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INCIDENCIA DE Vibrio parahaemolyticus, Vibrio vulnificus, Salmonella sp. Y
Escherichia coli EN CAMARÓN CRUDO MUESTREADO EN EXPENDIOS DE
MAZATLÁN, SINALOA
Espinoza-Murillo Tania Yamilet1; Rivas-Montaño Ana María1; Gustavo2; Piña-Valdez Pablo2 y LuisVillaseñor Irasema E2
ABSTRACT
Shrimp one of the most important fishery and aquaculture products on worldwide, is exposed to
contamination by pathogenic microorganisms indigenous or environmental added by improper handling or
storage. In southern of Sinaloa in 2003 and 2004, more than 1,230 cases of gastroenteritis were reported
on 2004 year, attributed to the consumption of raw or undercooked shrimp, identifying as responsible
Vibrio parahaemolyticus. Given the possibility that other bacteria are involved in recurrent outbreaks,
during 2013, Vibrio parahaemolyticus, Vibrio vulnificus, Salmonella sp and Escherichia coli, was sought
bimonthly in crude shrimp samples obtained restaurant in Mazatlán, Sinaloa, identifying species and
toxicity technique Chain Reaction (PCR) and quantified with the Most Probable Number technique. The
results show that; V. parahaemolyticus was present in 12 of 36 samples, in all seasons, but with values
within the limits established in NOM-242-SSA1-2009 and resulted in no positive to indicators oligos
toxigenia tdh and trh; V. vulnificus and Salmonella sp were absent in all samples; E. coli was recorded in
all samples in all seasons, but in 10 of the 36 samples, the NMP was above the limit. The NMP in August
and October showed high E. coli and V. parahaemolyticus, but the health risk was more related to fecal
contamination that the incidence of V. parahaemolyticus
RESUMEN
El camarón uno de los productos pesqueros y acuícolas más importantes a nivel mundial, está expuesto
a contaminación por microorganismos patógenos autóctonos del medio ambiente o agregadas por
manipulación o conservación inadecuada. En el sur de Sinaloa durante el 2003 y 2004, se registraron
más de 1,230 casos de gastroenteritis atribuidos al consumo de camarón crudo o poco cocinado,
identificando como responsable al Vibrio parahaemolyticus. Ante la posibilidad de que otras bacterias
estén involucradas en los recurrentes brotes, durante el 2013, se buscó Vibrio parahaemolyticus, Vibrio
vulnificus, Salmonella sp y Escherichia coli bimestralmente en muestras de camarón crudo obtenido en
restaurantes de Mazatlán, Sinaloa, identificando especie y toxicidad con la técnica de Reacción en
Cadena de la Polimerasa (PCR) y cuantificando con la técnica del Número Más Probable. Los resultados
señalan que; V. parahaemolyticus estuvo presente en 12 de 36 muestras, en todas las estaciones
climáticas, con valores dentro del límite establecido en la NOM-242-SSA1-2009 y ninguna resulto positiva
a los oligos indicadores de toxigenia tdh y trh; V. vulnificus y Salmonella sp estuvieron ausentes en todas
las muestras; E. coli se registró en todas las muestras en todas las estaciones climáticas, pero en 10 de
las 36 muestras, el NMP estuvo por encima del límite. En agosto y octubre se registró alto NMP de E. coli
y positivos a V. parahaemolyticus, pero el riesgo sanitario estuvo más relacionado a la contaminación
fecal durante la manipulación que a la incidencia de V. parahaemolyticus.
INTRODUCCIÓN
La pesca y la acuacultura son actividades económicas y productivas de gran importancia a nivel
mundial, siendo el camarón uno de los productos pesqueros con mayor valor económico (FAO,
2012). México a nivel internacional en el 2011, ocupó el décimo lugar en cuanto a la producción
de camarón por captura y séptimo en producción por acuicultura. Sinaloa, México, ocupó el
segundo lugar nacional por volumen de producción de camarón y primer lugar en valor
económico (INEGI, 2010).
