Download BIOLOGÍA REPRODUCTIVA Y DESARROLLO EMBRIONARIO DE

Profesor Patrocinante:
Dr. Julio Lamilla Gómez
Instituto de Ciencias Marinas y Limnológicas
Universidad Austral de Chile
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA Y DESARROLLO
EMBRIONARIO DE Centroscyllium granulatum Günther, 1887
(CHONDRICHTHYES, ETMOPTERIDAE) EN LA REGIÓN
DE LOS RÍOS.
Tesis de Grado presentada como
parte de los requisitos para optar al
Título de Biólogo Marino.
ASTRID YISSENIA ISLA ISLA
VALDIVIA - CHILE
2013
COMISIÓN DE TESIS
PROFESOR PATROCINANTE:
Dr. Julio Lamilla Gómez
INSTITUTO DE CIENCIAS MARINAS Y LIMNOLÓGICAS.
FACULTAD DE CIENCIAS
UNIVERSIDAD AUSTRAL DE CHILE
PROFESOR INFORMANTE:
Dr. Germán Pequeño Reyes
INSTITUTO DE CIENCIAS MARINAS Y LIMNOLÓGICAS
FACULTAD DE CIENCIAS
UNIVERSIDAD AUSTRAL DE CHILE.
PROFESOR INFORMANTE:
Mg. Sc. Alejandro Bravo Sotomayor
INSTITUTO DE CIENCIAS MARINAS Y LIMNOLÓGICAS
FACULTAD DE CIENCIAS
UNIVERSIDAD AUSTRAL DE CHILE
Agradecimientos
En primer lugar, quiero agradecer a mi mamita lola, que aunque no me hayas dado la vida,
has sido una verdadera madre, gracias por tu incondicional apoyo, tu cariño, tus
preocupaciones y por alentarme a ser cada día mejor persona y llegar muy lejos.
A mi tata Arturo, viejito lindo, que a pesar de su edad hasta los días de hoy se sigue
preocupando por mí, gracias por su cariño y eterna preocupación.
A José y Nicolás, al primero por aceptarme como una hija más, por tus consejos, tu apoyo
cariño, y los sacrificios y al segundo por quererme como una hermana.
A tía Iris, por su cariño, apoyo y estar conmigo en los momentos importantes de mi vida.
A mis tíos y primos por su constante cariño y apoyo, a Arturo, María, Margoth, Angélica,
Lorena, Priscila, Lía y en especial a Ana y Camila.
También quiero agradecer a aquellos, que pasaron a formar parte de mi vida en esta larga
carrera, a Loreto y Thamara, por su amistad, por lo tantos momentos compartidos, ya hayan
sido de estudio, de carrete, de conversa.
A mis amigos(as) Nataniela, Romina, Nano, Kathy, Cristóbal, Silvana Richard, Valeria, por
su cariño, apoyo y buena onda.
A mis compañeros Elasmolab, especialmente a Carlos por tu confianza, por creer siempre
en mi, por estar siempre pendiente de todas mis consultas y por tu amistad. A Carolina,
Cynthia Yhon, por el cariño, confianza, amistad y los buenos momentos compartidos.
Al profesor Julio Lamilla, por recibirme en su equipo de trabajo, por su apoyo, su
confianza, su formación sus consejos y amistad.
A los Profesores Alejandro Bravo y Germán Pequeño, por su buena disposición, sus
correcciones y sugerencias.
Y a todos los demás, que por distintas circunstancias formaron parte del laboratorio, los
muestreos y los terrenos, se les agradece la buena onda y el hacer grato las jornadas de
trabajo.
A todos y cada uno de ustedes…. ¡¡Gracias Totales!!
i
INDICE GENERAL
INDICE DE FIGURAS
ii
INDICE DE TABLAS
iv
RESUMEN
v
ABSTRACT
vi
INTRODUCCIÓN
1
HIPOTESIS DE TRABAJO
4
OBJETIVO GENERAL
4
OBJETIVOS ESPECIFICOS
4
MATERIAL Y METODO
5
RESULTADOS
10
Composición de la captura
10
Biología reproductiva de hembras
13
Biología reproductiva de machos
16
Crecimiento embrionario
18
DISCUSIÓN
22
BIBLIOGRAFÍA
26
ii
INDICE DE FIGURAS
Figura 1
Viajes de pesca desde donde se obtuvieron ejemplares de Centroscyllium
granulatum durante el período de estudio.
Figura 2
5
Estructura de tallas de Centroscyllium granulatum capturados durante el
periodo de estudio. Los machos se indican con barras negras (n = 93) y las
hembras con barras blancas (n = 244).
Figura 3
11
Relación entre la longitud total y el peso total de machos (a) y hembras
(b) de Centroscyllium granulatum. Se indica el estado de madurez sexual
(
Figura 4
juvenil;
adolescente;
adulto) y el ajuste al modelo lineal.
