,8844 m². En este estudio
los dos estimativos de productividad utilizados (densidad y área basal de
árboles en fruto) tuvieron una baja correlación (r= 0,462 p= 0,01 N= 29).
Durante el tiempo de estudio (Enero 2010- Octubre 2011) se registraron
varios cambios en la disponibilidad de frutos carnosos en el fragmento de
bosque (Figura 21). En el primer periodo del mes de Febrero (temporada
seca) se tiene el mayor pico de productividad reportado para área basal
(15326,0258m²), en contraste con estos resultados los datos de densidad
(Árboles/Ha) muestran una baja productividad (17,29 Árboles/ha). Durante el
segundo periodo de febrero del 2010 se detectó la más baja productividad de
frutos maduros tanto para área basal como para densidad (4,54 Árboles/ha y
137,1052m²). Para los meses de mayo, junio y julio del 2010, los registros
fenológicos no fueron completos debido a fuertes inundaciones. En agosto
48
del 2010 en el primer periodo del mes se presentó el mayor pico de
productividad registrado para densidad (80,95 Árboles/ha), sin embargo, los
resultados para área basal fueron bajos (4492,6243 m2).
A partir de octubre del 2010 hasta los últimos registros en octubre del 2011
se generó una mayor correspondencia en los dos estimativos, cabe aclarar
que se presentaron tres momentos de inundaciones fuertes (durante los
meses de octubre, noviembre y diciembre del 2010; entre marzo y junio del
2011 y los meses de noviembre y diciembre del 2011) que ocasionaron un
vacío en los registros fenológicos desarrollados. Es importante resaltar que
en términos generales durante todo el periodo de estudio hubo disponibilidad
de frutos maduros, con algunos puntos de baja producción.
Figura 21. Disponibilidad de frutos carnosos en San Juan del Carare, usando
como estimativos de productividad el número de árboles en fructificación por
hectárea (Densidad) y la suma de su área basal por periodo.
Fuente: El autor.
5.4.1 Oferta de frutos y su relación con la dieta de Alouatta seniculus. Se
obtuvieron dos resultados para establecer la relación entre la oferta de frutos
carnosos y el consumo de estos por parte de los monos aulladores, en primer
lugar se encontró una correlación positiva entre el consumo y la densidad de
árboles en fructificación (r=0,612; N=13; p=0,025), observándose que en la
mayoría de los meses el consumo de frutos se comportó de la misma manera
49
que la disponibilidad de estos (Febrero 2010, julio 2012, agosto 2010, enero
2011, febrero 2011, junio 2011, agosto 2011, septiembre 2011 y octubre
2011). Solo durante los meses de marzo, abril y junio del 2010 la oferta de
frutos no coincidió con el consumo de los mismos (Figura 22).
Figura 22. Porcentaje de tiempo empleado en el consumo de frutos por
Alouatta seniculus cada mes y oferta de recursos (densidad de árboles)
durante el tiempo de estudio.
% consumo
Densidad
Fuente: Autor, 2012.
En segundo lugar para el área basal de los árboles en fruto y el consumo de
estos, no se encontró correlación y el valor de la prueba no es significativo
(r=-0,027, p=0,929 N=13). En los momentos de mayor oferta de frutos se
tiene el menor consumo (Febrero y junio 2010), también se observó que solo
en ciertos puntos los resultados de la oferta de frutos y su consumo se
asemejan un poco (julio 2010, agosto 2010). En contraste, en algunos
momentos de baja producción el consumo estuvo elevado (febrero 2011,
junio 2011, agosto 2011, septiembre 2011 y octubre 2011) (Figura 23).
50
Figura 23. Porcentaje de tiempo empleado en el consumo de frutos por
Alouatta seniculus cada mes y oferta de frutos (área basal en m² de árboles
en fruto) durante el tiempo de estudio.
% consumo
Área basal (m²)
Fuente: Autor, 2012.
5.5 ÁREA DE HOGAR O DE ACTIVIDAD
Se analizaron 5490 localizaciones para los seis grupos de estudio. Por el
método de Kernel se estimó que el espacio utilizado por los grupos estuvo
entre 0,469 ha y 2,402 ha. Se encontró correlación entre el tamaño del área
de actividad y el tamaño del grupo (r= 0,522, p= 0,288) (Tabla 6, Figura 24).
Tabla 6. Área de hogar de los grupos de Alouatta seniculus mediante los
métodos de Kernel, Conteo de Grillas y Mínimo Polígono Convexo.
Grupo
C0
C1
C2
C3
D
I
Kernel (ha)
Área de Hogar
Área núcleo
1.547
0.189
0.706
0.32
1.6
0.065
2.402
0.37
0.439
0.031
2.102
0.218
Fuente: Autor, 2012.
51
Conteo de Mínimo Poligono
Grillas (ha)
Convexo (ha)
2,56
4,084
1,28
1,222
3,64
6,390
2,52
4,587
0,84
0,873
1,54
2,569
)LJXUD ÈUHD GH KRJDU GH ORV JUXSRV HVWXGLDGRV GH $ VHQLFXOXV HQ HO
IUDJPHQWR GH ERVTXH PHGLDQWH HO PpWRGR GH .HUQHO D 9LVWD GH WRGR HO
IUDJPHQWRE9LVWDDFHUFDGDGHORVJUXSRV
D
E
)XHQWH$XWRU
52
&RQHOPpWRGRGHFRQWHRGHJULOODVVHHQFRQWUyTXHORVPRQRVGHVDUUROODURQ
VXVDFWLYLGDGHVHQiUHDVTXHYDQGHVGHODVKDKDVWDKD7DEOD )LJXUD /RV JUXSRV FRQ XQ PD\RU Q~PHUR GH LQGLYLGXRV PRVWUDURQ XQD
WHQGHQFLDDWHQHUXQiUHDGHDFWLYLGDGPiVJUDQGHU S )LJXUDÈUHDVGHKRJDUGHORVJUXSRVGH$ORXDWWDVHQLFXOXVHQ6DQ-XDQ
GHO&DUDUHPHGLDQWHHOPpWRGRGHFRQWHRGHJULOODV&DGDJULOODUHSUHVHQWD
XQiUHDGHPP
!
!
!
!
!
!
)XHQWH$XWRU
53
Los resultados con el método del Mínimo Polígono Convexo mostraron que
las áreas de hogar de los seis grupos de monos aulladores estuvieron entre
0,873 ha y 6, 39 ha (Tabla 6, figura 26). Los grupos grandes mostraron una
tendencia a tener áreas de actividad más amplias (r= 0,905; p= 0,013).
Figura 26. Mapa del área de hogar de los grupos de estudio mediante el
método MPC en San Juan del Carare.
Fuente: Autor, 2012.
Se calculó el área compartida entre los grupos y se obtuvo que todos
presentaron solapamiento. Según el método de Kernel en promedio fueron
0,275 ha (desde 0,070 ha hasta 0,61 ha) en algunos casos incluyendo las
áreas núcleo (Figura 27, Tabla 7). Por medio del método de Conteo de
Grillas el promedio de solapamiento fue de 0,513 ha (desde 0,08 ha hasta
0,74 ha) (Tabla 7).
54
)LJXUD ÈUHD GH VRODSDPLHQWR GH ORV JUXSRV GH HVWXGLR PHGLDQWH HO
PpWRGRGH.HUQHO
)XHQWH$XWRU
55
Tabla 7. Áreas de solapamiento entre los grupos de monos aulladores en el
fragmento de estudio, mediante los Métodos de Kernel y Conteo de Grillas.