En la actualidad el camarón es de los alimentos de mayor consumo a nivel mundial, pero este
puede representar un riesgo para la salud humana causando enfermedades gastrointestinales,
diarreas agudas (EDA´s) e incluso la muerte (Chávez y Montoya, 2009), si llegara a estar
contaminado con bacterias patógenas como; Escherichia coli, Salmonella, Vibrio
parahaemolyticus y Vibrio vulnificus (FAO, 2009), especies que han adquirido gran importancia
sanitaria a nivel mundial, ya que se han visto favorecidas por el cambio climático, deterioro
ambiental, almacenamiento y manipulación inadecuada de los alimentos, ya que encuentran
condiciones ambientales propicias para su proliferación, sobre todo durante la época del año
más calurosa (SAGARPA, 2008). La Organización Mundial para la Salud en el 2007, estimó que
las enfermedades diarreicas agudas, son responsables cada año de 1,8 millones de muertes en
el mundo, principalmente en los países en vía de desarrollo (OMS, 2011). En el sur del estado
de Sinaloa, México, durante el 2003 y hasta septiembre de 2004, se registraron más de 1,230
casos de gastroenteritis, todos se atribuyeron al consumo de camarón crudo o poco cocinado
que fue cosechado en el sistema de lagunar Huizache-Caimanero. En ese brote se señaló
como responsable al Vibrio parahaemolyticus que fue identificado por métodos bioquímicos y
PCR, reportando además la presencia de los oligos tlh y tdh que determinan la genotoxicidad
(Cabanillas-Beltrán et al 2006).
OBJETIVO GENERAL
Evaluar la incidencia de Vibrio parahaemolyticus, Vibrio vulnificus, Salmonella sp y E. coli en
camarón crudo muestreado bimestralmente en expendios y restaurantes de Mazatlán, Sinaloa,
identificando la bacteria mediante la técnica de Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR) y
contando mediante la técnica del NMP.
OBJETIVOS ESPECÍFICOS
 Evaluar la presencia de V. parahaemolyticus mediante la técnica de reacción en cadena de
la polimerasa (PCR) y su incidencia mediante la técnica del número más probable (NMP),
en muestras de camarón crudo obtenido en expendios de Mazatlán, Sinaloa.
 Evaluar la presencia de V. vulnificus mediante la técnica de reacción en cadena de la
polimerasa (PCR) y su incidencia mediante la técnica del número más probable (NMP), en
muestras de camarón crudo obtenido en expendios de Mazatlán, Sinaloa.
 Evaluar la presencia de Salmonella sp mediante el empleo de medios de cultivo selectivos y
pruebas bioquímicas y su incidencia mediante la técnica del número más probable (NMP),
en muestras de camarón crudo obtenido en expendios de Mazatlán, Sinaloa.
 Evaluar la presencia de Escherichia coli mediante el empleo de medios de cultivo selectivos
y pruebas bioquímicas y su incidencia mediante la técnica del número más probable (NMP),
en muestras de camarón crudo obtenido en expendios de Mazatlán, Sinaloa.
METODOLOGÍA
Bimestralmente se recolectaron 250g de muestra de camarón crudo en cada punto de
muestreo, en 6 expendios de camarón, ubicados en cuadrantes en la ciudad Mazatlán, Sinaloa.
Muestreando al menos una vez por fecha en bolsas estériles resellables. A cada muestra se le
aplicó el siguiente procedimiento; 1) Se pesaron 200g de camarón que se colocó en un vaso de
licuadora estéril, para realizar el licuado se añadieron 200g de solución buffer de fosfatos
(PBS). A partir del homogenizado, se sembró en tubos de ensaye provistos con caldo
lactosado, realizando diluciones para la estimación de él Número Más Probable (NMP) de
Coliformes Totales, Coliformes Fecales y de Escherichia coli, sembrando en serie de 3
diluciones 1/10, 1/100 y 1/1000 y en cada dilución se realizaron 5 réplicas en la fase de prueba
presuntiva. Para la fase de prueba confirmada, a partir de los tubos positivos en la prueba
presuntiva transfirió por un asa a medio selectivo caldo E.C., incubándolos 24 horas a 44.5° C.
De los tubos que resultaron positivos se tomaron nuevamente mediante un asa una muestra
que fue sometida a las pruebas bioquímicas de; Oxidasa, Catalasa, rojo de Metilo, Voges
Proskauer, Indol y Citrato de Simmons, para determinar si se corresponden a las características
de E. coli. A partir de las mismas diluciones iniciales del homogenizado, también se sembraron
en series de tres diluciones con tres repeticiones en cada dilución, una muestra en tubos de
ensaye provistos con Agua Peptonada Alcalina (APA) y se incubaron 24 h a 35 °C, con el
propósito de incrementar la cantidad de bacterias y poder aplicar la técnica de Reacción en
Cadena de la Polimerasa (PCR), utilizando el oligo indicador de la hemolisina termo lábil (tlh)
para la identificación de V. parahaemolyticus y los oligos de la hemolisina directa termoestable
(tdh) y de la toxina hemolisina relacionada (trh) y para la identificación de V. parahaemolyticus.
