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V. FUENTES ALTERNATIVAS DE PROTEINAS Avances en Nutrición Acuícola III 277 Contenido FUENTES ALTERNATIVAS DE PROTEINAS VEGETALES COMO SUBSTITUTOS DE LA HARINA DE PESCADO PARA LA ALIMENTACION EN ACUICULTURA ...... 279 USO DE LA LANGOSTILLA (PLEURONCODES PLANIPES) COMO FUENTE DE PROTEINA EN DIETAS EXPERIMENTALES PARA CAMARON ................................. 325 EVALUACION DE LA LOMBRIZ DE TIERRA EUDRILUS EUGENIAE EN LA ALIMENTACION DE CAMARONES PENEIDOS. ........................................................ 349 278 Avances en Nutrición Acuícola III FUENTES ALTERNATIVAS DE PROTEINAS VEGETALES COMO SUBSTITUTOS DE LA HARINA DE PESCADO PARA LA ALIMENTACION EN ACUICULTURA Carlos Antonio Martínez Palacios* María Cristina Chávez Sánchez*, Miguel Angel Olvera Novoa**, María Isabel Abdo de la Parra*. * Unidad de Investigación y Desarrollo Tecnológico en Acuicultura y Manejo Ambiental del CIAD, A.C. Av. Sábalo Cerritos s/n, Estero del Yugo. AP. 711 Mazatlán, CP. 82010, Sinaloa, México. Tel. (69) 880 159/58 Fax. (69) 880 159 E-mail: [email protected] ** Centro de Investigación y Estudios Avanzados, Unidad Mérida. Km 6. Antigua Carretera a Progreso, AP. 73- Cordemex, CP. 97310 Mérida, Yucatán, México tg Tel: (99) 81-2905 x 261 Fax: (99) 81-2917 E-mail: [email protected] RESUMEN Los organismos acuáticos como peces y crustáceos tienen altos requerimientos de proteína, consecuentemente, para su alimentación se utilizan alimentos ricos en ese nutriente. La harina de pescado se ha usado tradicionalmente como el principal recurso; sin embargo, su alto costo y el incremento en la demanda de la creciente acuicultura, así como en la alimentación de organismos terrestres cultivados, han hecho que se dediquen esfuerzos para buscar fuentes alternas de proteínas convencionales y no convencionales. El presente trabajo hace una revisión a la búsqueda de fuentes alternas de proteínas vegetales que substituyan a la harina de pescado parcial o totalmente en la alimentación acuícola. Se concentra la información disponible sobre oleaginosas, leguminosas, plantas acuáticas, otras plantas superiores, algas y proteínas de origen microbiano como hongos, bacterias y levaduras. Se discuten al final los avances logrados, la problemática y otras alternativas de investigación. INTRODUCCION La acuicultura como una actividad intensiva es relativamente nueva si la comparamos con la agricultura y la ganadería y tiene como objetivo coadyuvar a satisfacer la demanda mundial de Avances en Nutrición Acuícola III 279 Carlos Antonio Martínez Palacios María Cristina Chávez Sánchez, Miguel Angel Olvera Novoa, María Isabel Abdo de la Parra. proteína animal a través del cultivo de organismos acuáticos. Proporciona además fuentes de empleo y en el caso de especies de alto valor comercial, ganancias en divisas para los países productores. Sin embargo, esta tecnología ha crecido tanto en las dos últimas décadas que actualmente se pueden ver los efectos sobre el medio ambiente, así como la competencia por el uso del agua y del suelo con otras empresas productivas. Otro efecto importante que no escapa a la vista, es la competencia por la materia prima para producir los alimentos, que también son utilizados para la alimentación humana y animal. Actualmente, la acuicultura y la ganadería dependen en suministro proteico de las pesquerías y la agricultura pues basan su producción en la harina de pescado y en segundo término en harina de soya. Sin embargo, la producción de harina de pescado a nivel mundial se ha mantenido más o menos constante con un promedio de 6,500,000 toneladas de 1986 a 1990 (Barlow, 1989; Barlow y Pike, 1992). La producción de harina de pescado a nivel mundial para 1993 fue de 6,185,778 toneladas (FAO, 1995 In: Tacon, 1996). Se espera que las necesidades de harina de pescado por la industria de la acuicultura para el año 2000, sea el doble (Barlow, 1989) mientras que, la demanda de alimento acuícola para el mismo año será de 6.6 millones de toneladas (Akiyama, 1993). Si la acuicultura va a seguir con la tasa de crecimiento que ha tenido en estas últimas dos décadas, necesariamente se va a ver limitada a corto plazo por la falta de recursos proteicos, lo que ocasionará que la acuicultura en muchos lugares del mundo no sea una actividad sostenible y rentable. Por lo anterior, se han realizado esfuerzos por optimizar los métodos de alimentación y por buscar fuentes alternas de proteínas convencionales y no convencionales derivadas de productos vegetales, subproductos de la agricultura, ganadería y de la industria, que tiendan a ser amigables con el medio ambiente. El presente trabajo muestra una revisión de la información relacionada con los esfuerzos realizados por varios investigadores en el mundo, que buscan fuentes alternas de proteínas de origen vegetal que puedan substituir parcial o totalmente a la harina de pescado. En esta revisión no se incluye lo reportado por New, Tacon y Casavas (1993) por considerarse un excelente trabajo que reúne la información acerca de las estrategias económicas de alimentación y la producción de alimentos. Los autores hacen énfasis en la producción de alimentos hechos en las propias granjas en las que utilizan la materia prima disponible en países como Bangladesh, Cambodia, India, China, Indonesia, Malasia, Nepal, Filipinas, Tailandia y Vietnam y en los cuales se utilizan una gran variedad de proteínas de origen vegetal. Tacon (1993a, b y 1994) hace tres revisiones sobre las proteínas alternativas y otros recursos para peces de agua dulce, peces carnívoros y crustáceos. Este autor reune un gran número de datos en tablas, en donde se informa con detalle, la composición proximal, composición de aminoácidos esenciales y limitantes de los materiales usados, así como un excelente resumen sobre los niveles de inclusión (%) de los diferentes ingredientes alimenticios comúnmente usados en dietas prácticas. Se recomienda ampliamente la lectura de estos documentos para ampliar lo expuesto en la presente revisión que complementa las anteriormente citadas, les da actualidad e incorpora nuevas alternativas. Por último, la utilización de altos porcentajes de harina de pescado necesariamente incrementan la aportación de fósforo disponible al ambiente, debido a los altos valores que la harina de pescado posee y que no son aprovechados por los peces y crustáceos. De la misma 280 Avances en Nutrición Acuícola III Fuentes alternativas de proteínas vegetales como sustitutos de la hrina de pescado para la alimentación en acuicultura manera los fitatos de las plantas ponen a disposición del medio ambiente el fósforo no aprovechable por los organismos en cultivo. Dietas mejor diseñadas deben de generarse para evitar el impacto al medio ambiente que afecta la calidad del agua en la que se desarrollan los organismos. OLEAGINOSAS Los subproductos de semillas oleaginosas son las proteínas vegetales más ampliamente utilizadas en la alimentación animal, por su alto contenido de proteína, su amplia disponibilidad y su costo generalmente menor al de la harina de pescado (Taylor y Berk, 1981). Una ventaja de las oleaginosas es que debido a que la utilización primaria es para obtener aceites, la pasta derivada de ese proceso incrementa su valor proteico en términos de porciento de peso seco, y en consecuencia su uso para la acuicultura resulta adecuado. Dos desventajas ocurren con el uso de pastas de soya: 1) la ganadería y la avicultura compiten por este producto con la acuicultura y 2) la calidad nutricional de la soya va a depender del proceso utilizado para neutralizar los antinutrientes. Entre las oleaginosas se incluyen las harinas y pastas de semillas de soya, algodón, colza, girasol, ajonjolí, cacahuate y copra. El procesamiento a que se someten las semillas para la extracción del aceite da lugar a variaciones en el contenido de lípidos residuales, además de una posible reducción de la disponibilidad o digestibilidad de la proteína por el tratamiento térmico aplicado. El contenido de aminoácidos de estas plantas oleaginosas comparadas con caseína, gelatina y harina de pescado han sido presentadas por el National Research Council (1977), en ella se observan los aminoácidos deficientes en cada uno de ellas. Lim y Dominy (1993), hacen una evaluación de las proteínas de plantas utilizadas en peces de agua dulce, entre las que analizan soya y algodón, una importante cantidad de información se deriva de ese estudio. Glycine maxima (soya). Dentro de los ingredientes vegetales, la soya es cada vez más común en la alimentación de organismos acuáticos por su composición química, perfil de aminoácidos, (con excepción de la metionina y en menor grado la lisina como aminoácidos limitantes, Tacon et al., 1983), elevado contenido de vitaminas y menor costo al de la harina de pescado (Bressani y Elias, 1980; Akiyama, 1992). Sin embargo, contiene factores antinutricionales que afectan su valor nutricional y reducen la palatabilidad de los alimentos cuando se preparan con niveles elevados de este material (Tacon et. al., 1983; Webster et al., 1992b). Su principal antinutriente es un inhibidor de la tripsina, seguido por el ácido fítico, hemaglutininas, goitrógenos e inhibidores de las proteasas. Sin embargo, diversos tratamientos con calor como tostado, extrusión y peletización inactivan o eliminan exitosamente estos antinutrientes (Lim y Akiyama, 1993). (Tabla No. 2). El uso de semilla sin un tratamiento que inactive los antinutrientes resulta en bajo crecimiento y pobre utilización de la proteína cuando se incluye en alimentos para carpa, bagre, trucha y salmón (Fowler y Banks, 1976; Fowler, 1980; Viola et al., 1983; Abel et al., 1984; Wilson y Poe, 1985). Su eficiencia mejora después de tratarla con calor seco (micronización; 118<F128M>É<F255D> C) durante 2.5 min. o por 30 min. con calor húmedo (vapor 90- Avances en Nutrición Acuícola III 281 Carlos Antonio Martínez Palacios María Cristina Chávez Sánchez, Miguel Angel Olvera Novoa, María Isabel Abdo de la Parra. 95<F128M>É<F255D> C), ya que se inactivan los antinutrientes sin afectar la disponibilidad de lisina, además de reducirse la solubilidad de la proteína en el agua; el tratamiento húmedo resulta particularmente benéfico para disminuir la actividad del inhibidor de tripsina (Abel et al., 1984). Experimentalmente se ha observado que dietas con altos niveles de tripsina generan desórdenes en el hepatopáncreas. En la alimentación animal la soya se utiliza como harina integral o desengrasada. La soya integral es un ingrediente adecuado en alimentos para trucha (Oncorhynchus mykiss), carpa común (Cyprinus carpio), salmón del Atlántico (Salmo salar), Tilapia nilotica (Oreochromis niloticus) y bagres (Ictalurus punctatus, I. furcatus). Después de ser tratada para inactivar los antinutrientes puede substituir entre 30 y 75% de la proteína animal (Reinitz et al., 1978; Lovel, 1980; Tacon et al., 1983; Abel et al., 1984; Robinson, 1989; Wilson y Poe, 1985; Wee y Shu, 1989; Shiau et al., 1990; Van den Ingh et al., 1991; MoOyano et al., 1992; Gómez et al., 1995; Kaushik et al., 1995). En salmón del Atlántico (Salmo salar) se ha demostrado que la aglutinina de la soya se adhiere al intestino incrementando el efecto tóxico de la soya integral y de los productos de soya en dietas para esta especie (Hendriks et al., 1990) (Tabla No. 4). La harina desengrasada se ha usado como ingrediente en alimentos para salmón (Salmo salar), trucha (Oncorhynchus mykiss), carpa, bagre, carpa herbívora (Ctenopharingodon idella), tilapia (Oreochromis spp.), mojarra castarrica (Cichlasoma urophthalmus), tambor rojo (Scianops ocellatus); milkfish (Chanos chanos) y mojarron (Sparus aurata; Megalobrama skolkovii), sustituyendo en algunos casos hasta el 100% de la harina de pescado (Tabla No. 4). Sin embargo, se ha observado que altos niveles de inclusión generalmente han resultado en bajo crecimiento debido a deficiencia de aminoácidos y energía; así como, a la presencia de antinutrientes y baja digestibilidad de los carbohidratos para algunas especies. Algunos autores han evaluado la suplementación de las dietas con metionina, triptofano y lisina con resultados variables; sin embargo, al menos el bagre azul (I. furcatus) presenta crecimiento adecuado con dietas en 100% de soya fortalecida con 0.9% de metionina. Otra alternativa es el uso de la soya combinada con otra proteína para balancear las deficiencias de cada componente proteico, lográndose substituir el 100% de la harina de pescado en dietas para bagre de canal (I. punctatus). Se recomienda también suplementar con aceite como energía y con fósforo para aliviar su alto contenido de fitatos (Andrews y Page, 1974; Dabrowska y Wonjo, 1976, Wu y Jan, 1977; Davis y Stickney, 1978; Dabrowski y Kozak, 1979; Jackson et al., 1981, 1982; Viola et al., 1981/1982; Santiago et al., 1982; Tacon et al., 1983; Viola y Arieli, 1983; Viola y Zohar, 1984; Alexis et al., 1985; Law, 1986; Martínez-Palacios, 1988; Shiau et al., 1988; Shiau et al., 1989; Viola et al., 1988; Mohsen y Lovell, 1990; Shiau et al., 1990; Olli et al., 1995; Webster et al., 1992a,b, 1995; Haiqing y Xiqin, 1994; Oliva-Teles et al., 1994; Davis et al., 1995, Robaina et al., 1995) (Tabla No. 4). La harina de soya también ha sido probada en dietas para camarón. Lawrence et al., (1986) no encontraron diferencias significativas en el crecimiento y sobrevivencia de varias especies de camarón (Penaeus vannamei, P. aztecus, P. duorarum, P. setiferus, P. schmitti, P. stylirostris) (Tabla No. 4) alimentados con una dieta comercial que contenía 10% de inclusión de harina de soya y alimento experimental con inclusiones del 40 al 50% durante 12 semanas en condiciones 282 Avances en Nutrición Acuícola III Fuentes alternativas de proteínas vegetales como sustitutos de la hrina de pescado para la alimentación en acuicultura de laboratorio. Los autores mencionan que es posible que se puedan incrementar los niveles en los estanques de tierra en donde existe una productividad natural y los micronutrientes como ácidos grasos esenciales, vitaminas y minerales no sean limitantes. Si esto es así, la utilización de soya en lugar de harina de pescado o camarón es altamente significativo en la reducción de costos por alimento en algunos países en donde la harina de soya tiene precios menores a la harina de pescado. Carver et al. (1988) procesaron cabezas de camarón, vísceras de calamar y soya extrudizada. La coextrusión de desechos de vísceras de animales marinos con soya crearon una proteína de alta calidad, de muy bajo costo. Posteriormente Lim y Dominy (1993) evaluaron el remplazo de proteína animal por soya y encontraron que el crecimiento se redujo conforme se incrementó la inclusión de soya a 42, 56 y 70%, la ingestión de alimento se redujo en las dietas con 56 y 70%, el contenido de humedad se incrementó en los camarones alimentados con 70% de soya y el fósforo del cuerpo se redujo considerablemente a niveles superiores de 42% de inclusión de soya. Se concluyó por lo tanto que la soya no puede substituir totalmente a la proteína de origen animal. Lo anterior es corroborado por Dominy y Lim (1993) cuando probaron harina de soya extruída sola y mezclada con calamar en dietas para camarón (P. vannamei) y observaron que el mejor resultado se obtuvo con la dieta con soya/calamar en proporción 40/60 en la que no hubo diferencias significativas en los resultados con dietas a base de 50/50 soya/calamar e inclusive tuvieron mejores conversiones alimenticias que con 44% de pasta de soya extruída. Recomiendan que extruir y secar una proteína vegetal con vísceras húmedas de calamar puede ser un método de procesamiento recomendado para mejorar una proteína vegetal ya sea para ser usada como un ingrediente para alimentos de camarón o como un alimento completo. Por otro lado, la harina de soya integral doblemente extruída para los camarones fue comparable al de la soya comercial extraída por solventes y reconstituída con aceite de soya. Sin embargo, la cantidad de soya integral puede ser limitante debido a su alto contenido de aceite y a la naturaleza de sus ácidos grasos, los cuales en altos niveles pueden causar imbalance de energía y de ácidos grasos esenciales (Lim and Dominy, 1993). Gossipium spp. La harina de algodón es muy popular en alimentos para bagre por su alto valor nutritivo y buena palatabilidad. Su calidad es menor a la de la harina de soya por su contenido de gosipol que reduce la disponibilidad de lisina, aún cuando los peces soportan niveles altos gracias al elevado contenido de proteína en su dieta (Tabla No. 2); sin embargo, se recomienda el uso de variedades de algodón sin glándula de pigmento o de harinas desengrasadas con solventes para evitar su presencia (Robinson et al., 1984 a, b; Robinson y Daniels, 1987; Robinson, 1989). La inclusión de la semilla de algodón sin glándula de pigmento en dietas para bagre y tilapia ha dado buenos resultados, con eficiencias semejantes a las de la soya, sin embargo, el uso de la semilla sin desengrasar provoca reducción en el crecimiento, lo cual se atribuye a la presencia de ácidos grasos ciclopropenóicos (Robinson et al., 1984 a, b; Robinson y Daniels, 1987; Robinson, 1989). Las tilapias utilizan eficientemente la harina de algodón con bajos niveles de gosipol, obteniéndose rendimientos adecuados con substituciones del 100% de la harina de pescado Avances en Nutrición Acuícola III 283 Carlos Antonio Martínez Palacios María Cristina Chávez Sánchez, Miguel Angel Olvera Novoa, María Isabel Abdo de la Parra. (Jackson et al., 1982; Viola y Zohar, 1984). Sin embargo, se observa retardo en el crecimiento con niveles de inclusión superiores al 50%, atribuida a deficiencia de aminoácidos, en especial lisina. (Robinson y Brent, 1989; Robinson y Tiersch, 1995). La pasta de