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ANALES DE B I O L O G ~ A4, (Biología Ambiental, l), 1985: 37-47
SECRETARIADO DE PUBLICACIONES - UNIVERSIDAD DE MURCIA
LA SIMBIOSIS ALGAL EN ELYSIA TIMIDA RISSO 1818. PRIMEROS RESULTADOS*
Joandomenec Ros** y José Kodríguez**
Recibido: enero 1985
ABSTRACT
The algal symbimis in Elysia rimida Risso 1818. First results
Preliminary ecological. microstructural and metabolical results are presented of a study on the symbiotic
relationship between the Saccoglossan Opisthobranch Elysia timida, from the Mar Menor hypersaline lagoon
(Murcia. SE Spain). and its algal chloroplasts. The intimate metabolical relationship is demonstrated from
different points of view and using different techniques: cytological study through electron microscopy; primary
production of the chloroplasts through the measure of the produced oxygen and of the incorporated I4C. etc.
Some data on the biology of the species in its lagoon habitats complete the paper. which closes with a
consideration on the work to be still done on the subject.
RESUMEN
Se presentan los primeros datos acerca de la simbiosis del opistobranquio sacogloso Elysia timida,
relativamente abundante en la zona litoral del Mediterráneo ibérico y muy abundante en el Mar Menor (de
donde proceden los individuos estudiados). con cloroplastos algales. La íntima relación metabólica de la
simbiosis se demuestra desde diferentes enfoques y aplicando técnicas diversas: estudio citológico mediante
microscopía electrónica; producción primaria de los cloroplastos a partir de la medida del oxígeno desprendido
y del 14Cfijado, etc. Los datos de metabolismo se acompañan de algunas consideraciones sobre la biología de
la especie en el Mar Menor. y el artículo termina listando las grandes líneas de investigación que sobre el tema
de la simbiosis cloroplast«-sacogl«s« siguen planteadas.
En los moluscos opistobranquios Sacoglosos
e\ general la simbiosis algal (véanse, entre
otros. GREENE. 1970; TAYLOR, 1967; ROS,
1978). mediante la cual hay aparentemente producción de materia orgánica por parte de las
algas (o cloroplastos) simbiontes y posterior cesión de la misma al molusco.
Una especie de sacogloso, Elysia timida
Risso 1818, es común en las costas ibéricas
(BALLESTEROS, 1979; ROS. 1981) y muy
abundante en el Mar Menor (ROS. en prensa).
Dicha especie se ha estudiado para comprobar
si seguía la norma. al parecer general. de las de
su grupo. RAHAT & MONSELISE (1979) ha-1
bían señalado ya la presencia de cloroplastos
en qjemplares de esta especie de las costas mediterráneas de Israel, pero restaba demostrar
que E. timidli era capaz de realizar fotosíntesis. así como cuantificar la importancia metabólica de dicha relación simbiótica.
Los primeros trabajos que indican la presencia de cloroplastos en un opistobranquio (Elysia
viridis) datan ya de un siglo (NEGRI & NEGRI,
1876); algunos años mas tarde. BRANDT (1885)
* Trabaio presentado como comunicación en el 1V Simposio Ibérico de Estudos do Benthos Marinho (Lisboa. mayo de 1984).
*' Departamento de Ecología. Facultad de Biología. Universidad de Murcia. Murcia.
O
1
2
3
mm
FIGLK.Z
1. Elysia iimida Kisso 1818. A. animal moviéndose sobre el fondo del acuario. Isla del Ciervo
(Mar Menor). abril 1985. x 10. B , dibujo de un individuo
en reposo, con el cuerpo ligeraniente encogido y los
lóbulos parapodiales extendidos, que dejan ver las raniificaciones de la glándula digestiva sobre la parte
interna de los parapodios. Las puntuaciones (a excepci6n de los ojos. situados en la base de 10s rinóforos) son
manchas de color ro.10; la parte interna de los parapodios (punteado) es de color verde intenso; el resto del
cuerpo es blanco. en algunos e.jemplares con un ligero
tinte verdoso. Dibu.jado del natural.