12
Proporción de hembras maduras de Centroscyllium granulatum con
respecto a la longitud total. Se indica la talla de primera madurez para el
50% de los individuos.
Figura 5
Relación entre la longitud total y el número de ovocitos contenidos en los
ovarios (fecundidad ovárica)
Figura 6
15
Relación entre la longitud total y el número de embriones de C.
granulatum
Figura 8
14
Diámetro máximo de los ovocitos por mes. Se indica la media y las barras
corresponden al rango de los diámetros.
Figura 7
13
16
Proporción de machos maduros de Centroscyllium granulatum con
respecto a la longitud total. Se indica la talla de primera madurez para el
50% de los individuos.
17
iii
Figura 9
Relación entre la longitud total de C. granulatum y la longitud interna del
clasper. Se indica el estado de madurez sexual (
xxx:xadolescente;
: juvenil
: adulto)
Figura 10
Estructura de tallas de los embriones de Centroscyllium granulatum.
Figura 11
Relación entre la longitud total y el peso total de los embriones de C.
granulatum.
Figura 12
18
19
19
Estadios de crecimiento embrionario de Centroscyllium granulatum. La
escala (en hembras) representa 10 cm.
21
iv
INDICE DE TABLAS
Tabla1
Escala de madurez sexual para hembras basado en la observación y
descripción de cada estructura reproductiva.
Tabla 2
Escala de madurez sexual para machos basado en la observación y
descripción de cada estructura reproductiva.
Tabla 3
7
Número de ejemplares capturados por sexo y por mes.
7
11
v
RESUMEN
El conocimiento biológico de Centroscyllium granulatum en Chile es escaso. No obstante,
presenta distribución geográfica restringida y alta abundancia como pesca incidental en
distintas pesquerías, por lo que es de suma importancia para su conservación mejorar el
estado de su conocimiento. Entre mayo y junio de 2009 y desde mayo a diciembre de 2010
se colectaron 337 individuos de C. granulatum, (244 hembras y 93 machos) provenientes
de la captura incidental de la pesquería artesanal de raya volantín Zearaja chilensis, los que
fueron medidos (LT) y pesados (PT). Se determinó frecuencia de tallas, relación longitudpeso en ambos sexos y proporción sexual mediante prueba χ2. Se estimó la talla media del
50% de madurez sexual en hembras y machos. Se extrajeron los embriones, que también
fueron medidos, pesados y sexados, y se contabilizó el número de ovocitos maduros
estimando así la fecundidad uterina y la ovárica. Se midió el diámetro máximo del ovocito
por mes, y en machos se midió la longitud interna del clasper. Se caracterizó el desarrollo
embrionario sobre la base de cambios en su morfología. Ambos sexos mostraron un
crecimiento isométrico y sus frecuencias de tallas se ajustan a una distribución normal. Las
hembras superaron a los machos, cuya proporción sexual fue 1:2,6. La talla media de
madurez del 50% fue 46,13 cm longitud total (LT) para hembras y 42,41 cm LT para
machos. La fecundidad ovárica varió entre 13 y 21 ovocitos por hembra mientras que la
uterina varió entre 10 a 26 crías por hembra. El embrión más pequeño que pudo ser sexado
externamente midió 47,07 mm LT. Se establecieron 5 estados de desarrollo. La alta captura
de hembras maduras, muchas con embriones, lleva consigo una pérdida importante de
futuros juveniles, produciendo un déficit del stock en la población.
vi
ABSTRACT
The biological knowledge of Centroscyllium granulatum in Chile is scarce. Nevertheless
this species have a restricted geographical distribution and high abundance as bycatch in
different fisheries in Chile; therefore is important for its conservation to improve the state
of knowledge. Three hundred an thirty seven specimens of C. granulatum were collected
from the incidental catch of the yellownose skate Zearaja chilensis artisanal fishery in
Valdivia, between May and June 2009 and from May to December 2010. Each specimen
was measured and weighed. The length frequencies, length-weight relationships in both
sexes and sex ratio using χ2 test, were determined. Mean length at 50% maturity was
estimated for females and males. Additionally, embryos were collected and also measured,
weighed and sexed. The number of ripe oocytes were counted, thus both uterine and
ovarian fecundity were estimated. The maximum ovarian follicle diameter was measured
for each month; and the inner length of clasper was measured for males. Additionally,
embryonic development was described based on changes in morphology. Both sexes
showed isometric growth and the length frequency fit a normal distribution. Overall
females outnumbered males whose sex ratio was 1:2.6. Mean length at 50% maturity was
estimated at 46.13 cm total length (LT) for females and 42.41 cm LT for males. The ovarian
fecundity ranged from 13 and 21 ripe oocytes per female while the uterine fecundity ranged
from 10 to 26 embryos per females. The smallest embryo that could be externally sexed
measured 47.07 mm LT, and five stages of development were established. The high catch of
mature and gravid females may carry out a significant loss of future pups, producing
shortage of stock in the population.