algodón causa mayores problemas en las tilapias por su contenido de gosipol (Ofojekwu y Ejike, 1984). A pesar de ello, El-Sayed (1990) obtuvo resultados aceptables al substituir el 100% de la harina de pescado con harina decorticada de algodón para alimentar a niloticus (Tabla No. 4). El bagre (Ictalurus punctatus) soporta concentraciones de gosipol cercanas a 100 ppm (Robinson y Daniels, 1987). Robinson y Brent (1995) recomiendan incluirla en un 15% para no afectar el crecimiento de esta especie. La harina de algodón posee mejor calidad que la soya integral como alimento para los salmones (Oncorhynchus kisutch y tshawytscha), resultando en crecimientos y sobrevivencias similares a los obtenidos con harina de pescado cuando se incluye 22-34% de harina de algodón en su dieta (Fowler y Banks, 1976; Fowler, 1980) (Tabla No. 4). En un experimento para determinar los efectos de diferentes productos vegetales y animales, sobre el salmón chinnok (Onchorhynchus tshawytscha), Fowler y Banks (1976) substituyeron harina de arenque por harina de algodón en proporciones de 30.8: 24.6 y 20.5: 39.2% respectivamente. Estos autores observaron que los peces alimentados con los niveles más altos de harina de algodón pesaron significativamente menos que los organismos alimentados con la dieta testigo y que no hubo diferencia en la deposición de proteína y grasa comparada con la dieta control. Histológicamente, los peces mostraron degeneración de las células del hígado y el epitelio de las branquias se encontró hinchado. La harina de algodón para esta especie esta limitado a 30% remplazando solamente 7.5% de la proteína de harina de pescado. Helianthus annuus. La harina de semilla de girasol presenta un valor nutricional equivalente al de la harina de soya aún cuando tiene un alto contenido de fibra (Tabla No. 3). Posee el mayor contenido de aminoácidos sulfurados entre las oleaginosas; sin embargo, la composición de la harina varía con la calidad de la semilla y el método de extracción del aceite. La harina de semilla decorticada es un material rico en proteína y con buena digestibilidad, pero requiere de suplementación con lisina y energía cuando se usa en cantidades elevadas en los alimentos para monogástricos. Se considera adecuada para usarse en la alimentación de peces, como complemento de otras proteínas de buena calidad y bajo nivel de antinutrientes (Tacon et al., 1984; MartinezPalacios, 1986) (Tabla No. 4). Se ha demostrado que la harina de girasol puede substituir el 25% de la harina de pescado en dietas para tilapia (mossambicus) o incluirse 25% en dietas para trucha (Oncorhynchus mykiss) sin resultados adversos, observándose crecimientos semejantes a los que produce la harina de soya con inclusiones de hasta 35%. Sin embargo, niveles elevados afectan el crecimiento debido a una disminución en la digestibilidad, baja palatabilidad y probable imbalance de aminoácidos (Jackson et al., 1982; Tacon et al., 1984; Sanz et al., 1994) (Tabla No. 4). Arachis hipogea. La harina de cacahuate o maní posee un adecuado valor nutricional (Tabla 284 Avances en Nutrición Acuícola III Fuentes alternativas de proteínas vegetales como sustitutos de la hrina de pescado para la alimentación en acuicultura No. 3) aún cuando es deficiente en algunos aminoácidos, baja palatibilidad y pueOde contener aflatoxinas (Tabla No. 1). Los resultados obtenidos con alimentos para tilapia y carpa, indican que no se debe de incluir más del 25%, ya que afecta el crecimiento. La carpa tiene una capacidad mayor para utilizar esta proteína que la de otras oleaginosas, mientras Oque la tilapia exhibe una capacidad de utilización similar entre este material, la soya y la copra (Jackson et al., 1981, 1982; Robinson et al., 1984b). (Tabla No. 4). Haiqing y Xiqin (1994), probaron pasta de cacahuate y pasta de colza en dietas para brema (Megalobrama skolkovii Dybowski) para substituir a la harina de pescado. Los resultados indicaron que Oes posible la incorporación de estos recursos proteicos arriba de 42 y 21% respectivamente, y que cuando se usan a niveles arriba de 45 y 27% , hay una reducción en los parámetros nutricionales, posiblemente debido a imbalance de aminoácidos especialmente deficiencias de metionina y lisina y/o la presencia de factores antinutricionales (Tabla No. 2). Cocus nucifera (copra). El uso de la copra en la alimentación de peces es limitado debido a su alto contenido de fibra. Las tilapias y la carpa común la toleran en su alimento, pero es la tilapia quien la utiliza mejor debido a una mayor capacidad para digerirla. Sin embargo, su nivel de inclusión no debe de exceder el 25% para no afectar el crecimiento por imbalance de aminoácidos y reducción en la digestibilidad. La carpa herbívora es más eficiente para utilizarla, aceptando hasta 30% en su dieta (Tabla No. 4). Estos niveles pueden variar según el contenido de proteína del alimento y el sistema de cultivo empleado (Guerrero, 1980; Jackson et al., 1981; Law, 1986). Brassica napus, B. campestris. La colza o canola posee una adecuada calidad nutricional (Tabla No. 3); sin embargo, su contenido de antinutrientes limita su uso en dietas para peces. La inclusión de 25% de proteína de colza ha dado resultados favorables en dietas para salmón (tshawytscha), mientras que niveles del 20% no afectan el crecimiento de la trucha juvenil o adulta (Tabla No. 4); sin embargo, los peces pequeños son susceptibles al efecto de sus antinutrientes (Higgs et al., 1982; Hardy y Sullivan, 1983). Este material no afecta el crecimiento de tilapia (mossambicus) cuando se incluye hasta un nivel de 50% en su dieta (Jackson et al., 1982), observándose que lo reduce a niveles superiores debido a sus antinutrientes (Tabla No. 2). Por el contrario, Davies et al. (1990) observaron reducción del crecimiento de tilapia con 5% de proteína de colza, mientras que Dade et al. (1990) no encontraron ninguna diferencia con 8% de inclusión, lo que indica que las variaciones se relacionan con el tipo de semilla y su contenido de antinutrientes. Sesamum indicum. La harina de ajonjolí presenta adecuada calidad nutricional (Tabla No. 3), principalmente cuando se mezcla con otros ingredientes ricos en lisina. La pasta de ajonjolí es bien aceptada por los animales, sin embargo, se ha observado que niveles altos causa pérdida de grasa corporal en cerdos, sabor desagradable en la carne de ganado y actúa como laxante. El ajonjolí posee un elevado contenido de ácido fítico ( Tabla No. 2), lo que da lugar a problemas asociados a deficiencias de minerales, por lo que se recomienda fortalecer las dietas con Fe, Cu, Ca, Zn y Mg (Viola et al., 1988; Göhl, 1991; Torre et al., 1991). Este material se considera un adecuado substituto para la soya en la nutrición animal (Opsivedi Avances en Nutrición Acuícola III 285 Carlos Antonio Martínez Palacios María Cristina Chávez Sánchez, Miguel Angel Olvera Novoa, María Isabel Abdo de la Parra. et al., 1992). Hossain y Jauncey (1989) así como Hossain et al. (1992), evaluaron la digestibilidad del ajonjolí como única proteína en dietas para carpa común (C. carpio) y mossambicus respectivamente, observando resultados inferiores a los de la soya, semilla de lino, semilla de mostaza y harina de pescado, lo cual se atribuyó a los altos niveles de ácido fítico. PROTEINAS VEGETALES DE ORIGEN UNICELULAR Dependiendo de su origen, las proteínas unicelulares son ricas en proteína (Tabla No. 3) y vitaminas. Son altamente termoestables, se pueden producir a partir de desechos agroindustriales y se pueden cultivar en sistemas contínuos en pequeñas instalaciones y en períodos muy cortos gracias a su breve tiempo de generación, además de que se puede controlar su composición según el medio de cultivo y por manejo genético (Tabla No. 1). Entre las proteínas unicelulares utilizadas en dietas para peces se encuentran levaduras, bacterias, hongos filamentosos, microalgas y lodos activados. Su uso en alimentación animal está limitado por su alto contenido de ácidos nucleicos y de material indigerible, deficiencia de aminoácidos sulfurados y la posible presencia de contaminantes derivados del medio de cultivo; adicionalmente, su costo de producción puede limitar su competencia con proteínas convencionales (Tacon, 1978/1979; Dabrowski et al., 1980; Kaushik y Luquet, 1980; Mahnken et al., 1980; Soeder, 1980; De la Higuera et al., 1981; Taylor y Berk, 1981; Sánchez-Muñiz et al., 1983; Tacon y Jackson, 1985; Murray y Marchant, 1986) (Tabla No. 4). Levaduras Candida spp. Estos microorganismos son ricos en proteína y vitaminas del complejo B. Se usan en alimentación animal como un suplemento para compensar deficiencias de aminoácidos y vitaminas de los cereales. Se les considera como un material apropiado para la alimentación animal, por su facilidad de producirse a partir de una gran variedad de substratos ricos en carbono, incluyendo pulpa de cítricos, melazas, desechos de la industria papelera, madera sacrificada y desperdicios de frutas (Candida utilis), e inclusive hidrocarburos (Candida lipolytica). Su calidad nutricional varía según su origen considerándose que las cultivadas en alcanos podrían ser de mejor calidad que las producidas a partir de carbohidratos. Adicionalmente, es factible utilizar en la alimentación animal a los subproductos de la industria cervecera y licorera (Saccharomyces cerevisae) (Gohl, 1991). Los salmónidos toleran sustituciones del 25 al 50% de la harina de pescado con Candida spp. y se observa ligera reducción en el crecimiento en el nivel de inclusión más alto, que es evitada mediante la adición de metionina. Aparentemente la deficiencia de aminoácidos sulfurados restringe el uso de las levaduras; sin embargo, hay otros factores que limitan su utilización entre los que se mencionan su alto contenido de ácidos nucleicos y de materia indigerible, particularmente carbohidratos, así como la presencia de contaminantes (metales pesados, etc.) derivados del medio en que se cultive la levadura (Matty y Smith, 1978; Spinelli et al., 1979; Kaushik y Loquet, 1980; Mahnken et al., 1980; De la Higuera et al., 1981; Taylor y Berk, 1981; Sánchez-Muñiz et al., 1983; Tacon y Jackson, 1985; Murray y Marchant, 1986) (Tabla No. 4). 286 Avances en Nutrición Acuícola III Fuentes alternativas de proteínas vegetales como sustitutos de la hrina de pescado para la alimentación en acuicultura Candida tropicalis, C. utilis y C. lipolytica. Se ha demostrado que su inclusión en dietas para carpa común da lugar a mejores resultados a los obtenidos con soya, harina de carne y harina de sangre, con conversiones alimenticias adecuadas y buena digestibilidad. Así mismo, resulta positiva la inclusión de 62-88% de C. lipolytica y C. utilis en la dieta para larvas de carpa, combinada con harina de pescado y subproductos animales. En el caso de la tilapia (Oreochromis aureus) se observó que su cría tiene una baja capacidad para utilizar levaduras en dietas con 25% de proteína en sistemas estáticos (Wu y Jan, 1977; Atack et al., 1979; Hecht y Viljoen, 1982; Dabrowski et al., 1983; Alami-Durante et al., 1991) (Tabla No. 4). Los solubles de destilería del whisky no afectan el crecimiento de la trucha arco iris a niveles de inclusión de hasta 50% de la proteína. El bagre por su parte, acepta hasta 70% de este material sin efectos adversos en su crecimiento, siendo posible substituir totalmente la harina de pescado en su dieta con una mezcla de solubles de destilería y harina de soya. Se considera además que sería económicamente viable utilizar solubles de destilería del ron como único alimento para tilapia, en lugar de la fertilización de los estanques (Kohler y Pagan-Font, 1978; Murray y Marchant, 1986; Webster et al., 1991, 1992b). Adicionalmente, las levaduras pueden utilizarse como alimento seco para crías de tilapia, coregónidos, carpa herbívora y bagre africano, considerándose equivalente a una dieta microencapsulada rica en proteína y vitaminas (Appelbaum, 1978; Kohler y Pagan-Font, 1978; Appelbaum y Uland, 1979; Hecht, 1981). Hansenula anomala. Estas levaduras puede provocar problemas metabólicos a los peces (Tabla No. 2). Estudios realizados con trucha alimentada con ésta levadura metanofílica, demostraron reducción de la tasa de alimentación y crecimiento, atribuida a una baja aceptabilidad de la dieta, aunada a la acumulación de metabolitos nitrogenados derivados del catabolismo de nucleótidos (De la Higuera et al., 1981; Sánchez-Muñiz et al., 1983). Phaffia rhodozyma. Esta levadura de la familia Cryptococcaceae es de particular interés para la acuicultura, porque además de sus factores nutricionales asociados como son proteínas, lípidos, vitaminas y minerales típicos de las levaduras, también tiene factores de crecimiento, atrayentes y lo más importante contiene el carotenoide astaxantina (Tabla No. 1), el cual es un constituyente particular de esta levadura ya que es biosintetizada durante su ciclo normal de vida. Sanderson y Jolly (1994) alimentaron juveniles de trucha arco iris (O. mykiss) con un peso inicial de alrededor de 250 g durante 84 días. Los resultados indicaron que la cantidad de astaxantina en la carne de las truchas era dependiente de la dosis y del tiempo de alimentación. Los mismos autores explican otros beneficios potenciales de la astaxantina en el cultivo de peces tales como el efecto en la calidad de huevos y sobrevivencia de larvas, como agente antioxidante, como recurso de vitamina A, como factor importante para el metabolismo intermediario del hígado de los peces e importante para la sobrevivencia de los camarones. PROTEINA BACTERIANA Avances en Nutrición Acuícola III 287 Carlos Antonio Martínez Palacios María Cristina Chávez Sánchez, Miguel Angel Olvera Novoa, María Isabel Abdo de la Parra. Methylophilus methylotropus. Esta proteína unicelular conocida como Pruteen y cultivada en metanol (Taylor y Berk, 1981), ha sido también considerada para sustituir a la harina de pescado en los alimentos para peces gracias a su elevada calidad nutricional. La carpa crece eficientemente con dietas a base de este material, con resultados mejores a los obtenidos con caseína o harina de pescado. Se ha visto también que la trucha presenta un crecimiento similar al obtenido con harina de pescado, cuando se incluye hasta 60% de proteína de pruteen en su dieta. Esta bacteria puede reemplazar arriba del 75% de la proteína animal en dietas para salmónidos y alrededor del 50% en dietas para tilapia (Atack et al., 1979; Kaushik y Luquet, 1980; Tacon y Jackson, 1985). Micrococcus glutamicus. Los subproductos farmacéuticos bacterianos tienen un valor nutricional adecuado para la Tilapia aurea (O. aureus), con resultados similares a los Oobtenidos con dietas comerciales. Se ha demostrado que la bacteria Micrococcus glutamicus, utilizada en la producción industrial de lisina, puede substituir el 20% de la proteína en dietas para tilapia (O. mossambicus), mientras que la Pseudomonas spp. causa reducción en el crecimiento de la trucha arco iris (O. mykiss). (Kohler y Pagan-Font, 1978; Matty y Smith, 1978; Davies y Wareham, 1988) (Tabla No. 4). Brevibacterium lactofermentum y Bacterium glutamaticum. Adultos de trucha arco iris fueron alimentados con éstas dos proteínas unicelulares secas y esterilizadas en autoclave en dos experimentos con inclusiones de 0, 4, 8 y 16% de substitución de harina de pescado. Los resultados indicaron que las inclusiones de 4 a 16% de Brevibacterium lactofermentum no influenciaron significativamente la tasa de crecimiento, conversión alimenticia, composición del cuerpo e índices hepatosomático y gonadosomático. Mientras que la proteína de Bacterium glutamaticum tuvo los mismos resultados en una proporción del 4%, pero a niveles mayores causó una marcada reducción en la tasa de crecimiento y eficiencia alimenticia. Los resultados también indicaron que es posible que la proteína de B. glutamaticum es menos digerible y/o tiene algún factor antinutricional que no tiene la de B. lactofermentum (Kiessling y Askbrandt, 1993). HONGOS FILAMENTOSOS Los hongos son un importante potencial en la alimentación de peces, dada su calidad nutricional y la facilidad de cultivarse en residuos celulósicos (Taylor y Berk, 1981; Tacon y Jackson, 1985) (Tabla No. 1). Geotrichum candidum. Dabrowski et al. (1980) reemplazaron con éxito en dietas para trucha hasta el 50% de la harina de pescado con este hongo filamentoso cultivado en solubles de destilería del whisky; sin embargo sustituciones mayores (75 y 100%) provocaron efectos adversos sobre el crecimiento atribuidos a deficiencia de aminoácidos, particularmente sulfurados, lisina e histidina, así como también problemas asociados a bajos niveles de Ca y Mg y deficiencias energéticas por un bajo contenido de lípidos. MICROALGAS 288 Avances en Nutrición Acuícola III Fuentes alternativas de proteínas vegetales como sustitutos de la hrina de pescado para la alimentación en acuicultura Las microalgas son una buena alternativa para la alimentación animal, ya que pueden satisfacer la totalidad de sus requerimientos nutricionales aún cuando son pobres en energía (Göhl, 1991). Su producción industrial es costosa pero su cultivo en aguas residuales podría abaratar el proceso (Taylor y Berk, 1981), además de que algunas se pueden obtener como subproductos industriales, (Tabla No. 1). Spirulina spp. Alga filamentosa característica de lagos someros salinos y alcalinos de aguas cálidas de Africa y América. Su velocidad de crecimiento es mayor a la de cultivos agrícolas y cercana a la de otros microorganismos como levaduras y bacterias, duplicando su biomasa en 35 días. Bajo estas condiciones se pueden producir 25 ton/ha/año del alga, equivalentes a 15 ton de proteína (Santillán, 1979; Richmond, 1988; Göhl, 1991). En general su perfil de aminoácidos es bueno, sin embargo, es deficiente en aminoácidos sulfurados y