Elysio iimrdu Ni\\<>IXIY. A. Iibing dnirnal crawling over ihe aquariuin
boitoin Ida J r l CirrrolM.ir MrnorI.igi>onl. dpril 1985. x 10. H.drawinguf
iewng indi\idu.il. u i t h ihr hody 5Iighily 5hrunk.cn dnd the parap~idid
lobcr exirndrd. ,hi>xing ihe briinching ~ i f l h dige5iiuc
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parl col paraprrdia. 'The do15 lcxcrpt lor ihe ?y?\. lucaied ;ir the base ut
the rhinophorec) are red mlourrd s p i c \ . thr innrr pan iif h e parq<*lia
(rtipplrdl 15 hrighi grrrn. ihr rrmüining ~ i lthc bidy ir white. in aome
rpecimrnr u i l h a rlight grrenish hur. Draun lrom naiurc.
d
separó orgánulos verdes del cuerpo de esta
misma especie. NAVlLLE (1926) descubrió
zooxantelas intracelulares en el tracto digestivo del eolidáceo Aeolidiella alderi, y
YONGE & NICHOLAS (1940) en el del sacogloso Tndachia crispata. Pero los estudios
más importantes, y que marcan la pauta de trabajo en la investigación de la simbiosis algaopistobrailquio, han sido los de KAWAGUTI &
YAMASU (1963). TAYLOR (1967). G R E E N E &
MUSCATlNE (1970). TRENCH (1970) y otros
posteriores de estos y otros autores, en cada
uno de los cuales se describen nuevas especies
con la capacidad anteriormente citada.
Aquí se exponen los resultados preliminares
de un estudio más amplio sobre la ultraestructura y el funcionalismo de cloroplastos algales
en Elysia timida, y su papel en la ecología de la
especie. La investigación s e planteó c o n el fin d e :
buidas a lo largo de todo el litoral del Mar Menor
(fig. 2); son: I ) Molino de la Calcetera; 2) Ciudad del Aire; 3) Boca Rambla: 4) Playa Honda; 5) Isla del Ciervo;
a ) evaluar la importancirr d e Iris poblaciones d e
6) Playa de las Brisas (N). y 7) Playa de las Brisas (S).
E. iirnida e n el Mar Menor;
No se ha pretendido hacer un estudio exhaustivo de
b ) comprobar el tipo d e alimentación y las csla distribución de la especie en la zona. por lo que el
pecies algales consumidas;
método de muestreo se ha limitado a obtener valores
c ) comprobar si los individuos d e las poblaciorelativos referidos a número de individuos recolectanes estudiadas poseían cloroplastos algales:
dos por unidad de esfuerzo. como estima de la abund ) averiguar. e n su c a s o . la procedencia d e didancia de la especie en el Mar Menor. Dicha unidad
c h o s cloroplastos y si eran funcionales. e v a de esfuerzo era de cinco minutos de recolección en
buceo a pulmón libre. Se estima que este tiempo
luando asimismo su actividad fotosintética;
permite la prospección minuciosa de aproximadae ) caracterizar los fotosintetatos y seguir la
mente I m' de fondo somero. con lo que es posible
ruta metabólica d e lo5 mismos y su destino;
referir los datos de abundancia a superficie muesf) evaluar el papel de la simbiosis e n la biología
treada (densidad).
del sacogloso.
En cuanto c i la alimentación. se han realizado exAquí se presentan básicamente los resultados
tractos de pigmentos (véase metodologia sumaria en
a
los
cuatro
primeros
apartados
correspondientes
Ros. 1979) de los animales y de las algas que se encitados (que. sin embargo. no s e hrrn desarrollado
cuentran en lo3 hábitats en que éstos aparecen. Se
en toda su extensión); s e considera que. aunque
han obtenido espectros continuos de absorción (con
formando parte d e un t o d o todavía incompleto,
un e~pectrofotómetroSHIMADZU GRAPHICORIIUV-240) cle dichos pigmentos para Acetabularia aces o n merecedores por si mismoa d e difusión y
tubulum y Elysiu timida. con el fin de comparar 10s escomentario.
pectros y. en una primera aproximación. establecer. en
su caso. su identidad.
Posteriormente. para confirmar la presencia en Elysia timida de orgánulos capaces de realizar fotosínteLa descripción de Elysia timida puede hallarse en
S W E N N F(1961).
N
BAI.LESTEROS
(1979, 1980) y BOU- sis. en concreto cloroplastos. se realizaron estudios
ultraestructurales. Para ello. y siguiendo lo indicado
(.HE.I (1984). así como en textos anteriores. Se trata
en K . ~ w . ~ c ; c&
i i YAMASL!