Kernel (ha)
Grupo
Conteo de
Área de Hogar
Área núcleo
Grillas (ha)
C0-C2
0,54
0,007 (C0)
0,76
C1-C2
0,079
0
0,44
C2-D
0
0
0,16
C2-I
0,085
0
0,08
C3-C2
0,121
0
0,72
C3-D
0,218
0,007 (D)
0,28
C3-I
0,617
0,0171 (C3); 0,030 (I)
0,8
Fuente: Autor, 2012.
5.6 DISPERSIÓN DE SEMILLAS
Se colectaron 240 muestras fecales, de las cuales 232 fueron muestras
individuales (defecaciones grupales pero que pudieron colectarse de manera
individual) y las 23 restantes correspondieron a muestras grupales. En el
29,58% del total de las muestras fecales (individuales y grupales) no fue
posible identificar el grupo al que pertenecían (Tabla 8). Un 10,83% de las
muestras no contenían semillas.
Tabla 8. Muestras fecales de Alouatta seniculus colectadas durante el
periodo de estudio.
Grupo
C0
C1
C2
C3
D
I
0
Total
Muestras Fecales
Individuales Grupales
44
9
11
2
42
10
24
4
5
16
2
71
213
27
Fuente: Autor, 2012.
56
Total
53
13
52
28
5
18
71
240
5.6.1 Número de semillas dispersadas. En total se registró un número de
36220 semillas en las muestras fecales colectadas, de las cuales el 24,64%
fueron dispersadas por el grupo C0, 21,25% por el grupo C2, 10,55% por el
grupo C3, 5,29% por el grupo C1, un 3,59% y 1,54% fueron dispersadas por
los grupos I y D respectivamente; por lo general la distribución de las semillas
en el área de estudio tuvo una mayor congregación cerca de las áreas de
dominio vital de cada grupo (Figura 28). El 33,22% de las semillas
encontradas pertenecieron a muestras de grupos no identificados. Las
grandes diferencias en el porcentaje de semillas encontradas en las heces
de los distintos grupos pueden ser generadas por la disparidad de las horas
de seguimiento a cada uno. En promedio se encontró un número de 142,24
semillas por muestra fecal, con un máximo de 512 y la ausencia de semillas
en unas pocas muestras.
Figura 28. Ubicación de semillas dispersadas por los grupos de Alouatta
seniculus en San Juan del carare.
Fuente: Autor, 2012.
5.6.2 Especies de plantas dispersadas. Las muestras fecales contenían las
semillas de 17 especies de plantas pertenecientes a 13 familias; en promedio
en cada muestra se halló 1,5 especies de semillas con un máximo de 6
especies y la ausencia total de semillas en algunas muestras; tan solo 15 de
las 17 especies de semillas encontradas en las heces fueron registradas en
57
los eventos de alimentación. Los monos dispersaron las semillas
principalmente de las familias Malvaceae (28,83 %), Moraceae (24,43 %) y
Salicaceae (17,81 %) las cuales suman más del 70 % del número total de
semillas dispersadas por los monos. A nivel de especies las principales
dispersadas fueron Guazuma ulmifolia Lam. con el 28,827 % del número
total de semillas, seguida por Tetrathylacium johanseni Standl. con un 17,808
%, Coccoloba sp. con el 13,570 %, Ficus dendrocida Kunth. con el 13,045 %,
Ficus sp. con el 11,389 %, Xylopia amazónica R.E. fr. con un 9,227 %,
Spondias mombin L. con el 3,349%; las restantes especies suman el 2,786%
de las semillas dispersadas y las podemos encontrar en la tabla 10.
5.6.3 Tamaño de las semillas dispersadas. Las semillas dispersadas por
Alouatta seniculus mostraron una alta variación en su tamaño, la mayoría de
las especies de semillas (13 spp.) tuvieron más de 3mm de longitud, este es
el caso de Guazuma ulmifolia (3,08mm), Coccoloba sp. (6,36mm), Xylopia
amazónica (10,3 mm) etc., las cuales a su vez fueron las especies más
abundantes en las muestras fecales con un 57,74% del número total de
semillas dispersadas; el 42,25% restante corresponde a semillas con una
longitud menor a 3mm pertenecientes a cuatro especies: Tetrathylacium
johanseni (2mm), Ficus dendrocida (<1,5mm), Ficus sp.(<1,5mm) y
Terminalia sp. (2mm) (Tabla 9).
Tabla 9. Lista de las especies de semillas colectadas de las muestras fecales
de Alouatta seniculus. Los valores del tamaño de semilla marcados con
asterisco fueron estimados en campo. Los valores del tamaño de semilla sin
asterisco fueron obtenidos de Cornejo & Janovec (2010), Ríos, Giraldo, &
Correa, (2004) y Roosmalem (1985).
Especies
Familia
% Tiempo de
N° de
% N° de
Tamaño
Grupo
alimentación semillas semillas semilla (mm)
Guazuma ulmifolia Lam.
Malvaceae
4,61
10441
28,827
3.08
Tetrathylacium johanseni Standl.
Salicaceae
0,83
6450
17,808
2
Coccolob a sp.
Polygonaceae
0,97
4915
13,570
6.36
Ficus dendrocida Kunth
Moraceae
11,71
4725
13,045
1.5
Ficus sp.
Moraceae
17,60
4125
11,389
1.5
Xylopia amazonica R.E. Fr.
Annonaceae
0,85
3342
9,227
10.3
Spondias momb in L.
Anacardiaceae
7,91
1213
3,349
29.82
Cordia collococca L.
Boraginaceae
0,53
420
1,160
7*
C0, C1, C2, C3, I
C0, C1, C2, C3, I
C0, C1, C2
C0, C1, C2, D, I
C1, C2, C3
C1, C2, C3, I
C0, C1, C2, C3, D, I
C2
Genipa americana L.
Rubiaceae
0,04
343
0,947
8.71
Vasivaea podocarpa Kuhlm.
Malvaceae
1,64
183
0,505
48 *
Coccolob a lehmanii lindau
Polygonaceae
0,46
32
0,088
6*
C2
Strychnos sp.
Loganiaceae
17
0,047
8.33
C2
Terminalia sp.
Combretaceae
5
0,014
2
C0
Maripa panamensis
Convolvulaceae
4
0,011
13.15
Duguetia colomb iana Maas
Annonaceae
0,75
3
0,008
21.2
N.I.
Eugenia b iflora (L.) DC.
Myrtaceae
0,06
1
0,003
4
C2
Gustavia dub ia (Kunth) O. Berg
Lecythidaceae
0,01
1
0,003
20.23
C0
0,09
Total especies= 17
Total semillas= 36220
58
C0, C1, C2, C3, I
C0, C2, D
C, C3
Fuente: Autor, 2012.
5.6.4. Distancias de dispersión y tiempos de retención. Se obtuvieron 13
distancias de dispersión directas, desde el punto de alimentación en el árbol
parental hasta el lugar de defecación, no se pudo obtener más distancias de
dispersión debido a que los monos aulladores a veces se alimentaban de
diferentes árboles de la misma especie en el mismo día; en dos casos las
distancias fueron de 17,32 y 18 metros y en 11 casos las distancias
estuvieron entre 37,53 y 140,44 metros. Asimismo solo se hallaron tres
tiempos de retención para tres especies (Guazuma ulmifolia Lam. 22 Hrs,
Spondias mombin L. 23 Hrs, Vasivaeae podocarpa Kuhlm. 22 Hrs.) debido a
que los aulladores visitaron frecuentemente el mismo árbol de alimentación
varias veces en el mismo día (Tabla 10, Figura 29).
Tabla 10. Distancias de dispersión para Alouatta seniculus en San juan del Carare.
N° Distancia
Hora evento
Hora de
Tiempo de
Distancia de
Grupo
Especie
1
C0
Guazuma ulmifolia Lam.
