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C. Rodríguez-Saona. 2012. La Ecología
de Interacciones
Tri-Tróficas,
LaQuímica
Ecología
Química
de Interacciones
315-342. En: J. C. Rojas y E. A. Malo (eds.). Temas Selectos en Ecología Química
de Insectos. El Colegio de la Frontera Sur. México. 446 p.
Tri-Tróficas
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13
La Ecología Química de Interacciones Tri-Tróficas
César Rodríguez-Saona
Departamento de Entomología
P.E. Marucci Center, 125A Lake Oswego Rd., Chatsworth, NJ 08019
Rutgers University
Correo electrónico: [email protected]
Resumen. En los últimos 30 años han surgido grandes avances en el estudio de interacciones
tri-tróficas entre las plantas, sus herbívoros, y los enemigos naturales (depredadores y parasitoides) de estos herbívoros. Varios estudios han examinado los efectos de los volátiles emitidos
por las plantas en el comportamiento de los enemigos naturales. Estos estudios documentan
también que, en su mayoría, las plantas emiten una mezcla de compuestos orgánicos volátiles,
los cuales ayudan a los enemigos naturales a ubicar a su presa u hospedero. Esta mezcla incluye
los llamados “volátiles de hojas verdes” (aldehídos, alcoholes, y sus respectivos acetatos de seis
carbonos), monoterpenos, sesquiterpenos y compuestos aromáticos. La emisión de estos compuestos volátiles aumenta drásticamente cuando los herbívoros, particularmente los de hábito
alimenticio masticador, se alimentan de las plantas. Por lo tanto, estos compuestos inducidos
por la herbivoría han sido considerados como una forma de defensa indirecta en las plantas para
combatir a los herbívoros mediante la atracción de sus enemigos naturales. Se ha determinado
que esta respuesta volátil inducida puede ser específica, dependiendo de la especie de herbívoros
en las plantas, puede ocurrir tanto a nivel local como en forma sistémica, ser de larga duración, y
ocurrir tanto en las partes aéreas como subterráneas de las plantas. Además, se han descubierto
elicitores en el regurgitado de los herbívoros que activan producción de los volátiles en las plantas y se ha determinado la síntesis de novo de varios de estos compuestos como consecuencia al
daño por la herbivoría, los cuales siguen un patrón de emisión diurna. Aun así, los potenciales
beneficios de estas interacciones tri-tróficas en las plantas y su aplicación en los sistemas agrícolas
permanecen en su mayoría desconocidos.
Introducción
Todos los organismos dentro de un ecosistema están inter-conectados unos con otros
por medio de cadenas alimenticias y redes tróficas (Hunter & Price, 1992; Polis &
Winemiller, 1996; Schmitz, 1998; Polis, 1999; Ohgushi, 2005), y la comunicación
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Temas Selectos en Ecología Química de Insectos
entre ellos es facilitada por señales químicas presentes en el medio ambiente (Vet &
Dicke, 1992; Karban & Baldwin, 1997; Turlings & Wäckers, 2004; Ohgushi, 2005; Poelman et al., 2008). Históricamente, los estudios sobre interacciones inter-específicas
entre organismos han involucrado sólo dos niveles tróficos y se han realizado de una
manera independiente (Verkerk, 2004). Por ejemplo, científicos en el área de resistencia en plantas contra herbívoros han estudiado las interacciones entre el herbívoro
y sus plantas hospederas, mientras que científicos en el área de control biológico han
investigado el impacto de los enemigos naturales en poblaciones de los herbívoros que
sirven como presa u hospedero. Pero a partir de 1980 esto cambió cuando el ecólogo
y entomólogo Peter Price y sus colaboradores señalaron que cualquier teoría entre
las relaciones planta-herbívoro debe incluir al tercer nivel trófico (Price et al., 1980).
Esto es importante especialmente cuando uno considera que las interacciones entre
múltiples organismos pertenecientes a más de dos niveles tróficos son comunes en la
naturaleza. Desde entonces, han surgido numerosos estudios en interacciones tri-tróficas entre plantas, insectos herbívoros, y los enemigos naturales de estos herbívoros
(también referidos como carnívoros e incluyen depredadores y parasitoides) (Cuadro
1). Estas interacciones ocurren frecuentemente entre organismos sobre y bajo el suelo
y son mediadas principalmente por compuestos químicos en las plantas, los cuales
pueden afectar positiva o negativamente a los enemigos naturales de los herbívoros
(Masters & Brown, 1997; Van der Putten et al., 2001; Wenke et al., 2010).
Últimamente, ecólogos, entomólogos y biólogos en general han enfatizado el
estudio de los mecanismos y consecuencias de la inducción de volátiles de plantas en
la atracción de los enemigos naturales de los insectos herbívoros. Muchos de estos estudios intentan buscar una nueva estrategia “natural”, mediante la manipulación del
comportamiento de los enemigos naturales, para el control de plagas agrícolas y por
medio de ello reducir el uso de plaguicidas. A partir de ellos es evidente que muchas
plantas cuando son atacadas por insectos herbívoros liberan compuestos volátiles que
son usados por los enemigos naturales para localizar a su presa u hospedero (Vet &
Dicke, 1992). Debido a que estos compuestos volátiles inducidos pueden beneficiar
tanto a las plantas que los producen como a los enemigos naturales de los herbívoros
de éstas, se les ha clasificado como sinomonas. Esta respuesta inducida en plantas es
también referida como una defensa indirecta (Dicke & Sabelis, 1988), porque puede
resultar en la disminución de las poblaciones del herbívoro y por lo tanto, aumentar
la capacidad reproductiva o “fitness” de la planta. Sin embargo, aun cuando estas
interacciones han sido definidas comúnmente como mutualistas, el beneficio en
las plantas no ha sido medido suficientemente. Por lo tanto, aun no se sabe si estos
compuestos han sido seleccionados para cumplir la función específica de atraer a
los insectos carnívoros. Este capítulo presenta un resumen de los trabajos recientes
sobre la inducción volátil en plantas a causa del daño por insectos herbívoros, su
importancia como señal química en la atracción de los insectos benéficos como son
los depredadores y parasitoides de los insectos herbívoros, y su uso potencial en el
manejo integrado de plagas.