(1965). G K E E N E
(1972).
de un elisiáceo tipico. limaciforme. de 5 a 15 mm de
GRAVES
et a l . (1979). etc.. se cortaban animales vivos
longitud. de color blanquecino con punteaduras rojas
en pequenos fragmentos de aproximadamente I mm'
y con la cavidad paleal de intenso color verde (fig. 1).
de volumen, tras lo cual se procedia a una prefijación
Las poblaciones de E . timida suelen ser numerosas.
de las muestras en glutaraldehido al 2 5? y a una
tanto en el Mar Menor. de donde proceden los e.iempostfijación con tetróxido de osmio al 2 C.:. Más tarde
plares estudiados, como en aguas litorales plenase realizó un contrastado con acetato de uranilo al
mente marinas de Baleares (B ALLESTEROS . 1980; Ros.
2 'Z en tampón veronal; inmediatamente después del
1981 y obseruaciories no publicadas en Cala Ratjada.
contrastado se efectuaba una deshidratación con una
~Mallorca)y de las costas mediterráneas peninsulares
serie de alcoholes de graduación ascendente hasta
(Tarragona, Alicante, Murcia; B ALLESTEROS . 1980, y
llegar al alcohol absoluto. Tras someter el material a
c>bservaciones propias no publicadas). Estas pobladiversos baños de agente intermediario (óxido de
ciones se encuentran siempre en aguas someras
propileno) y Epon. se procedía a la confección de los
(0.2- 1.5 m). por lo general asociadas al alga cloroficea
bloques. utilizando cápsulas de gelatina. La polimeriAcetabularia acetabulum. B ALLESTEROS (1979). Bouzación se llevaba a cabo durante tres días a 60°C. El
C H E I (1984) y observaciones propias no publicadas
control de los cortes semifinos con azul de metileno
(Cala Ratjada. Mallorca) señalan una asociación sepermite localizar los cloroplastos y seleccionar el área
mejante con el alga feofícea Padina pavonica.
que deberá repiramidarse para obtener los cortes ulEl Mar Menor es una laguna litoral situada en el SE
trafinos. l'ras el doble contrastado rutinario con acede la Región Murciana, casi incomunicada con el Metato de uranilo y citrato de plomo se procedía a la obditerráneo. lo que hace. junto con la termicidad del
servación de las re,jillas con un microscopio electróclima y el reducido aporte pluviométrico y casi nulo
nico de transmisión ZElSS EM 10C. trabajando casi
fluvial. que tenga unas condiciones muy especiales de
siempre a 60 Kv.
salinidad y temperatura (Ros, en prensa). Si para alEn cuanto al estudio fisiológico. para demostrar
gunas especies ello supone una eficaz barrera ecolóque se realizaba kito3íntesis se empleó una doble
gica. para otras (euritermas y eurihalinas) la habitabimetodologia. Por un lado. se midieron las variaciones
lidad es óptima, y se presentan en poblaciones numede oxígeno en muestras de agua donde estuvieran inrosas. como es general en muchas especies propias de
mersos un cierto número de animales durante un deambientes rigurosos. La salinidad de las aguas. del
terminado período de tiempo y a la luz; paralela44-46'4,. contrasta mucho con los valores normales
mente. se midió la fiación de carbono marcado rala oscilación térmica
del Mediterráneo vecino (37 '4~);
diactivamente después de un período dado de incubaes también notable, así como los máximos alcanzación en condiciones semejantes.
dos, y en la época en que se ha realizado el estudio
Para estimar el desprendimiento de oxígeno se em(junio 1983-mayo 1984) las temperaturas variaron
pleó el método de Winkler (véase Ros. 1979: P , ~ R S O N S
desde los 10-1 I°C en invierno hasta los 26-28OC en
et a l . . 1984). midiendo paralelamente en tres botellas
verano (temperaturas a 0.5 y O m).
de 250 ml. una transparente a la luz. i n animales. y
Se han elegido siete estaciones de muestreo. distri-
S
Alcazares
O
MENOR
O
Ausencia
O
11-14 ind.
>14nd.
Honda
/
FIGURA2. Distribución y densidad de Elysia iirnida en las estaciones de muestreo del Mar Menor. Los
símbolos indican número de individuos por unidad de esfuerzo (cinco minutos de muestreo; véase texto).
aproximadamente igual a ind./m2 (medias anuales).