triptofano. Es rica en ácidos grasos de la serie linoléica y linolénica; contiene cantidades importantes de pigmentos (clorofila a, carotenoides y xantofilas, ficobiliproteínas, c-ficocianina y aloficocianina), y extremadamente rica en tiamina, niacina, piridoxina y cianocobalamina; contiene niveles importantes de pantotenato de calcio, ácido fólico, inositol, ß-carotenos (provitamina A) y tocoferoles (E). Su contenido de ácidos nucleicos es bajo en comparación a otros microorganismos (Richmond, 1988). Todas estas características hacen que mejore la condición y sanidad de peces alimentados con esta microalga (Mustafa et al., 1994). La espirulina como alimento para peces determinó un bajo crecimiento en carpa y trucha sin harina de pescado (Matty y Smith,1978; Atack et al. (1979), mientras que Henson (1990) obtuvo incrementos notables en el crecimiento del salmón al suplementar su dieta con 2.5% del alga. En general, su adición en pequeñas cantidades en la dieta de peces produce efectos significativos sobre el crecimiento, utilización del alimento, condición fisiológica, respuesta al estrés, resistencia a enfermedades, así como calidad de la carne en cuanto a contenido de grasa y coloración (Hirano y Suyama, 1985; Mori et al., 1987; Chow y Woo, 1990; Watanabe et al., 1990; Mustafa et al., 1994; Mustafa y Nakagawa, 1995) (Tabla No. 4). Clorella vulgaris. Esta alga unicelular con altos nivel de proteína ha sido empleada en alimentos para reochromis niloticus en combinación con otros recursos proteicos, la utilización con C. vulgaris causó pérdida de peso. El incremento en lipofuscinas en los hepatocitos y la alteración de la estructura de estos se encuentra bastante relacionado a la alimentación con esta alga (Orachunwong et al. 1988; Tabthipwon et al., 1988) Cladophora glomerata. Esta alga filamentosa verde-azul crece extensivamente en estanques de agua dulce. Frecuentemente es un problema cuando hay una excesiva floración ya que impide la navegación. Cuando se degrada produce un olor ofensivo junto con la reducción de oxígeno provocando la muerte de gran cantidad de peces (Appler y Jauncey, 1983). El empleo de esta alga como ingrediente en la dieta de los peces ha dado resultados variables. Por ejemplo esta alga fue proporcionada a crías de tilapia O. niloticus en diversas proporciones con harina de pescadoalga. Los resultados indicaron que se puede usar como substituto parcial de la harina de pescado; sin embargo, la inclusión de 50% en la dieta provocó reducción del crecimiento, aún cuando la tasa de conversión alimenticia fue adecuada, su utilización dependerá de la evaluación de costos Avances en Nutrición Acuícola III 289 Carlos Antonio Martínez Palacios María Cristina Chávez Sánchez, Miguel Angel Olvera Novoa, María Isabel Abdo de la Parra. de cosecha y procesamiento. Se requieren más estudios para evaluar esta proteína junto con otros recursos proteicos de valor nutricional similar. Hydrodictyon reticulatum. O. niloticus y Tilapia zillii alimentados con esta alga también filamentosa, presentaron bajo crecimiento, pero podrían ser rentables las sustituciones de hasta 33% de ésta proteína en dietas comerciales (Appler y Jauncey, 1983; Appler, 1985). Mycrocystis aeruginosa. Tiene un alto contenido de proteína y es un buen alimento para larvas de tilapia (O. niloticus); sin embargo, cuando se otorga en altos niveles puede disminuir el crecimiento. Gorham (1964 in Tabthipwon et. al., 1988) menciona que esta alga verde azul puede ser tóxica, lo cual puede explicar los efectos adversos en el crecimiento de estos organismos; sin embargo, la mezcla de M. aeruginosa con pellets para carpa mejoran significativamente el crecimiento (Tabthipwon et al., 1988) LODOS ACTIVADOS El valor nutricional de este complejo de microorganismos es equivalente al de la levadura cervecera o cereales ricos en proteína, pero se recomienda precaución en su uso ya que pueden reducir la palatabilidad y digestibilidad de la dieta (Tabla No. 1). Orne et al., (1979) compararon el efecto de la inclusión de un lodo activado obtenido de una planta de tratamiento de efluentes de una fábrica de papel en dietas para trucha, donde sustituye parcial o totalmente a la harina de pescado, de soya y de algodón, con las cuales se formó una mezcla proteica. No observaron efectos adversos de la inclusión de 17, 19, 25 y 50% del lodo activado con la dieta, aún cuando el mejor crecimiento se obtuvo con las dietas sin lodo activado y con 17% del material, esta última dieta conteniendo solamente harina de pescado (18%), lodos activados (17%) y harina de algodón (20%) como ingredientes proteicos. Tacon y Jackson (1985) señalan que diversos autores han obtenido resultados promisorios al alimentar truchas con dietas conteniendo lodos activados derivados de plantas de tratamiento de efluentes de fábricas de papel, cervecerías y aguas domésticas; sin embargo destacan la necesidad de realizar más investigaciones a fin de evaluar la factibilidad comercial de su uso en la alimentación de peces. Son también un suplemento adecuado en dietas para trucha, mientras que las carpas aceptan inclusiones de 40 a 70% de la proteína con este material, con mejores resultados al los obtenidos con harina de semilla de algodón (Tacon, 1978/1979; Tacon y Ferns, 1978/1979; Anwar et al., 1982; Tacon, 1987). Koops et al., (1982) encontraron que solamente el 5% de lodos activados domésticos causaron reducción en la conversión alimenticia y el crecimiento de truchas, indicando claramente que este recurso no es un substituto apropiado para esta especie. CONCENTRADOS DE PROTEINA FOLIAR El empleo de concentrados proteicos en alimentos acuícolas es una buena alternativa para la utilización de forrajes y semillas en dietas para peces, ya que eliminan el problema de su alto contenido de fibras y el de su bajo nivel proteico que impide su uso directo. La producción de concentrados de proteína foliar es una alternativa de alimentación importante para los trópicos, 290 Avances en Nutrición Acuícola III Fuentes alternativas de proteínas vegetales como sustitutos de la hrina de pescado para la alimentación en acuicultura donde es posible tener condiciones favorables para el crecimiento de las plantas durante todo el año. La producción de proteína foliar puede exceder a la de granos o carne por unidad de área, ya que en una hectárea se obtienen en un año alrededor de 4,000 kg. de concentrados de proteína de alfalfa, 510 -785 kg. de proteína de soya (en grano), 262 kg. de proteína de maíz (en grano), o alrededor de 29 kg. de proteína como carne de res (Kinsella, 1970; Nagy et al., 1978; Vinconneau, 1979; Humphries, 1980; Roe y Bruemmer, 1980; FAO, 1983; Tacon y Jackson 1985). El contenido de proteína foliar seco es elevado, pero depende del método de extracción. Su perfil de aminoácidos está relacionado con el del vegetal de donde se extrae, aún cuando su balance es muy constante independientemente de su origen. El perfil de aminoácidos es muy parecido entre plantas y las diferencias relativas en el vegetal, se deberán a la presencia de otros elementos los cuales se eliminan durante el proceso de concentración de la proteína (Göhl, 1991). Su valor biológico se sitúa entre la harina de soya y la leche. Su costo de producción es elevado y en el mejor de los casos no excede al de la producción de harinas animales, pero es superior al de las harinas de oleaginosas (Kinsella, 1970), lo que limita actualmente su uso a nivel comercial. En la alimentación de los peces ha dado resultados variables según su origen. Atack et al. (1979) obtuvieron bajo crecimiento en carpas alimentadas con dietas a base de concentrado de proteína de soya, mientras que Higgs et al. (1982) observaron rendimientos similares a los obtenidos con harina de pescado, cuando incluyeron hasta 24% de concentrado de proteína de colza en dietas para salmón (O. tshawytscha). Teskeredi et al. (1995) sustituyeron hasta 66% de la proteína con este material sin afectar el crecimiento de la trucha. Ogino et al. (1978) determinaron que el crecimiento y la eficiencia de utilización del alimento no fueron afectados cuando truchas y carpas recibieron 43% de un concentrado proteico de pasto (Lolium sp.), al igual que Stickney et al. (1996) no encontraron diferencias en el crecimiento cuando incluyeron 50% de concentrado proteico de soya ó 25% de concentrado proteico de semilla de girasol en dietas para trucha (Tabla No. 4). PLANTAS SUPERIORES Leguminosas. Son los vegetales más ampliamente utilizados como alimento animal debido principalmente a su alto contenido proteico (Bressani y Elias, 1980). De las plantas utilizadas por el hombre, sólo las gramíneas son más importantes que las leguminosas. Las semillas de leguminosas se consideran los suplementos naturales de los cereales, ya que sus niveles generalmente altos de lisina compensan su deficiencia en las gramíneas, mientras que éstas subsanan la insuficiencia de aminoácidos sulfurados de las leguminosas. Su calidad nutricional varía debido a la presencia de antinutrientes (NRC, 1979; Tacon, 1987; Bressani y Elias, 1980; Liener, 1980; Nowacki, 1980; Van der Poel, 1990) (Tablas No. 1 y 2). Leucaena leucocephala. Esta leguminosa tropical es de rápido crecimiento, resistentes a la sequía y con una gran variedad de usos comparada con otras leguminosas (Lim y Dominy, 1993). La harina de hojas de Leucaena contienen 29% de proteína cruda en base seca y se usa en los trópicos para alimentar ganado y aves. Sin embargo, su uso esta limitado por la presencia del Avances en Nutrición Acuícola III 291 Carlos Antonio Martínez Palacios María Cristina Chávez Sánchez, Miguel Angel Olvera Novoa, María Isabel Abdo de la Parra. aminoácido mimosina y la carencia de algunos aminoácidos esenciales (Tabla No. 2). La harina de hojas de Leucaena se ha probado en alimentos para tilapia con resultados variables. Su inclusión en la dieta provoca reducción en el crecimiento y baja eficiencia de conversión alimenticia debido al efecto tóxico del aminoácido libre mimosina y a su deficiencia de aminoácidos sulfurados. Cuando se remoja durante 48 horas y se seca al sol se mejora su calidad nutricional, siendo entonces posible sustituir hasta 25% de la proteína animal sin efectos adversos notables (Jackson et al., 1982; Wee y Wang, 1987). Canavalia ensiformis y Sesbania grandiflora. La inclusión de harina de semillas de éstas dos leguminosas en dietas para tilapia, provocaron reducción en el crecimiento, atribuido a la presencia del aminoácido libre L-canavanina (Tabla No. 2) y de la lectina concanavalina. Sin embargo, sí la Sesbania se remoja durante 12 horas se reduce el efecto adverso, siendo entonces posible incluir hasta 25% de la proteína con esta semilla. Este tratamiento no elimina totalmente su toxicidad que genera todavía mortalidad elevada y bajo crecimiento, debido probablemente a deficiencia de aminoácidos; la semilla de canavalia remojada en agua y tratada con soluciones de etanol y ácido sulfúrico presenta baja toxicidad y adecuada calidad nutricional (MartínezPalacios et al., 1988; Olvera et al., 1988) (Tabla No. 4). Lupinus albus. La semilla de Lupinus reemplaza hasta 30% de la proteína animal en dietas para trucha suplementadas con lisina y metionina, mientras que puede incluirse hasta 40% de su harina en el alimento con resultados adecuados (De la Higuera et al., 1988; Hughes, 1988, 1991; Morales et al, 1994). Brassica napus, B. campestris. La semilla de colza (nabo o canola) contiene altos niveles de proteína de excelente calidad; y su composición de aminoácidos se compara favorablemente con la de la soya. Sin embargo, contiene altos niveles de fibra, y glucosinolatos y otros constituyentes fenólicos que afectan a la glándula tiroides y causan hemorragias en el hígado, además de fitatos y taninos. Se ha investigado el uso como alimento en vertebrados superiores y se ha visto que durante los procesos de extracción de aceite los efectos antinutricionales se pueden reducir significativamente (Dabrowski et al., 1982). En Canadá se han desarrollado variedades genéticas de las dos especies que contienen bajos niveles de glucosinolatos y a estas variedades siendo conocidas como harina de canola (Higgs et al., 1982). Al incluir esta harina en la dieta del salmón (Onchorhynchus kisutch) ésta harina causó una reducción significativa del crecimiento e hiperplasia de la tiroides, incremento en la grasa corporal y reducción en la utilización alimenticia y a niveles altos, el rechazo al consumo (Higgs et al., 1982). Posteriormente en un trabajo con el salmón chinok, se probaron dietas a base de canola procedente de las dos especies de nabo (B. campestris y B. napus). Los resultados indicaron que la harina de nabo genéticamente seleccionada con bajos niveles de glucosinolatos proporciona recursos proteicos adecuados como suplemento alimenticio para esta especie . El crecimiento de estos peces son buenos cuando se incluye de 13 a 16% de proteína (equivalente a 16-20% de materia seca) de harina de nabo tipo canola. Niveles entre 30 y 32% (25% de proteína dietarica) no se espera que reduzcan el crecimiento de los peces debido a que los niveles de glucosinolatos 292 Avances en Nutrición Acuícola III Fuentes alternativas de proteínas vegetales como sustitutos de la hrina de pescado para la alimentación en acuicultura son menos de 300 mg/g y chinok puede soportar niveles más altos. Sin embargo, las dietas se deben suplementar con tri-iodo tironina y tal vez tirosina para contrarrestar los efectos del glucosinolato (Higgs et al., 1982) (Tabla No. 4). Cuando se usa harina de colza en dietas para carpa los resultados mostraron que el material esta bien balanceada en términos de proteína y contenido de energía para ésta especie. Sin embargo, en dietas con altos niveles de glucosinolatos, se incrementó el nivel de lípidos en el cuerpo y se observó reducción del crecimiento. En este trabajo, se usaron harinas de colza que contenían diferentes niveles de glucosinolatos y con adición de fósforo para reducir el problema de los fitatos. Los resultados mostraron que las dietas contenían altos niveles de los aminoácidos esenciales que cubrían los requerimientos de la carpa y que se puede sustituir el 50% de la harina de pescado se puede substituir por harina de canola. Se observó que el efecto en carpas depende de la inactivación de la mirosinasa (Dabrowski y Kolowska, 1981). Los efectos histológicos de esta harina sobre la glándula tiroides de las carpas fueron menos pronunciados que los observados en trucha y solamente se observó un ligero alargamiento de las células como una respuesta a la actividad goitrogénica del glucosinolato, por lo demás los peces estuvieron normales (Dabrowski, et al., 1982). Vicia faba. La utilización de harina de haba, como substituto proteico en dietas para trucha (Onchorrhynchus kisutch) puede ser hasta de un 45% siempre y cuando sea adicionado a la dieta con 2.13% de cistina, 2.32% de lisina y 2.82% de arginina ( Koops et al., 1982). SUBPRODUCTOS AGROINDUSTRIALES Los subproductos agroindustriales poseen cierta calidad nutricional que puede aprovecharse para alimentar peces. La pulpa de café se ha incluido en dietas para tilapia, con resultados favorables con niveles de hasta 30% del material en su alimento. Mientras que la carpa común y el bagre africano (Clarias mossambicus) presentaron reducción en su crecimiento cuando se incluyó 30% de pulpa de café en su alimento (Bayne et al., 1976; Christensen, 1981). Teobroma cacao. Algunos materiales pueden utilizarse como alimento suplementario, como en el caso de la pasta de cacao, la cual se ha usado como alimento suplementario para alimentar tilapias (Tilapia guineensis) a razón del 5% de la biomasa del estanque por día, con resultados aceptables. El menor crecimiento registrado en comparación a una dieta comercial se debe a la presencia del alcaloide teobromina, el cual se elimina parcialmente durante el proceso de fermentación a que se somete la semilla de cacao, quedando valores residuales de 1-1.5% (Fagbenro, 1988). Trigo (Triticum aestivum). El germen de trigo ha mostrado tener un excelente valor nutritivo en dietas para carpa Plecoglossus altivelis y trucha Salmo gairdneri. Los resultados experimentales mostraron que el germen de trigo desengrasado y la harina de pescado mezclados en las dietas para Plecoglossus altivelis y Salmo gairdneri con tasas de inclusión de 50:50 para el P. altivelis Avances en Nutrición Acuícola III 293 Carlos Antonio Martínez Palacios María Cristina Chávez Sánchez, Miguel Angel Olvera Novoa, María Isabel Abdo de la Parra. y 25 trigo: 75 harina de pescado para la trucha dieron los mejores crecimientos (Kemasamaru et al., 1972). El gluten de trigo y maíz fueron probados en dietas para trucha. Los resultados indicaron que el gluten de trigo fue mejor que el gluten de maíz, utilizando substituciones entre 9 y 12.5% (Koops et al., 1982). Zea mayz. Cuando los solubles de maíz han sido utilizados en lugar de la harina de pescado y germen de trigo, los salmones Onchorhynchus tzhawytscha son más pequeños y con menos proteína depositada, por lo que se concluye que los productos de maíz son de muy pobre calidad para los salmones. (Fowler y Banks, 1972; 1974). Contrario a lo anterior, Moyano et al., (1992) alimentaron a la trucha (Onchorrhynchus mikiss) con dietas a base de germen de maíz en una substitución de 0.4 a 0.6% de la proteína. Los alimentos fueron bien aceptados y los peces tuvieron un adecuado crecimiento, a pesar de que el germen de maíz tiene imbalances de los aminoácidos isoleucina y leucina. Papa (Solanum sp.). Se han utilizado concentrados proteicos de papa para substituir harina de pescado en niveles que van de 0.4 y 0.6% de la proteína en alimentos para la trucha arco iris (Onchorhynchus mykiss). Los resultados no fueron adecuados debido a la presencia