1
INTRODUCCION
Los peces cartilaginosos (Clase Chondrichthyes) son el grupo sobreviviente más antiguo de
vertebrados con mandíbula (Wourms & Demski, 1993). Son un grupo diverso de peces que incluye
aproximadamente 900 a 1100 especies de tiburones, rayas y quimeras (Wourms & Demski, 1993).
Este conjunto de peces ocupa un amplio rango de ambientes, distribuyéndose desde regiones
polares hasta tropicales y desde aguas dulces hasta profundidades abisales (Compagno, 1984;
Bonfil, 1994). Aunque los peces cartilaginosos juegan un papel importante como depredadores
tope en los ecosistemas acuáticos, los estudios sobre su biología son limitados, en comparación con
otros vertebrados (Chatzispyrou & Megalofonou, 2005). La biología especializada de estos peces
se asocia naturalmente con comportamientos muy complejos y se han convertido recientemente en
objeto de estudio (Compagno, 2006).
La historia de vida de una especie o de un stock puede ser definido como el conjunto de
características, respuestas y episodios biológicos que ocurren durante la vida de los individuos en
la población. Estos episodios según Hoenig & Gruber (1990), incluyen el donde y cuando nacen
los animales, cuánto tiempo ellos permanecen en el lugar de nacimiento, cuán rápido crecen, su
alimentación y relaciones sociales y sexuales así como sus movimientos y migraciones.
Debido a sus caracteristicas intrinsecas de historia de vida, los peces cartilaginosos parecen
ser particularmente vulnerables a la sobreexplotación (Camhi et al., 1998; Stevens et al.,2000). Los
tiburones, rayas y quimeras se caracterizan por un crecimiento lento, gran longevidad, madurez
sexual tardía, baja fecundidad y una baja resiliencia (Frisk et al., 2001), lo que se refleja en un bajo
potencial reproductivo y una baja capacidad de incremento poblacional (Cailliet et al., 2005).
Dichas características tienen serias implicaciones para las poblaciones de peces cartilaginosos,
2
incidiendo en su escasa o nula recuperación en el corto plazo (Cailliet et al., 2005; Camhi et al.,
1998).
Los tiburones, dentro del patrón evolutivo de los peces cartilaginosos, han tenido una
increíble y larga historia evolutiva de más de 400 millones de años (Grogan & Lund, 2004).
Durante este extenso período han desarrollado adaptaciones tales como refinados sentidos y
complejos modos reproductivos equiparándose con los tetrápodos avanzados (Conrath & Musick,
2012). Todos los peces cartilaginosos tienen fertilización interna, la cual asegura que la energía de
los huevos no sea consumida por otros animales y que se transfiera directamente al embrión. Los
peces cartilaginosos pueden poner huevos (ovíparos), encerrándolos en cápsulas córneas duras, los
que son depositados sobre el sustrato o atados a estructuras del fondo. Otros en cambio, pueden
retener los embriones en el útero hasta que completan su desarrollo (vivíparos). Los juveniles de
ambas formas ovíparos y vivíparos, eclosionan o nacen completamente desarrollados, como copias
en miniatura del adulto (Conrath & Musick, 2012), lo que reduce el número de potenciales
depredadores o competidores y a la vez incrementan el número de potenciales presas, elevando así
las posibilidades de supervivencia (Castro, 1983).
Las especies vivíparas se pueden dividir en placentada y aplacentada, dependiendo si existe
una conexión placentaria entre la madre y los embriones (Wourms, 1977). En el caso de los
vivíparos aplacentados se pueden reconocer tres diferentes estrategias que dependen del modo de
nutrición de los embriones: aquellos que dependen completamente de las reservas de vitelo,
aquellos que se alimentan sobre otros huevos o embriones (ovofagia y adelfofagia), y aquellos que
poseen placentas análogas (Wourms, 1977).
En el primer grupo se incluyen los órdenes
Hexanchiformes, Squaliformes, Squatiniformes, algunos Orectobiliformes y Carcharhiniformes y
muchos grupos batoídeos primitivos (Hamlett et al., 2005). Esta forma de desarrollo ofrece
3
protección de los depredadores por un período de tiempo superior a aquellos que presentan
oviparismo (Conrath & Musick, 2012).