Uislrihutiun and denrity ofElysru rirnrdu in the Mar Menor aarnpling staiiona. l'he ,yrnb<ils rnran nurnber of individuala per e t o n unil (hve rninuirr
iiI \arnpling: ree iext). uhich ir ri~ughlyequal lo individuala prr squarr meter (yearly rneans).
otras dos con animales. una transparente y otra opaca.
tituido por arenas gruesas o piedras con Acetala cantidad de oxígeno después de un período de inbularia
acetabulum, así como otras algas procubación de 90 a 180 minutos. a 15-20° C de temperapias de la zona (infralitoral superior; PÉREZ,
tura ambiente. El oxígeno medido en la botella oscu1983). No se ha tenido en cuenta la distribución
ra da una estima de la respiración de los animaestacional; los animales se hallan presentes a lo
les. y el de la clara el producido por fotosíntesis menos el consumido en la respiración; finalmente, el
largo de todo el año, pero son más abundantes
oxígeno en la botella sin animales da el valor de paren la primavera, a principios de la cual el tamaño
tida. El agua de las botellas se filtraba previamente a
medio de los individuos e s menor.
través de filtros de fibra de vidrio de 0.8 micras de
En la figura 3 se comparan dos espectros de
poro. para evitar las posibles interacciones que sobre
absorción
de extractos metanólicos de los pigel oxígeno disuelto en el agua de mar pudieran ejercer
mentos de E. timida y A. acetabulum; la identitanto el fito como el zooplancton. El número de E.
dad cualitativa de las curvas pigmentarias inrimida utilizado en cada botella oscilaba entre 8 y 12.
dica claramente la relación trófica entre el say los resultados se refenan a g (peso seco) de sacogloso y a hora de incubación.
cogloso y la cloroíicea. Asimismo, de la misma
La medición de la incorporación de carbono marfigura puede deducirse que los pigmentos. a pecado se hizo mediante el uso de I4COZ(STEEMAN- sar de haber sido ya ingeridos por el animal.
N IELSEN , 1952; M ARGALEF . 1967; Ros. 1979; PARSONS aún no estaban degradados, lo que puede indier a l . , 1984). Tras filtrar el agua como antes se ha indicar que todavía eran capaces de realizar la fotocado. se inyectaba en la misma I ml de una solución de
síntesi5.
bicarbonato sódico radiactivo con una actividad de 4
microcuries/ml. Tras dos horasde incubación. en viale5
claro y oscuro de 4 ml y a temperaturas ambientes entre 15 y 20° C. se procedía a la eliminación de las clorofila~ (que pueden dar una lectura errónea, por
ser coloreadas) mediante extracciones con metanol.
Seguidamente se procedía a la digestión química de
los 3 animales usados en cada botella con sulfato
amónico a 100°C durante una hora. y más tarde con
hidróxido potásico a la misma temperatura, hasta la
disolución completa del animal ( F R E I ~ E L D E1979;
R,
1970). Para finalizar se añadía
G REENE & MUSCATINE,
cóctel de centelleo y se acidificaba la muestra. para
que el I4C no fijado, es decir. el que permanecía en
forma inorgánica. pasara a dióxido de carbono al bajar
el pH y no interfiriera así en el recuento (CPM); el
contador de centelleo utilizado fue un LKB-WALLAC 1217 RACKBETA.
El cálculo se basa en la conocida relación entre la
radiactividad añadida (que se conoce), la fijada por
los cloroplastos (que es la que indica el contador de
centelleo). el carbono inorgánico presente en el agua
(deducible a partir de la alcalinidad) y el carbono total
fiiado:
C total fijado
I4C fijado
LONGITUD DE ONDA, ( n m )
"C añadido
C total disponible
FIGLK A 3 t2$pectros de absorcion de pigmentos de
(Para más detalles. véanse las referencias citadas.)
Acerabularra acerc~bulumy de Elysra tirnida.
RESULTADOS
En la figura 2 se han dispuesto los datos referidos a distribución y abundancia media anual
de Elysia tirnida en el Mar Menor. a partir del
recuento del número de individuos por unidad
de esfuerzo. Se trata de una primera estima de
aquellas zonas en las que el gasterópodo era
más abundante. Las caractensticas ambientales
de tales zonas son: poca profundidad. iluminación elevada (E. timida falta o e s escasa en ambientes ligeramente esciáfilos) y sustrato cons-
Ah\i)rption hprclra i'ur Arrrabul<rria acerabulum and Elysiu rim~dup i g ~
rnenta.