La Ecología Química de Interacciones Tri-Tróficas
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Cuadro 1. Lista de publicaciones importantes en el estudio de las interacciones tri-tróficas
Año de Publicación
Descripción del Estudio
Referencia
1980
Se indica la importancia y necesidad de estudios
tri-tróficos
Price et al. (1980)
1986
Los volátiles inducidos por la herbivoría en plantas
atraen a ácaros depredadores de los herbívoros
Dicke (1986)
1990
Las secreciones orales del herbívoro inducen la
liberación de terpenos en el maíz que atraen a sus
parasitoides
Turlings et al. (1990)
1992
Los volátiles inducidos por la herbivoría son
emitidos sistémicamente
Turlings & Tumlinson (1992)
1995
La enzima β-glucosidasa, en la secreción oral
del herbívoro, es un elicitor de los compuestos
volátiles inducidos
Mattiacci et al. (1995)
1995
El ácido jasmónico es una fitohormona que induce
la liberación de volátiles en plantas
Boland et al. (1995)
1997
La volicitina, un ácido graso conjugado con un
aminoácido, es identificado en el regurgito del
herbívoro como elicitor de las respuestas volátiles
inducidas en plantas
Alborn et al. (1997)
1997
Los volátiles inducidos son sintetizados de novo en
plantas
Paré & Tumlinson (1997)
1998
La atracción de parasitoides a los compuestos
volátiles inducidas en el campo es específica
dependiendo de la especie de herbívoro
De Moraes et al. (1998)
1999
La aplicación externa del ácido jasmónico en
plantas de tomate aumenta el parasitismo de larvas
del herbívoro en el campo
Thaler (1999)
2001
La emisión de volátiles inducidos en plantas
aumenta la atracción de depredadores y pueden
funcionar como una defensa contra herbívoros en
la naturaleza
Kessler & Baldwin (2001)
2003
Los enemigos naturales de herbívoros son atraídos
a trampas cebadas con versiones sintéticas de
volátiles inducidos en plantas por la herbivoría
James (2003)
2005
(E)-β-cariofileno es emitido por las raíces de maíz
a causa de la herbivoría y atrae a los nemátodos
entomopatógenos
Rasmann et al. (2005)
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Temas Selectos en Ecología Química de Insectos
El comportamiento de los enemigos naturales y los volátiles de plantas
Los volátiles en plantas desempeñan una función importante como señales de comunicación en los sistemas tri-tróficos incluyendo las interacciones entre la planta
hospedera, el herbívoro, y los enemigos natural del herbívoro. Los enemigos naturales
de los herbívoros deben seguir cuatro etapas durante el proceso de búsqueda y selección de su presa u hospedero: 1) ubicación del hábitat del hospedero; 2) localización
del hospedero; 3) reconocimiento y aceptación del hospedero; y 4) regulación del
hospedero (Vinson, 1976). El primer paso tomado por los insectos depredadores y
parasitoides en la búsqueda de su presa u hospedero, respectivamente, es la ubicación del hábitat donde éstos se encuentran. Para ello, necesitan señales que puedan
Figura 1. Los compuestos orgánicos volátiles en plantas son inducidos por la herbivoría y atraen a los enemigos
naturales (depredadores y parasitoides) de los herbívoros. Estas interacciones tri-tróficas ocurren sobre el nivel
del suelo (en las partes aéreas de las plantas) (A), así como bajo el suelo (raíces) (B). La respuesta volátil ocurre
tanto a nivel local como a nivel sistémica, es decir, en las partes distales sin daño sufrido por el herbívoro
dentro de la misma planta dañada. El ácido jasmónico y el ácido salicílico son dos hormonas de defensa que
inducen la producción de volátiles en plantas.
La Ecología Química de Interacciones Tri-Tróficas
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ser detectables a larga distancia durante su búsqueda (Price et al., 1980; Vinson,
1981), y que indiquen de forma fiable la presencia de la presa u hospedero (Vet et al.,
1991; Dicke, 1999). Estas señales pueden provenir de compuestos químicos volátiles
emitidos por las plantas infestadas (Figura 1). Se conoce si después del daño por un
herbívoro, las plantas emiten compuestos volátiles. Estos compuestos, en la mayoría
de plantas, son producidos por sus partes vegetativas a niveles bajos. Sin embargo,
cuando la planta es dañada por un insecto herbívoro, los niveles de estos compuestos
aumentan drásticamente. Esta señal alerta a los insectos carnívoros de que la planta
está siendo consumida por una posible presa u hospedero y, por lo tanto, aumentan el
éxito de los carnívoros en la búsqueda de su alimento. En muchos casos estas señales
son específicas y confiables en cuanto a la información que proveen a los insectos carnívoros. Por lo tanto, existen claras ventajas adaptativas para los insectos carnívoros
en poder detectar, distinguir, y responder a los compuestos volátiles inducidos por
las plantas, ya que éstos les permiten discriminar las plantas dañadas de las plantas
no dañadas dentro del mismo hábitat.
Los volátiles inducidos son más fiables que los compuestos emitidos constitutivamente por la planta ya que indican la posible presencia de la presa o el hospedero.
Por lo tanto, debido a su alta detectabilidad y fiabilidad, las sinomonas inducidas por
el herbívoro cumplen un papel importante como señales de largo alcance durante la
búsqueda del hospedero por los enemigos naturales (Vet et al., 1991). Estas características de los volátiles inducidos son importantes en evitar que los enemigos naturales
pierdan tiempo y energía buscando a una especie de presa u hospedero incorrecto o
una etapa de desarrollo del herbívoro que no es apropiada. Estas sinomonas contienen
suficiente información para atraer a los enemigos naturales al micro-hábitat cerca de
la presa u hospedero, por ejemplo a la planta que está siendo atacada.
Una vez localizado el micro-hábitat, otras señales tales como las kairomonas y
la visión pueden ser usadas por los enemigos naturales para ubicar a su presa u hospedero (Vinson, 1976). Estos incluyen compuestos producidos por el herbívoro o su
excremento. Estos compuestos son bastante confiables porque están estrechamente
asociadas con la presa u hospedero (Sabelis & van de Baan, 1983; Eller et al., 1988,
1992). Sin embargo, en su mayoría estas sustancias químicas no son producidas en
grandes cantidades o no son muy volátiles (Vet & Dicke, 1992). Comparado con las
kairomonas asociadas con el herbívoro, las sinomonas inducidas por la herbivoría
no son tan específicas pero son emitidas en grandes cantidades y son muy volátiles
(Vet & Dicke, 1992).
Volátiles inducidos en plantas e interacciones tri-tróficas
Los primeros estudios en demostrar la habilidad de las plantas en producir volátiles
inducidos por el daño del herbívoro y su atracción a los enemigos naturales fueron
realizados con ácaros y sus depredadores (por ejemplo, Dicke & Sabelis, 1988; Dicke
et al., 1990; Dicke et al., 1993; Takabayashi & Dicke, 1997). Dicke & Sabelis (1988)
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Temas Selectos en Ecología Química de Insectos
presentaron la primera evidencia de que las plantas emiten una señal en respuesta al
daño por el insecto herbívoro y que ésta es diferente a las plantas sin daño. En estos
estudios, los autores encontraron que el ácaro depredador, Phytoseiulus persimilis,
utiliza señales volátiles emitidas por las hojas infestadas del frijol lima, Phaseolus
lunatus, para localizar a su presa, la arañita roja, Tetranychus urticae. Estos estudios
iniciales refirieron a este fenómeno como un “llanto por ayuda” (en inglés: “cry for
help”), debido a su potencial beneficio evolutivo en plantas (Dicke et al., 1990; Dicke
& Sabelis, 1992). Otro sistema ampliamente estudiado es el del maíz (Zea mays), el
herbívoro Spodoptera exigua y su parasitoide Cotesia marginiventris. Turlings et al.