de solanina. La única posibilidad de utilizar este producto esta relacionada a la disponibilidad de harina libre de éste antinutriente (Moyano et al., 1992). MACROFITAS ACUATICAS Estas plantas pueden emplearse como forraje para peces herbívoros o transformarse en harina para incluirse como ingrediente en alimentos balanceados, pero la factibilidad de su uso depende de los costos de colecta y procesamiento. Las macrofitas se distribuyen mundialmente, encontrándose en casi todos los ambientes y normalmente se consideran como plaga, ya que interfieren con diversas actividades económicas, por lo que sería importante su utilización (Appler y Jauncey, 1983; Singhal y Mudgal, 1984). Eichornia crassipes. La adición de 10% de harina del lirio acuático en dietas para bagre (I. punctatus) dieron como resultado crecimientos por arriba del testigo, sin embargo, se observó que este pez no consume alimento con más de 40% del material , debido a la reduccion en la palatabilidad de la dieta por el elevado contenido de fibra del lirio (Liang y Lovell, 1971; Edwards et al., 1985). Las tilapias tienen una mejor capacidad para utilizar esta planta después de ser sometida al proceso de composteo, aceptando hasta 50% del material en su dieta sin afectar el crecimiento. Azolla pinnata. Santiago et al. (1988) determinaron que O. niloticus crece bien con Oniveles de hasta 42% de inclusión de harina de ésta macrofita, en dietas con 35% de proteína. Mientras que El-Sayed (1992) observó marcada reducción del crecimiento en la misma espeOcie, al sustituir la proteína animal con este helecho en dietas con 30% de proteína. Al parecer las diferencias están relacionadas con el contenido de proteína y energía en las dietas. Se considera que el valor nutricional de las macrofitas acuáticas es mayor como alimento fresco. Hassan y Edwards (1992) comprobaron que la Lemna perpusilla es un alimento 294 Avances en Nutrición Acuícola III Fuentes alternativas de proteínas vegetales como sustitutos de la hrina de pescado para la alimentación en acuicultura suplementario apropiado para peces herbívoros como la tilapia (O. niloticus). NUEVAS ALTERNATIVAS Se han realizado numerosos esfuerzos en la búsqueda de fuentes alternas de proteína vegetal para la substitución total o parcial de la harina de pescado y a la fecha pocos productos se pueden utilizar a nivel comercial por diversos motivos, tales como costos de producción, niveles de antinutrientes, imbalance de aminoácidos, baja disponibilidad de los productos o altos costos de los procesos, entre otras. Es evidente que la acuicultura integral de agua dulce de Asia, especialmente de China e India que produce el 65% de la producción mundial por acuicultura y que se basa en la fertilización, utilización de desechos o subproductos de la ganadería, agricultura y la industria para la producción de alimentos, es la única acuicultura sostenible (Tacon, 1993a, 1996) y la única que exporta nutrientes a la agricultura a través de una integración de cultivos. La acuicultura semiintensiva e intensiva de peces y crustáceos marinos, recibe proteínas, carbohidratos y aceites de la pesca, la agricultura y la ganadería pero la acuicultura no exporta o recicla ningún recurso a estos sistemas de producción (Fig. 1), siendo por lo tanto una actividad altamente dependiente de una industria de la producción de alimentos y en consecuencia con dificultades para ser sostenible. Es fundamental por lo tanto, establecer modelos similares de ciclaje de nutrientes en la acuicultura intensiva de peces y crustáceos de aguas salobres y marinas, especialmente para reciclar el fósforo y nitrógeno que se libera a través de sus efluentes. Para ello la agricultura alternativa de especies halófitas y sus subproductos son todo un nuevo potencial de utilización de proteínas no convencionales, ya que estas plantas pueden ser cultivadas en las cada vez más abundantes tierras salinas, generadas por la agricultura y la construcción de presas, así como la reutilización de las tierras erosionadas por las malas prácticas agrícolas y ganaderas, que desde 1947 a la fecha se calcula cubren una área similar a China y la India juntas (Clarke, 1994). Los efluentes de las granjas de aguas marinas y de aguas salobres o dulces, podrían ser utilizados para el riego de halófitas, generando forraje para ganado del tipo de los pastos salados o semillas de gramíneas y oleaginosas como la Salicornia sp. que ha probado tener niveles importantes de proteínas (40%) y aceites (30%). Estos cultivos se han iniciado a nivel piloto en algunos países, con el propósito de obtener como primer producto, aceites de calidad para el consumo humano, generando subproductos ricos en proteína y carbohidratos que pueden ser utilizadas por la acuicultura y la ganadería (Clarke, 1994; Yensen et al., 1988; Yensen y Weber, 1987). DISCUSION Y CONCLUSIONES Después de analizar casi 40 años de investigación sobre el uso de fuentes alternas de proteínas vegetales como substituto de la harina de pescado en dietas para peces y crustáceos se puede concluir: De las plantas oleaginosas, las más utilizadas actualmente y que en forma importante contribuyen a la alimentación acuícola son hasta el momento las pastas de soya, algodón, colza y girasol. La harina de soya a pesar de su imbalance de aminoácidos y contenido de antinutrientes Avances en Nutrición Acuícola III 295 Carlos Antonio Martínez Palacios María Cristina Chávez Sánchez, Miguel Angel Olvera Novoa, María Isabel Abdo de la Parra. es la fuente de proteína vegetal más usada en la acuicultura, llegándose a utilizar como recurso protéico hasta el 100% en algunas especies. Sin embargo, tiene la enorme desventaja de que su uso compite con el consumo humano y animales terrestres, lo que ha elevado los costos y en algunos países es tan cara o inaccesible como la harina de pescado. Otras proteínas de plantas oleaginosas como el algodón, girasol y colza, se utilizan en proporciones que pueden llegar a substituir a la harina de pescado hasta un 25%. Su uso es limitado debido a antinutrientes como el gosipol en el algodón y el contenido de fibras en la pasta de girasol y varios antinutrientes en la colza, principalmente los glucosinolatos. La pasta de cacahuate, copra y ajonjolí son utilizadas en los lugares en donde son altamente disponibles incluyéndose en proporciones menores al 25% debido a deficiencias de aminoácidos, baja palatabilidad y presencia de ácido fítico respectivamente Las proteínas vegetales de origen unicelular son utilizadas como un complemento alimenticio, pero generalmente altos niveles de inclusión en las dietas limitan el crecimiento debido a su elevado contenido de ácidos nucleicos y deficiencias de aminoácidos sulfurados. Se han llegado a utilizar niveles de inclusión de hasta 50% en trucha y 70% en bagre. Se considera que las levaduras en general tienen un alto potencial como substituto de la harina de pescado, una vez que se elimine la toxicidad por el DNA con el uso de enzimas. Se requiere investigación en este aspecto para aprovechar estos recursos. Algunas levaduras como Paffia rodhozyma han revolucionado su utilización dentro de la acuicultura por ser un material con proteínas adecuadas, lípidos, vitaminas y minerales, presentando una alta producción del caroteno astaxantina, pigmento asociado a la fertilidad y como agente antioxidante. Una desventaja de esta levadura es el alto costo de producción, por lo que actualmente solo se utiliza como pigmento en dietas para salmónidos Las proteínas bacterianas han llegado a substituir experimentalmente 60% de la harina de pescado. Estas proteínas tienen un alto potencial, sin embargo, su uso comercial dependerá de los costos de producción. La utilización de las microalgas en dietas balanceadas para larvas de camarón P. vanamei está recobrando importancia (Freeman et al., 1996). Spirulina sp. se ha incorporado como un constituyente importante y como complemento alimenticio en las dietas de larvas de peces, principalmente debido a su riqueza en proteínas, vitaminas, carotenos y ácidos grasos. Se requiere mayor investigación en la utilización de los complejos bacterianos de los lodos activados, así como evaluación de costos de producción para que éstas proteínas sean incluidas en dietas comerciales para peces y crustáceos. Los concentrados foliares como subproductos de la agricultura son todo un potencial para la substitución de harina de pescado. El principal problema es que las hojas y las semillas se deben cosechar en distintos períodos de tiempo y por otro lado, las hojas de plantas adultas 296 Avances en Nutrición Acuícola III Fuentes alternativas de proteínas vegetales como sustitutos de la hrina de pescado para la alimentación en acuicultura tienen más fibras y menos proteínas que las hojas de plantas jóvenes, cuando el fruto todavía no se ha desarrollado, haciendo difícil la compatibilidad de explotar ambos productos, por ejemplo granos y hojas de soya al mismo tiempo. En el caso de otros concentrados foliares como la alfalfa en la que la proteína es de buena calidad, el proceso de extracción es elevado y algunos antinutrientes no termolábiles como las saponinas, son altamente tóxicos para los peces. Las leguminosas tienen un gran potencial para su uso en acuicultura como substituto parcial de la harina de pescado, por los altos niveles de proteína que tienen, porque en su cultivo no requieren fertilizantes nitrogenados y por la amplia variedad de especies que existen. Algunas de las que se han estudiado como la semilla de colza presentan altos niveles de proteínas, pero tienen varios antinutrientes y por tal motivo existen restricciones en su utilización. Se considera necesario continuar con esfuerzos de investigación para identificar especies o variedades con bajos valores de antinutrientes como los realizados con la canola. Es importante también realizar estudios sobre técnicas efectivas y de bajo costo, para la eliminación de ciertos antinutrientes y estudios agronómicos para incrementar la producción de las plantas seleccionadas, con el fin de conocer el potencial de las mismas a nivel comercial. Se ha probado que las leguminosas son vehículos adecuados en sistemas de extrusión en donde se mezclan con subproductos de origen animal, obteniendo mezclas proteicas de alta calidad. Los subproductos agrícolas como el café, cacao, germen de trigo, solubles de maíz y granos secos de cervecería, se utilizan como substitutos parciales de la harina de pescado en diversas proporciones. La utilización de estos subproductos se realiza solamente en las regiones en las que se encuentran disponibles. Algunos de estos concentrados proteicos no pueden ser utilizados debido a los niveles y toxicidades de algunos antinutrientes como la solanina en el caso de la papa. Las macrófitas acuáticas se utilizan casi exclusivamente para la alimentación de organismos herbívoros. Los problemas de su utilización son los altos niveles de agua que contienen y los altos costos de extracción. Se han utilizado como harina y como alimento fresco. Se considera que la forma fresca tiene mayor valor nutricional. Debido a que la producción es local, estos productos se utilizan regionalmente y a menos que exista un proceso industrial de bajo costo, será difícil integrarlos en la lista de materias primas para alimentos balanceados. Existen nuevas áreas de investigación de producción proteica masiva, en la utilización de plantas halófitas como fuentes alternas, que puedan integrarse a los sistemas de cultivo semi intensivo e intensivo comercial de peces, crustáceos marinos y de aguas salobres, utilizando los efluentes cargados de nutrientes, transformándolos en proteínas, aceites y carbohidratos para consumo humano y animal. REFERENCIAS Abel, H.J., Becker, K., Meske, C. and Friedrich, W., 1984. Possibilities of using heat-treated full-fat soybeans in carp feeding. Aquaculture, 42:97-108. Avances en Nutrición Acuícola III 297 Carlos Antonio Martínez Palacios María Cristina Chávez Sánchez, Miguel Angel Olvera Novoa, María Isabel Abdo de la Parra. Akiyama, D.M. 1992. 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Avances en Nutrición Acuícola III 311 312 Positivas Nivel proteico superior a 40%. Rica en vitaminas C, K, tiamina, niacina, riboflavina, y tocoferoles Buen nivel proteico (26-47%). Buena palatabilidad Buen nivel proteico (26-42%). Muy rico en aminoácidos sulfurados; bajo contenido de antinutrientes Buen nivel proteico (33-57%) Moderado nivel proteico (19-25%) Material Soya Algodón Girasol Cacahuate Avances en Nutrición Acuícola III Copra Generalmente cara. Alto contenido de fibra. Deficiente en lisina. De fácil descomposición por su alto contenido de aceite residual. Bajo contenido de aminoácidos sulfurados y lisina. Fácil contaminación con hongos productores de aflatoxinas. Alto contenido de fibra. Presenta actividad moderada de inhibidores de proteasa, arginasas y taninos. Contiene el antinutriente gosipol presente en las glándulas de pigmento, el cual afecta la disponibilidad de lisina, reduciendo el crecimiento en monogástricos. Presencia de ácidos grasos ciclopropenoicos. Pobre en lisina y aminoácidos sulfurados. Presencia de fitatos, hemaglutininas, inhibidores de tripsina, saponinas, goitrógenos, y factores antivitaminas D, E y B12 entre otros antinutrientes. Negativas CARACTERÍSTICAS Harina o pasta Se usa harina o pasta Harina o pasta, de preferencia material decorticado Se usa harina desengrasada con solventes o de semilla sin glándula del pigmento Harina o pasta desengrasada y también entera sin desengrasar Aplicación Tabla 1. Características generales de los materiales proteicos de origen vegetal utilizados en la alimentación de peces Carlos Antonio Martínez Palacios María Cristina Chávez Sánchez, Miguel Angel Olvera Novoa, María Isabel Abdo de la Parra. Positivas Buen nivel proteico (32-44%), rico entionina y arginina Rica en proteína. Elevado contenido de me tionina y lisina. Ricas en proteína (5070%) y vitaminas del complejo B. Pueden cultivarse en substratos baratos. Niveles de proteína superiores a los de otros materiales unicelulares (70-80%) Ricos en proteína (3065%). Se cultivan en residuos industriales Ricas en proteína (4065%) y pigmentos. Se cultivan en sistemas continuos o en aguas residuales Material Ajonjolí Colza Levaduras Bacterias Hongos filamentos Microalgas Harina o pasta Aplicación Avances en Nutrición Acuícola III Materia seca pulverizada Pruteen, subproductos farmaceticos e industriales Levaduras cultivadas en alcanos o melaza Alto costo de producción; baja digestibi- Materia seca pulverizada lidad en monogástricos; bajo valor energético Deficientes en aminoácidos sulfurados. Lento crecimiento. Elevado contenido de ácidos nucleicos Alto contenido de ácidos nucleicos, carbohidratos y material indigerible. Deficientes en aminoácidos sulfurados y algunos minerales como el calcio. Posee varios antinutrientes incluyendo Harina o pasta glucosinolatos, ácido ercico, ácido fítico, taninos y otros constituyentes fenólicos. Alto contenido de ácido fítico que forma complejos insolubles con algunas proteínas y cationes metálicos reduciendo su disponibilidad biológica. Negativas CARACTERESTICAS (Contina Tabla 1) Fuentes alternativas de proteínas vegetales como sustitutos de la hrina de pescado para la alimentación en acuicultura 313 314 Fuente importante de proteína, energía (como lípidos y carbohidratos) y vitaminas del complejo B. Ricas en lisina Baratos y de amplia disponibilidad Amplia distribución. Ele- Altos costos de colecta y procesamiento; vado contenido de mivalor proteico variable; ricas en fibra nerales esenciales, y vitaminas Semillas de leguminosas Subproductos agrícolas Avances en Nutrición Acuícola III Macrofitas acuáticas Valor nutricional variable. Contienen antinutrientes Deficiente en aminoácidos sulfurados. Contienen mltiples antinutrientes como aminoácidos libres (canavanina y mimosina), alcaloides, glucósidos cianogénicos, saponinas y factores estrogénicos, entre otros Deficientes en aminoácidos sulfurados. Concentran también los antinutrientes termoestables. Afectan el sabor. Alto costo de producción Ricos en proteína (3670%), lípidos, minerales, pigmentos y vitaminas Concentrados proteicos Negativas Deficientes en aminoácidos sulfurados. Presentan altos niveles de nitrógeno no proteico. Tienen niveles bajos de lípidos, alto contenido de fibra y elevadas cantidades de cenizas inórganicas que pueden provovar desbalance mineral. Pueden contener reiduos tóxicos o cancerígenos y microbios patógenos Positivas Lodos activados Ricos en proteína y minerales. Son una fuente importante de tirosina, valina y fenilalanina y una de las fuentes más ricas de vitamina B12. Material CARACTERESTICAS (Contina Tabla 1) Harina o alimento suplementario Como harina en alimentos o como alimento siplementario Harina Harina Suplemento alimenticio o ingrediente en la dieta Aplicación Carlos Antonio Martínez Palacios María Cristina Chávez Sánchez, Miguel Angel Olvera Novoa, María Isabel Abdo de la Parra. Material Oleaginosas incluyendo: Algodón (Gossypium spp.) Cacahuate (Arachis hypogaea) Colza (Brassica campestris) Girasol (Hellianthus annus) Soya (Glycine max) Leguminosas incluyendo: Alfalfa (Medicago sativa) Leucaena (Leucaena leucocephala) Canavalia (Canavalia spp.) Frijoles (Phaseolus spp.) Lupino (Lupinus albus) Cereales y sus subproductos Oleaginosas incluyendo: Cachuate, soya Leguminosas incluyendo: Frijoles hícharos (Cicer spp., Vigna spp., Cajanus spp., Pisum spp.) Cereales y sus subproductos Oleaginosas incluyendo: Cacahuate,colza, soya, algodón Ajonjolí (sesamum indicum) Leguminosas incluyendo: Frijoles, chícharos. Cereales y sus subproductos. Antrinutiente Inhibidores de proteasas Fitohemaglutininas çcido fítico (Fitatos) Avances en Nutrición Acuícola III Forma complejos indigeribles por los