Para la identificación de V. vulnificus se empleó el oligo de la exotoxina hemolítica producida
por esta bacteria (vvha).
Se realizó el conteo de vibrios mediante la técnica del Número Más Probable (NMP).
Para la estimación de la presencia o ausencia de Salmonella sp se utilizó la técnica establecida
en la NOM-242-SSA1-2009, para ello se tomaron 25g de muestra que se homogenizó con 225g
de caldo lactosado, incubaron por 24h a 35° C y al término del tiempo de incubación y se
resembró 1 ml en dos medios diferentes; Caldo Tetrationato y Caldo Selenito a 35°C durante
24h, con el propósito lograr la multiplicación selectiva de la bacteria buscada. Enseguida se
sembró por estría en placa en cajas con Agar XLD, Agar Bilis Verde Brillante y Agar Selenito
Cistina, incubaron también a 35 °C por 24h. Las cajas que desarrollaron colonias sospechosas
se seleccionan dos colonias características y tomo una muestra mediante un asa de punta y
resembró por punción y estría en tubos con Agar inclinado en de los medios: Agar Hierro Triple
Azúcar (TSI) y Agar Lisina Hierro (LIA), incubando pro 24 h a 35°C. Al término de la incubación
se seleccionan aquellas colonias que presenten las características correspondientes a
Salmonella sp., para enseguida se les practican pruebas bioquímicas de; Agar Citrato de
Simmons, Medio Sim, Prueba de Indol, Rojo de Metilo Voges Proskauer, Caldo Malonato y
Caldo Manitol. Los resultados positivos y negativos de estas pruebas bioquímicas se tabulan y
comparan con la tabla “B.14.5.2, “Reacciones bioquímicas y serológicas de Salmonella” en la
NOM-242-SSA1-2009.
RESULTADOS
Se registró la presencia del oligo tlh característico de la presencia de Vibrio parahaemolyticus
en 12 de las 36 muestras analizadas. Para esta bacteria el NMP más alto se registró en el mes
de junio con valores de 150 NMP/g, aunque en el mes de agosto se detectó la presencia en 3
muestras y en octubre en 5 muestras, los valores de NMP fueron bajos, desde 0.4 hasta 70
NMP/g, valores que ubican los resultados dentro del máximo permitido según la norma NOM242-SSA1-2009, la cual señala un contenido no mayor a 104 NMP/g. En cuanto a la detección
de los oligos tdh y trh, oligos característicos de toxigenia en V. parahaemolyticus ninguna de las
muestras resulto positiva a estos (Tabla I).
Vibrio vulnificus estuvo ausente en todas las muestras, por lo que cumplieron con el máximo
permitido establecido en la norma NOM-242-SSA1-2009, la cual señala que V. vulnificus debe
estar ausente en 50g de muestra.
Los resultados obtenidos en la estimación de la presencia de Salmonella sp, señalan que esta
no estuvo presente en ningún muestra analizada durante el período trabajado, por lo que las
muestras cumplieron con la normatividad mexicana, la que señala que Salmonella debe de
estar ausente.
En los resultados de la bacteria E. coli, registraron su presencia en las 36 muestras, de las
cuales, 10 estuvieron fuera del máximo establecido en la norma NOM-242-SSA1-2009, la que
establece como límite máximo 400 NMP/g. Las muestras que sobrepasaron este límite,
correspondieron a 4 del mes de febrero y 6 al mes de agosto (Tabla 1)
Tabla I. Incidencia de Vibrio parahaemolyticus, Vibrio vulnificus, Salmonella sp. y Escherichia coli en camarón crudo muestreado en
expendios de Mazatlán, Sinaloa.
NMP/g de V.