La familia Etmopteridae es la más grande dentro del orden Squaliformes, distribuida en 5
géneros y 41 especies descritas de las cuales actualmente se conocen 7 especies del género
Centroscyllium (Compagno et al., 2006). Centroscyllium granulatum es un tiburón pequeño de
color negro pardusco, densamente cubierto de dentículos dérmicos de cúspides aguzadas y
ganchudas (Compagno et al., 2006). Es una especie endémica del cono sur de América, de hábitos
demersales y registrado hasta los 480 metros de profundidad (Lamilla et al., 2005). Este tiburón es
una especie vivípara aplacentada con saco de vitelo y con camadas que pueden llegar a 16
embriones (Lamilla et al., 1997). Presenta además, una alta abundancia como pesca incidental en
las pesquerías de raya volantín (Zearaja chilensis), congrio dorado (Genypterus blacodes) y de
langostinos (Pleuroncodes monodon, Cervimunida johni y Heterocarpus reedi) (Lamilla et al.,
2010).
Según criterios de la Lista Roja de la Unión Mundial para la Naturaleza (IUCN), el grado
de vulnerabilidad de Centroscyllium granulatum corresponde a “Datos insuficientes (DD)” (Acuña
& Kyne, 2004) es decir, no hay información adecuada para hacer una evaluación, directa o
indirecta, de su riesgo de extinción basándose en la distribución y/o condición de la población.
En virtud de los antecedentes que presentan los peces cartilaginosos y en general, a la
ausencia de información respecto a la biología de Centroscyllium granulatum en la región, es
necesario generar conocimiento sobre la dinámica reproductiva con el fin de evaluar su situación
poblacional, advertir un eventual riesgo y establecer por lo tanto, medidas de manejo para su
conservación.
4
HIPOTESIS
Considerando la vulnerabilidad intrínseca de C. granulatum y el patrón biológico de la
familia Etmopteridae se plantea la siguiente hipótesis de trabajo: “El desconocimiento de la historia
de vida de C. granulatum afecta la evaluación poblacional y por lo tanto, su manejo para la
conservación”.
OBJETIVO GENERAL
Contribuir con información nueva y reordenada respecto de la biología y, en particular, sobre la
reproducción de Centroscyllium granulatum en la costa de La Región de Los Ríos.
OBJETIVOS ESPECIFICOS
1. Caracterizar demográficamente la población de los individuos capturados en la costa de la
Región de Los Ríos.
2. Determinar los principales parámetros reproductivos de Centroscyllium granulatum.
3. Caracterizar el desarrollo embrionario y estimar talla de nacimiento.
5
MATERIALES Y MÉTODOS
Se colectaron 337 individuos de Centroscyllium granulatum a partir de la captura incidental
desde la pesquería artesanal de raya volantín (Zearaja chilensis) durante 92 viajes de pesca en dos
periodos, abril a junio de 2009; y mayo a diciembre de 2010, frente a la costa de Valdivia, Región
de Los Ríos (Fig. 1).
FIGURA 1: Viajes de pesca desde donde se obtuvieron ejemplares Centroscyllium granulatum
durante el periodo de estudio.
6
La totalidad de los especímenes fueron trasladados al Laboratorio de Elasmobranquios
(ELASMOLAB) de la Universidad Austral de Chile para su posterior análisis. Cada espécimen fue
sexado y medido con una cinta métrica graduada en milímetros, desde el extremo anterior del
hocico hasta el extremo superior de la aleta caudal (LT); se registró además el peso total (PT), con
una balanza electrónica.
Se determinó frecuencia de tallas de forma individual en machos y hembras para evaluar su
normalidad, se aplicó el test Kolmogorov-Smirnov (W), obteniendo el mejor ajuste a la distribución
normal. La relación longitud/peso también se determinó en la población analizada mediante la
regresión:
donde PT corresponde al peso total en gramos, LT es la longitud total en centímetros, a y b
son constantes del modelo.
Para determinar la proporción sexual se usó la prueba χ2 (chi-cuadrado) de bondad de
ajuste (Sokal & Rohlf, 1987), para examinar tendencias significativas de segregación sexual ente
machos y hembras (proporción 1:1). En cada ejemplar se reconoció además, su estado de madurez
sexual donde se utiliza una escala adaptada de Stehmann (2002) y Oddone et al. (2007), la cual
permite identificar dos estados de inmadurez (juvenil y adolescente) y uno de madurez (adulto) en
hembras y machos según se describe en las Tablas 1 y 2, respectivamente.
7
TABLA 1.
Escala de madurez sexual para hembras basada sobre la observación y descripción
de cada estructura reproductiva.
Órgano
Ovario
Útero
TABLA 2.
Código
Descripción
Estado
O=1
Folículos blancos de 1 mm de diámetro
Juvenil
O=2
Folículos vitelogénicos < 2 cm
O=3
Folículos vitelogénicos maduros >= 2 cm
Adulto
U=1
Uniforme, delgada estructura tubular
Juvenil
U=2
Estructura con forma de cinta, más amplia que U=1.