sistemas digestivos de los animales, establecer enlaces con aniones y cationes mono y polivalentes como proteínas, fósforo, calcio, zinc, cobre, magnesio, etc. provocando deficiencias de minerales. No se inactivan con calor. Provocan coagulación de la sangre. Son termolábiles Afecta la actividad de la tripsina y agudiza la deficiencia de aminoácidos sulfurados de las proteínas vegetales. Provoca hipertrofia pancreática asociada a perdida de proteínas secretadas por el páncreas, constituidas en gran medida por enzimas ricas en Cistina. Son termolábiles Efecto Tabla 2. Algunos factores antinutricionales comunes en materiales proteicos de origen vegetal Fuentes alternativas de proteínas vegetales como sustitutos de la hrina de pescado para la alimentación en acuicultura 315 316 Oleaginosas incluyendo Lino (Linum usitatissimum) Leguminosas incluyendo: Frijoles, chícharos, harina de yuca. Soya, Frijoles, alfalfa Soya Cianógenos Avances en Nutrición Acuícola III Reducen la absorción a nivel de tracto digestivo. Se aumenta su actividad en Presencia de aflatoxinas. Leguminosas incluyendo: Leucaena Canavalia, Sesbaina. Leguminosas incluyendo: Canavalia Phaseolus sp. Aminoácidos libres -Mimosina -Canavanina -Canalina -Lectinas Adaptado de FAO, 1983; Tacon y Jackson, 1985, New, 1987. Tóxicos a niveles elevados, inhibición del crecimiento y alta mortalidad. Estables al calor. Oleaginosas incluyendo: Cacahuate, colza, soya, girasol Algodón Leguminosas incluyendo: Frijoles, chícharos Cereales y sus subproductos Elevada toxicidad Cancerígeno. Producidas por el moho Aspergillus lafvus bajo condiciones inadecuadas de almacenamiento, alta humedad y temperatura. Se presenta también en alimentos terminados. Reducen la disponibilidad biológica de las vitaminas. Se inactivan por calor. Toxicidad por cianuro El cocimiento destruye las enzimas liberadoras del tóxico y volatiliza el HCN (çcido cianídrico) Efecto Micotoxinas -Aflatoxinas Antagonistas de vitaminas -Anti vitamina E -Anti vitamina B12, D y A Material Antinutriente (Contina Tabla 2) Carlos Antonio Martínez Palacios María Cristina Chávez Sánchez, Miguel Angel Olvera Novoa, María Isabel Abdo de la Parra. Soya integral (Glicine max) Pasta de soya Concentrado de proteína de soya Semilla de algodón (Gossypium sp) Semilla descascarada de algodón Semilla descascarada de Girasol (Helianthus annus) Cacahuate (Arachis hipogaea) H. de coco (C. nucifera) Colza (Brassica campestris) Levadura de cerveza (Saccharomyces cerevisiae) Levadura torula (torulopsis uilis) Semilla de ajonjolí (Sesamum indicum) Cacao (teobrama caco) Lino (linus usitatisimum) Leucaena (Leucoaena leucocephala) Lupina (Lupinus albus) Frijol (Phaseolus vulgaris) Chícharo (Vigna unguiculata) Sesbania (Sesbania sp) Chícharo de caballo (Macrotyloma uniflorum) Material 18.0 1.2 0.5 1.4 1.3 2.9 5.8 3.5 1.7 0.8 1.6 30 5.3 6.8 6.8 6.4 1.6 1.5 6.2 4.8 46.3 48.1 21.3 37.0 43.8 49.1 22.8 23.1 34.1 32.6 40.0 22.6 23.0 32.5 24.7 Extracto etéreo (%) 38.0 44.8 84.3 41.2 50.3 Proteína cruda (%) Avances en Nutrición Acuícola III 6.1 8.9 10.4 10.4 12.1 4.2 5.7 10.9 2.9 2.3 11.4 6.9 14.0 12.0 5.0 5.8 0.1 12.1 8.2 Fibra cruda (%) Tabla 3. Composición proximal de algunas fuentes proteicas de origen vegetal 2.8 5.2 5.3 4.0 4.0 4.1 4.1 3.0 1.4 6.6 7.7 7.6 5.1 6.0 6.8 4.6 6.3 3.5 6.5 6.6 Cenizas (%) Fuentes alternativas de proteínas vegetales como sustitutos de la hrina de pescado para la alimentación en acuicultura 317 318 Adaptado de Tacon A.G.J. 1989 Haba comn (Vicia faba) Haba blanca (Canavalia ensiformis) Café (Coffea arabica) Harina gluten de maíz Harina germen de trigo Alfalfa lucerna (M. sativa) Helecho acuático (planta seca) Lirio acuático (planta seca) Chichicastle (Lemna minor) Material 1.4 2.1 2.3 2.7 8.0 2.7 3.8 2.9 4.1 31.2 10.9 45.8 25.0 17.3 25.3 14.8 20.9 Extracto etéreo (%) 25.6 Proteína cruda (%) (Contina Tabla 3) 9.4 22.9 3.7 3.3 24.4 9.3 22.9 13.2 6.7 Fibra cruda (%) 2.7 22.1 3.2 4.7 9.5 12.5 22.1 13.6 3.7 Cenizas (%) Carlos Antonio Martínez Palacios María Cristina Chávez Sánchez, Miguel Angel Olvera Novoa, María Isabel Abdo de la Parra. Avances en Nutrición Acuícola III Especie Trucha (O. mykiss) Trucha Trucha Trucha Salmón (Salmo salar) Carpa (Cyprinus carpio) Bagre (I. punctatus) Tilapia (O? niloticus) Tilapia Trucha (O. mykiss) Trucha Trucha Trucha Trucha Trucha Bagre (I. punctatus) Bagre Bagre Carpa Carpa Tilapia (Oreochromus spp) Tilapia Tilapia Tilapia Tilapia Material Oleaginosas Soya entera (Glycine max) Harina de soya 1.57 1.14 1.01 1.60 1.22 1.68 1.31 1.17 1.70 2.78 1.54 1.67 2.37 2.86 1.46 1.70 1.11 2.31 - 73 50 30 22 33 50 28 58 30 75 21 21 62 50 85 48 100 100 100 100 100 100 30 75 30 Nivel de T.C.A. inclusión (%) de la proteína +44 +255 -10 +26 +30 +15 = = = +69 -17 -49 +4 -35 = +15 = = +14 +23 +15 = -8 -35 Crecimiento (comparado con el Control) Robinson et al., 1985 Wee y Shu, 1989 Shiau et al., 1990 Tacon et al., 1983 Alexis et al., 1985 Oliva teles et al, 1994 Kaushik et al., 1995 Stickney et al., 1996 Robinson y Daniels, 1987 Mohsen y Lovell, 1990 Webster et al., 1992 Atack et al., 1979 Viola et al., 1981/1982 Davis y Stickney, 1978 Wu y Jan, 1977 Viola et al., 1988 Shiau et al., 1990 Jackson et al., 1992 Robaina et al., 1995 Tidwell et al., 1993 Reinitz et al., 1978 Tacon et al., 1983 Oliva-Teles et al., 1994 Gomes et al., 1995 Fowler, 1980 Abel et al., 1994 Referencias Tabla 4. Efectos de la inclusión de diferentes proteínas vegetales en la dieta de peces cultivados Fuentes alternativas de proteínas vegetales como sustitutos de la hrina de pescado para la alimentación en acuicultura Avances en Nutrición Acuícola III 319 320 Avances en Nutrición Acuícola III 25 50 5 15 Trucha Salmón Salmón (O. tshawytscha) Tilapia (O. mossambicus) Tilapia Trucha (Brassica campestris) + Chícharo Harina de colza 40 Trucha (O. mykiss) Trucha Harina de colza (Brassica napus), 20 8 10 25 Tilapia (Oreochromis spp) Tilapia Harina de copra (Cocus mucifera) Tilapia (Oreochromis spp) 25 Harina de cacahuate Tilapia 25 25 Tilapia (O. mossambicus) Bagre (I. punctatus) 100 20 Bagre (I. punctatus) Bagre 25 37 100 100 Tilapia Tilapia Trucha (O.mykiss) Trucha 50 47 25 1.76 1.04 2.00 1.66 1.13 17 1.65 1.37 3.60 2.14 25 2.16 1.87 4.2 1.50 0.96 1.74 1.47 4.83 2.50 1.69 1.49 2.51 -16 +16 +46 +15 +8 -2 +10 = n.d. +12 1.51 +14 +7 = -1 +20 -4 = -63 -24 +26 -28 = Control) Crecimiento proteína T.C.A. (comparado con el Nivel de inclusión (%) de la Tilapia (Orerchromis spp) Tilapia Mojarrón (Sparus aurata) Langostino Especie (Arachis hipogaea) Harina de girasol (Helianthus annus) Harina de algodón (Gossypium spp) Material (Contina Tabla 4) Davies et al., 1990 Gomes et al., 1993 McCurdy y March 1992 Jackson et al., 1982 McCurdy y March 1992 Higgs et al., 1978 Hardy y Sullivn, 1983 Addou et al., 1990 Guerrero, 1980 Jackson et al., 1982 Robinson et al., 1984b Jackson et al., 1982 Jackson et al., 1982 Robinson y Tiersch 1995 Tacon et al., 1984 Martínez-Palacios, 1988 Robinson y Daniels, 1987 Robinson y Brent, 1989 Ofojekwu y Ejike, 1984 El-Sayed, 1990 Jackson et al., 1982 Robinson et al., 1984b Referencias Carlos Antonio Martínez Palacios María Cristina Chávez Sánchez, Miguel Angel Olvera Novoa, María Isabel Abdo de la Parra. 60 75 UA 100 4 4 20 50 100 100 2.5* 50 Trucha (O. mykiss) Trucha Trucha Trucha Trucha Trucha Tilapia (Oreochromis spp.) Avances en Nutrición Acuícola III Trucha (O. mykiss) Trucha (O. mykiss) Carpa (C. carpio) Samón Mojarron Spirulina Subprod. antibióticos Pseudomona sp. B. lactofermentina B. glutamaticum Subprod. industriales HONGOS Geotrichum candidum MICROALGAS Spirulina sp. Spirulina máxima BACTERIAS PUTREEN Putreen Solubles de destilería Hansenula anomala sp. 100 40 25 49 100 100 70 35 30 100 50 100 Trucha (O. mykiss) Trucha Salmón (O. kisutch) Carpa (C. carpio) Trucha (O.mykiss) Trucha Bagre (I. punctatus) Bagre Tilapia (Oreochromis spp.) Carpa (C.carpio) Trucha (O. mykiss) Carpa (C. carpio) Levaduras Candida Nivel de inclusión (%) de la proteína Especie Material 2.45 2.50 1.81 1.64 1.52 1.23 2.10 0.99 1.40 1.86 1.51 1.44 1.79 0.70 1.79 1.88 2.19 2.05 1.40 1.55 1.44 1.14 T.C.A. (Contina Tabla 4) -57 -48 +23 = -20 = +17 -7 -49 -2 -17 -12 +3 +6 -1 -14 -53 -17 +23 +12 +22 +13 +59 +23 Crecimiento (comparado con el Control) Matty y Smith, 1978 Atack et., 1979 Henson, 1990 El Sayed, 1994 Dabrowski et al., 1908 Kaushik y Luquet, 1980 Tacon et al., 1983 Kholer y Pagan, 1978 Kholer y Pagan, 1978 Kiessling y A. 1993 Kiessling y A. 1993 Davies y Wareham, 1988 Matty y Smith, 1978 Mahnken et al., 1980 Mahnken et al., 1980 Alami et al., 1991 Higuera et al., 1981 Sánchez et al., 1983 Webster et al., 1991 Webster et al., 1992 Poumogne et al., 1992 Atack et al., 1979 Murray y Marchant 986 Atack et al., 1979 Referencias Fuentes alternativas de proteínas vegetales como sustitutos de la hrina de pescado para la alimentación en acuicultura 321 322 Avances en Nutrición Acuícola III SUBPRODUCTOS VEGETALES Café, cascarilla Cacao, subprod. Cacao. pulpa Yuca, hoja Lupinus, semilla Canavalia, semilla Sesbania, semilla CONCENTRADOS PROTEICOS haseolus,semilla Lupinus, semilla Tilapia (Oreochromis spp) Tilapia Clarias Tilapia Tilapia Carpa (C. carpio) Trucha (O,mikiss) Trucha Trucha Trucha Mojara 43 43 25 Carpa trucha Tilapia (O. niluticus) Tilapia Tilapia Tilapia(O. nilotica) Tilpia (O. nilotica) 30 UA3 45* 20 25* 30* 30 40 250 25 100 Carpa Leucaena, hojas 40 Carpa (C. carpio) LODOS ACTIVADOS Biomasa CONCENTRADOS PROTEICOS Soya, semilla Pasto, hoja Nivel de Especie (comparando con el control) Material inclucion (%) de la proteina 1.96 5.12 2.11 1.83 1.53 3.20 1.24 40* 40* 32 30 4.62 25 96 1.53 2.86 .47 T.C.A. (Continua Tabla 4) +2 -22 -9 -25 = +26 -14 1.25 1.35 - +5 +14 -17 1.46 -13 +3 -22 -45 +75 Crecimiento Baynee et al.,1976 Fagbenro, 1988 Fagbenro. 1992 Ng y wee,1989 Silva y Guanasekera, 1989 Viola et al.,1988 Higuera et al., 1988 +6 Hughes, 1988 +7 Huges, 1991 = Moyano et al., 1992 = Robaina et al 1995 Ogino et al., 1978 Ogino et al., 1978 Jackson et al., 1982 -24 Wee y Wang, 1987 Santagoetal., 1988 Martines et al.,1988 Olvera et al., 1988 Atack et al., 1979 Anwar et al, 1982 Referencias Carlos Antonio Martínez Palacios María Cristina Chávez Sánchez, Miguel Angel Olvera Novoa, María Isabel Abdo de la Parra. Avances en Nutrición Acuícola III 33 33 50 50* UA 10 10 25 Tilapia Bagre (I. punctatus Tilapia Tilapia Nivel de T.C.A. (comparando con el Control Tilapia (S. niloticus Tilapia Tilapia Tilapia (Oreochromis sp) Especie inclución (%) de la Proteina 2 1 Porcentage de sustitucin de la proteina animal con la vegetal Crecimiento comparado con la dieta control 3 Unico alimento * Nivel de inclusin en la dieta Azolla sp Lirio acuatico PLANTAS ACUATICAS Lemma sp. PLANTAS ACUATICAS Algas Material 1.60 nd 2.70 2.13 2.18 2.19 1.51 2.19 Crecimiento (Contina Tabla 4) +10 +32 -44 -34 -23 -30 +28 Referencias Hassan y Eduards, 1992 Liang y Lovell, 1971 Santiago et al., 1978b El-Salled, 1992 Appler, 1985 Appler, 1985 Apler y Jauncey, 1983 Eduards et al.,1985 Fuentes alternativas de proteínas vegetales como sustitutos de la hrina de pescado para la alimentación en acuicultura 323 324 Avances en Nutrición Acuícola III USO DE LA LANGOSTILLA (PLEURONCODES PLANIPES) COMO FUENTE DE PROTEINA EN DIETAS EXPERIMENTALES PARA CAMARON Roberto Civera Cerecedo; Villarreal, H., Goytortúa, E., Rocha, S., Vega, F., Nolasco, H., Pastén, J. y Camarillo, T. Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S. C. Laboratorio de Nutrición Acuícola, División de Biología Experimental. A. P. 128, La Paz, B.C.S., 23000, México. Tel: (112) 5 36 33; Fax: (112) 5 47 10. e-mail: [email protected] RESUMEN Conforme se intensifican los acuacultivos el alimento balanceado va cobrando una mayor relevancia por el alto porcentaje que representa en los costos de producción. Dentro de los alimentos, el nutriente al que se le ha prestado mayor atención es la proteína, debido a su alto costo y al importante papel que juega en el crecimiento de los organismos. De aquí la necesidad de buscar fuentes alternas de proteína de alta calidad nutricional para la alimentación de los organismos acuáticos. En la presente investigación se evaluó a la langostilla Pleuroncodes planipes, crustáceo muy abundante en las costas de Baja California, como fuente de proteína sustituyendo parcial o totalmente las harinas de pescado, cabeza de camarón o pasta de soya, ingredientes comúnmente utilizados en los alimentos para camarón. Para evaluar la calidad nutritiva de la harina de langostilla, se llevaron a cabo una serie de estudios tanto de determinación de crecimiento, sobrevivencia y factor de conversión alimenticia, como de digestibilidad de nutrientes in vivo, y de actividad enzimática digestiva in vitro, con alimentos experimentales que contienen diferentes niveles de inclusión de harina de dicho crustáceo. Los resultados demuestran que la harina de langostilla puede ser considerada como una fuente de proteína de alta calidad y un buen sustituto de las harinas de pescado, soya o cabeza de camarón, ya que promueve el crecimiento del camarón a través de un mejor aprovechamiento de los nutrientes del alimento, sin afectar negativamente la sobrevivencia, bajo condiciones de cultivo controlado. Avances en Nutrición Acuícola III 325 Roberto Civera Ceredo; Villareal, H., Goytoría, E., Rocha, S., Vega, F., Nolasco, H., Pastén, J. y Camarillo, T. Actualmente se lleva a cabo una prueba piloto de evaluación nutricional de la harina de langostilla para definir la factibilidad técnica y económica de usar este ingrediente en dietas comerciales para camarón. INTRODUCCION La nutrición abarca los procesos químicos y fisiológicos por medio de los cuales un animal se provee de nutrientes para su metabolismo basal, mantenimiento, crecimiento y reproducción. Por lo tanto involucra la ingestión, la digestión, la absorción y el transporte de nutrientes, así como la remoción de productos de desecho (Akiyama y Dominy, 1989). La nutrición es uno de los factores más importantes para la acuacultura ya que conforme se intensifica el sistema de cultivo, va cobrando mayor relevancia la calidad y la cantidad del alimento suministrado. La alimentación puede llegar a representar hasta 2/3 partes de los costos de operación de la producción de las granjas, por lo que un óptimo aprovechamiento de este factor permitirá elevar la eficiencia de la producción. La futura expansión de la acuacultura puede depender en primer lugar de los sistemas de alimentación suplementaria. Entre los ingredientes más comúnmente usados en la elaboración de dietas balanceadas para camarón se encuentran las harinas de pescado, soya, trigo, maíz, sorgo, calamar, cabeza de camarón y diversas levaduras (New, 1987). En la actualidad existe un decremento en el suministro y un incremento en el costo de las proteínas de origen animal y vegetal. Un ejemplo de lo anterior son las harinas de pescado (fuentes de proteína que generalmente se utilizan en un mayor porcentaje en las dietas para organismos acuáticos), en donde la captura mundial de pescado para la producción de harinas esta cercana al máximo rendimiento que es posible sostener sin reducir significativamente las poblaciones de peces, y sin embargo, la demanda de dichos productos sobrepasa ampliamente la oferta. La Acuacultura consume cerca de un 10% de la producción mundial de harina de pescado, la cual promedia aproximadamente 6000,000 toneladas métricas por año (Barlow, 1989). Dicha situación hace necesaria la exploración de nuevas fuentes de proteína, nutritivas y económicas. Existen un gran número de ingredientes alternativos prometedores (ver Tacon, 1990 y 1994), como ejemplos se pueden citar la utilización de la grilleta (Pterophylla beltrani) o la harina de camarón como fuentes de proteína en dietas para camarón (Cruz-Suárez et al., 1990 y 1993). Tinsley et al,. (1984) estudiaron el uso de la mosca doméstica (Musca domestica) en alimentos balanceados. García y Jaime (1990) trabajaron con la lombriz de tierra (Eudrilus eugeniae) como ingrediente en dietas para postlarvas. En México uno de los recursos naturales con mayores probabilidades de utilizarse como ingrediente para alimentos balanceados es la langostilla (Pleuroncodes planipes), ya que se trata de un recurso masivo, que tiene una composición química de gran valor para la nutrición animal. La langostilla es un crustáceo de la familia Galatheidae que en ocasiones llega a re-presentar hasta el 70% de la fauna de acompañamiento en la pesquería de camarón en Baja California. 