16:40
14:42
22
17.32
2
C0
Spondias mombin L.
09:10
12:20
X
140.44
3
C2
Spondias mombin L.
13:20
12:17
23
121.07
4
C3
Xylopia amazonica R.E. Fr.
07:46
07:59
X
90.89
5
C3
Spondias mombin L.
08:07
07:59
X
76.38
6
C3
Xylopia amazonica R.E. Fr.
08:24
07:59
X
101.28
7
C3 Tetrathylacium johanseni Standl.
15:32
13:48
X
119.62
8
C0
Vasivaea podocarpa Kuhlm.
16:00
13:00
22
37.53
9
D
Ficus dendrocida Kunth
10:47
10:51
X
47.10
10
D
Vasivaea podocarpa Kuhlm.
16:53
10:51
X
18.00
11
C0
Vasivaea podocarpa Kuhlm.
12:36
12:11
X
28.48
12
C0
Vasivaea podocarpa Kuhlm.
13:02
12:11
X
62.21
13
C0
Vasivaea podocarpa Kuhlm.
08:36
09:42
X
59.36
de dispersión
de alimentación defecación retención (Hrs.)
Fuente: Autor, 2012.
59
dispersión (m)
Figura 29. Ubicación de las semillas dispersadas por los monos aulladores
en el área de estudio.
Fuente: Autor, 2012.
60
6. DISCUSIÓN
6.1 COMPOSICIÓN DE LOS GRUPOS
El tamaño de los grupos de Alouatta seniculus estudiados en San Juan del
Carare fue de 5 a 10 individuos. Resultados similares a los encontrados para
tierras bajas en los cuales se reporta un tamaño de grupo de 5 a 9 individuos
(Crockett & Eisenberg, 1987; Gaulin & Gaulin 1982; Soini 1992). En la
composición de los grupos generalmente se encontró de 1 a 3 machos
adultos, entre 3 y 4 hembras adultas y sus crías. Lo que refleja la
organización social típica conocida para la especie A. seniculus: un macho
adulto dominante, de una a cuatro hembras adultas, sus crías y de cero a
tres subadultos, mostrando una proporción levemente mayor de hembras
adultas a machos adultos (Crockett, 1996; Defler, 1981; Izawa, 1997; Soini,
1992). La proporción de hembras adultas a individuos inmaduros (juveniles e
infantiles) fue de una hembra adulta por 1,07 individuos inmaduros (1:1,07),
lo que nos da una idea de la salud de la población; ya que relaciones
menores a 1:0,75 sugieren poblaciones en dificultades o disminución (Heltne,
Turner & Scott, 1976). Por lo tanto la relación hallada en San Juan del Carare
sugiere que la población se encuentra en crecimiento (Defler, 1981). Pese a
que estos resultados indican que la población de Alouatta seniculus en esta
zona parece encontrarse en expansión, su subsistencia a largo plazo
dependerá de los planes de manejo y conservación que lleven a cabo los
dueños de estas propiedades ganaderas en el futuro.
6.2 PATRÓN DE ACTIVIDADES.
Los resultados obtenidos en San Juan del Carare indican que los monos
dedicaron proporciones de tiempo significativamente diferentes a cada uno
de los comportamientos registrados, la mayor parte del tiempo la dedicaron al
descanso, seguido por las actividades de alimentación, movimiento,
Vocalización, Social y otros. Valores que están dentro del rango de lo
reportado para la especie (Gómez-Martínez, Gómez-Posada, Giraldo &
Kattan, G., 2010.; Gaulin & Gaulin, 1982 Julliot & Sabatier, 1993; Stevenson
et al. 2000, Palma et al. 2011). Se sugiere que los largos periodos de
descanso pueden ser consecuencia de la dieta altamente folívora, puesto
que al carecer de modificaciones extremas en la morfología del tracto
digestivo deben invertir la mayor parte del tiempo en la digestión de las hojas
consumidas, por lo tanto, son de hábitos lentos, poco desplazamiento y bajos
porcentajes de actividad. El descanso, además de favorecer la digestión,
evita un gasto energético innecesario, siendo la principal actividad realizada
por éste género de primates (Milton, 1998).
61
6.2.1 Patrones diarios de actividad.
Los ciclos diarios de actividad
observados en este estudio consisten en episodios de movimientoalimentación-descanso los cuales se repiten a lo largo del día. El descanso
presento los valores más altos y los individuos de los grupos descansaban
después de largos periodos de alimentación. Los descansos por lo general
duraron de una a tres horas, después de éste los individuos retomaban el
movimiento para reanudar la actividad de alimentación; patrones que apoyan
la teoría de Milton (1980) en el que la inactividad es una manera de mantener
un balance energético positivo y refleja la dieta altamente folívora de estos
monos. Las actividades de movimiento y alimentación mostraron patrones
similares en la mayoría de los grupos estudiados, evidenciándose la relación
entre estos comportamientos, por lo tanto se puede afirmar que los monos
aulladores en San Juan del Carare, al igual que los observados en otros
estudios se desplazan principalmente para la obtención de alimentos (Milton,
1980). Las secuencia de las actividades observadas (movimientoalimentación-descanso) puede ser explicada en función de la eficiencia de la
digestión, ya que el realizar actividades simultaneas disminuye dicha
eficiencia, por lo tanto efectuar una actividad a la vez puede ser visto como
una adaptación para minimizar el uso de la musculatura (Milton, 1980) y
ahorrar energía para que sus cuerpos puedan concentrar la actividad
metábolica sobre la digestión (Gaulin & Gaulin, 1982).
La alimentación en la mayoría de los grupos presentó 2 picos durante el día,
el primero en las horas de la mañana y el segundo en las horas de la tarde,
antecedidos por la actividad de desplazamiento. El comportamiento de
descanso tuvo un importante pico cerca al medio día, al igual que al finalizar
la tarde, momento en el que los monos se preparaban para dormir. Este
patrón también fue observado por Gaulin y Gaulin (1982), quienes en su
estudio reportaron que los monos aulladores presentaron 2 picos claros de
alimentación durante el día, los cuales están seguidos siempre por periodos
prolongados de descanso. En conjunto los grupos de monos observados
realizaron las actividades sociales durante los periodos de descanso cerca a
la media mañana y al medio día. Estos resultados son similares a los
descritos por Martínez-Gómez y colaboradores (2010), cuyos resultados
muestran que las interacciones sociales presentaron un pico de actividad
hacia la media mañana y disminuyen en la tarde, manifestándose
principalmente durante los periodos de descanso. Estos resultados ratifican
una vez más la influencia que ejerce la dieta folívora en el desarrollo de los
comportamientos de estos primates, basada principalmente en el ahorro de
energía (Milton 1980).
En el fragmento de estudio generalmente los grupos vocalizaron durante
todo el día de manera constante sin mostrar un patrón claro. Sin embargo,
esta actividad presento una leve intensidad en las horas de la mañana. Lo
reportado para el género muestra que presentan dos picos marcados de
vocalizaciones, uno en las primeras horas de la mañana y otro al finalizar la
62
tarde, y proponen que este comportamiento obedece a exhibiciones de
defensa territorial (Braza, Alvares & Azcarate, 1981; Horwich & Gebhard,
1983, Sekulic, 1982). Además también se sugiere que las vocalizaciones
disminuyen la probabilidad de encuentros debido a que dan cuenta precisa
de la ubicación de cada grupo lo que les permite evitar contiendas
intergrupales y el gasto energético que ellas requieren (Cornick & Markowitz,
2002; Crokett & Eisenberg 1987). Link, De Luna, Alfonso, Giraldo & Ramírez
(2010), registraron en San Juan del Carare una de las más altas densidades
de individuos para esta especie (98,3 Ind/Km²), lo que se traduce en una muy
alta densidad de grupos en un espacio reducido. Es muy posible que este
hacinamiento incremente la posibilidad de encuentros intergrupales, y que a
su vez esto explique la regularidad de las emisiones vocales de los grupos
durante todo el día, estas con el fin de evitar posibles confrontaciones.