Adolescente
U=3
Con embriones, o útero distendido y vascularizado
Adulto
Adolescente
Escala de madurez sexual para machos basada sobre la observación y descripción de
cada estructura reproductiva.
Órgano
Código
Descripción
Estado
Delgado tejido desnudo, con órganos epigonales
T=1
Juvenil
predominantes.
Testículos
Lóbulos diferenciados, órganos epigonales todavía
T=2
Adolescente
extensos.
T=3
Zona lobular diferenciada.
Adulto
C=1
Sin calcificar, no más largos que las aletas pélvicas.
Juvenil
Parcialmente calcificados, más largos que las aletas
Clasper
C=2
Adolescente
pélvicas
C=3
Completamente calcificados, rígidos.
Adulto
8
Como respuesta, la madurez sexual fue registrada de forma binominal (inmaduro 0, maduro
1) y por sexo en intervalos de 2,5 cm. La talla media de madurez (L50) fue calculada mediante el
ajuste a la curva logística (por minimización de los mínimos cuadrados) de la relación entre la
fracción de hembras maduras como una función de la talla:
donde Y es la fracción de individuos maduros en el intervalo de talla X; a y b son constantes
del modelo. La proporción a:b representa el tamaño en el cual el 50% de los individuos están
maduros (Mollet et al., 2000; Oddone et al., 2005).
La fecundidad ovárica fue estimada en las hembras adultas, y adolescentes, estas últimas
escogidas aleatoriamente, contabilizando el número de ovocitos por cada ovario, y se registró el
diámetro máximo del ovocito más grande por hembra. Se determinó también la fecundidad uterina,
a través del número de embriones contenidos en cada útero según lo descrito por Demirhan &
Seyhan (2006), modificado de Chatzispyrou & Megalofonou (2005). Se realizó además, un test-t
(muestras pareadas) para establecer posibles diferencias en el número de ovocitos entre ovarios
izquierdo y derecho; y en el número total de embriones por útero.
En el caso de los machos se registró además la medición de la longitud interna del clasper
LC, desde el punto de inserción en la cloaca hasta la punta distal del clasper. Se utilizó un análisis
de regresión para describir su relación con la longitud total.
Los embriones fueron sexados cuando fue posible, mediante presencia o ausencia de
órganos copuladores en el caso de los machos. Posteriormente fueron medidos en su longitud total,
con un caliper digital de precisión de 0,01 mm, y pesados con una balanza electrónica de precisión
0,01 g de 0.001 g (Balanza Radwag, modelo WTB 2000). Adicionalmente, se estimó la frecuencia
9
de tallas, relación longitud-peso y se realizo la prueba χ2 (chi-cuadrado) de bondad de ajuste, para
analizar la proporción sexual de la misma forma que en los adultos. El desarrollo embrionario se
describe según observaciones de la morfología externa del embrión en base a coloración, presencia
de filamentos branquiales, dentículos dérmicos y variación del tamaño del embrión con respecto al
saco vitelino.
10
RESULTADOS
Composición de la captura
De los 92 viajes realizados en total durante los años 2009 y 2010, en 22 de ellos (23,9%) se
observó a Centroscyllium granulatum dentro de la captura incidental. Un total de 337 individuos
fueron capturados, 244 hembras y 93 machos de Centroscyllium granulatum (254 individuos en
2009 y 83 en 2010). Durante los meses que duró del estudio, la abundancia de machos en la
captura es notablemente inferior a las hembras capturadas (Tabla 3).
La estructura de tallas capturadas se ajusta a una distribución normal para machos (W =
0,948; P > 0.001) y hembras (W = 0,888; P > 0.001) cuya clase modal en machos se encuentra
entre 38 y 42 cm LT, mientras que en las hembras la clase modal está entre 42 y 52 cm LT. (Fig. 2).
El rango de tallas de las hembras capturadas varió entre 19,2 y 52,0 cm LT (promedio ± d.s.; 45,3 ±
5,32 cm), mientras que su peso varió entre 30,1 y 1034,9 g PT (promedio ± d.s.; 586,6 ± 188,9 g);
los machos variaron entre 27,8 y 49,0 cm LT (39,8 ± 3,57 cm) y su peso varió entre 84 y 800 g PT
(286,7 ± 93,6 g). La relación entre la longitud total y peso total es consistente con un crecimiento
isométrico tanto para machos (n = 77; b = 3,135; R2 = 0,849) como para hembras (n = 216; b =
3,43; R2 = 0,845) (Fig. 3). La proporción sexual dentro de la captura fue 1:2,6 con una presencia
significativamente alta de hembras (χ2= 67,66; df = 1; P > 0.001).
11
TABLA 3
Número de ejemplares capturados por sexo y por mes.