326 Avances en Nutrición Acuícola III Uso de la langotilla (Pleuroncodes planipes) como fuente de proteína en dietas experimentales para camarón Dicho recurso marino se encuentra distribuido entre Cabo San Lucas y Bahía Sebastián Vizcaíno, en el Pacífico de Baja California. Cálculos conservadores estiman una abundancia de 205,000 toneladas métricas (Ehrarhdt y Ramirez, 1982), pero estudios realizados recientemente en el CIBNOR permiten suponer que pueden existir hasta 735,929 Tm./año, de las cuales al menos el 10% podrían ser capturadas sin poner en riesgo las poblaciones naturales (Aurioles-Gamboa et al., 1995). La composición proximal de la langostilla es variable según la zona de captura, la estación del año, la edad de los organismos, etc., sin embargo, se ha reportado que los componentes más abundantes de la langostilla son la proteína, las cenizas, la quitina y el extracto etéreo, con rangos de 21.2-54.7%; 12.8-35.9%; 4.76-21.6%; 4.7-14% respectivamente (Castro-González et al., 1995). Así mismo, su contenido de carotenoides es elevado 10-16 mg/ 100 g (Spinelli y Mahnken, 1978) y los aminoácidos presentes son adecuados para la alimentación humana. Gallardo (1975) llevó a cabo un estudio sobre el uso de concentrados proteicos de langostilla de plataforma continental, dirigidos al consumo humano y animal. Sin embargo, dicho recurso no se ha destinado al consumo humano debido al reducido tamaño del músculo abdominal y en cambio ha sido estudiado principalmente como fuente de pigmentos en dietas para algunos organismos acuáticos y aves de corral (Carrillo-Dominguez et al., 1995). La Langostilla tiene un gran potencial como fuente de proteína y aceite de alta calidad para el cultivo de salmónidos (Spinelli y Mahnken, 1978) y de crustáceos (Van Olst et al., 1976). Debido a su gran actividad enzimática, la langostilla puede ser utilizada también como una fuente potencial de enzimas de interés para procesos biotecnológicos (García-Carreño, 1992). Investigaciones realizadas en el CIBNOR han demostrado que la langostilla en forma de harina puede ser incluida con éxito en dietas experimentales para camarón café Penaeus californiensis (Villarreal et al., 1991, Civera et al., 1994; Villarreal, 1995) y para camarón blanco P. vannamei (Casillas et al., 1988; Civera et al., 1992; Goytortúa, 1993). Van Olst et al., (1975) usaron la harina de langostilla como alimento único y como complemento de una dieta comercial en ensayos de crecimiento con juveniles de la langosta (Homarus americanus), obteniendo resultados muy positivos. En el presente trabajo se resumen una serie de experimentos llevados a cabo en los laboratorios de Nutrición Acuícola del CIBNOR con el objetivo principal de determinar el valor nutricional de la langostilla en alimentos para camarones peneidos, a través de la medición del crecimiento de organismos alimentados con dietas que contienen harina de langostilla, la determinación de la digestibilidad in vivo de dichos alimentos y la cuantificación de la actividad de las proteasas digestivas en los organismos. MATERIALES Y MÉTODOS Avances en Nutrición Acuícola III 327 Roberto Civera Ceredo; Villareal, H., Goytoría, E., Rocha, S., Vega, F., Nolasco, H., Pastén, J. y Camarillo, T. UNIDADES EXPERIMENTALES El presente trabajo fue realizado en las instalaciones de Acuacultura del Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C., dentro de dos unidades o sistemas para bioensayos experimentales. a) Sistema I (Bioterio). Consistente en doce acuarios de concreto de 60 lt (0.58 X 0.42X0.25 m) con vista frontal de cristal, en los cuales se llevaron a cabo los experimentos 1 y 2 (crecimiento y digestibilidad, respectivamente). b) Sistema II. Consistente en 24 acuarios de plástico de 80 lt, en los cuales se llevaron a cabo bioensayos de crecimiento con ejemplares de Penaeus vannamei y P. californiensis, experimentos 3 y 4 respectivamente. En ambos sistemas experimentales se cuenta con agua de mar filtrada en cama de arena, por filtro de cartucho de 10m y filtro de luz ultravioleta. Cada uno de los acuarios cuenta con tubos de alimentación y de drenaje para mantener un flujo de agua continuo. El agua de los sistemas se mantuvo a temperatura constante con calentadores sumergibles de 250 W y se oxigenó a través de piedras difusoras alimentadas por sopladores de 1/8 HP. El fotoperíodo fue controlado con un reloj automático y focos de 25 watts para mantener 12 horas de iluminación por 12 horas de oscuridad en el sistema I, mientras que en el sistema II se trabajó con fotoperíodo natural. ORGANISMOS EXPERIMENTALES Los organismos de la especie Penaeus vannamei fueron obtenidos del laboratorio de producción larvaria (Sociedad Cooperativa Acuícola Acuacultores de la Península de La Paz, B.C.S.). Las postlarvas de camarón café fueron producidas en el laboratorio de cultivo de crustáceos del CIBNOR. Los diferentes organismos fueron alimentados con una combinación calamar fresco/pelet comercial (PIASA 40) y nauplios de Artemia vivos/pelet comercial (PIASA 40), alternando un día cada una de ellas hasta alcanzar el peso deseado para iniciar los bioensayos nutricionales. Posteriormente, se procedió a pesar y seleccionar los organismos con un peso individual similar y se distribuyeron aleatoriamente en cada uno de los acuarios, según los diseños que se muestran en la Tabla 1. 328 Avances en Nutrición Acuícola III Uso de la langotilla (Pleuroncodes planipes) como fuente de proteína en dietas experimentales para camarón Tabla 1. Condiciones experimentales de los bioensayos nutricionales Experimento Especie Acuario (1) Peso inicial (g) Organismos/acuario Acuarios por dieta Duración (días) Temperatura (oC) Salinidad (0/00) Frecuencia de alimentación/día Alimentación 1 2 3 4 P.v. 60 0.260 15 3 30 28 37 2 P.v. 60 3.32 8 3 45 27 37 3 ad libitum P.v. 80 0.091 10 3 45 28 32 2 P.v. 80 0.054 10 3 30 27 37 2 MONITOREO Y CONDICIONES EXPERIMENTALES ENSAYOS DE CRECIMIENTO (EXP. 1, 3 Y 4) Durante los experimentos se monitorearon la temperatura, la salinidad y el oxígeno disuelto, además de que se cuantificaron el número de mudas, el número de muertos y la cantidad de alimento residual. El primer día del experimento se les suministró el alimento experimental a un 15% del total de la biomasa y a partir del segundo día, se corrigió dicha cantidad tomando como base la estimación aparente del alimento residual. La alimentación fue ad libitum, dosificada en dos raciones al día (10:00 y 17:00 hrs). Diariamente se procedió a retirar los detritos, como exoesqueletos provenientes de mudas, heces y alimento no consumido. ENSAYO DE DIGESTIBILIDAD IN VIVO (EXP.2) Durante éste experimento los organismos fueron alimentados 3 veces al día (10:00, 13:00 y 16:00 h); la alimentación fue ad libitum, corrigiendo la dosificación diariamente de acuerdo al alimento residual. Se monitoreó diariamente la temperatura, la salinidad y el oxígeno disuelto y se contaron el número de mudas y el número de muertos. Después del monitoreo diario se procedió al mantenimiento de los acuarios (retirando todos los detritos), para posteriormente suministrar la primera dosis de alimento. Una vez hecho esto, se dejó que los camarones se alimentaran por un período de dos horas, al final del cual se procedió a la recolección de las heces por sifoneo manual con la ayuda de una pipeta pasteur. Se llevaron a cabo dos colectas diarias en cada acuario; las heces fueron lavadas suavemente con agua destilada y se congelaron a -50 oC. Después de 45 días de colecta, las heces se liofilizaron para conservarlas hasta el momento de su análisis. Avances en Nutrición Acuícola III 329 Roberto Civera Ceredo; Villareal, H., Goytoría, E., Rocha, S., Vega, F., Nolasco, H., Pastén, J. y Camarillo, T. Los análisis químicos se realizaron según la metodología de la A.O.A.C. (1990). El cálculo de la digestibilidad aparente de los diferentes nutrientes se llevó a cabo según la fórmula reportada por Teshima y Kanazawa (1983). ELABORACION DE HARINA Como primer paso en la elaboración de las harinas de langostilla de plataforma continental y de cabeza de camarón cultivado, se sometió la materia prima a un escaldado en agua de mar a 100 oC durante cinco minutos. Una vez terminado el cocimiento, se dejó escurrir el producto eliminando con esto el exceso de agua para acelerar el proceso de secado, mismo que se llevó a cabo durante 5 horas en un secador de túnel con flujo de aire continuo a 75 oC y con una humedad relativa de 70%. El producto seco se trituró en un molino de martillos con una malla de 2 mm de diámetro. Las harinas obtenidas fueron almacenadas en bolsas de plástico, dentro de cubetas con tapadera de cierre hermético, hasta su utilización. ALIMENTOS EXPERIMENTALES Se formularon diversas dietas experimentales de manera tal que cubrieran los requerimientos nutricionales reportados por Akiyama y Dominy (1989) para Penaeus vannamei y P. californiensis. La preparación de los alimentos peletizados se llevó a cabo según la metodología descrita por Goytortúa, (1993). EXPERIMENTOS 1 Y 2 La harina de pescado fue sustituida con 5, 10 y 15% de harina de langostilla (Tabla 2). Para el ensayo de digestibilidad se usaron las mismas formulaciones, salvo que se incluyó (0.5%) de óxido crómico y se disminuyó el contenido de harina de sorgo en la dieta para ajustar al 100%. 330 Avances en Nutrición Acuícola III Uso de la langotilla (Pleuroncodes planipes) como fuente de proteína en dietas experimentales para camarón Tabla 2. Composición y análisis proximal de las dietas utilizadas en los experimentos 1 y 2* con juveniles de Penaeus vannamei Ingrediente Harina de pescado a H. langostilla b H. camarón b Pasta de soya H. trigo H. sorgo Premezcla de vitaminas c Acido L-ascórbico Premezcla de minerales d Aceite de atún Lecitina de soya Grenetina Composición proximal (g/100g materia seca) Proteína cruda Extracto etéreo Fibra cruda Ceniza E.L.N.1 Energía bruta (Kcal/g) * a b c d 1 Control HL 5 HL 10 HL 15 25.5 0 10 29 15 10 0.2 0.3 3 1.5 1.5 4 22 5 10 29 15 8.5 0.2 0.3 3 1.5 1.5 4 19 10 10 29 15 6.5 0.2 0.3 3 1.5 1.5 4 16 15 10 29 15 4.5 0.2 0.3 3 1.5 1.5 4 44.46 12.00 3.37 14.49 25.70 4.18 43.87 12.50 3.56 14.51 25.60 4.23 43.76 12.30 3.32 15.28 25.30 4.23 42.22 12.60 3.29 16.41 25.50 4.21 Para las dietas del Experimento 2 se utilizó 0.5% de óxido crómico como marcador indirecto. Harina de desechos de atún (PROPEPAZ, La Paz, B.C.S.) Fabricadas en el laboratorio de Nutrición Acuícola del CIBNOR, S.C. Premezcla de vitaminas (cantidades/kg alimento): Vit. A 15,000 UI; Vit. D3 7,500 UI; Vit. E 400 mg; Vit. K3 20 mg; Tiamina 150 mg; Riboflavina 100 mg; Piridoxina 50 mg; Ac. pantoténico 100 mg; Niacina 300 mg; Biotina 1 mg; Inositol 5000 mg; Colina 400 mg; Ac. fólico 20 mg; Cianocobalamina 0.1 mg. Premezcla de minerales (g/100g alimento): KCl 0.5; MgSO4.4H2O 0.5; ZnSO4.7H2O 0.09; MnCl2.4H2O 0.0234; CuCl2.2H2O 0.005; KI 0.05; CoCl2.6H2O .0025; Na2HPO4 2.37 Extracto Libre de Nitrógeno (calculado por diferencia a 100%). EXPERIMENTOS 3 Y 4 La proteína aportada por las harinas de pescado, camarón o pasta de soya fueron sustituidas parcial o totalmente con proteína aportada por la harina de langostilla. La Tabla 3 muestra los niveles de sustitución evaluados en estos experimentos. Adicionalmente, se utilizaron dietas comerciales Rangen 40 (Exp. 3), Purina 35 y Purina 40 (Exp. 4) como controles externos. Avances en Nutrición Acuícola III 331 Roberto Civera Ceredo; Villareal, H., Goytoría, E., Rocha, S., Vega, F., Nolasco, H., Pastén, J. y Camarillo, T. Tabla 3. Composición y análisis proximal de las dietas utilizadas en los Experimentos 3 y 4 con postlarvas de Penaeus vannamei y P. californiensis. Ingrediente Control S33P H. pescado a H. camarón b H. langostilla b Pasta de soya H. trigo H. sorgo P. vitaminas c Ac. L-ascorbico P. minerales d Aceite de sardina Lecitina de soya Grenetina Composición proximal (g/100g materia seca) Proteína cruda Extracto etéreo Fibra cruda Ceniza E.L.N.1 Energía bruta 2 a b c d 1 2 S66P S100P S100C S33S S66S S100S 25.0 10.0 25.0 16.0 13.0 0.2 0.3 3.5 1.5 1.5 4.0 16.7 10.0 13.0 25.0 16.0 8.5 0.2 0.3 3.5 1.3 1.5 4.0 8.5 10.0 25.9 25.0 16.0 4.2 0.2 0.3 3.5 0.9 1.5 4.0 10.0 39.3 25.0 15.7 0.2 0.3 3.5 0.5 1.5 4.0 25.0 15.3 25.0 16.0 7.9 0.2 0.3 3.5 1.3 1.5 4.0 25.0 10.0 10.8 16.8 16.0 11.2 0.2 0.3 3.5 0.7 1.5 4.0 25.0 10.0 21.6 8.5 16.0 9.4 0.2 0.3 3.5 1.5 4.0 25.0 10.0 32.7 38.5 8.7 4.0 14.5 34.3 4.3 37.0 8.6 4.2 16.9 33.3 4.1 38.1 9.2 4.0 19.5 29.2 3.9 37.5 8.4 4.2 22.1 27.8 3.9 38.7 10.1 4.0 15.8 31.4 4.1 38.2 10.7 4.1 17.7 29.3 4.1 37.9 9.7 3.9 19.8 28.7 4.0 38.3 9.4 4.0 16.9 31.4 4.0 16.0 7.7 0.2 0.3 3.5 0.6 4.0 Harina de atún (PROPEPAZ, La Paz, B.C.S.) Fabricadas en el laboratorio de Nutrición Acuícola del CIBNOR, S.C. Premezcla de vitaminas (cantidades/kg alimento): Vit. A 15,000 UI; Vit. D3 7,500 UI; Vit. E 400 mg; Vit. K3 20 mg; Tiamina 150 mg; Riboflavina 100 mg; Piridoxina 50 mg; Ac. pantoténico 100 mg; Niacina 300 mg; Biotina 1 mg; Inositol 5000 mg; Colina 400 mg; Ac. fólico 20 mg; Cianocobalamina 0.1 mg. Premezcla de minerales (g/100g alimento): KCl 0.5; MgSO4.4H2O 0.5; ZnSO4.7H2O 0.09; MnCl2.4H2O 0.0234; CuCl2.2H2O 0.005; KI 0.05; CoCl2.6H2O .0025; Na2HPO4 2.37 Extracto Libre de Nitrógeno (calculado por diferencia a 100%). (Kcal/g) ACTIVIDAD ENZIMATICA (EXP. 2) Al finalizar el experimento de digestibilidad in vivo, quince organismos de cada tratamiento alimenticio fueron dejados en ayuno por 48 horas. Posteriormente los hepatopáncreas fueron extraídos y homogeneizados en buffer de fosfato 10mM (pH 7, 1:4 peso húmedo: volúmen). Después de centrifugar durante 5 min. a 15000 rpm, el sobrenadante (extracto crudo) se congeló a -20oC hasta su utilización. La proteína de los extractos fue determinada por el método de Lowry et al., (1951). Los ensayos de actividad proteolítica se realizaron por triplicado según el método descrito por Divakaran y Ostrowski (1990). 332 Avances en Nutrición Acuícola III Uso de la langotilla (Pleuroncodes planipes) como fuente de proteína en dietas experimentales para camarón ANALISIS ESTADISTICO DE LOS RESULTADOS Los análisis estadísticos se realizaron utilizando el paquete de computación STATGRAPHICSMR. El análisis de varianza (one-way) se usó para determinar si existían o no diferencias significativas entre los tratamientos alimenticios. La prueba de rangos múltiples LSD se utilizó para comparar las medias de los tratamientos. RESULTADOS EXPERIMENTO 1 Después de treinta días del experimento, la sobrevivencia obtenida con los cuatro alimentos fue igual o superior al 98% (Tabla 4). Los juveniles de P. vannamei alimentados con la dieta HL 15 (15% de harina de langostilla) mostraron un crecimiento significativamente mayor al obtenido con las demás dietas evaluadas (P<<0.05), desde los diez primeros días del ensayo (Figura 1). Siendo este fenómeno muy evidente en la tasa de crecimiento final (Fig. 2). A pesar de que no se encontraron diferencias de peso significativas (P>>0.05) entre los animales alimentados con las dietas control, HL 5 y HL 10, tanto el peso final, como la tasa de crecimiento tienden a aumentar ligeramente conforme se incrementa el contenido de langostilla en el alimento. J D E D 3(62 D E E ',$ &21752/ +/ +/ +/ Avances en Nutrición Acuícola III 333 Roberto Civera Ceredo; Villareal, H., Goytoría, E., Rocha, S., Vega, F., Nolasco, H., Pastén, J. y Camarillo, T. Figura 1. Efecto de la inclusión de harina de langostilla en la dieta sobre el crecimiento de juveniles de Penaeus vannamei (Exp. 1) D E E E &RQWURO +/ +/ +/ Figura 2. Efecto de la inclusión de harina de langostilla en la dieta sobre el crecimiento de juveniles de Penaeus vannamei al día 30 (Exp. 1) Tabla 4. Efecto de la inclusión de harina de langostilla sobre el crecimiento de juveniles de Penaeus vannamei a los 30 días de cultivo en laboratorio (Experimento 1). Dieta Sobrevivencia (%) Peso inicial (g) Peso final (g) Mudas por dieta 1 FCA 2 Control HL 5 HL 10 HL 15 100 100 98 100 0.261 a + 0.004 0.259 a + 0.004 0.260 a + 0.004 0.260 a + 0.004 1.396 b + 0.04 1.408 b + 0.04 1.424 b + 0.05 1.678 a + 0.06 54 b 32 b 49 b 95 a 1.54 a 1.50 a 1.57 a 1.41 a 334 Avances en Nutrición Acuícola III Uso de la langotilla (Pleuroncodes planipes) como fuente de proteína en dietas experimentales para camarón (+) Desviación estandar. * Los valores con la misma letra en cada columna no son significativamente diferentes (P>>0.05). 1 Total de mudas aparentes por tratamiento o dieta. 2 Factor de conversión alimenticia aparente. El alimento HL 15 aumentó la frecuencia de muda de los organismos ya que el número total de mudas registrado (95) fue significativamente mayor (P<<0.05) al encontrado con los otros alimentos (Tabla 4). Con las cuatro dietas se obtuvieron factores de conversión alimenticia inferiores a 1.6, siendo el alimento HL 15 el que tuvo la mejor tasa de conversión (1.41), sin embargo, no hubo diferencias significativas entre los tratamientos alimenticios EXPERIMENTO 2 La sobrevivencia de los juveniles de P. vannamei obtenida fue del 100% y no se vió afectada por la inclusión de la harina de langostilla o por la presencia de óxido crómico en las dietas. La digestibilidad aparente de proteínas (DAP) varió de 79.7 a 84.0% (Fig. 3), siendo significativamente mayor la encontrada con las dietas que contienen langostilla con respecto a la dieta control (P<<0.05). No se encontraron diferencias significativas entre las dietas (HL 5, 10 y 15), pero se notó un ligero aumento en la DAP conforme se aumentó el porcentaje de inclusión de harina de langostilla. D E & 8 ' D F D D EF D D D DE D &RQWUR +/ 3527(,1$ +/ /,3,'2 +/ (1(5*,$ Avances en Nutrición Acuícola III 335 Roberto Civera Ceredo; Villareal, H., Goytoría, E., Rocha, S., Vega, F., Nolasco, H., Pastén, J. y Camarillo, T. Figura 3. Efecto de la inclusión de harina de langostilla en la dieta sobre la digestibilidad aparente de las dietas experimentales para juveniles de Penaeus vannamei (Exp. 2) La digestibilidad aparente de los lípidos (DAL) aumentó conforme se incrementó el nivel de inclusión de harina de langostilla en las dietas (r = 0.844). La DAL del alimento HL 15 fue significativamente superior (P<<0.05) a la de las dietas control y HL 5, y ligeramente mayor a la de la dieta HL 10. La digestibilidad aparente de energía fue superior al 90% y no varió significativamente de un tratamiento al otro. La actividad específica de proteasas varió de 13.37 a 21.89 Unidades / mg de proteína entre los alimentos control y el HL15 respectivamente (Figura 4). De manera general, las dietas con langostilla produjeron un incremento significativo (P<<0.05) de la actividad de las proteasas digestivas. 8PJ3URWHtQD D DE E F &RQWURO +/ +/ +/ Figura 4. Efecto del nivel de inclución de la langostilla sobre la actividad proteolítica del hepatopáncreas de juveniles de Penaeus vannamei (Experimento 1) EXPERIMENTO 3. (TABLA 5 Y FIGURA 5) 336 Avances en Nutrición Acuícola III Uso de la langotilla (Pleuroncodes planipes) como fuente de proteína en dietas experimentales para camarón La sobrevivencia de las poslarvas de P. vannamei obtenida al final de este ensayo de 45 días fue igual o superior a 90% con los diferentes tratamientos alimenticios. El peso final y la tasa de crecimiento promedio de los organismos incrementó significativamente (P<<0.05) y en relación directa con el porcentaje de inclusión de harina de langostilla en la dieta hasta un nivel de sustitución del 66% de la harina de pescado o pasta de soya. Al incrementar el porcentaje de sustitución de estos ingredientes de un 66% a un 100% con harina de langostilla, no aumentó sensiblemente el crecimiento de los organismos. 