6.2.2 Comparación de las actividades entre los grupos de estudio. Al
comparar cada actividad entre los grupos seleccionados los resultados
muestran que no hubo diferencias significativas para las actividades entre los
grupos. Esto era de esperarse ya que a pesar de que los monos aulladores
rojos puedan vivir en diferentes tipos de hábitats y condiciones ambientales,
los patrones de actividad son bastante conservadores para la especie ya que
se ciñen a un estilo de vida sedentario dictado por su estrategía de mínimo
gasto energético (Martínez-Gómez et al. 2010).
6.3 DIETA Y PATRÓN ALIMENTICIO
En el porcentaje de tiempo de alimentación presento una variación entre los
grupos de 12,01% (grupo I) a 27,28% (grupo D,) esta variación podría
deberser al tamaño de la muestra ya que para los grupos D e I las horas de
observación fueron mucho menores en comparación con los otros grupos, lo
cual podría sobreestimar o subestimar el tiempo que los monos emplean en
esta actividad.
6.3.1 Composición de la dieta. Los principales ítems consumidos por los
monos aulladores fueron hojas (62,25%) y frutos (24,45%). Los resultados
del consumo de frutos son ligeramente menores que los reportados en otros
estudios de Alouatta seniculus, tanto para poblaciones de montaña como
para las de tierras bajas (Andresen, 1999; Gaulin & Gaulin1982; MartínezGómez et al. 2010; Soini, 1992; Stevenson et al. 2000). Estas leves
variaciones podrían estar relacionadas con las condiciones ambientales a las
que están sometidos (Stevenson & Link, 2010). Arroyo-Rodríguez y Dias
(2010) establecen que en hábitats fragmentados existen diversos factores
(área de hogar, estructura y composición vegetal, estacionalidad de los sitios
de estudio, densidad de primates) los cuales podrían afectar tanto la
disponibilidad de recursos alimenticios como el consumo de los mismos por
parte de los aulladores. Las altas densidades de primates suponen una baja
en la disponibilidad del alimento per capita (Cristóbal-Askarate, Veá, Asensio
63
& Rodríguez-Luna, 2005) lo cual deriva un aumento en la competencia por
los mismos aumentando también la folivoría (Gónzalez-Picazo., Estrada &
Ortiz-Martínez. 2001). En San Juan del Carare existen altas densidades de
monos de diferentes especies (Link et al. 2010) lo que puede generar una
mayor competencia por recursos de alto valor energético como los frutos.
Cuando las especies de primates simpátricas compiten por recursos como
los frutos puede ocasionar una separación de nichos, en Venezuela Kinzey y
Norconk (1990), reportaron una diferencia entre los frutos consumidos por el
mono saki barbudo (Chiropotes satanas) el cual se alimentó de frutos
considerablemente más duros que los consumidos por el mono araña (Ateles
belzebut) en áreas donde se encontraban ambas especies de primates. En el
fragmento de bosque en San Juan del Carare las altas densidades de monos
aulladores (Alouatta seniculus), monos araña café (Ateles hybridus) y monos
cariblancos (Cebus albifrons) generan una alta competencia no solo
intraespecifica sino también interespecifica, lo cual también puede dar como
resultado una alta folivoría y una menor frugivoría en los grupos estudiados;
en varias ocasiones se observó cómo los grupos de monos aulladores que
se estaban alimentando de algún árbol en fructificación eran atacados y
expulsados de la fuente alimenticia por parte de algunos miembros o el grupo
completo de los monos araña café; situación también observada por
Andresen (2002). Todas las condiciones anteriormente mencionadas
posiblemente han llevado a que los grupos de Alouatta seniculus
incrementen el consumo de hojas y disminuyan el consumo de frutos en el
área de estudio.
En San Juan del Carare la dieta de los aulladores se vio complementada en
menor proporción con el consumo de ítems como las flores (4,94%), madera
(viva y en descomposición, 1,4%) y otros (Tierra de termiteros, corteza y
agua con un 0,78%); resultados que concuerdan con lo reportado para
Alouatta seniculus (Gaulin & Gaulin. 1982; Martínez-Gómez et al. 2010;
Stevenson et al. 2000). En general para Alouatta se reportan consumos de
flores menores al 10%, con algunas excepciones como los resultados
obtenidos por Julliot y Sabatier (1993) quienes encontraron un 12,6% de
tiempo invertido en la ingesta de este ítem. Las flores son un ítem alterno y
juegan un papel menor en la dieta de los aulladores en el sitio de estudio, sin
embargo, al ser ricas en carbohidratos y proteínas pueden ser capaces de
llenar varias necesidades dietéticas siendo un ítem complementario de gran
importancia (Milton, 1980). En cuanto al consumo de madera (viva y en
descomposición) Pinto y Setz (2004) registran para Alouatta seniculus y
Alouatta belzebul discolor su consumo y afirman que este es un raro ítem
alimenticio para la especie. En otros Atelinos (monos araña) ha sido
reportado el consumo de madera viva y en descomposición y se precisa que
aportan importantes contenidos de minerales como sodio y calcio los cuales
son escasos en los ítems más frecuentemente consumidos (hojas y frutos),
pero son de suma importancia en la dieta de estos primates (Chaves, Stoner,
Angeles-Campos & Arroyo-Rodríguez, 2011). Para Alouatta seniculus en San
64
Juan del Carare la ingesta de madera puede ser necesaria para lograr el
equilibrio nutricional de la dieta.
Otro ítem raro en la dieta de los aulladores en San Juan del Carare fue la
corteza de algunos árboles (Spondias mombin, Tetrathylacium johanseni), lo
cual también ha sido reportado por Braza y sus colaboradores (1983) y Julliot
y Sabatier (1993), quienes registran el consumo de corteza y afirman que por
lo general es algo inusual. El consumo de suelo procesado por termitas se ha
reportado para Alouatta seniculus (Izawa & Lozano, 1990; Izawa 1993; Julliot
& Sabatier, 1993) y para Alouatta belzebul (De Souza, Ferrari, Da Costa &
Kern, 2002); también se ha observado que ingieren suelo frecuentemente en
lugares denominados “salados” (Blake et al. 2010; Izawa, 1993). Se sugieren
varios beneficios de la geofagia tales como suplemento mineral, absorción de
toxinas (derivadas de la digestión de las hojas) y equilibrio de la acidez
gástrica (Mahaney, Aufreiter & Hancock, 1995). En el fragmento de bosque
en San Juan del Carare no hay saladeros donde los monos puedan consumir
suelo, por lo que utilizan el recurso que tienen a su disposición, en este caso
tierra procesada por termitas.
6.3.2 Comparación del consumo de ítems entre los grupos de monos
aulladores. Las diferencias entre el consumo de los ítems fruto y hojas
pueden estar relacionadas con la distribución y abundancia de los distintos
tipos de alimento en el espacio en el cual los grupos desarrollan sus
principales actividades. En fragmentos de bosque, la disponibilidad de hojas
se ve por lo general poco afectada, mientras que la abundancia de frutos
puede verse notablemente disminuida (Jhons & Korupa, 1987) ya que los
árboles que dan frutos se distribuyen de forma parcheada tanto en el tiempo
como en el espacio (Oderdonk & Chapman, 2000), de esta forma los
espacios empleados por cada grupo posiblemente están brindado diferentes
cantidades y variedades de alimento siendo una obligación de los primates
explotar de la mejor manera estos recursos que les brinda su territorio. C2
fue el grupo con el menor porcentaje de tiempo empleado en el consumo de
frutos, al tener un territorio más amplio se esperaba que en este, tuviera una
mayor oferta de árboles frutales, sin embargo, su área de hogar se encuentra
rodeada y solapada con las áreas de cuatro grupos por lo cual puede haber
una fuerte competencia por recursos de alto valor energético como los frutos.