NMP/g
UFC/g de
NMP/g
Temperatura
Muestreo
Muestra
de E. coli
Ambiental
parahaemolyticus
V. vulnificus
Salmonella
1
<0.3
<0.3
Ausente
920
30.8
2
<0.3
<0.3
Ausente
920
30.8
Muestreo1
3
<0.3
<0.3
Ausente
350
30.8
Febrero 2013
4
<0.3
<0.3
Ausente
>1600
30.8
5
<0.3
<0.3
Ausente
79
30.8
6
<0.3
<0.3
Ausente
1600
30.8
7
<0.3
<0.3
Ausente
25
32.7
8
<0.3
<0.3
Ausente
17
32.7
Muestreo
9
<0.3
<0.3
Ausente
350
32.7
2
10
<0.3
<0.3
Ausente
24
32.7
Abril 2013
11
<0.3
<0.3
Ausente
6
32.7
12
70
<0.3
Ausente
25
32.7
13
150
<0.3
Ausente
280
36.2
14
<0.3
<0.3
Ausente
17
36.2
Muestreo
15
<0.3
<0.3
Ausente
33
36.2
3
16
<0.3
<0.3
Ausente
14
36.2
Junio 2013
17
<0.3
<0.3
Ausente
33
36.2
18
<0.3
<0.3
Ausente
13
36.2
19
<0.3
<0.3
Ausente
>1600
38.2
20
<0.3
<0.3
Ausente
>1600
38.2
Muestreo
21
62
<0.3
Ausente
>1600
38.2
4
22
48
<0.3
Ausente
>1600
38.2
Agosto 2013
23
62
<0.3
Ausente
>1600
38.2
24
<0.3
<0.3
Ausente
>1600
38.2
25
<0.3
<0.3
Ausente
34
32.3
26
15
<0.3
Ausente
92
32.3
Muestreo
27
15
<0.3
Ausente
35
32.3
5
28
11
<0.3
Ausente
34
32.3
Octubre 2013
29
0.4
<0.3
Ausente
49
32.3
30
28
<0.3
Ausente
17
32.3
31
<0.3
<0.3
Ausente
35
29.9
Muestreo
32
<0.3
<0.3
Ausente
92
29.9
6
33
11
<0.3
Ausente
35
29.9
Diciembre
34
<0.3
<0.3
Ausente
92
29.9
2013
35
25
<0.3
Ausente
17
29.9
36
<0.3
<0.3
Ausente
161
29.9
La temperatura ambiental durante los meses de junio y agosto en el municipio de Mazatlán, fue
la más alta del año, cuyos valores estuvieron por encima de los 35°C (figura 1), meses en los
que se detectó la presencia de V. parahaemolyticus y un aumento en el número de E. coli,
incluso en esta última bacteria con valores que sobrepasaron los límites máximos permitidos
establecidos en la norma NOM-242-SSA1-2009
Figura 1. Temperatura en grados Celsius y niveles de NMP/g encontrados para V.
parahaemolyticus, V. vulnificus, Salmonella sp. y Escherichia coli
DISCUSIÓN
En cuanto a la relación evidente entre la temperatura ambiental y la presencia de las bacterias
patógenas estudiadas, autores como Mira y García (1997) señalaron que tanto V. cholerae
como V. vulnificus y V. parahaemolyticus aparecen en grandes concentraciones cuando
aumenta la temperatura del agua de 17 a 32°C, señalan además que en las costas de los
países templados y tropicales, se encuentran presentes en el agua del mar durante todo el año,
pero su número se incrementa durante los meses cálidos. Los resultados de este trabajo
concuerdan con estos señalamientos.
Los resultados sobre la incidencia de Vibrio parahaemolyticus obtenidos en esta investigación,
concuerdan con los reportados por Cárdenas (2009), quién utilizando la técnica PCR evaluó la
presencia de vibrios en ostiones muestreados en expendios en Mazatlán Sinaloa, y además
señaló que el V. parahaemolyticus registrado no fue toxigénico en ninguna de sus tres
muestreos. También tienen concordancia con los resultados obtenidos por Rodriguez-Camacho
et al (2014) y Ortega-Solis (2011), quienes encontraron Vibrio parahaemolyticus, en muestras
de camarón crudo en los cuerpos de agua ubicados en el sur de Sinaloa y norte de Nayarit,
pero tampoco encontraron positivos a los oligos indicadores de toxigenia tdh y trh.
En cuanto a la evaluación de la presencia e incidencia de V. vulnificus, los resultados obtenidos
en esta investigación fueron negativos, hecho que puede deberse a la procedencia del camarón
que es consumido en el sur de Sinaloa y norte de Nayarit, el cual es obtenido de esteros que en
la época muestreada permanecían hipersalinos (sequía), aunque no se descarta la posibilidad
de que esta bacteria pudiera estar presente en otros organismos o en el medio ambiente
acuático, ya que ha sido detectada en otras investigaciones similares realizadas en la zona
tanto en camarones como en ostiones por lo que se recomienda seguir vigilando la posible
presencia de esta bacteria. Según Parvathi et al (2004), el aumento en la densidad de V.
vulnificus parece estar favorecida por la baja salinidad.