3(62J ',(7$ &RQWURO 63HVF 63HVF 63HVF 66R\D 66R\D 66R\D 5$1*(1 Figura 5. Efecto de la sustitución de harina de pescado, camarón o pasta de soya con harina de langostilla sobre el peso de juveniles de Penaeus vannamei a los 45 días de cultivo en laboratorio (Exp. 3) Avances en Nutrición Acuícola III 337 Roberto Civera Ceredo; Villareal, H., Goytoría, E., Rocha, S., Vega, F., Nolasco, H., Pastén, J. y Camarillo, T. Tabla 5. Efecto de la sustitución de las harinas de pescado, camarón o pasta de soya con harina de langostilla sobre postlarvas de Penaeus vannamei a los 45 días de cultivo en laboratorio (Experimento 3). Dieta Peso inicial (g) Control S33P S66P S100P S100C S33S S66S S100S Rangen 40 0.091 a 0.091 a 0.091 a 0.090 a 0.090 a 0.091 a 0.090 a 0.091 a 0.091 a Incremento Tasa de en peso crecimiento (g) (g/d) 2.301 b 2.533 b 3.155 a 3.094 a 2.408 b 2.143 b 3.274 a 3.216 a 2.382 b Sobrevivencia Mudas (%) por dieta 0.051 b 0.056 b 0.070 a 0.069 a 0.054 b 0.048 b 0.073 a 0.071 a 0.053 b 97 a 93 a 93 a 100 a 100 a 90 a 100 a 97 a 97 a 69 108 133 189 102 85 159 189 144 1 FCA 2 1.71 ab 1.67 ab 1.36 bc 1.58 abc 1.79 a 1.64 abc 1.70 ab 1.70 ab 1.27 c * Los valores con la misma letra dentro de cada columna no difieren significativamente (P>>0.05) Total de mudas aparentes por tratamiento o dieta. 2 Factor de conversión alimenticia aparente. 1 La dieta en la que se sustituyó totalmente la harina de camarón (S100C) con harina de langostilla permitió obtener un crecimiento similar al obtenido con las dietas control, S33P, S33S y el alimento comercial RANGEN 40. El mayor número de mudas se observó en los acuarios donde se suministraron las dietas S100P y S100S (189 para cada dieta), mientras que la menor cantidad (69) correspondió a la dieta control. En este experimento se observó claramente que las mudas aumentaron conforme se incrementó el porcentaje de inclusión de harina de langostilla en las dietas. 338 Avances en Nutrición Acuícola III Uso de la langotilla (Pleuroncodes planipes) como fuente de proteína en dietas experimentales para camarón El factor de conversión alimenticia aparente (FCA) obtenido con los tratamientos alimenticios fue inferior a 1.8 en todos los casos, siendo el más bajo el obtenido con la dieta comercial Rangen 40 (1.27), mientras que el más alto corresponde a la dieta S100C (1.79). No se observaron diferencias significativas en el FCA de las dietas donde se sustituyó la harina de pescado o la pasta de soya con respecto al alimento control. EXPERIMENTO 4. (TABLA 6 Y FIGURA 6). La sobrevivencia de las postlarvas de P. californiensis obtenida al final de este ensayo de 30 días fue igual o superior a 83% con los diferentes tratamientos alimenticios. 3(62J ',(7$ &RQWURO 63HVF 63HVF 6 66R\D 66R\D 66R\D 385,1 Figura 6. Efecto de la sustitución de harina de pescado, camarón o pasta de soya con harina de langostilla sobre el peso de juveniles de Penaeus californiensis a los 30 días de cultivo en laboratorio (Exp. 4) Avances en Nutrición Acuícola III 339 Roberto Civera Ceredo; Villareal, H., Goytoría, E., Rocha, S., Vega, F., Nolasco, H., Pastén, J. y Camarillo, T. Tabla 6. Efecto de la sustitución de las harinas de pescado, camarón o pasta de soya con harina de langostilla sobre postlarvas de Penaeus californiensis a los 30 días de cultivo en laboratorio (Experimento 4). Dieta Control S33P S66P S100P S100C S33S S66S S100S PUR35 PUR40 Peso 0.054 0.055 0.054 0.054 0.054 0.054 0.055 0.054 0.054 0.055 a a a a a a a a a a Tasa de inicial (g) (g) Sobrevivencia crecimiento (%) (%) Mudas por dieta1 1347 bc 1830 ab 2165 a 1922 ab 1334 bc 1598 abc 1773 ab 1540 abc 1370 bc 1032 c 87 90 90 90 90 83 83 87 87 87 16 abc 17 abc 14 abc 25 a 10 bc 10 bc 21 ab 12 bc 8c 6c FCA 2 3.09 2.56 2.66 2.83 3.12 3.17 2.82 3.47 3.63 3.62 a a a a a a a a a a * Los valores con la misma letra dentro de cada columna no difieren significativamente (P>>0.05) 1 Total de mudas aparentes por tratamiento o dieta. 2 Factor de conversión alimenticia aparente. El peso final promedio de los organismos incrementó en relación directa con el porcentaje de inclusión de harina de langostilla en la dieta hasta un nivel de sustitución del 66% de la harina de pescado o de la pasta de soya. Al aumentar el porcentaje de sustitución de estos ingredientes de un 66% a un 100% con harina de langostilla, no se mejoró el crecimiento de los organismos e inclusive se observó una ligera disminución, aunque no significativa (P>>0.05). De manera general, las dietas donde se sustituyó la harina de pescado con harina de langostilla permitieron obtener mejores tasas de crecimiento en porcentaje, que aquellas donde se sustituyó la pasta de soya. La dieta en la que se sustituyó totalmente la harina de camarón con harina de langostilla 340 Avances en Nutrición Acuícola III Uso de la langotilla (Pleuroncodes planipes) como fuente de proteína en dietas experimentales para camarón permitió obtener un crecimiento similar al obtenido con las dietas control, S33S, S100S y los alimentos comerciales PURINA 35 y PURINA 40. En este ensayo el número aparente de mudas varió de 6 a 25 con los alimentos PURINA 40 y S100P respectivamente y no se observaron diferencias significativas entre las dietas experimentales con langostilla y el alimento control. El factor de conversión alimenticia aparente obtenido con los tratamientos alimenticios fue inferior a 3.5 en todos los casos, siendo el más bajo el obtenido con la dieta S33P (2.56), mientras que el más alto corresponde a la dieta S100S (3.47), sin embargo no se detectaron diferencias significativas entre las dietas. DISCUSION Al disminuir la cantidad harina de pescado y sustituirla con harina de langostilla en los alimentos del experimento 1, se observó un incremento en la tasa de crecimiento de los organismos, particularmente importante cuando se alcanzó el 15% de inclusión de harina de langostilla en la dieta. Estos resultados concuerdan con los reportados por Villarreal et al., (1991) para postlarvas y juveniles de Penaeus californiensis. Así mismo, Villarreal y Castro (1992) observaron una mejor tasa de crecimiento en P. vannamei al utilizar la dieta HL 10 del presente estudio, comparada contra el crecimiento obtenido con varios alimentos comerciales. Por otra parte, Van Olst et al., (1976) trabajando con la langosta (Homarus americanus) obtuvieron excelentes crecimientos cuando los juveniles son alimentados con langostilla sola y cuando es utilizada como complemento de dietas comerciales. Tomando en cuenta que la proteína es el principal nutriente utilizado por el camarón para la formación de tejidos durante su desarrollo (Tacon, 1990), y considerando las diferencias encontradas aquí en las tasas de crecimiento cuando se incluye langostilla, podemos suponer que ésta mejoró la calidad del aporte proteico de la dieta y que probablemente los demás nutrientes fueron utilizados como fuente de energía para los diversos procesos o funciones metabólicas involucrados en el desarrollo normal del camarón. Los valores de digestibilidad aparente de proteína (DAP) explican en buena medida lo observado en el experimento 1 de crecimiento, pues demuestran que la presencia de langostilla en la dietas mejora la disponibilidad de la proteína, permitiendo un mejor crecimiento de los juveniles de P. vannamei. En otro estudio realizado en nuestro laboratorio, se encontró que efectivamente la DAP de la langostilla fue superior a la de la harina de desechos de atún (Ezquerra com. pers.). Esto confirma una mejor calidad nutricional de la proteína de la harina de langostilla con respecto a la de harina de pescado proveniente de desechos de atún, probablemente debida a un mejor balance de aminoácidos. Varios autores han reportado la composición en aminoácidos de la langostilla (Gallardo, 1975; Spinelli et al., 1974), y ésta es muy similar a la de los peneidos. A pesar de que no se ha evaluado la disponibilidad de los aminoácidos de la langostilla para camarones en cultivo, es de Avances en Nutrición Acuícola III 341 Roberto Civera Ceredo; Villareal, H., Goytoría, E., Rocha, S., Vega, F., Nolasco, H., Pastén, J. y Camarillo, T. esperarse que ésta sea parecida a la encontrada para otras harinas de crustáceos, como la reportada por Akiyama et al., (1988) para la harina de camarón. La harina de langostilla no solo es una fuente rica en proteína, sino que también tiene un aporte considerable de lípidos para el camarón, como lo demuestran los resultados de digestibilidad aparente de lípidos (DAL) obtenidos en este trabajo. Los lípidos sirven como vehículo de vitaminas liposolubles y proveen otros compuestos como esteroles y fosfolípidos, mismos que son esenciales para la función metabólica normal del camarón, permitiendo con esto un mejor aprovechamiento de las proteínas para la formación de tejidos (Tacon, 1990). Se sabe que los crustáceos utilizan generalmente bien las grasas como fuente de energía, aunque se ha reportado que un contenido de lípidos en la dieta mayor al 15%, produce un retardo en el crecimiento de P. monodon (Bautista, 1986). La langostilla tiene una composición de ácidos grasos poli-insaturados similar a la de otros crustáceos (Castro-González et al., 1995), aunque su disponibilidad para organismos acuáticos no ha sido aún estudiada. Condrey et al., (1972) encontraron que Penaeus setiferus y Penaeus aztecus asimilaron mejor los lípidos de dietas naturales (86-99%) que cuando se trataba de dietas artificiales (7578%). Generalmente la digestibilidad de lípidos es menor que la de las proteínas (Fenucci et al., 1982; Smith et al., 1983; Akiyama y Dominy, 1989). En nuestro caso los lípidos fueron igualmente bien asimilados que las proteínas, por lo que podemos inferir que los lípidos de la dietas son de buena calidad y que son eficientes como fuente de energía para el trabajo mecánico (actividad muscular), permitiendo así que la proteína fuera utilizada principalmente para el crecimiento (formación de nuevos tejidos). La langostilla tiene un alto contenido de quitina (10.7%) como ha sido reportado por Gallardo (1975), por lo tanto, sabemos que al ir aumentando el porcentaje de inclusión langostilla en la dieta aumentamos también el contenido de quitina (poco digestible por el camarón), por lo que el contenido de carbohidratos digestibles debe ser menor y como consecuencia hay una disminución en el aporte de energía disponible para el animal. Sin embargo, al existir en la dieta fuentes de lípidos de buena calidad (langostilla, aceite de pescado y lecitina), estos fueron utilizados como fuente de energía. Los valores de DAE obtenidos nos indican que el camarón aprovechó la mayor parte de la energía aportada por el alimento, implicando que la composición química de los alimentos fue adecuada para los juveniles de P. vannamei. El hecho de que no se encontraran diferencias en los valores de DAE de las dietas, y al sí haberlas a nivel de los lípidos y la proteína, sugiere la idea de que los lípidos y la proteína sustituyeron, al menos parcialmente, a los carbohidratos como fuente de energía. Respecto a las enzimas digestivas, observamos una tendencia a aumentar la actividad de proteasas conforme se incrementa la harina de langostilla en la dieta. Se desconocen hasta el momento las causas de esa respuesta aunque puede estar relacionada con la proporción y tipo de ingredientes de las dietas, así como con un aumento en el contenido de minerales en las dietas con langostilla. Es sabido que los minerales pueden actuar como activadores de las proteasas digestivas (Chun y Sun, 1993), sin embargo, el efecto de la langostilla debe interpretarse con cautela y requiere de mayor estudio, ya que no ha podido ser reproducido en otros experimentos 342 Avances en Nutrición Acuícola III Uso de la langotilla (Pleuroncodes planipes) como fuente de proteína en dietas experimentales para camarón realizados en nuestro laboratorio. El comportamiento de las proteasas digestivas pudo traducirse en una mayor digestibilidad de las proteínas, y por ende, en un mayor crecimiento de los juveniles de P. vannamei. Desafortunadamente, dicha hipótesis no puede ser comprobada con los resultados obtenidos en este trabajo. Los resultados de los experimentos 3 y 4 demuestran que la langostilla es un buen sustituto parcial o total de las harinas de pescado, camarón o pasta de soya, ya que se obtuvieron sobrevivencias, crecimiento y factores de conversión alimenticia al menos similares respecto al alimento control, tanto en P. vannamei como en P. californiensis. En el caso de las sustituciones de la harina de atún entero o la pasta de soya, y dependiendo del nivel de inclusión de langostilla, se puede acelerar la frecuencia de muda y el crecimiento ponderal hasta llegar a un umbral (66% de sustitución), por arriba del cual en ambos casos se obtiene una buena sobrevivencia, pero ya no se incrementa el crecimiento. Desde el punto de vista nutricional, la sustitución total de la harina de atún o de la pasta de soya con langostilla parece innecesaria, sin embargo la determinación del nivel óptimo de inclusión en la dieta estará en función de otros factores como la relación costo/beneficio, donde el factor de conversión alimenticia (FCA) juega un papel decisivo. Al respecto, la langostilla ha demostrado ser un ingrediente que, al menos bajo condiciones de cultivo experimental, permite obtener FCAs similares o ligeramente inferiores a los obtenidos con las dietas control evaluadas, lo que reafirma sus bondades. Los diseños experimentales implementados en este trabajo nos permiten afirmar que la harina de langostilla es un ingrediente de alta calidad nutricional para camarones peneidos y nos han permitido tener evidencias de su papel como fuente de proteína. Sin embargo, para poder definir si el efecto benéfico observado sobre el crecimiento del camarón es debido a su aporte de proteína, de lípidos, algún otro factor o la combinación de ellos, será necesario fraccionar la langostilla en sus diversos componentes y evaluarlos por separado. De igual manera, se hace necesario estudiar la disponibilidad de los aminoácidos y los ácidos grasos a fin de conocer su verdadero valor nutricional. Si bien la langostilla ha funcionado hasta el momento como un buen complemento alimenticio en dietas para crustáceos a nivel de bioensayos de laboratorio, por el momento se desconoce si su eficiencia será la misma a nivel de cultivos comerciales en granja. Actualmente ya se está llevando a cabo una prueba a nivel piloto en la cual se ha fabricado harina de langostilla en una harinera comercial y se está evaluando la factibilidad técnica y económica de su uso en dietas comerciales para camarón blanco en condiciones de cultivo intensivo y semi-intensivo. Los resultados de dicha prueba piloto generarán la información necesaria para poder hacer una estimación realista del posible costo que la harina de langostilla tendrá cuando se implemente la pesquería a nivel comercial de éste abundante recurso mexicano. Avances en Nutrición Acuícola III 343 Roberto Civera Ceredo; Villareal, H., Goytoría, E., Rocha, S., Vega, F., Nolasco, H., Pastén, J. y Camarillo, T. CONCLUSION Los resultados obtenidos en el presente trabajo comprueban que la harina de langostilla puede ser utilizada con éxito como fuente de proteína para Penaeus vannamei y P. californiensis. Las dietas que contienen harina de langostilla tienen una mejor digestibilidad de proteína y de lípidos, permitiendo un mejor crecimiento de los juveniles de Penaeus vannamei. La inclusión de la langostilla en dietas para camarón blanco provocó un incremento en la actividad proteolítica del hepatopáncreas, aunque se desconocen las causas del fenómeno. La langostilla es un buen sustituto de las harinas de pescado, camarón o pasta de soya en alimentos para camarón, ya que permite obtener tasas de sobrevivencia, crecimiento y factores de conversión alimenticia similares a los obtenidos con diversas dietas de refe-rencia. Además, dependiendo del nivel de inclusión en el alimento, tiene un marcado efecto benéfico sobre el crecimiento de P. vannamei y P. californiensis, bajo las condiciones experimentales ensayadas. La sustitución del 66% de la proteína aportada por la harina de pescado o la pasta de soya con proteína de langostilla maximiza el crecimiento, mientras que la sustitución total es innecesaria desde el punto de vista nutricional. Es preciso realizar más estudios para determinar la disponibilidad digestiva de los aminoácidos y los ácidos grasos contenidos en la langostilla, definir si el efecto benéfico observado sobre el crecimiento del camarón es debido a su aporte proteico, lipídico, algún otro factor o la combinación de ellos y determinar el nivel óptimo de inclusión de langostilla en el alimento, tomando en cuenta su eficiencia en dietas comerciales y la relación costo/beneficio. REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS Akiyama, D.M., Coelho, S.R., Lawrence, A.L. and Robinson, E.H., 1988. Apparent digestibility of feedstuffs by marine shrimp Penaeus vannamei Boone. Bull. Jap. Soc. Sci. Fish 55(1):91. Akiyama, D.M. and Dominy, W.G., 1989. Penaeid shrimp nutrition for the commercial feed industry. In: Texas Shrimp farming Manual, Vol.1: Grow-out technology. Texas Agricultural Extension Service and Texas A&M University, Sea Grant College Program. 50p. A.O.A.C., 1990. Methods of Analysis. 