Grupos como C1 a pesar de tener una de las áreas más pequeñas presento
uno de los consumos de frutos más altos, es probable que esto se deba a
que en su área hay árboles de gran porte como los Ficus sp. los cuales
presentaron una oferta de frutos constante en el año. Cabe resaltar que la
diferencia en el tiempo de seguimiento a cada grupo pudo ejercer una
influencia fuerte en los resultados obtenidos. Es probable que grupos como
C1 y C3 que tienen menor número de horas de seguimiento se hayan
estudiado especialmente durante épocas de fructificación y en grupos como
C2 con un mayor número de horas se acojan épocas de fructificación así
como épocas en las cuales el principal recurso fueron las hojas. Para poder
65
sugerir una posible explicación acertada sobre los resultados aquí obtenidos
es necesario hacer estudios más profundos y que generen un conocimiento
más amplio de la ecología vegetal en el fragmento y la dinámica con los
primates.
6.3.3 Tipo de hoja consumida por Alouatta seniculus. En San Juan del
Carare los monos aulladores tuvieron una marcada preferencia por el
consumo de hojas nuevas sobre las hojas maduras, este comportamiento
también ha sido observado en otras investigaciones de Alouatta seniculus
(Gaulin & Gaulin, 1982; Julliot & Sabatier 1993; Milton, 1980; Palma et al.
2011). Milton (1984) en su estudio en Isla Barro Colorado encontró que las
hojas jóvenes tenían un contenido de proteínas un 33% superior al de las
hojas maduras; además el contenido de fibra de las hojas jóvenes fue un
36% menor en las hojas maduras solo con algunas pocas excepciones. Por
lo tanto esto puede explicar por qué todos los grupos de aulladores
estudiados pasaron mucho más tiempo consumiendo hojas jóvenes que
hojas maduras. Lo cual sugiere que los monos aulladores al igual que otros
primates folívoros, seleccionan hojas de alta calidad para satisfacer sus
requisitos alimentarios (Wasserman & Chapman, 2003).
6.3.4 Variación temporal en la dieta de Alouatta seniculus. Los datos de los
grupos de monos aulladores estudiados en San Juan del Carare mostraron
que la variación mensual del patrón de alimentación parece estar
condicionada principalmente por la variación temporal de la disponibilidad de
alimentos. Se observó que en algunos meses (enero, febrero, marzo abril y
junio del 2010; septiembre del 2011) cuando se presentó el mayor consumo
de hojas, la ingesta de frutos fue mínima. Asimismo al aumentar el consumo
de frutos se observó una disminución en el consumo de hojas. Sin embargo
cabe resaltar que durante todo el tiempo de estudio los aulladores incluyeron
las hojas como un importante factor en su dieta, al menos un 17% del tiempo
de alimentación de cada mes lo dedicaron a su consumo. Es probable que
estos primates requieren una ingesta mínima de hojas con el fin de mantener
las demandas diarias de proteínas, como se ha documentado para otros
atelinos (Felton et al. 2009). El consumo de flores fue complementario y se
presentó en mayores proporciones en los meses en que el consumo de
frutos y hojas estuvo por debajo del 42% para cada uno. Asimismo el uso de
madera y otros (corteza, tierra de termiteros y agua) como alimento, tuvo
valores importantes cuando el porcentaje de consumo de frutos fue mínimo y
el de flores fue nulo. Por lo tanto en este estudio se evidencio que los monos
aulladores tienen un consumo mensual mínimo de hojas sin importar la
disponibilidad de otros ítems alimenticios, y luego completan el resto de su
dieta basados en la disponibilidad y distribución de los frutos, flores, madera
y otros (corteza, tierra de termiteros y agua). Por tal razón podemos afirmar
que la dieta de los aulladores generalmente varió con respecto al tiempo y la
estacionalidad del bosque; dicho comportamiento ha sido comúnmente
66
observado en el género Alouatta (Estrada, 1984; Julliot & Sabatier, 1993;
Milton, 1980; Palma et al. 2011; Silver et al. 1998)
6.3.5 Diversidad de la dieta. Durante el periodo de estudio Alouatta
seniculus consumió 35 especies que se distribuyen en 29 géneros de 17
familias de plantas; las familias más representativas fueron Moraceae,
Fabaceae y Malvaceae; a nivel de especies las más importante en la dieta de
los monos aulldores fueron Ficus dendrocida, Ficus sp. 01, Spondias
mombin, Senegalia polyphylla y Guazuma ulmifolia. En estudios realizados
en tierras bajas A. seniculus consume una gran variedad de especies; en la
Guyana Francesa se alimentó de un total de 195 especies de plantas (Julliot
& Sabatier, 1993). En Venezuela Braza y colaboradores (1983) encontraron
que los aulladores usaron 40 especies de plantas para su alimentación. En la
Macarena (Colombia) durante 17 días de seguimiento continuo se registró el
consumo de 17 especies de frutos (Yumoto et al. 1999). En Venezuela
Orihuela, Terborgh y Ceballos (2005) reportaron el consumo de 56 especies
de plantas por parte de tres grupos de monos aulladores. En bosques
andinos Gaulin y Gaulin (1982) reportaron el consumo 34 especies de
plantas. De acuerdo a lo anterior puede decirse que el número de especies
consumidas por los monos aulladores en San Juan del Carare es más bajo,
comparado a lo que reportan en otras investigaciones. Los resultados aquí
encontrados pueden deberse a que los grupos se ajustan a los recursos
alimenticios que les brinda el bosque, además se debe tener en cuenta que
el fragmento de estudio tiene una diversidad de plantas limitada generada
por su ubicación en los bosques inundables del Magdalena medio, los cuales
son menos diversos que los bosques localizados en tierra firme (Villanueva,
2008).
Como se ha reportado en otros estudios la familia Moraceae es una de las
más importantes en la dieta de los aulladores (Gaulin & Gaulin, 1982; Soini
1992; Julliot & Sabatier, 1993, Martínez-Gómez et al. 2010); las dos especies
más consumidas Ficus dendrocida (11,71%) y Ficus sp 01 (10,58%),
pertenecen a esta familia y se muestran como elementos fundamentales en
la dieta de los monos aulladores en San Juan del Carare, aprovechando no
solo sus frutos y hojas, sino también otros ítems alternos como corteza y
madera (viva y en descomposición). Serio-Silva, Rico-Gray, HernandezSalazar y Esinosa-Gómez (2002) estudiaron el rol de los Ficus en la dieta de
la especie Alouatta palliatta mexicana y concluyeron que pese a que las
plantas del género Ficus son pobres nutricionalmente en comparación con
otros alimentos, sus altas densidades y la disponibilidad de hojas y/o frutos
durante todo el año ofrece a los aulladores la oportunidad de utilizar este
recurso de forma intensiva para suplir sus necesidades nutricionales básicas,
además a través de sus frutos pueden llegar a tener una fuente mínima de
proteína animal generada por la presencia de larvas de avispas de la familia
Agaonidae. Lo anterior es consistente con lo encontrado en San Juan del
67
Carare, allí existe una alta densidad de árboles de Ficus, y son un recurso
alimenticio constante y estable, lo que puede explicar su alto consumo por
parte de los monos aulladores en el área de estudio.