Como se observa en las figuras 4 a 7. la presencia de cloroplastos en los tejidos del animal
e s evidente. Dichos orgánulos vegetales presentan su ultraestructura típica, con los apilamientos tilacoidales formando granas, inmersos
en el estroma del cloroplasto; su tamaño normal
oscila entre 2 y 7 micras. Son. además, enor-
F I G U R A 4 . Microelectrografia del tracto digestivo de E. rimido. En esta figura y las siguiente5 la clave de
símbolos es: C. cloroplastos; G. granas: L. lisosomas; N. núcleo; P. pirenoides: R. retículo endoplasmático
rugoso: V . microvillis. Escala en micras.
Elrciromicrography ol the <Jige,tive tracl i>I E rimidri. In thir and ihe tollowing illuatraliona the aymhnl key la: C. chloroplari\: (;. grana: L.
lyaoaomer: N. n u i l e u r : P. pyrenoids: R. rough end<iplaamic reticulum: V . micri)iilli. Siale bar i n micruna.
memente abundantes y fácilmente observables;
llama la atención la importante cantidad de almidón (pirenoides) que contienen. Como se deduce de la obrervación de las microelectrografías. los cloroplastos están localizados cn células del epitelio digestivo del molusco. pues se
observan claramente los microvillis de los enterocitos. La abundancia relativa de estos organulos por muestra observada disminuía conforme aumentaba el tiempo de cautividad (en
ayunas) del animal. lo que no es evidente en las
microelectrografías. Finalmente. se observa
también en éstas el núcleo de las células epiteliales. el retículo endoplasmático rugoso y lisosomas. entre otros orgánulos cclulares.
Los resultados de las experiencias de producciOn de oxígeno (fig. 8) indican claramente que
en EIysia timida hay fotosíntesis a la luz. Esta
producción de oxígeno es más intensa (alrededor de los 40 ml O 2. g ( p . s . ) l. h o r a ' ) cuanto
mas cercana se realiza su medición a la fecha
de recolección del animal. En la misma figura
puede verse que a las dos semanas de la recolección, y de ser mantenido en acuario sin
Acrtabularia, el molusco produce muy poco
oxígeno (10 ml). Estos valores corresponden a
producción neta; la respiración de los moluscos oscilaba entre 3 y 7 m1 O,.g ( p . s . ) ',hora '.
en función de la temperatura ambiente (no se
itdvirtió ninguna variación en función del tamano de los animales). Cuando la fotosíntesis se midió como fi-jación de carbono orgánico. mediante el método del carbonato radiactivo. resultó existir asimismo una clara
fijación (35 ml C O L. g (p.s.) ' . hora '). Además. las proporciones en las que el carbono
se incorpora al cloroplasto sinibionte son.
mol a mol. cahi exactamente las mismas
que las de producción de oxígeno (fig. 9). Se
observa igualmente un decrecimiento de la
producción primaria (coino fijación de CO,) en
función del tiempo de permanencia de 10s sacoglosos en cautividad.
1,a simbiosis. en su sentido más amplio. ha
resultado ser un fenómeno mucho mas extendido de lo que se creía (MARGULIS, 1970;
MARGALEF. 1974; TAYLOR. 1981 ; WlLKINSON. 1982: etc.). El resultado de un consorcio de simbiosis es que cada uno de los dos
simbiontes (O el mismo consorcio) es mis eficiente y resulta dotado de mayores capacidades competitivas. de un nicho más amplio. de
mayar supervivencia. etc. Se ha sugerido. con
buenas bases. que el origen de la célula eucariota hay que buscarlo en la simbiosis (MARGULIS. 1981); en el otro extremo. a nivel de
ecosistema. el arrecife de coral es un ejemplo
notable de la capacidad de estructuración ambiental y de organización del espacio que puede
derivarse de las ventaias metabólicrrs de la simbiosis intracelular.