(1991, 1993) demostraron que las plantas de maíz producen una respuesta volátil
asociada al daño por las larvas del lepidóptero y que las hembras del parasitoide generalista, C. marginiventris, aprenden a utilizar estos compuestos para localizar a su
hospedero. Evidencias más recientes muestran que la deposición de huevecillos por
el herbívoro hembra en las plantas también puede causar la liberación de volátiles en
plantas que atraen a los parasitoides de huevecillos (Meiners & Hilker, 1997, 2000;
Hilker & Meiners, 2002; Hilker et al., 2002; Colazza et al., 2004a). Por ejemplo, el
crisomélido Xanthogaleruca luteola al colocar sus huevecillos induce la producción
de volátiles en las hojas de Ulmus minor, los cuales atraen a la avispita Oomyzus gallerucae (Meiners & Hilker, 1997, 2000; Wegener et al., 2001).
La respuesta volátil en plantas inducida por el insecto herbívoro es en su mayoría diferente a la respuesta al daño artificial (Dicke et al., 1990; Turlings et al., 1990;
Geervliet et al., 1997; De Moraes et al., 1998). Estas repuestas son emitidas no sólo
en el lugar dañado, sino que también son emitidas sistémicamente en partes distales
sin daño sufrido por el herbívoro dentro de la misma planta (Figura 1) (Turlings &
Tumlinson, 1992; Dicke et al., 1993; Röse et al., 1996). Turlings & Tumlinson (1992)
reportaron que la larva de S. exigua induce la emisión de volátiles en los lugares donde
ocurrió el daño y en aquellos que no han sufrido daño. Asimismo, Röse et al. (1996)
demostraron una respuesta volátil sistémica en el algodón que atrae a los enemigos
naturales del herbívoro. En estos momentos se desconoce la señal responsable de
la emisión sistémica de los compuestos volátiles en las plantas. Sin embargo, se ha
demostrado que la respuesta volátil sistémica es diferente a la respuesta sistémica
causada por el daño mecánico y por lo tanto, es activada específicamente por el daño
causado por el insecto herbívoro.
Luego de los estudios iniciales a fines de los años 1980 e inicios de los 1990
(Cuadro 1), ha sido confirmada la idea de que los compuestos volátiles inducidos
por la herbivoría pueden funcionar como un medio de resistencia en las plantas
mediante la atracción de enemigos naturales de los herbívoros. Estudios adicionales
han demostrado que esta respuesta inducida por los herbívoros ocurre en más de 49
especies de plantas pertenecientes a 25 familias, además de ser inducidas por varios
insectos herbívoros con distintos aparatos bucales y modos de alimentación, y afectar a diferentes enemigos naturales (Mumm & Dicke, 2010). Los volátiles en plantas
son inducidos por insectos masticadores los cuales pueden causar daños mecánicos
La Ecología Química de Interacciones Tri-Tróficas
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severos en las plantas, como son los escarabajos y larvas de lepidópteros (Dicke,
1999), picadores-chupadores, los cuales se alimentan del contenido celular de tejidos
vegetativos, como son las chinches del campo (Rodriguez-Saona et al., 2002; Colazza
et al., 2004b; Williams et al., 2005), e incluso insectos chupadores que se alimentan
del floema, como es el caso de áfidos y moscas blancas (Zhu & Park, 2005). Aunque
en muchos casos la respuesta volátil en plantas es diferente particularmente entre
los insectos masticadores y los chupadores (Turlings et al., 1998; Rodriguez-Saona
et al., 2003).
Es importante mencionar que los compuestos volátiles inducidos en plantas
pueden desempeñar otras funciones, como por ejemplo: a) el repeler a los herbívoros
(Dicke, 1986; Bernasconi et al., 1998; De Moraes et al., 2001) y por lo tanto actuar como alomonas; b) protección contra microorganismos (Nakamura & Hatanaka, 2002;
Kishimoto et al., 2005; Shiojiri et al., 2006) y el estrés abiótico (Loreto & Velikova,
2001; Velikova et al., 2005; Dudareva et al., 2006); y c) servir como señales de comunicación entre plantas (Baldwin & Schultz, 1983; Rhoades, 1983; Dolch & Tscharntke,
2000; Karban et al., 2000) o señales de comunicación dentro de la misma planta (Karban et al., 2006; Heil & Silva Bueno, 2007; Frost et al., 2007; Rodriguez-Saona et al.,
2009). Debido a sus múltiples funciones dentro del ecosistema, la razón evolutiva de
estos compuestos volátiles dentro del contexto de las interacciones tri-tróficas no es
aun clara (Allison & Hare, 2009; Dicke & Baldwin, 2010; Rodriguez-Saona & Frost,
2010; Kessler & Heil, 2010), por lo tanto, son necesarios más estudios para determinar
si la atracción de enemigos naturales por medio de su emisión contribuye a aumentar
la aptitud física (fitness) de la planta.
Variabilidad de la señal
La emisión de compuestos orgánicos volátiles es común en plantas (Dicke & Vet,
1999). Las plantas dañadas por herbivoría pueden producir mezclas de más de 200
compuestos diferentes (Dicke & van Loon, 2000). Una de las características importantes de las mezclas de volátiles inducidos es su variabilidad (Dicke, 2000; Turlings
& Wäckers, 2004). La mezcla de compuestos volátiles puede variar dependiendo del
genotipo o cultivar de la planta (Loughrin et al., 1995; Gouinguene et al., 2001; Krips
et al., 2001; Fritzsche-Hoballah et al., 2002), la edad de la planta (Takabayashi et al.,
1994a; Turlings et al., 2002), la parte de la planta (Turlings et al., 1993), y las condiciones de crecimiento de la planta (Gouinguené & Turlings 2002). La respuesta volátil
inducida puede variar según la especie y la etapa de desarrollo del herbívoro (Takabayashi et al., 1995; Gouinguené et al., 2003). Takabayashi et al. (1995) encontraron
que las plantas de maíz atacadas por larvas de Pseudaletia separata producen mayor
cantidad de volátiles cuando son consumidas por larvas del primero y cuarto estadio
que cuando son consumidas por el quinto estadio larval. El parasitoide Cotesia kariyai
parasita larvas pequeñas de P. separata, y es atraído sólo a las volátiles emitidos por
plantas dañadas por los primeros estadios larvales.