Familias como Fabaceae y Malvaceae también ocuparon un lugar destacado
en la dieta A. seniculus en el fragmento de estudio, especies como Senegalia
polyphyla (Fabaceae) de la cual consumen sus hojas, frutos y flores y
Guazuma ulmifolia (Malvaceaee) de la cual consumen sus hojas y frutos,
hicieron parte de las cinco especies más importantes en la dieta de estos
monos. La importancia de estas familias también se ha registrado en trabajos
como el de Braza y colaboradores (1983) y el de Julliot y Sabatier (1993) en
ambos estudios a pesar de que estas familias no son las más importantes
brindan una aporte valioso en la dieta de los grupos de A. seniculus.
Asimismo la especie Spondias mombin (Anacardiaceae) tuvo un valor
relevante como recurso alimenticio, ya que los aulladores explotaban al
máximo este recurso, alimentándose de sus hojas, Frutos, Flores, corteza y
madera. Las especies mencionadas anteriormente tienen una importancia
considerable en la dieta de los monos aulladores en San Juan del Carare,
pues brindan diferentes ítems alimenticios lo que les permite ser
aprovechados durante todo el año, además abundan en el área de estudio lo
que les hace un recurso de fácil acceso.
6.4 DISPONIBILIDAD DE FRUTOS EN EL BOSQUE.
Los cambios en la disponibilidad de frutos carnosos en el bosque durante el
periodo de estudio (Enero 2010 a Noviembre 2011) se encuentran en la
figura 21. En algunos periodos los resultados obtenidos con los dos
estimativos empleados fueron contrastantes, tal como en el primer periodo de
febrero del 2010 (temporada seca) cuando se tiene el mayor pico de
productividad reportado para área basal (15326,0258m²) y una productividad
muy baja para densidad (17,29 arb./ha), la falta de correspondencia de los
resultados obtenidos es posible que sea generada por que muchos
individuos en producción en este periodo fueron de las especies Spondias
mombin L., Ficus dendrocida Kunth, Ficus insipida Willd., las cuales tienen
áreas basales muy grandes con diámetros a la altura del pecho que pueden
llegar a ser mayores a 2 metros, contrastando con el número de individuos
en fructificación reducido, lo que a su vez se refleja en la baja densidad. Otro
punto contradictorio se encontró en agosto del 2010, en el cual se presenta
el mayor pico de productividad registrado para densidad y muy bajo para
área basal, en este caso un número elevado de individuos estaba en
fructificación, pero la mayoría de estos pertenecieron a especies como
Faramea capillipes Müll. Arg., Lindackeria laurina C. Presl, entre otras, cuyo
DAP es muy pequeño; por tal razón en este punto tenemos nuevamente una
falta de correspondencia entre los dos estimativos. Es importante resaltar
que se presentaron tres momentos de inundaciones fuertes (octubre,
68
noviembre y diciembre del 2010, entre marzo y junio del 2011 y noviembre y
diciembre del 2011) que ocasionaron un vacío en los registros fenológicos
desarrollados, sin embargo, en términos generales durante todo el periodo
de estudio hubo disponibilidad de frutos maduros, con algunos momentos de
baja producción.
6.4.1 Disponibilidad de frutos y su relación con la dieta de Alouatta
seniculus. En San Juan del Carare se encontró que la disponibilidad de
frutos en el fragmento de bosque de cierta manera condicionó el consumo de
las fuentes de alimento disponibles. El consumo de frutos se incrementó
fuertemente en las temporadas en las cuales su producción fue mayor; de
esta forma la variación de la composición de la dieta dependió principalmente
de la disponibilidad de los frutos. En múltiples investigaciones en el género
Alouatta se ha establecido que en la dieta de estos primates por lo general el
consumo de frutos presenta una relación positiva con su disponibilidad
(Estrada & Coates-Estrada, 1984; Julliot & Sabatier, 1993; Julliot, 1996b;
Palma et al., 2011; Stevenson et al., 2000). Se obtuvo como resultado que la
densidad de árboles en producción de frutos presentó una correlación
positiva con el consumo de estos, estimativo empleado también en
investigaciones como las de Stevenson y colaboradores (2000) quienes
encontraron una correlación positiva entre la densidad de árboles en
fructificación y el consumo de frutos por parte de estos primates. Teniendo en
cuenta los resultados es posible asumir que la disponibilidad de frutos
determinó el consumo de los mismos en los grupos de monos aulladores en
el fragmento de estudio. Sin embargo es importante tener en cuenta que los
análisis realizados se vieron afectados por las inundaciones en el área de
estudio, lo que impidió el registro continuo de los datos y posiblemente se
perdió información de varias especies al igual que el registro de su consumo
por parte de los primates.
6.5 ÁREA DE ACTIVIDAD
Dado que los monos aulladores en San Juan del Carare se encuentran en un
fragmento y presentan una alta densidad de individuos, se esperaba que los
grupos tuvieran áreas de actividad pequeñas o un alto grado de
solapamiento. Los resultados aquí expuestos confirman estas expectativas,
las áreas de hogar obtenidas para los seis grupos con los dos métodos
aplicados en general fueron pequeñas (Kernel y Método de conteo de
grillas). Kernel mostro áreas de hogar de menor tamaño que las halladas
mediante el método de conteo de grillas y las áreas de dominio vital no
pasaron de las 0,37 ha, a pesar de que el método de las probabilidades de
Kernel es uno de los métodos más robustos a la hora de proporcionar
información sobre las áreas de hogar que utilizan los animales, presenta una
limitación frente al tamaño de la muestra (Seaman et al., 1999). Debido a que
el tamaño de las muestras aquí empleado fue diferente, los resultados
69
obtenidos mediante los algoritmos de Kernel pueden ser inexactos. Las
áreas de actividad obtenidas mediante el método de conteo de grillas en este
caso se acercan más a lo observado, los resultados encontrados mediante
este método muestra uno de los estimativos de áreas de actividad más
pequeñas hasta ahora (en promedio 2,06 ha). Nevile (1972), en Venezuela
reporto que los valores medios calculados para el área de actividad de varios
grupos fue de 3,21 ha. Defler (1981) estimo que el área de hogar para dos
grupos en los Llanos Orientales fue de 13,3 y 23,75 ha. Incluso en áreas tan
intervenidas como los bosques andinos las áreas de hogar de los grupos allí
estudiados fueron mayores a las aquí estimadas, como lo encontrado por
Gaulin & Gaulin (1982) quienes reportaron un área de actividad de 22 ha;
asimismo Gómez-Posada et al. (2007) reporto áreas de actividad entre 7,5 y
14 ha para cinco grupos de monos aulladores en los Andes Colombianos. No
es de extrañar los resultados aquí obtenidos, puesto que en condiciones de
alta densidad de población, los aulladores rojos exhiben un reducido tamaño
del ámbito hogareño (Crockett & Eisenberg, 1987).
A pesar de que en el fragmento las áreas de hogar sean muy pequeñas
existe una correlación positiva entre el tamaño del grupo y el tamaño del área
de actividad. Todos los grupos mostraron la misma tendencia, entre menor
era el número de individuos especialmente adultos y sub-adultos las áreas
de actividad fueron disminuyendo. Esto concuerda con lo encontrado por
Gómez-Posada y colaboradores (2007), en un bosque andino, donde los
grupos grandes mostraron amplias áreas de actividad.