Mes/Año
Machos
Hembras
Total
Abril 2009
6
8
14
Mayo 2009
42
111
153
Junio 2009
4
83
87
Mayo 2010
21
27
48
Junio 2010
3
8
11
Agosto 2010
17
7
24
Total
93
244
337
Longitud total (cm)
FIGURA 2. Estructura de tallas de Centroscyllium granulatum capturados durante el periodo de
estudio. Los machos se indican con barras negras (n = 93) y las hembras con barras
blancas (n = 244).
12
Peso total (g)
(a)
(b)
Longitud total (cm)
FIGURA 3. Relación entre la longitud total y el peso total de machos (a) y hembras (b) de
Centroscyllium granulatum. Se indica el estado de madurez sexual (
adolescente;
adulto) y el ajuste al modelo lineal.
juvenil;
13
Biología reproductiva de hembras
De las 244 hembras capturadas, el 12,3% de individuos fueron clasificadas como juveniles,
25,8% como adolescentes y 61,9% como adultos. La hembra madura más pequeña midió 41,5 cm
LT mientras que la hembra inmadura más grande midió 45 cm LT. Según el modelo logístico para
obtener la curva de madurez, el tamaño donde el 50% de la población de hembras se encuentra
madura (L50) se alcanza en los 46,13 cm LT (Fig. 4)
1
% Madurez
0,8
0,6
0,4
0,2
0
20
25
30
35
40
45
50
55
60
Longitud Total (cm)
FIGURA 4. Proporción de hembras maduras de Centroscyllium granulatum con respecto a la
longitud total. Se indica la talla de primera madurez para el 50% de los individuos.
14
La fecundidad ovárica en hembras adultas varió entre 13 y 21 ovocitos por hembra
(promedio ± d.s.; 18,33 ± 2,23 ovocitos) En el ovario izquierdo varió entre 7 y 12 ovocitos (9,25 ±
1,86 ovocitos), mientras que en el ovario derecho varió entre 6 y 12 ovocitos (9,08 ± 1,62 ovocitos)
(Fig. 5). El número de ovocitos varió significativamente entre ovarios izquierdo y derecho
(t= -0.3528, P > 0.05). En las hembras adolescentes llegaron a contabilizarse 27 ovocitos por
hembra (20,17 ± 7,54). El diámetro máximo de los folículos ováricos varió entre 10,81 y 27,66 mm
(18,33 ± 2,23) (Fig. 6).
FIGURA 5. Relación entre la longitud total y el número de ovocitos contenidos en los ovarios
(fecundidad ovárica)
15
FIGURA 6. Diámetro máximo de los ovocitos por mes. Se indica la media y las barras
corresponden al rango de los diámetros.
Con respecto a la fecundidad uterina de las 151 hembras adultas, 55 especímenes entre 43 y
52 cm LT presentaron embriones en diferentes estados de crecimiento cuyas camadas variaron entre
10 a 26 crías por hembra (promedio ± d.s.; 15,28 ± 3,77) (Fig. 7). El número de embriones entre
los úteros presentaron diferencias significativas (t= 1.799, P > 0.05): mientras que en el útero
izquierdo el número de embriones varió entre 5 y 14 embriones (promedio ± d.s.; 7,93 ± 2,61
embriones); el útero derecho varió entre 5 y 12 embriones (7,83 ± 1,97 embriones).
16
FIGURA 7.
Relación entre la longitud total y el número de embriones de C. granulatum
Biología reproductiva de machos
De los 93 machos capturados, 17,2 % de los individuos fueron considerados como
juveniles, 40,1% como adolescentes y 38,7% como adultos. La talla media de madurez en que el
50% de los individuos se encuentran maduros fue estimada en 42,41 cm (Fig. 8).
17
1
% Madurez
0,8
0,6
0,4
0,2
0
25
30
35
40
45
50
55
Longitud Total (cm)
FIGURA 8. Proporción de machos maduros de Centroscyllium granulatum con respecto a la
longitud total. Se indica la talla de primera madurez para el 50% de los individuos.
La longitud interna del clasper (LC) varió entre 1 y 4,7 cm (promedio ± d.s.; 3,40 ± 0,96).
Al correlacionar la longitud total respecto a LC, se puede determinar que el tamaño mínimo
reproductivo para los machos de Centroscyllium granulatum se encuentra cercano a los 40 cm LT
(Fig. 9).
18
FIGURA 9. Relación entre la longitud interna del clasper y la longitud total de C. granulatum. Se
indica el estado de madurez sexual ( : juvenil;
: adolescente;
: adulto)
Crecimiento embrionario
De un total de 55 hembras grávidas, se contabilizaron 642 embriones. Del total de
embriones, 91 individuos pudieron ser sexados encontrándose 47 machos y 44 hembras. El
embrión más pequeño que pudo ser sexado midió 47,07 mm LT. La proporción sexual de los
embriones fue de 1:0,9 lo que indica que no existen diferencias con la proporción esperada 1:1 (χ2=
0,10; df = 1; P > 0.001).