322
Temas Selectos en Ecología Química de Insectos
Considerando la gran variabilidad en la emisión de los volátiles inducidos en
plantas, uno puede preguntarse ¿cómo pueden encontrar los parasitoides y depredadores a su hospedero o presa en la naturaleza? Una de las características más
importantes de los enemigos naturales, la cual les ayuda a contender contra esta
variabilidad, es su capacidad de aprender por asociación. Esta habilidad permite a los
enemigos naturales aprender por experiencia a asociar los volátiles inducidos con la
presencia de su presa u hospedero (Lewis & Tumlinson, 1988; Vet & Dicke, 1992; Vet
et al., 1995; Allison & Hare, 2009). El aprendizaje a compuestos volátiles inducidos es
adaptativo cuando el ambiente que se habita es impredecible entre generaciones pero
predecible durante la vida del organismo o, en general, cuando el individuo encuentra
un ambiente que varía de manera regular y predecible (Vet & Dicke, 1992). Vet &
Dicke (1992) listaron tres criterios en el aprendizaje: 1) el aprendizaje puede cambiar
múltiples veces mediante la experiencia, 2) lo aprendido se puede olvidar, y 3) el
comportamiento cambia gradualmente hasta alcanzar una asíntota. La capacidad de
aprendizaje de los enemigos naturales está influenciada por la variación genética entre
individuos (Prevost & Lewis, 1990), su plasticidad fenotípica (Lewis & Tumlinson,
1988; Lewis et al., 1991), y el estado fisiológico (Takasu & Lewis, 1993). Esta capacidad de aprendizaje se piensa que es más importante en insectos generalistas que en
los especialistas (Steidle & van Loon, 2003), porque estos últimos pueden responder
a los compuestos volátiles de plantas de manera innata.
Especificidad de la señal
Otra característica importante de las mezclas de volátiles inducidos en plantas es su
especificidad (Dicke, 2000; Turlings & Wäckers, 2004). La especificidad de ciertos sistemas tri-tróficos permite que los enemigos naturales diferencien las mezclas asociadas a sus especies presa u hospederas de otras especies no consumibles (Dicke, 1994;
Du et al., 1996; Dicke, 1999). De Moraes et al. (1998) demostraron la especificidad de
la respuesta volátil en las plantas y que esta información específica es detectada por los
parasitoides. Los autores encontraron que el tabaco y el algodón producen distintas
mezclas volátiles en respuesta al daño causado por la larva de dos herbívoros cercanamente relacionados, Heliothis virescens y Helicoverpa zea (De Moraes et al. 1998).
La avispita especialista, Cardiochiles nigriceps, explota esta diferencia para ubicar a
su hospedero H. virescens. Otros ejemplo de esta especificidad incluye los estudios
por Du et al. (1998) y Powell et al. (1998) en el sistema tri-trófico entre chícharos, el
áfido del chícharo, Acyrthosiphon pisum, y su parasitoide Aphidius ervi.
Sin embargo, otros autores han reportado la falta de especificidad en ciertos
sistemas tri-tróficos. Por ejemplo, Turlings et al. (1993) encontraron que las avispitas C. marginiventris y Microplitis croceipes son atraídas a plantas de maíz inducidas
por secreciones orales de saltamontes, los cuales no son sus hospederos. Asimismo,
McCall et al. (1993) encontraron que M. croceipes es atraída igualmente a plantas
dañadas por larvas de su hospedero H. zea así como a plantas dañadas por larvas de
S. exigua, el cual no es su hospedero.
La Ecología Química de Interacciones Tri-Tróficas
323
Interacciones tri-tróficas bajo el suelo
Las interacciones tri-tróficas no sólo ocurren sobre el suelo (en las partes aéreas de
las plantas), como ha sido indicado anteriormente, sino también ocurren bajo el suelo
(en las raíces de las plantas) (Figura 1). Comparado con las interacciones sobre el
suelo, se conoce muy poco sobre cómo interactúan los organismos a nivel tri-trófico
bajo el suelo y el papel que tienen los compuestos volátiles de las raíces en estas interacciones. Cuando las raíces de la conífera Thuja occidentalis o de la fresa (o frutilla)
son atacadas por el picudo Otiorhynchus sulcatus, éstas emiten volátiles que atraen a
los enemigos naturales del herbívoro, a los nemátodos entomopatógenos Heterorhabditis megidis (Boff et al., 2001). Sin embargo, el volátil causante de la atracción no fue
identificado. Recientemente, se ha encontrado que cuando las larvas del escarabajo
Diabrotica virgifera virgifera atacan a las raíces del maíz, éstas emiten (E)-β-cariofileno, el cual atrae a nemátodos entomopatógenos (Rasmann et al., 2005). Similar a
las interacciones sobre el suelo, la respuesta volátil bajo el suelo parece ser específica
a la especie de la planta y del herbívoro (Rasmann & Turlings, 2008).
El daño del herbívoro en las raíces puede afectar las interacciones tri-tróficas
sobre el suelo. Por ejemplo, la herbivoría bajo el suelo puede disminuir la atracción
de los parasitoides de herbívoros sobre el suelo (Rasmann & Turlings, 2007; Soler
et al. 2007). Rasmann & Turlings (2007) encontraron que las plantas de maíz con
daño en las raíces causado por el herbívoro D. virgifera virgifera emiten una mezcla
de volátiles diferentes a las plantas sin daño, y los parasitoides sobre el suelo pueden
aprender a rechazar estas plantas. En ciertos casos esta respuesta puede ser adaptativa, ya que el desarrollo de los parasitoides sobre el suelo pueden ser afectados
negativamente en plantas con daño en las raíces por el herbívoro (Soler et al., 2005).
Asimismo, la herbivoría sobre el suelo puede influenciar las interacciones tri-trófica
bajo el suelo. Por ejemplo, Rasmann & Turlings (2007) reportaron que el daño foliar
por larvas del herbívoro Spodoptera littoralis afecta negativamente las interacciones
tri-tróficas entre las raíces de maíz, el herbívoro D. virgifera virgifera, y el nemátodo
entomopatógeno H. megidis.
Rutas biosintéticas
Las plantas producen una mezcla compleja de compuestos volátiles de bajo peso molecular que incluyen los llamados “volátiles de hojas verdes” (aldehídos, alcoholes, y
sus respectivos acetatos), monoterpenos, sesquiterpenos, y compuestos aromáticos,
entre otros (Dudareva et al., 2006; Pichersky et al., 2006), y que son emitidos por las
hojas, flores, tallos y raíces. Excepto por las flores, estos metabolitos en general son
emitidos a bajos niveles y son inducidos luego del daño por el herbívoro. Ciertos compuestos volátiles de origen vegetal son liberados de estructuras internas o externas
donde son sintetizados y almacenados (Elzen et al., 1985). Estos compuestos constitutivos son frecuentemente acumulados en niveles altos en glándulas especializadas
o tricomas (Paré & Tumlinson, 1997a,b). Por ejemplo, en algodón (Gossypium hirsu-
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Temas Selectos en Ecología Química de Insectos
tum), la ruptura de glándulas foliares ocasiona la emisión de terpenos almacenados
(por ejemplo β-pineno, α-pineno, (E)-β-cariofileno, y α-humuleno) y de volátiles
de hojas verdes. Se ha propuesto que un posible mecanismo en la regulación de los
metabolitos almacenados en forma de glucósidos inactivos es que son liberados de los
azúcares al momento del daño por el herbívoro, y es así como estos compuestos son
emitidos (Boland et al., 1992). Otros son sintetizados de novo y liberados al momento,
horas, o días después del daño (Paré & Tumlinson, 1997a,b). Estos compuestos incluyen varios terpenos (linalool, (E)-β-ocimeno, (E,E)-β-farneseno, (E,E)-α-farneseno,
dimetil-nonatrieno, y tridecatetraeno), indol, y el acetato de (Z)-3-hexenilo; los cuales
son emitidos en un patrón diurno con un pico de emisión en la mitad del día (Loughrin et al., 1994), y coinciden con el periodo máximo de fotosíntesis (Takabayashi
et al., 1994b). Además, los compuestos inducidos específicamente por el herbívoro
pueden ser emitidos por varias horas luego del ataque del daño inicial, pero en general
su emisión disminuye una vez que el ataque cesa.