Como era de esperarse en las áreas de los grupos se evidencio un alto
solapamiento (Tabla 7), incluso en algunos grupos se presentó solapamiento
en las áreas de dominio vital, lo cual indica que es posible que estas áreas
presenten grandes concentraciones de alimento importantes para satisfacer
las necesidades alimenticias de estos primates, tanto así que llegan a invadir
en el corazón del territorio perteneciente a otros grupos. Cuando los grupos
se encontraron en estas áreas se presentaron exhibiciones vocales, en
algunos casos llegaron hasta la agresión física (Obs, pers.) y por lo general
el grupo más pequeño fue quien emprendió la retirada. Al igual que lo
observado por Gómez-Posada y colaboradores (2007), estas áreas vitales
no se agrupan en el centro sino que se distribuyeron dispersas por toda el
área de estudio, de acuerdo a la distribución de los recursos que les ofrece el
bosque.
Se ha propuesto que la densidad de población y tamaño del área de
actividad utilizado por un grupo social establecido durante un período de
tiempo es fuertemente afectado por diversos factores tales como la calidad
del hábitat, el tamaño del grupo, la perturbación antropogénica, la presencia
de los competidores, así como el porcentaje de solapamiento del rango de
hogar con otros grupos (Chapman, Wasserman, Gillespie, Speirs, Lawes, Saj
& Ziegler, 2006; Palacios & Rodríguez, 2001; Peres, 1997). En el área de
70
estudio la perturbación antropogénica es alta, existe una gran densidad de
diferentes especies de primates, es probable que estos factores hayan
generado una reducción en el área de hogar de los monos aulladores allí
presentes, así como a un alto grado de solapamiento y una fuerte
competencia por los recursos, lo cual puede afectar la estabilidad y viabilidad
de las poblaciones a largo plazo.
6.6 DISPERSIÓN DE SEMILLAS
6.6.1 Número de semillas dispersadas. En San Juan del Carare el 10,83 %
de las muestras colectadas no contenían semillas, en general la ausencia de
semillas en las heces de Alouatta seniculus es un indicativo del no consumo
de frutos en la dieta, el cual puede ser originado por la variación estacional y
la disponibilidad de frutos en el bosque (Julliot, 1996a; Andresen, 1999). El
número de semillas registrado (36220 semillas) en las muestras fecales
colectadas fue bajo en comparación con los resultados obtenidos en otros
estudios, tanto en bosques andinos como en tierras bajas. Giraldo & et al.
(2007) en bosques andinos en un periodo de seis meses encontraron un
gran número de semillas (aproximadamente 290175 semillas) en sesenta
muestras. Así mismo Julliot (1996) en la Guyana Francesa calculó el número
de semillas dispersado por una tropa llegando hasta 1,3 millones de semillas
por año. El bajo número de semillas en San Juan del Carare es probable que
esté relacionado con las diferencias en la composición del bosque en
comparación a otras áreas estudiadas lo cual afecta la disponibilidad de los
frutos consumidos así como las semillas de estos que son dispersadas.
Además se debe tener en cuenta que en el área estudiada la competencia
con otras especies de primates pudo ejercer una fuerte influencia en el
tiempo dedicado a la alimentación de frutos e igualmente ejercer una
influencia negativa en el número de semillas dispersadas. Es de suma
importancia considerar que el método utilizado en este estudio para estimar
el número de semillas dispersadas es diferente a los empleados en otras
investigaciones, por lo tanto puede llevar a subestimar el número real de
semillas encontradas en las muestras fecales de los grupos estudiados.
Cada muestra fecal tuvo en promedio 142,24 semillas, el 34% de las
muestras contenían más de 200 semillas llegando a tener incluso más de
500. Por lo general las defecaciones de los monos aulladores resultan en
grandes agregaciones de semillas y estiércol y se consideraba que estas
características de las heces los hacían dispersores de baja calidad y por
consiguiente de menor eficacia, ya que se ha argumentado que esta
distribución espacial es desventajosa por las altas tasas de mortalidad de
semillas y plántulas agregadas espacialmente (Howe, 1989). Sin embargo,
contrario de lo que se pensaba se ha reconocido que las grandes
agregaciones de estiércol defecadas por los aulladores pueden atraer
variadas especies y un número considerado de escarabajos estercoleros,
71
favoreciendo así la dispersión secundaria por parte de estos, lo cual
beneficiaria la ubicación final de la semilla después de su deposición, su
germinación y el establecimiento de la plántula (Andresen, 1999, 2002).
Además estas grandes deposiciones aportan una gran cantidad de
nutrientes para el suelo y dichos procesos de relocalización de las heces
airean el suelo y aumentan la tasa de eficiencia del ciclaje de nutrientes
(Andresen 2005). Por lo general en San Juan del Carare las deposiciones de
los monos siempre fueron de gran tamaño con una alta densidad de semillas
y estiércol y en estas la mayoría se observó la presencia de escarabajos.
Teniendo en cuenta lo anterior es difícil emitir un juicio sobre el destino final
de las semillas, sin embargo la presencia de estos insectos es un indicio
alentador del rol que cumplen los monos aulladores como dispersores y la
eficacia de la dispersión en el fragmento.
6.6.2 Especies de plantas dispersadas. En las muestras fecales se
encontraron las semillas de 17 especies de plantas, a pesar de que este
número de especies es bajo en comparación con algunos estudios como los
de Andresen (2002) quien encontró 137 especies de plantas dispersadas en
la Amazonia central de Brasil; Stevenson, Castellanos, Pizzaro y Garavito
(2002), quienes reportaron que A. seniculus dispersó 44 especies de
semillas en el parque Nacional Tinigua ó Julliot (1996a) quien encontró 86
especies de plantas dispersadas en la Guyana Francesa; lo registrado en el
presente estudio se mantiene dentro del rango reportado para la especie
(Andresen, 1999; Giraldo et al. 2007). A nivel de familia se encontró que las
más importantes fueron Malvaceae (Guazumal ulmifolia, 28,827 %),
Moraceae (Ficus dendrocida, 13,045 %; Ficus sp., 11,389%) y Salicaceae
(Tetrathylacium johanseni, 17,808 %). El consumo de la familia Moraceae
por parte de los monos aulladores rojos ha sido comúnmente reportado
independientemente del sitio de estudio, desde los bosques andinos hasta
los bosques de tierras bajas, lo que a su vez genera que la dispersión de sus
semillas también sea frecuentemente reportada (Andresen 2002, Giraldo et
al., 2007; Julliot, 1996a; Stevenson et al. 2002). El área de estudio esta
colonizado por un gran número de árboles de esta familia y conforman una
parte importante de su dieta, por lo tanto no es de extrañar que sus semillas
sean unas de las más dispersadas por estos primates. En general se puede
sugerir que las especies dispersadas dependen de la composición vegetal
del bosque, su consumo, y el máximo aprovechamiento de los recursos por
parte de los primates, los cuales se adaptan a los elementos que este les
ofrece, demostrando una vez más la plasticidad con la cual se ajustan al
medio en el que habitan.
6.6.3 Tamaño de las semillas dispersadas. El tamaño de las semillas
dispersadas por Alouatta seniculus fue altamente variable desde <1,5 mm
hasta 29,82 mm. Sin embargo, el mayor número de semillas (71,08 %) tuvo
un tamaño menor a 5 mm. Estos resultados concuerdan con lo reportado en
otras investigaciones (Giraldo et al., 2007, Julliot, 1996a). El tamaño de las
72
semillas juega un importante papel en la dispersión secundaria y la
depredación de las semillas. En primer lugar las semillas de menor tamaño
(< a 5 mm) tienen una mayor probabilidad de ser removidas y enterradas por
los escarabajos estercoleros; Andresen (1999), reporto en su estudio que la
mayoría de las semillas pequeñas fueron desplazadas del lugar de
deposición y enterradas a menos de 5 cm de profundidad, mientras que
ninguna de las semillas de mayor tamaño fueron enterradas; también
concluyo que la profundidad en la que se entierra las semillas afecta el
destino de la semilla, ya que el olor al estiércol atrae también a depredadores
como los roedores y a medida que aumenta la profundidad en que son
enterradas el efecto de atracción a depredadores disminuye, incrementando
la probabilidad de supervivencia. Además las semillas de gran tamaño tienen
menos probabilidades de quedar embebidas en el estiércol y quedan más
expuestas, por lo tanto presentan una mayor probabilidad de depredación
por roedores (Andresen, 1999). También tienen menos probabilidades de
una dispersión secundaria, así que se enfrentan a una mayor competencia
intraespecifica entre plántulas (Howe, 1989). En San Juan del Carare se
observó que semillas de gran tamaño como las de Spondias mombin fueron
dispersadas por los monos aulladores, estas permanecieron en los lugares
en los cuales fueron defecadas y muchas de estas germinaron, encontrado
grupos de plántulas de hasta 50 individuos (Obs. Pers.), sin embargo la
perduración de estas plántulas en el bosque es difícil de establecer, así como
el destino final de todas las semillas dispersadas en el fragmento de estudio.