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Tsai García1, Elvira Alfonso 1 y Bárbaro Jaime.2 2 1 Centro de Investigaciones Marinas, Universidad de La Habana. Centro de Investigaciones Pesqueras, Ministerio de la Industria Pesquera. RESUMEN Se presentan los resultados alcanzados en la utilización de la lombriz de tierra Eudrilus eugeniae en la alimentación de Penaeus schmitti y Penaeus notialis. Bajo condiciones experimentales las protozoeas de P. notialis presentaron mejores desarrollos cuando consumieron cultivos de algas fertilizadas con harina de lombriz de tierra, al compararse con las crecidas en el medio inorgánico Miquel-Matue. El empleo de dietas artificiales, en cuya composición se encuentra presente la harina de lombriz mejora los rendimientos de larvas y postlarvas de P. schmitti. Se compara mediante el cómputo químico y el índice de aminoácidos esenciales, el valor biológico de la proteína de Eudrilus eugeniae con otras fuentes empleadas en la alimentación del camarón. Su alta calidad proteica y los bajos costos de producción, hacen de esta especie un recurso potencial para ser incluida en las dietas para camarones. INTRODUCCION La búsqueda de nuevas fuentes proteicas para la alimentación de peces y crustáceos es un campo que cada día cobra mayor interés por el alto costo que ésta representa dentro de los gastos del cultivo. Las materias primas estudiadas han sido variadas, teniendo generalmente un posible empleo a escala local, debido a la disponibilidad del producto. La lombricultura es una práctica que va cobrando importancia a nivel mundial por las amplias posibilidades que ofrece. El humus es considerado como uno de los mejores fertilizantes orgánicos que se conoce, además, la lombriz se utiliza como carnada viva en la pesca deportiva, en la elaboración de cosméticos, como eliminadora de desechos orgánicos o como alimento animal y humano (Catalán, 1980). Cuatro especies se cultivan comercialmente en el mundo: Pheretima asiatica, Eisenia foetida, Lumbricus rubellus y Eudrilus eugeniae. Esta última, nativa del oeste africano, se comienza a cultivar en Cuba en la década del 70, fundamentalmente para ser incluida en la dieta para aves. Avances en Nutrición Acuícola III 349 Tsai García, Elvira Alfonso y Bárbaro Jaime El empleo de la lombriz como alimento acuícola fue investigado en truchas por Tacon et al. (1983) y Hilton (1983). Su valor como atrayente en dietas para camarones fue consignado por Murai et al. (1983). Posteriormente Pascual (1986), estudió el uso de tres anélidos como componentes de dietas para juveniles de P. monodon. Dado el auge alcanzado en el cultivo de Eudrilus eugeniae en Cuba, por su sencillo manejo y bajo costo de producción, se inician investigaciones para su posible introdu-cción como componente de alimentos para las diferentes fases del cultivo de camarón (Ramos et al., 1987, García et al., 1990) así como su empleo como fertilizante orgánico para la producción de algas unicelulares suministradas como alimento a las larvas (Alfonso y Nuñez, 1984). En el presente trabajo se resumen las investigaciones desarrolladas en larvas y post-larvas de Penaeus schmitti y P. notialis con la lombriz de tierra Eudrilus eugeniae, con el objetivo de evaluar su utilización como alimento. MATERIALES Y MÉTODOS a) OBTENCION DE LOS CAMARONES Las larvas de P. notialis fueron obtenidas a partir de desoves logrados de hembras ovígeras capturadas en arrastres comerciales en la Ensenada de la Broa, costa sur de La Habana. Los ejemplares de P. schmitti procedían de desoves de hembras maduradas y copuladas en el laboratorio. DISEÑO Y CONDICIONES EXPERIMENTALES BIOENSAYO 1 Se ensayaron dos tratamientos donde se cultivó el alga Tetraselmis chui en dos medios diferentes: el medio inorgánico Miquel-Matue (Hudinaga, 1942) y la lombriz de tierra como fertilizante a razón de 200 mg/l. Nauplios V (NV) de P. notialis fueron situados en recipientes de 25 l de capacidad con tres réplicas por tratamiento, a una densidad larval de 150 NV/l. Las concentraciones del alga se ajustaron periódicamente a razón de 50 000 células/ml. Se determinó el desarrollo examinando a 60 ejemplares de cada recipiente experimental bajo un microscopio estereoscópico. BIOENSAYO 2 Se realizó una cría larval de P. schmitti donde se evaluaron dos dietas microparticuladas. Cada tratamiento tuvo dos réplicas y se trabajó con tanques circulares de 1 tonelada de capacidad. La densidad inicial fue de 100 nauplios IV/litro. A partir del estadio de protozoea II se realizó una renovación de agua diaria de 50% en cada recipiente. La alimentación con microalgas durante todo el período experimental consistió de Chaetoceros gracilis a partir de protozoea I que se ajustó dos veces por día a concentraciones de 40 x 10 6 350 Avances en Nutrición Acuícola III Evaluación de la lombriz de tierra Eudrilus eugeniae en la alimentación de camarones peneidos células/ml y de Tetraselmis tetrathele que se comenzó a ofrecer desde Protozoea II a razón de 2 x 10 6 células/ml. Los nauplios de Artemia se suministraron a partir de protozoea III, a una concentración de 0.3 n/ml, tres veces al día, incrementándose a 0.5 n/ml en mysis I-mysis II (MI-MII). Al pasar al estadio de MIII se adicionaron una vez al día a razón de 1 n/ml hasta llegar a 2n/ml en postlarva de cinco días de edad (PL5). A partir de MI, se adicionó cuatro veces al día una dieta microparticulada hasta PL5 (Tabla 1). Tabla 1. Ración diaria y diámetro de las partículas alimenticias. MI-MII MIII PL1 PL2 PL3 PL4 PL5 4 50-90 6 90-150 6 90-150 7 90-150 10 150-250 12 150-250 12 150-250 Se determinó el índice de desarrollo (Villegas y Kanazawa, 1979) y al finalizar el bioensayo en PL5, se midió el crecimiento y la sobrevivencia. BIOENSAYO 3 Se realizó un diseño completamente aleatoreo donde se evaluaron siete dietas balanceadas. Se sembraron 2 PL5 /l en recipientes plásticos circulares de 50 l de capacidad, con aireación constante. Diariamente se intercambió el 50% del agua y se eliminaron los restos de heces y alimento. Las postlarvas de P. schmitti fueron alimentadas tres veces al día, con una ración diaria del 150% del peso inicial, la cual fue disminuyendo semanalmente hasta un 90% en los 30 días del bioensayo. El diámetro de la partícula alimenticia se suministró de acuerdo a García y Phillip (1987) y Jaime y García (1990). Al finalizar el bioensayo se registró el crecimiento en largo y peso y la sobreviviencia de los ejemplares. Los parámetros ambientales como temperatura y salinidad fueron controlados durante el desarrollo de los tres bioensayos. FORMULACION DEL ALIMENTO BALANCEADO Se prepararon dos dietas microparticuladas para el bioensayo 2 (Tabla 2) y siete dietas donde se reemplazó parcial o totalmente la harina de pescado por harina de lombriz (Tabla 3) (Bioensayo 3). Avances en Nutrición Acuícola III 351 Tsai García, Elvira Alfonso y Bárbaro Jaime Tabla 2. Composición de las dietas para larvas (Bioensayo 2). INGREDIENTES A (%) B (%) 30 17 17 15 0 2 5 6.5 0.5 2 5 45 27 15 10 15 15 2 2 6.5 0.5 2 5 47 Harina de pescado Harina de camarón Harina de soya Harina de lombriz Harina de calamar Aceite de girasol Aceite de hígado de bacalao Vitaminas y minerales* Colesterol Fosfato dicálcico Carboximetil celulosa Proteína determinada *Premezcla BASF Tabla 3. Composición de las dietas para postlarvas (Bioensayo 3). Niveles de inclusión (%) Ingredientes A B C D E F Control Harina de lombriz Harina de pescado Harina de carne Harina de girasol Harina de soya Levadura torula Aceite de girasol Aceite de hígado de bacalao Vitaminas y minerales* Vitamina C Colesterol Carboximetil celulosa Proteína determinada 5 25 28 4 13 10 2 2 5 0.5 0.5 5 35 10 20 28 4 13 10 2 2 5 0.5 0.5 5 35 15 15 28 4 13 10 2 2 5 0.5 0.5 5 36 20 10 28 4 13 10 2 2 5 0.5 0.5 5 37 25 5 28 4 13 10 2 2 5 0.5 0.5 5 37 30 0 28 4 13 10 2 2 5 0.5 0.5 5 38 0 30 28 4 13 10 2 2 5 0.5 0.5 5 37 * Premezcla BASF. El alimento balanceado fue confeccionado según García (1993). El análisis proximal de las dietas y de la harina de lombriz fue realizado siguiendo los métodos de la A.O.A.C. (1980) (Tabla 4). 352 Avances en Nutrición Acuícola III Evaluación de la lombriz de tierra Eudrilus eugeniae en la alimentación de camarones peneidos Tabla 4. Análisis proximal de la harina de Eudrilus eugeniae. COMPONENTES (%) Proteína bruta Lípidos totales Fibra Cenizas Humedad 61.00 8.81 10.10 8.00 8.43 a) ANALISIS ESTADISTICO Los crecimientos de las PL5 fueron comparados mediante una prueba T-student. Se realizó un análisis de varianza de una vía y una prueba de rangos múltiples de Duncan para determinar las diferencias significativas (p<<0.05) en los largos y pesos de las PL35. Los datos de sobrevivencia en los bioensayos 2 y 3 se analizaron mediante una prueba de chi-cuadrado. b) EVALUACION DEL COMPUTO QUIMICO Y DEL INDICE DE AMINOACIDOS ESENCIALES Se evaluó el Cómputo Químico (Mitchell y Bloch, 1946) y el Indice de Aminoácidos Esenciales (Oser, 1951) de las dietas empleadas en la alimentación larval y de diferentes ingredientes, utilizándose la composición aminoacídica del músculo de la cola de las post-larvas de P. schmitti como proteína de referencia (Gallardo et al., 1989). RESULTADOS BIOENSAYO 1. Las protozoeas tuvieron un desarrollo diferente en los dos tratamientos ensayados. Las larvas alimentadas con el alga Tetraselmis chui cultivada con harina de lombriz aceleraron su desarrollo y a las 52 horas todas se encontraban en el estadio de PII (Tabla 5). A las 76 horas de iniciado el bioensayo, los camarones que consumieron el alga crecida en el medio MiquelMatue, no habían alcanzado el estadio de PIII. Avances en Nutrición Acuícola III 353 Tsai García, Elvira Alfonso y Bárbaro Jaime Tabla 5. Desarrollo de las protozoeas de P. notialis. Medio de cultivo de Tetraselmis chuii Miquel-Matue Harina de lombriz Miquel-Matue Harina de lombriz Tiempo* (horas) 28 52 Miquel-Matue Harina de lombriz 76 PI PII PIII 100% 100% 55% 45 % 0% 100% 34% 66% 0% 0% 89% 11% * El tiempo está referido a las horas transcurridas desde que las larvas sufrieron la metamorfosis de nauplio a protozoea. Los promedios de temperatura a las 0700 y 1800 horas, fueron de 26.7 + 0.6 o C y 26.9 + 0.5 o C, respectivamente. La salinidad fue de 35.5 + 0.5 0/00. BIOENSAYO 2. El índice de desarrollo no presentó diferencias en el transcurso del bioensayo, mostrando ligeras variaciones en PIII y MII, donde las larvas que carecían de harina de calamar en la dieta tuvieron un ligero adelanto en el desarrollo (Fig.1). El crecimiento y la sobrevivencia de las PL5 tampoco mostraron diferencias significativas (p>>0.05) (Tabla 6). 354 Avances en Nutrición Acuícola III Evaluación de la lombriz de tierra Eudrilus eugeniae en la alimentación de camarones peneidos ,' 3/ 0,,, 0,, 0, =,,, % =,, $ =,,, =, =, +RUDV Figura 1. Indice de desarrollo larval de Penaeus schmitti. Tabla 6. Largos finales (+ D.E.) y sobrevivencia en PL 5 de P. schmitti. (Bioensayo 2) Tratamientos Largos (mm) Sobrevivencia (%) A B 6.11 + 0.32 6.08 + 0.25 71 76 Al analizar el C.Q. de las dos dietas se observa que la histidina o la arginina son el 1ro. o 2do. aminoácido limitante. Los valores del I.A.A.E. fueron muy similares en los dos tratamientos (90 y 89) (Figura 2). Los promedios de temperatura a las 0900 y 1800 horas fueron de 27.2 + 1.3o C y 29 + 1°C, respectivamente. La salinidad fue de 35.8 + 0.4 0/00. Avances en Nutrición Acuícola III 355 Tsai García, Elvira Alfonso y Bárbaro Jaime ,' 3 0 ,,, 0 ,, 0 , = ,,, ,,, = = ,, = , = , +RUDV Figura 2. Cómputo Químico de las dietas para larvas. BIOENSAYO 3 A medida que se incrementa la sustitución de la harina de pescado por la harina de lombriz, los crecimientos tienden a aumentar significativamente (p<<0.05). Solamente en el tratamiento con 5% de harina de lombriz, las postlarvas obtuvieron pesos semejantes al control, donde no se adicionó este ingrediente, sin embargo, aún a este nivel, los largos eran estadísticamente diferentes. (Figura 3). 356 Avances en Nutrición Acuícola III Evaluación de la lombriz de tierra Eudrilus eugeniae en la alimentación de camarones peneidos R V H S F Q , R J U D O F Q , SHVR ODUJR 1LYHOHV Figura 3. Incrementos con relación a la dieta patrón. Postlarvas de P. schmitti. La sobrevivencia más elevada se alcanza con un 25% de harina de lombriz (93%). El efecto de la dieta no es tan marcado en este parámetro como en el crecimiento, alcanzando altos valores (>>75%), en todos los tratamientos. Los promedios de temperatura a las 0800 y 1800 horas fueron de 26.1 + 0.8 o C y 27.6 + 0.5 o C. La salinidad fue de 36.3 + 0.5 0/00. COMPUTO QUIMICO E INDICE DE AMINOACIDOS ESENCIALES Al comparar el C.Q. y el I.A.A.E. de la harina de lombriz con otras fuentes proteicas de alto valor biológico empleadas comúnmente en la elaboración de piensos para camarón, se observa que la lombriz es rica en arginina e histidina, aminoácidos deficientes en la mayoría de las harinas. Así mismo, es deficiente en treonina, el cual es abundante en la harina de pescado, calamar y camarón, existiendo una complementación al incluirla en la dieta. El valor más elevado del I.A.A.E. lo presenta la harina de lombriz con 94 (Tabla 7). Avances en Nutrición Acuícola III 357 Tsai García, Elvira Alfonso y Bárbaro Jaime Tabla 7. Cómputo Químico e Indice de Aminoácidos Esenciales de diferentes harinas. A.A.E. Arginina Metionina Treonina Isoleucina Leucina Lisina Valina Histidina Fenil-alanina I.A.A.E. Lombriz 1 Camarón 2 Cabeza de Camarón 2 Calamar 2 Pescado 2 90 124 86** 121 109 73* 156 102 155 94 77 124 154 75** 104 75** 96 63* 106 86 76 64* 141 131 85 105 138 68** 100 87 80** 109 167 102 96 90 88 63* 119 90 62** 144 129 86 87 83 105 54* 88 83 * 1er. aminoácido limitante; ** 2do. aminoácido limitante; Composición aminoacídica: 1 García y Jaime (1990); 2 Tacon (1989) DISCUSION Las protozoeas que ingirieron algas fertilizadas con harina de lombriz, aceleraron el desarrollo con respecto a las alimentadas con Tetraselmis crecida en el medio inorgánico Miquel-Matue. Esto puede ser debido no solamente a que el alga tenga un mayor valor nutricional, sino también a la posibilidad de que las larvas filtren las partículas de harina suspendidas en el agua y ésta contribuya de forma directa a su alimentación. Las proteínas de origen marino han sido ampliamente usadas en la alimentación larval por su alto valor biológico y por tener un efecto promotor del crecimiento tal como señalaron CruzRicque y Guillaume (1987) para la harina de calamar. Sin embargo, éstas son escasas, caras y altamente variables en calidad (Chamberlain, 1995). La sustitución total de la harina de calamar por lombriz de tierra, en las dietas para larvas, no afecta su desarrollo, crecimiento ni sobrevivencia. Esto también es factible con la harina de pescado, donde a medida que se sustituye por harina de lombriz, se incrementa el crecimiento de las postlarvas hasta alcanzar los mayores valores con 25 y 30% de inclusión. La harina de E. eugeniae tiene una composición aminoacícida muy cercana a la del músculo de la cola de P. schmitti, lo cual se observa en los valores obtenidos del C.Q. y del I.A.A.E. Estos métodos de evaluación proteica, permiten de una forma sencilla y preliminar, evaluar la 358 Avances en Nutrición Acuícola III Evaluación de la lombriz de tierra Eudrilus eugeniae en la alimentación de camarones peneidos calidad de una dieta o ingrediente y han sido empleados por diversos autores (Gallardo et al., 1989, Peñaflorida, 1989, Gaxiola et al., 1996). Al comparar la harina de lombriz con otras de origen marino, se observa que complementa a éstas en algunos aminoácidos como son: la arginina y la histidina, deficientes en las harinas de camarón, calamar y pescado. Los mejores resultados alcanzados con la lombriz de tierra, también pueden ser explicados por el valor más elevado del I.A.A.E. (94). Según Oser (1959), ingredientes o dietas con valores mayores a 90 se consideran de alta calidad, mientras que una puntuación menor (80 o 70), se clasifican como útil o inadecuada, respectivamente. Otro aspecto que hace atrayente el empleo de la lombriz en la camaronicultura, es su fácil manejo y bajo costo de producción (Reinés, com. pers.). Las lombrices pueden degradar una cantidad de materia orgánica hasta el doble de su peso diario, lo que hace que este novedoso recurso permita el reciclaje de los excedentes orgánicos biodegradables, por lo que su cultivo podría tener también un gran interés en otros sectores de la economía y en la recuperación del equilibrio ecológico y el mejoramiento de la salud de la población y de esta forma aprovechar todas las posibilidades que ese cultivo ofrece. CONCLUSIONES El alga Tetraselmis chuii fertilizada con harina de lombriz acelera el desarrollo de las protozoeas de P. notialis al comparase con la misma especie crecida en el medio inorgánico Miquel-Matue. Es posible sustituir totalmente del alimento microparticulado la harina de calamar por harina de lombriz, sin afectar el desarrollo, crecimiento y sobrevivencia de las larvas de P. schmitti. La sustitución de harina de pescado por harina de lombriz en la dieta mejora el crecimiento de las postlarvas de P. schmitti. El alto valor biológico de la proteína de Eudrilus eugeniae, así como su fácil manejo y bajo costo de producción, hacen que este recurso sea atrayente para ser empleado en la camaronicultura. LITERATURA CITADA Alfonso, E. y C. Nuñez (1984). Efecto de la harina de lombriz de tierra sobre el crecimiento y desarrollo de protozoeas de camarón en cultivo. Rev. Inv. Mar. 5(3): 99-105. Association of Agricultural Chemist (A.O.A.C.) (1980). Official Methods of Analysis. Thirteenth edition. Editor: William Horowitz, Washington, pp: 14-15, 125-142. Avances en Nutrición Acuícola III 359 Tsai García, Elvira Alfonso y Bárbaro Jaime Catalan, G. I. (1980). Earthworm raising. A gold mine. 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