En estudios de marcaje por radioactividad se determinó que estos compuestos
de novo son sintetizados como una respuesta de la planta al daño por el herbívoro
(Paré & Tumlinson, 1997a,b). En cámaras conteniendo 13C dióxido de carbono, se
encontró que los compuestos de novo incorporan 13C cuando las plantas son dañadas
por larvas de un lepidóptero. En algodón, los compuestos terpenoides y el acetato de
(Z)-3-hexenilo sintetizados de novo en respuesta al herbívoro son emitidos también
de manera sistémica en las plantas (Röse et al., 1996; Paré & Tumlinson, 1997a,b).
Mientras que los compuestos almacenados no incorporaron o incorporaron bajos
niveles del carbono marcado y sólo son emitidos a nivel local. Estudios posteriores de
marcaje por radioactividad reportaron que los compuestos de novo son sintetizados
sistémicamente en el lugar de emisión y no en el lugar del daño y luego desplazados
a otras partes de la planta, que sugiere que una señal interna es movilizada a partes
distales en las plantas dañadas, e inicia la biosíntesis y liberación de los compuestos
volátiles (Paré & Tumlinson, 1998). Por lo tanto, la mezcla de compuestos emitidos
por el algodón a causa de la herbivoría consiste en compuestos constitutivos pasivamente emitidos por el daño mecánico a las glándulas de hojas, y aquéllos activamente
inducidos y que son emitidos durante el fotoperiodo.
Hasta el momento, han sido identificadas tres principales rutas biosintéticas en
la producción de los compuestos volátiles en plantas: la ruta de los ácidos grasos/lipoxigenasa, la ruta del mevalonato/no mevalonato que da origen a los terpenos, y
la ruta del ácido shikímico/triptófano (Figura 2) (Paré & Tumlinson, 1996; Paré &
Tumlinson, 1999; Arimura et al., 2005; Marín Loaiza & Céspedes, 2007). La ruta
biosintética de los ácidos grasos/lipoxigenasa es la responsable de la producción de
los volátiles de hojas verdes (o también conocidos como compuestos volátiles C6
debido a que contienen seis carbonos) y la cetona (Z)-jasmona. Estos compuestos
volátiles se forman a partir de los ácidos grasos poli-insaturados, el ácido linoleico
(ácido (Z,Z)-9,12-octadecadienóico) y el ácido linolénico (ácido (Z,Z,Z)-9,12,15-octadecatrienóico). Ambos ácidos son componentes importantes de las membranas de
La Ecología Química de Interacciones Tri-Tróficas
325
Figura 2. Rutas biosintéticas involucradas en la síntesis de volátiles en plantas. Han sido identificadas tres
principales rutas biosintéticas en la producción de los compuestos volátiles en plantas: la ruta de los ácidos
grados/lipoxigenasa (1), la ruta del mevalonato/no mevalonato (2) que da origen a los terpenos, y la ruta del
ácido shikímico/triptófano (3).
las plantas, y son fragmentados por la enzima lipoxigenasa cuando éstos son liberados
por el daño mecánico en las hojas. En el proceso de conversión a los compuestos
volátiles C6, el ácido linolénico es oxidado al ácido 9- o 13-hidroperoxilinolénico o
una mezcla de los dos. Estos son luego fragmentados por la enzima hidroperóxido
liasa para formar dos compuestos: uno de seis carbonos (Z-3-hexenal) y otro de 12
carbonos (el ácido 12-oxo-Z-9-dodecenóico). Luego de re-ordenamientos, reducciones, y/o esterificaciones, éstos producen los compuestos volátiles C6: (Z)-3-hexenal,
326
Temas Selectos en Ecología Química de Insectos
(E)-2-hexenal, (Z)-3-hexenol, y acetato de (Z)-3-hexenilo (Paré & Tumlinson, 1999).
Los compuestos C6 son típicamente liberados inmediatamente como una repuesta
rápida al daño mecánico en las plantas (Turlings & Wäckers, 2004).
Los compuestos terpenos (homoterpenos, monoterpenos, y sesquiterpenos) son
derivados de dos rutas: la del mevalonato (la cual da origen a los sesquiterpenos) y la
del no mevalonato (la cual da origen a los monoterpenos). Entre los homoterpenos
(C11 o C16) más comunes se encuentran el dimetil-nonatrieno y el tridecatetraeno;
entre los monoterpenos (C10) están el β-pineno, α-pineno, linalool, limoneno, (E)β-ocimeno, y el mirceno; y entre los sesquiterpenos (C15) se encuentran el (E,E)-βfarneseno, (E,E)-α-farneseno, (E)-β-cariofileno, y el α-humuleno. Ambas rutas comparten como compuesto intermediario el isopentenil pirofosfato (IPP), sin embargo,
dependiendo del sitio de síntesis da origen a diferentes terpenos: la síntesis de los
monoterpenos ocurre en los plastidios, mientras que la síntesis de los sesquiterpenos
ocurre en el citosol. En el caso de los sesquiterpenos, IPP proviene del ácido mevalónico vía la ruta del mevalonato. IPP es convertido enzimáticamente en el isómero
dimetil-alil-pirofosfato, y dos moléculas de este isómero se condensan para formar
geranil pirofosfato y éste se condensa con otra molécula de IPP para formar farnesil
pirofosfato, el precursor de los sesquiterpenos. En el caso de los monoterpenos, IPP es
sintetizado vía la ruta del no mevalonato gliceraldehído-3-fosfato/piruvato, donde es
convertido a dimetil-alil-pirofosfato, el cual genera por condensación el geranil pirofosfato, que es el precursor de los monoterpenos. Como se mencionó anteriormente,
los terpenos son producidos de novo en plantas dañadas por los herbívoros y por lo
tanto, es considerada una respuesta específica a este tipo de daño.
Finalmente, la ruta del ácido shikímico/triptófano provee los precursores de la
biosíntesis de compuestos volátiles aromáticos como son el salicilato de metilo, indol
y bencenoides. Aunque se conoce poco sobre las rutas biosintéticas que dan origen
a los bencenoides volátiles, éstos son producidos a partir de la fenilalanina, la cual
es convertida al ácido cinámico por la enzima fenil-alanina-amino liasa. Esta ruta
da origen también al salicilato de metilo, el cual es producido vía síntesis del acido
salicílico. El indol, un compuesto volátil que contiene nitrógeno, es producido por la
ruta del triptófano y es un intermediario en la síntesis de triptófano.