6.6.4. Distancias de dispersión y tiempos de retención. Se obtuvieron 13
distancias de dispersión (entre 17,32 m y 140,44 m), las cuales están dentro
del rango reportado para la especie (Julliot, 1996a) y coinciden con lo
observado en otras investigaciones (Giraldo et al., 2007). En cuanto a los
tiempos de retención solo se pudieron hallar 3 para los cuales se registró en
promedio 22,33 horas, que concuerda con lo reportado en otros estudios
(Julilot, 1996a, Yumoto et al., 1999). La dimensión espacial de la dispersión
de semillas es de gran importancia y es fundamental para la compresión de
la supervivencia, reclutamiento y la dinámica de las poblaciones de árboles
en los bosques tropicales (Link & Di fiore, 2006). Se cree que las semillas
que son dispersadas lejos del árbol parental pueden escapar de las
concentraciones locales de predadores y patógenos lo que resulta en un
incremento de la supervivencia (Janzen, 1970), Sin embargo Valenta y
Fedigan (2010) demostraron que no solo la distancia del árbol parental es
crucial; la distancia que tiene la semilla con respecto a cualquier árbol de la
misma especie que se encuentre en fructificación es fundamental, ya que las
semillas que se dispersan a una mayor distancia de cualquier árbol con
frutos de la misma especie aumenta la probabilidad de supervivencia y
germinación, puesto que al estar próximo a cualquiera de estos árboles
queda expuesto a los predadores específicos de la especie. En San Juan del
Carare es probable que debido a las áreas de actividad tan pequeñas las
distancias de dispersión sean relativamente cortas, acordes al área en el que
73
desarrollan la mayoría de sus actividades, sin embargo es común ver a los
monos aulladores explorando las áreas limítrofes del bosque, alimentándose
de arbustos o transitando por el suelo largas distancias con el fin de
alimentarse de algún árbol por fuera del bosque. Por lo tanto se puede
sugerir que uno de los papeles importantes que desempañan los monos en
el área de estudio en cuanto a la dispersión de semillas es el traslado de
estas a los límites del bosque, enriqueciendo estas áreas y ayudando así a la
sucesión secundaria.
En el área de estudio los monos aulladores rojos (Alouatta seniculus),
dispersaron un número considerable de especies de semillas. Igualmente
dispersan semillas de tamaños variables los cuales pueden intensificar las
probabilidades de supervivencia de las semillas. También desplazan las
semillas a distancias aceptables y fuera del bosque. Por todo lo anterior se
puede sugerir que estos primates cumplen un rol significativo en la dispersión
primaria de semillas. Diversos autores han reportado la importancia de los
aulladores en el gremio de dispersores de semillas en los bosques tropicales
debido a su abundancia, la biomasa, la flexibilidad de uso de hábitat y el
número de semillas que mueven dentro y entre hábitat (Andresen 1999,
Estrada y Coates-Estrada, 1984; Julliot, 1996a; Yumoto et al, 1999). Sin
embargo con los resultados aquí mostrados no es posible emitir una
conclusión sobre el destino real de las semillas dispersadas por los monos
aulladores por lo que se hace necesario profundizar en relaciones tan
importantes como la diplocoria y así poder establecer juicios sobre la
supervivencia de las semillas y el establecimiento de las plántulas en el área
de estudio.
74
7. CONCLUSIONES
En términos generales los monos aulladores rojos presentan un
comportamiento altamente influenciado por sus hábitos alimenticios
(principalmente folívoros), donde prima el descanso como parte de una
estrategia de bajo gasto energético. El patrón de actividades se desarrolla en
una secuencia de movimiento-alimentación-descanso que se repite a lo largo
del día y esto no se ve afectado por estar viviendo en un pequeño fragmento
de bosque con una alta densidad de primates.
Las altas densidades de monos aulladores en el fragmento de estudio están
generando una irregularidad en las emisiones vocales mostrando un patrón
constante a lo largo del día. La frecuencia de dichas emisiones puede
obedecer a exhibiciones de carácter territorial con el fin de mantener estable
sus áreas de actividad y evitar encuentros agonísticos físicos.
Los monos aulladores (Alouatta seniculus) se caracterizaron por presentar
una dieta principalmente folívora, la cual complementaron con otros ítems,
principalmente frutos cuyo consumo varió dependiendo de algunos factores
ambientales como la oferta de recursos del bosque.
Las hojas nuevas se consolidaron como uno de los ítems más importantes
en la dieta de Alouatta seniculus en San Juan del Carare. Su consumo fue
muy elevado y constante en comparación con los otros ítems alimenticios.
Las familias más importante para los monos aulladores fueron Malvaceae
(Guazuma ulmifolia) y Moraceae, (Ficus dendrocida y Ficus sp.) con el más
alto porcentaje de consumo. La disponibilidad constante durante el periodo
de estudio y la oferta de diferentes ítems alimenticios convirtió a estas
especies en elementos básicos de la dieta de Alouatta seniculus en San
Juan del Carare.
Existe una relación entre la oferta de frutos del bosque y la dieta de Alouatta
seniculus, quienes aprovechan la oferta de este ítem convirtiéndolo en el
más importante durante los meses en los que se encontró disponible.
Debido a la alta densidad poblacional de Alouatta seniculus en el fragmento
de estudio, estos mostraron áreas de hogar considerablemente menores que
lo reportado para la especie. Asimismo el grado solapamiento fue elevado, lo
que implica una fuerte competencia por los recursos, lo cual puede afectar la
estabilidad y viabilidad de las poblaciones a largo plazo.
Alouatta seniculus en el área de estudio disperso una gran cantidad de
semillas de diferentes especies y lejos de los árboles parentales, incluyendo
borde de bosque y potrero. Por lo tanto se puede asumir que los monos
aulladores cumplen un rol importante en la dispersión primaria de algunas
especies así como en la regeneración de los bosques intervenidos.
75
8. RECOMENDACIONES
Complementar los datos de fenología colectando los frutos de las especies
en producción para pesarlos antes y después de secados y así poder
establecer una producción exacta en términos de biomasa por hectárea.
Además es importante incluir la productividad en términos de hojas y flores
para conocer la posible influencia que pueden tener sobre la dieta de los
aulladores.
Implementar el método más adecuado para el conteo de semillas
dispersadas por Alouatta seniculus, teniendo en cuenta las características de
sus deposiciones.
Desarrollar nuevos estudios encaminados a evaluar la dispersión secundaria
en el fragmento, con el fin de establecer la eficacia y eficiencia real de los
monos aulladores en su rol como dispersores de semillas.
Se recomienda el desarrollo de réplicas en otros fragmentos con
características similares, para así fortalecer los resultados aquí expuestos.
76
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