La frecuencia de tallas no se ajusta a una distribución normal según el test KolmogorovSmirnov (W: 0,2039; P< 0,01), cuya clase modal se encuentra entre los 35 y 50 mm LT (Fig. 10).
La relación entre la longitud total (LT) y peso total (PT) muestra un crecimiento isométrico (n =
19
642; b = 3,0874; R2 = 0,91). El rango de tallas varió entre 16,04 y 130,96 mm LT (46,7 ± 23,7
mm), y su peso varió entre 0,01 y 12,78 g (1,31 ± 2,37 g) (Fig. 11).
FIGURA 10. Estructura de tallas de los embriones de Centroscyllium granulatum.
FIGURA 11. Relación entre la longitud total y el peso total de los embriones de C. granulatum.
20
Los embriones presentaron distintos estados de desarrollo, por lo que se procedió a escoger
los más representativos de cada estadio para caracterizarlos. De acuerdo con los cambios en su
morfología, se pueden reconocer las siguientes fases de crecimiento:
Estado 1. Embrión notoriamente más pequeño que el diámetro del saco vitelino. Es translúcido,
presenta ojos bien formados, y el saco de vitelo presenta una alta irrigación (Fig. 12a).
Estado 2. Embrión más largo que el diámetro del saco de vitelo. Presenta una coloración oscura
alrededor de los ojos, aunque el cuerpo es más bien rosáceo y blanquecino en el dorso, se
esbozan las aletas dorsales, de las hendiduras branquiales salen delgados filamentos
branquiales, con irrigaciones al igual que el saco vitelino (Fig. 12b).
Estado 3. Embrión es mucho más alargado, cuya coloración varía desde negro a tonos más
plomizos en el dorso, aletas bien formadas, los filamentos branquiales siguen presentes y el
saco de vitelo aun presenta irrigación (Fig. 12c).
Estado 4. Embrión bien formado con un pequeño saco de vitelo que carece de irrigación. El cuerpo
es enteramente negro, ambas aletas dorsales presentan bordes más claros, con espinas
presentes. Cortos filamentos branquiales (Fig. 12d).
Estado 5. Embrión completamente desarrollado con el saco de vitelo completamente absorbido,
presentando una cicatriz en el vientre. Notorios dentículos dérmicos. Parece un adulto en
miniatura (Fig. 12e).
21
FIGURA 12. Estadios de crecimiento embrionario de Centroscyllium granulatum. La escala (en
hembras) representa 10 cm.
22
DISCUSIÓN
El presente estudio entrega los primeros antecedentes acerca de la biología reproductiva de
Centroscyllium granulatum en Chile, pues existe una carencia importante y generalizada de
información biológica en los peces cartilaginosos chilenos, sobre todo en aquellas especies
demersales que hasta hoy carecen de valor económico.
Las longitudes totales máximas encontradas en este estudio son similares a lo reportado por
Valenzuela et al., (2008), quien reporta tallas levemente inferiores (51 cm LT hembras y 42 cm LT
machos). Sin embargo Lamilla (2003), reportó tallas mayores a las señaladas en ambos sexos,
siendo los machos mayores que las hembras (55,7 cm LT en hembras y 61,5 cm LT en machos).
En cuanto a proporción sexual, el número total de hembras supera casi el triple al número
total de machos, lo que muestra claramente una segregación sexual en esta especie. Puede deberse
a que los machos ocupan diferentes profundidades en la columna de agua, tal como ocurre con
Centroscyllium fabricii (Yano, 1995) y Squalus acanthias (Chatzispyrou & Megalofonou, 2005).
La talla de primera madurez en C. granulatum fue de 46,13 cm LT en hembras y 42,41 cm
LT en machos, alcanzando la madurez a mayores tallas las hembras con respecto a los machos,
como lo reportado para C. fabricii (Yano, 1995) y Aculeola nigra (Gatica & Acuña, 2011).
Valenzuela (2005) registra talla de primera madurez de 41 cm LT para hembras y 39,9 cm LT para
machos de Centroscyllium granulatum. Si bien las tallas para ambos sexos son más pequeñas, esto
se podría deber al bajo número de ejemplares incluidos en dicho estudio (n = 47).
En la relación longitud/peso de las hembras se puede apreciar que los individuos maduros
presentan gran diferencia de pesos, esto se debe a que hembras con ovocitos maduros vitelados
pesan menos que aquellas que presentan embriones.
23
El conocimiento de la fecundidad de una especie es un factor importante en relación con la
explotación racional de una población, ya que se emplea para calcular su potencial reproductor
(Hoenig & Gruber, 1990). En este estudio, se registró una hembra de C. granulatum con 26
embriones en total, cifra mayor a lo reportado por (Lamilla et al., 1997) que señala que esta especie
presenta camadas de hasta 16 embriones.