Elicitores y mecanismos
Como se indicó anteriormente, el daño mecánico ocasiona una respuesta volátil
rápida y corta en duración pero cuando el herbívoro se alimenta de la planta la respuesta es mayor en intensidad y tiempo. Debido a esto, muchos ecólogos químicos
especularon que existen elicitores en las secreciones orales o en el regurgitado de los
herbívoros que inducen estas respuestas volátiles específicas en las plantas (Turlings
et al., 1990, 1993). En un estudio de campo, Bernasconi Ockroy et al. (2001) encontraron mayor número de avispas parasíticas en trampas colocadas cerca de plantas
de maíz tratadas con el regurgitado de larvas que en trampas cerca de plantas no
La Ecología Química de Interacciones Tri-Tróficas
327
Figura 3. Ruta biosintética involucrada en la síntesis del ácido jasmónico. La volicitina es un elicitor de los
volátiles inducidos por la herbivoría de plantas que está presente en el regurgito de larvas de lepidópteros.
tratadas. El primer elicitor fue derivado del regurgitado de larvas de Pieris brassicae y
fue identificado como la enzima hidrolítica β-glucosidasa (Mattiaci et al., 1995). Estos
autores encontraron que β-glucosidasa induce volátiles en las hojas del repollo o col
(plantas del género Brassica). Los autores demostraron que la avispa parasítica Cotesia
glomerata es igualmente atraída a plantas tratadas con la secreción oral del herbívoro
que a plantas tratadas con β-glucosidasa (Matticaci et al., 1995). Es probable que la
enzima β-glucosidasa libera a los compuestos volátiles de los glucósidos.
Más recientemente, Alborn et al. (1997) identificaron a la volicitina (N-[17-hidroxylinolenoil]-L-glutamina) como el principal elicitor en la secreción oral de las
larvas de S. exigua. Este compuesto activa la producción de compuestos volátiles en
maíz, que es similar a la emitida por plantas dañadas por el insecto (Alborn et al.,
328
Temas Selectos en Ecología Química de Insectos
1997). La mezcla de volátiles inducidos por la volicitina atraen a hembras del parasitoide C. marginiventris, que atacan a las larvas de S. exigua. La volicitina es un ácido
graso (el ácido linolénico) conjugado con un aminoácido (la glutamina). Otros ácidos
grasos-aminoácidos conjugados parecidos a la volicitina han sido identificados en
larvas de varios lepidópteros (Pohnert et al., 1999; Halitschke et al., 2001; Spiteller &
Boland, 2003). Paré et al. (1998) mediante marcaje con 13C encontraron que la porción del ácido graso de la volicitina proviene de la planta, mientras que la glutamina
proviene del insecto. Se desconoce aún el porqué el herbívoro produce un compuesto
que activa la defensa indirecta en plantas. Es posible que la volicitina cumpla una
función importante en la digestión de nutrientes en el insecto (Yoshinaga et al., 2008).
Sin embargo, la volicitina no es activa en todas las plantas. Por ejemplo, las hojas del
frijol lima no responden a la volicitina u otros de los ácidos grasos-aminoácidos conjugados identificados mediante la emisión de volátiles inducidos (Koch et al., 1999;
Spiteller et al., 2001). Otros elicitores incluyen las inceptinas (Schmelz et al., 2007),
caeliferinas (Alborn et al., 2007), y aquellos asociados con la oviposición de huevos
del herbívoro como son el cianuro de bencilo y bruchinos (Oliver et al., 2002; Hilker
et al., 2005; Fatouros et al., 2008).
La volicitina y otros ácidos grasos-aminoácidos conjugados pueden inducir la
acumulación del ácido jasmónico en plantas (Halitschke et al., 2001; Schmelz et al.,
2009). El ácido jasmónico es una hormona de plantas derivada del ácido linolénico
(Figura 3), el cual activa genes asociados a la defensas en plantas contra insectos
(Karban & Baldwin, 1997; Reymond & Farmer, 1998). La ruta biosintética del ácido
jasmónico es la más importante en la producción de volátiles inducidos en plantas
(Hilker et al., 2002; Kessler et al., 2004). Plantas tratadas con el ácido jasmónico o con
su derivado volátil, el jasmonato de metilo, inducen la emisión de volátiles en plantas
(Hopke et al., 1994; Dicke et al., 1999; Rodriguez-Saona et al., 2001; Rodriguez-Saona et al., 2006). Sin embargo, existen algunas diferencias entre la mezcla de volátiles
inducidos por el ácido jasmónico y el herbívoro (Dicke et al., 1999; Rodriguez-Saona
et al., 2006). A nivel de campo, Thaler (1999) encontró que el parasitismo de larvas
aumenta en las plantas de tomate tratadas con el ácido jasmónico. Este estudio no
midió la emisión de volátiles en plantas, pero es posible que el ácido jasmónico haya
aumentado la producción de volátiles. Bruinsma et al. (2009) demostraron que, aun
cuando éstos son producidos en menor cantidad, los volátiles inducidos por el herbívoro son preferidos por el parasitoide C. glomerata a los volátiles inducidos por el
ácido jasmónico. El precursor del ácido jasmónico, el linolenato de metilo, también
induce una respuesta volátil en el maíz que atrae al parasitoide C. kariyai, aun cuando
esta respuesta es diferente a la inducida por el ácido jasmónico (Ozawa et al., 2008).
Otro compuesto volátil relacionado con el ácido jasmónico, la (Z)-jasmona ha sido
también identificada como un elicitor potente de volátiles en el frijol, Vicia faba
(Birkett et al., 2000).
Otras fitohormonas asociadas en la emisión de volátiles inducidos en plantas son
el ácido salicílico y el etileno (Schmelz et al., 2009). El ácido salicílico está involucrado
La Ecología Química de Interacciones Tri-Tróficas
329
en la resistencia inducida contra insectos y patógenos, y también es responsable de la
inducción de ciertos volátiles en plantas. En general, la inducción del ácido salicílico
en plantas es asociada con el daño causado por insectos chupadores y patógenos
(Walling, 2000). Tratamiento de plantas con ácido salicílico o su derivado volátil el salicilato de metilo, puede inducir una respuesta volátil en plantas (Ozawa et al., 2000).
En el caso de las plantas de frijol lima atacados por T. urticae, la activación de ambas
rutas, la del ácido jasmónico y la del ácido salicílico, es necesaria para la atracción
de los ácaros depredadores (Dicke et al., 1999). Aun cuando el salicilato de metilo es
comúnmente liberado cuando las plantas son dañadas por la herbivoría, comparado
con la ruta del ácido jasmónico, se sabe poco sobre la importancia de la ruta del ácido
salicílico en la emisión de volátiles inducidos por insectos herbívoros.