Las muestras de camarón obtenidas en los diferentes expendios de mariscos de Mazatlán, no
registraron la presencia de Salmonella sp., por lo que se puede suponer que esta bacteria no
represento riesgo para la salud de los consumidores en el período estudiado, hecho que
probablemente se debió a que el camarón se encontraba bien preservado en hielo, refrigeración
o congelación, supuesto acorde a lo señalado por Gómez-Gamboa et al (2012), quienes
mencionan que la baja prevalencia o ausencia de Salmonella en alimentos adecuadamente
refrigerados, se debe al efecto de las bajas temperaturas sobre la supervivencia de esta
bacteria.
En cuanto a los resultados obtenidos en esta investigación sobre la cuantificación de E. coli,
muchos autores, entre ellos Sarcos y Botero (2005) y Quiñones-Ramirez et al (2000), señalan
que la incidencia de organismos coliformes fecales, evidencian inequívocamente la
contaminación de los cuerpos de agua de cosecha o cultivo, y que están con influencia de
descargas de agua residual de los asentamientos humanos sin tratar además de una
manipulación y procesado antihigiénico del marisco, situaciones ambas que inciden en la
presencia de estas bacterias y ponen de manifiesto el riesgo hacia la salud humana por el
consumo de este camarón. La E. coli al ser de origen fecal, y encontrarse en los alimentos, es
indicativo de que las personas que preparan los alimentos, no tienen el suficiente cuidado
higiénico de su persona, utensilios y calidad del agua o el marisco se encuentran bajo la
influencia de una fuente cercana de contaminación por aguas residuales domésticas. Sin
embargo, cualquiera que sea el origen de la contaminación por esta bacteria, el resultado está
indicando inequívocamente un deficiente control higiénico del marisco.
La presencia simultánea de E. coli y V. parahaemolyticus en 12 de las 36 muestras de camarón
crudo, resalta la posible presencia de otras bacterias patógenas de procedencia fecal.
CONCLUSIÓNES
El oligo tlh, indicador de la presencia de la hemolisina termolábil de Vibrio parahaemolyticus, se
detectó en 12 de 36, pero el conteo mediante NMP, siempre estuvo debajo del límite máximo
establecido en la NOM-242-SSA1-2009.
En todas las muestras de camarón analizadas, los oligos tdh indicador de la hemolisina directa
termoestable y trh indicador de la hemolisina relacionada, ambos indicadores de la presencia de
genes toxigénicos, estuvieron ausentes, por lo que V. parahaemolyticus no representó un riesgo
de afectación hacia la salud de los consumidores en el período estudiado.
El Vibrio vulnificus buscado mediante el empleo del oligo de la exotoxina hemolítica Vvha,
estuvo ausente en todas las muestras de camarón, por lo que pudo establecerse que esta no
representó riesgo hacia la salud de los consumidores.
No se registró Salmonella sp. en ninguna de las 36 muestras analizadas, situación que pudo
deberse a que, las muestras que se obtuvieron de camarón se encontraban en congelación o
enhielado, aunque no se puede descartar la posibilidad de que pueda presentarse, ya que los
conteos de coliformes como indicador de contaminación fecal, posibilitan su posible presencia.
La E. coli, representó un riesgo para la salud de los consumidores en el período y
establecimientos estudiados, pudiendo incluso ser la responsable de los brotes de diarreas
agudas en Mazatlán, ya que estuvo presente en todas las muestras y, en 10 de ellas,
registraron valores superiores a los límites máximos permitidos establecidos en la NOM-242SSA1-2009.
En algunos expendios se registró Vibrio parahaemolyticus en el camarón muestreado en los
expendios, junto con valores altos de E. coli, situación que resalta el doble riesgo sanitario al
que son expuestos los consumidores de este marisco en los estos establecimientos.
LITERATURA CITADA
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PALABRAS CLAVE: Vibrio, Salmonella, Escherichia, Camarón.
1
Instituto Tecnológico de Mazatlán, Corsario 1 # 203, Col. Urías C.P. 82070, Mazatlán, Sinaloa. [email protected]
División de Estudios de Posgrado, Facultad de Ciencias del Mar, Universidad Autónoma de Sinaloa. Paseo Claussen s/n Col. Los
Pinos, C.P. 8200, Mazatlán, Sinaloa.
2