La fecundidad mostró una correlación positiva con la longitud de la hembra, es decir, que a
mayores tallas de ésta, mayor es el número de ovocitos o de embriones, patrón que se repite en
varias otras especies, como Squalus acanthias (Hanchet, 1988, Jones & Ugland, 2001); Squalus
blainvillei (Kousteni & Megalofonou, 2011); Centroscyllium fabricii (Yano, 1995); Aculeola nigra
y Centroscyllium nigrum (Gatica & Acuña, 2011). El ciclo reproductivo de los peces cartilaginosos
es complejo y poco comprendido, incluyendo un ciclo ovárico y el período de gestación o ciclo
uterino, procesos que pueden ocurrir al mismo tiempo o consecutivamente (Conrath & Musick,
2012). Este último sería el caso de Centroscyllium granulatum, pues no se observaron hembras con
ovocitos y embriones desarrollándose simultáneamente, igual que Centroscyllium frabricii (Yano,
1995).
El ciclo de ovulación se determina midiendo el mayor de los ovocitos desarrollado en el
ovario y comparando su tamaño a lo largo del año (Conrath & Musick, 2012). En este estudio el
diámetro máximo del ovocito varió entre los meses muestreados, alcanzando un mínimo de 11,21
mm en el mes de junio (2010) y un máximo de 25,08 mm en el mes de agosto (2010), indicando
que en este último mes comenzaría la ovulación. Por otro lado, el diámetro del ovocito también es
un factor importante para no confundir los estados de madurez sexual, basándose solamente en el
útero.
24
Un método para estimar la talla de nacimiento consiste en comparar la talla del embrión
más grande encontrado dentro del útero, con la talla del individuo capturado más pequeño (Conrath
& Musick, 2012). No obstante, para Centroscyllium granulatum con el análisis de la relación
longitud/ peso, a partir de aproximadamente 12 cm LT, se aprecia una notoria baja en el peso, sin
embargo el crecimiento continúa. Por otra parte, los embriones con el saco vitelino completamente
absorbido midieron entre 117,17 y 130,96 mm LT, lo que indicaría que a esta talla los embriones ya
estén listos para nacer. Comparado con otras especies como Aculeola nigra y Centroscyllium
nigrum cuyas tallas de nacimiento, son 16,75 cm y 15,75 cm LT, respectivamente (Gatica & Acuña,
2011) es bastante pequeño, de igual forma si lo comparamos con Centroscyllium fabricii, que nace
a los 17,5 cm LT aproximadamente (Yano, 1995).
En especies squaliformes como Squalus acanthias, los embriones aparte del saco vitelino
externo, también presentan un saco vitelino interno (Hanchet, 1988; Demürhan & Seyhan, 2006),
el cual lo nutre por casi dos meses después de nacer (Jones & Geen, 1977; Jones & Ugland, 2001).
Kousteni & Megalofonou (2011) encontraron pequeños sacos vitelinos internos en juveniles de
Squalus blainvillei. Centroscyllium fabricii también presentó un saco vitelino interno (Yano,
1995). En el presente estudio, los embriones de Centroscyllium granulatum con su saco vitelino
externo completamente absorbido, igualmente presentaron un saco vitelino interno atado a su
estómago, que les serviría como una reserva en el tiempo que el nuevo individuo se adapta al
medio ambiente.
La escala de desarrollo de los embriones de Centroscyllium granulatum, se basó sobre
observaciones similares a las características morfológicas consideradas por Castro et al., (1988), y
Hernández et al., (2005), para Scyliorhinus retifer y Schroederichthys chilensis respectivamente.
Estos caracteres principalmente son aperturas faríngeas, filamentos branquiales, esbozos y pliegues
25
de aletas, ojos y espinas. Sin embargo, se desconoce o no es posible determinar el tiempo que se
demora en aparecer alguna estructura reconocible, pues los embriones en los distintos estados de
desarrollo se encontraron en muy poco tiempo, un par de meses aproximadamente.
La alta captura de hembras maduras, muchas con embriones, lleva consigo una pérdida
importante de futuros juveniles, produciendo un déficit del stock en la población. A largo plazo,
esto podría llevar incluso a la extinción de Centroscyllium granulatum.
Entendiendo
que
muchos
aspectos
del
sistema
y
procesos
reproductivos
de
elasmobranquios serán un factor importante en la formación de iniciativas de conservación y
manejo (Gubanov, 1978; Pratt & Casey, 1990; Conrath & Musick, 2012), es importante conocer la
biología de estos peces, sobre todo en especies demersales, endémicas y con altas tasas de captura
incidental como es el caso de Centroscyllium granulatum. Por lo tanto, se acepta la hipótesis
planteada en base a las observaciones y análisis realizados, en este estudio.
26
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