Estas hormonas pueden interactuar de forma sinergística o antagonística (Walling, 2000). Por ejemplo, el acido salicílico puede inhibir la respuesta de la planta al
ácido jasmónico y viceversa (Koornneef & Pieterse, 2008). El etileno también puede
afectar la emisión de volátiles inducidos en plantas. El precursor del etileno, el ácido
1-aminociclopropano-1-carboxílico, incrementa la respuesta inducida por el ácido
jasmónico en el frijol lima y como consecuencia aumenta la atracción del ácaro depredador P. persimilis (Horiuchi et al., 2001). Esta interacción entre fitohormonas
puede manifestarse cuando herbívoros con diferentes aparatos bucales se alimentan
de las plantas (Rodriguez-Saona et al., 2003; Rodriguez-Saona et al., 2005; Moeyeri et
al., 2007; Zhang et al., 2009). Esto se debe a que insectos masticadores principalmente
inducen la ruta del ácido jasmónico, mientras que los insectos chupadores inducen
principalmente la ruta del ácido salicílico (Walling, 2000). Por ejemplo, RodriguezSaona et al. (2003) encontraron que las plantas de algodón atacadas por la mosca
blanca Bemisia tabacci reducen la emisión de volátiles inducidos por las larvas de S.
exigua. En las plantas de frijol, la infestación de B. tabacci redujo la emisión del monoterpeno (E)-β-ocimeno en plantas dañadas también por ácaros fitófagos, y atenuó
la atracción de los ácaros depredadores hacia plantas infestadas por su presa (Zhang
et al., 2009).
Costos y Beneficios
Se piensa que la producción de los volátiles en las plantas tiene un bajo costo fisiológico. Dicke & Sabelis (1989) estimaron un valor productivo en el frijol lima de
menos de 0.001% del costo de la producción de la hoja. Asimismo, Hoballah et al.
(2004) concluyeron que los costos de producción de los compuestos volátiles inducidos por la herbivoría de plantas son compensados por los beneficios otorgados por
los enemigos naturales, siempre y cuando éstos estén presentes. Sin embargo, estos
compuestos pueden ocasionar un significativo costo ecológico. Una vez emitidos,
los compuestos volátiles pueden ser usados por los insectos que tienen una relación
mutualista con la planta (como son los enemigos naturales de los herbívoros), pero
también por los insectos antagonistas (como son los mismos herbívoros). Los insectos
330
Temas Selectos en Ecología Química de Insectos
herbívoros pueden utilizar estos compuestos para localizar su alimento, individuos
del sexo opuesto, o en el caso de las hembras ubicar lugares para la oviposición
(Bernays & Chapman 1994). Varios estudios han demostrado que la emisión de los
volátiles inducidos pueden atraer a los insectos herbívoros, incluyendo a palomillas,
áfidos y escarabajos (Landolt, 1993; Bolter et al., 1997; Anderson & Alborn, 1999;
Halitschke et al., 2008).
Existen conflictos de intereses entre plantas que emiten los compuestos inducidos, el herbívoro que se alimenta de esta planta, y el enemigo natural de este herbívoro
(van der Meijden & Klinkhamer, 2000). Para que las plantas se beneficien, éstas deben
emitir una señal que sea específica en atraer al enemigo natural más eficiente para
reducir las poblaciones del herbívoro. De igual manera las plantas deben reducir al
mínimo la emisión de volátiles que atraigan al herbívoro y por lo tanto, incurran en
un alto costo ecológico. Por otro lado, el herbívoro alimentándose de la planta debe
evitar ser detectado por su enemigo natural, y por lo tanto, en lo posible, debe reducir o eliminar la emisión de estos compuestos volátiles en plantas que atraen a sus
enemigos naturales. En el caso de los enemigos naturales del herbívoro, éstos deben
utilizar señales emitidas por las plantas que sean detectables a larga distancia y fiables
en cuanto a la presencia de su presa u hospedero.
Pocos estudios han documentado el beneficio de los enemigos naturales a nivel
de una mayor aptitud en las plantas. Hasta el momento sólo dos estudios han demostrado que los parasitoides pueden beneficiar la aptitud de la planta (van Loon
et al., 2000; Fritzsche-Hoballah & Turlings, 2001). Estos estudios mostraron que la
alimentación de larvas parasitadas no reduce la capacidad reproductiva en plantas
comparado con la alimentación de larvas no parasitadas. Por ejemplo, van Loon et
al. (2000) demostraron que las plantas de Arabidopsis thaliana atacadas por larvas
de Pieris rapae producen más semillas cuando estas larvas son parasitadas por el
parasitoide solitario Cotesia rubecula. Similarmente, Fritzsche-Hoballah & Turlings
(2001) encontraron que las plantas de maíz atacadas por S. littoralis parasitadas por C.
marginiventris producen más semillas que plantas atacadas por larvas no parasitadas.
Sin embargo, en la actualidad, el punto de si estos compuestos volátiles inducidos en
plantas han sido seleccionados para la atracción de enemigos naturales es controversial (van der Meijden & Klinkhamer, 2000; Hare, 2002; Kessler & Heil, 2010). Esto
debido a que existen estudios en los que las plantas no se benefician de los enemigos
naturales. Por ejemplo, hay casos que reportan que el parasitismo de larvas aumenta
su consumo en plantas (Byers et al. 1993; Smallegange et al. 2008).
Aplicación en control biológico
En los últimos 10 años los científicos han investigado la posibilidad de usar los
compuestos volátiles en las plantas para aumentar, conservar, y mejorar la eficiencia
de los enemigos naturales en el control biológico de plagas agrícolas (Sabelis et al.,
1999; Verkerk, 2004; Khan et al., 2008). La atracción de los insectos carnívoros a los
La Ecología Química de Interacciones Tri-Tróficas
331
compuestos volátiles de las plantas ha sido demostrada ampliamente en numerosos
estudios de laboratorio. Sin embargo, pocos estudios se han realizado a nivel de campo. Por ejemplo, en campos de perales, Drukker et al. (1995) encontraron un mayor
número de depredadores antocóridos cerca de los perales infestados con el fitófago
Psylla. De igual manera, Shimoda et al. (1997) encontraron que el thrips depredador
Scolothrips takahashii es atraído en el campo a jaulas conteniendo plantas de frijol
lima y ácaros fitófagos. Las plantas de frijol lima emiten una mezcla de terpenos y
salicilato de metilo cuando son atacadas por ácaros fitófagos (Dicke & Sabelis, 1988;
Dicke et al., 1990). No es posible excluir en estos estudios que los depredadores fueron
atraídos por los herbívoros y no por los volátiles inducidos por las plantas. Luego,
en un sistema natural (no agrícola), Kessler & Baldwin (2001) demostraron que la
mortalidad de huevos de Manduca sexta por un depredador generalista aumenta en
plantas de Nicotiana attenuata tratadas con una mezcla sintética de (Z)-3-hexenol,
linalool, y cis-α-bergamoteno. Esta respuesta fue similar cuando las plantas fueron
tratadas con el jasmonato de metilo (Kessler & Baldwin, 2001).
Recientemente ha sido investigado el potencial del uso de compuestos volátiles
sintéticos para atraer a los enemigos naturales en los campos agrícolas. En campos
de lúpulo, los estudios de James (2003a,b, 2005) reportaron la atracción de depredadores incluyendo la chinche Geocoris pallens, la mariquita Stethorus punctum picipes,
la crisopa Chysopa nigricornis, y sírfidos a trampas amarillas pegajosas cebadas con
salicilato de metilo. El autor también encontró que el mírido depredador Deraeocoris
brevis, el antocórido Orius tristicolor, y S. punctum picipes fueron atraídos a trampas
similares cebadas con el acetato de (Z)-3-hexenilo. En viñedos, trampas pegajosas
colocadas en campos cebados con salicilato de metilo capturaron mayor número de C.
nigricornis, S. punctum picipes, D. brevis, O. tristicolor, y otros insectos depredadores
que trampas colocadas en campos sin cebos (James & Price, 2004). En estudios similares, Yu et al. (2008) demostraron atracción de la mariquita Coccinella septempunctata
hacia trampas pegajosas cebadas con acetato de (Z)-3-hexenilo en campos de algodón.
Mientras que trampas cebadas con salicilato de metilo capturaron mayor número
de la araña Erigonidium graminicolum y el antocórido Orius similis en algodón (Yu
et al., 2008) y C. septempunctata en campos de soya (Zhu & Park, 2005). Recientemente, Lee (2010) mostró que trampas cebadas con salicilato de metilo atraen más
crisopas y O. tristicolor que las trampas sin cebo. De igual manera, Mallinger et al.
(2011) encontraron que trampas cercanas a los cebos con salicilato de metilo capturan números significativos de sírfidos y crisopas en campos de soya. Sin embargo, no
hubo diferencias en trampas colocadas a 1.5 m del cebo. Además, la abundancia de
áfidos fue menor en campos cebados con el salicilato de metilo. Actualmente, cebos
con salicilato de metilo son comercialmente producidos con el nombre de PredaLure
por AgBio Inc. (Westminster, CO). Son necesarios estudios complementarios para
investigar si la atracción de los enemigos naturales a campos agrícolas cebados con
los volátiles de plantas resulta en una reducción en las poblaciones del herbívoro o
herbívoros, y si esto ayuda a incrementar la cosecha de estos campos.
332
Temas Selectos en Ecología Química de Insectos
Conclusiones y futuras direcciones
En estos momentos tenemos suficiente evidencia, ambos a nivel de campo y de laboratorio, de que las plantas emiten compuestos orgánicos volátiles que son inducidos
mediante la herbivoría y que juegan un papel preponderante en la relación entre la
planta hospedera, el fitófago y el depredador o parasitoide. Sin embargo, no se ha
determinado aún de manera concluyente si la emisión de estos compuestos resulta
en una mayor capacidad reproductiva de las plantas. Esto es importante cuando uno
considera las funciones múltiples que desempeñan estos compuestos volátiles en
plantas. Por lo tanto, es posible que estos compuestos hayan sido seleccionados por
otros motivos no relacionados con los enemigos naturales. Futuros estudios deberán
determinar la importancia comparativa de cada una de las funciones que desempeñan
los compuestos volátiles y su contribución en aptitud de la planta.
En los últimos 10 años ha habido grandes progresos en el área de biología
molecular. Es posible ahora estudiar los genes que son activados por la herbivoría
(Voelckel & Baldwin, 2004; de Vos et al., 2005). Es posible también manipular estos
genes mediante el uso de plantas mutantes para determinar su papel en interacciones
entre plantas e insectos herbívoros (Kessler et al., 2004). Estas técnicas moleculares
serán muy útiles en el futuro para entender mejor las interacciones tri-tróficas; en
particular, la función que cumplen en la naturaleza los compuestos volátiles en plantas, o sus rutas biosintéticas, en la atracción de los enemigos naturales (e.g. Kappers
et al., 2005). Estos estudios ayudarán a determinar si la eliminación de la emisión de
estos compuestos volátiles en plantas (o de sus rutas biosintéticas) afectan la aptitud
de la plantas mediante una reducción en la atracción de los enemigos naturales de los
insectos herbívoros. Los estudios moleculares ayudarán también a entender mejor las
interacciones tri-tróficas bajo el suelo y cómo éstas afectan a las interacciones tri-tróficas sobre el suelo. Mediante un mejor conocimiento de los genes involucrados en la
emisión de los volátiles inducidos en plantas, es posible que se desarrollen mediante
ingeniería genética plantas que sean más atractivas a los enemigos naturales o que
emitan una mayor cantidad de volátiles al ser dañadas por el herbívoro (como por
ejemplo en Degenhardt et al. 2009), sin incurrir en un costo ecológico.
En la naturaleza, las interacciones tri-troficas son muy complejas (Dicke et al.,
2009). Las plantas son comúnmente atacadas por múltiples herbívoros en sus partes
aéreas y subterráneas. Estos herbívoros en su mayoría tienen diferentes aparatos bucales y modos de alimentación que afectan la repuesta volátil de la planta. Estos insectos
herbívoros pueden activar múltiples rutas de defensa simultáneamente en las plantas.
Futuros estudios deberán determinar cómo son integradas estas respuestas contra
múltiples herbívoros dentro de un contexto tri-trófico. Para un mejor entendimiento
de estas interacciones, los estudios deberán incluir diferentes niveles de integración
biológica (Rodriguez-Saona et al., 2010). Por ejemplo, estos estudios deben investigar
los efectos de múltiples herbívoros en la preferencia y el desarrollo de los herbívoros
y sus enemigos naturales, la respuesta en las plantas así como las rutas biosintéticas
que son activadas, y por último, los genes que son inducidos en las plantas.
La Ecología Química de Interacciones Tri-Tróficas
333
Finalmente, las versiones sintéticas de los compuestos volátiles de plantas pueden
formar parte de una nueva estrategia para el control de plagas agrícolas. Sin embargo,
estudios recientes han encontrado que los insectos carnívoros son atraídos sólo a la
fuente de emisión (Lee, 2010; Mallinger et al., 2011; Rodriguez-Saona et al., 2011).
Si las áreas cercanas a la fuente de emisión no contienen a la presa u hospedero, se
corre el riesgo de que estos compuestos sintéticos en vez de ayudar al carnívoro a
localizar al herbívoro ocasionen que estos pierdan su tiempo y energía buscando a su
herbívoro en áreas donde éstos no están presentes. Otro riesgo que se corre es que
el carnívoro aprenda a asociar la presencia de los compuestos volátiles con la ausencia del herbívoro y que esto afecte negativamente su comportamiento en su futura
búsqueda de la presa u hospedero. Estos riesgos deben ser considerados en el futuro
cuando se estudien los compuestos sintéticos para manipular el comportamiento de
depredadores y parasitoides en campos agrícolas.
Agradecimientos
Muchas gracias a los editores de este libro por invitarme a escribir este capítulo. Mis
agradecimientos también van dirigidos al Dr. José Davelouis, al Ing. Luis Rodriguez
Maurer, y a dos revisores anónimos por los comentarios en una versión anterior de
este capítulo, y a Robert Holdcraft por las ilustraciones. Este proyecto fue financiado
por un programa especial del USDA CSREES y por fondos Hatch.
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