Entre ambos extremos. la célula y el ecosistema, se halla todo un conjunto de relaciones a
nivel celular y de organismos (TAYLOR. 1981).
y en cada caso las ventqias para los simbiontes
son (o se suponen) evidentes. Para los opistobranquios Sacoglosos. al descubrimient» relativamente reciente de su capacidad para retener
cloroplastos algales funcionales no ha seguido
en general un estudio profundo de la importancia ecológica y evolutiva de tal relación
(CLARK & BUSACCA. 1078). Muy resumidamente puede indicarse que la presencia de cloroplastos se ha señalado en muchas especies de
sacoglosos. la actividad fotosintética de los mismos se ha comprobado en algunas especies. pero
el papel de los fotosintetatos en la biología de los
moluscos es todavía oscuro (GREENE. 1970;
TRENCH rt d . , 1970; HlNDE. 1983; THOMPSON. 1984). Por otra parte HlNDE (1983). pone de
manifiesto la posible incongruencia de calificar
de simbiosis una relación en la que uno de los
consortes (los cloroplastas algales) no es genéticamente autónomo. con lo que no puede beneficiarse de su incorporación a células animales.
Por ello esta autora sugiere que la denominación
.<retenciónde organelos ajenos. es más correcta
que .<simbiosis algal o con cloroplastos~~.
F I G C ~5R. AMicroelectrografia de cloroplastos en el epitelio intestinal de E. rimida; clave de símbolos en
ftg. 4. Escala en micras.
Eleciromicrography o i ~ c h l o r o p l a a ti~n ihe intearinal epithelium «S E. iimidri; aymbol key
in
fig. 4. Scale bar
in
microna
-
~ ; I ~ L K6A.
t
Microelectrografía de cloroplastos en el epitelio intestinal de E . ~ i m i d ~se
i ; aprecian 10s microvillis.
Clave de símbolos en fig. 4. Escala en micras.
I:lccrromi~.rí,graphy~Schloroplaririn the ~nlertinalepithellum of E. iirnrdu; the rnicrovilli are appareni. Symbol key in hy. 4. Scale bar in microns.
En los Elisiáceos. sacoglosos en los que parece que la morfología del cuerpo (ramificacicín
de la glándula digestiva. parápodos del manto)
es la más adecuada pura albergar orgánulos fotosintéticos (máxima exposición a la luz. intercambio gaseoso óptimo, etc.). todos los indicios
apuntan hacia una aparente correlación entre la
amplitud del espectro alimentario (realmente
notable en estos opistobranquios) y la duración
de la actividad fotosintética (así como el número) de los cloroplastcs. Se ha supuesto asimismo que la duración de la actividad fotosintética es una propiedad de estos organelos y no
de los moiuscos (GREENE. 1974). En cualquier caso, no se ha probado que los fotosintetatos traslocados de los cloroplastos a los sacoglosos sean indispensables para los moluscos.
La presencia de fotosintetatos en el mucus pedio no oculta el hecho de que todos los Sacoglosos. con simbiontes o sin ellos, producen
grandes cantidades de mucus. Por otra parte, la
permanencia de clorofila fotosintéticamente activa en animales mantenidos en ayunas no impide aparentemente que éstos mueran (véase.
entre otros. JENSEN. 1980, donde se revisan
las dietas alimentarias de unas 60 especies de
sacoglosos. y HINDE, 1983). Y. sin embargo.
determinadas características de la biología de
los moluscos con simbiontes algales no se explican sino como una adaptación al mejor funcionamiento de los cloroplastos; en Elysia timida, entre otros: limitación a los ambientes
superficiales, muy iluminados. de las aguas litorales; fototropismo positivo en el laboratorio;
desplazamiento rítmico y brusco (BALLES
TEROS. 1980; BOUCHET. 1984). que sin duda
facilita la renovación de agua de la cavidad paleal. etc.
Todo ello se indica para centrar en su justa
medida los resultados del estudio que se presenta. Elysia timida se aiiade a partir de los
mismos a la lista de especies de sácoglosos que
poseen cloroplastos simbiontes (o, simplemente.
retenidos), que son capaces de fotosintetizar
activamente y que. mismo tiempo, p resentan
una estrecha relación alimentaria con una espe-
-
FIGURA
7.
o
5
E'; y:
, Y:
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a "D
E
TIEMPO
FICII'R~R .
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Pitiduccioii clc o\iyciio p<ri E. ~imid/ien
cautividad.
O
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2
O
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.,LL
O
E
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FI(~UKA
9. Comparación entre la cantidad de oxígeno
producido y de dióxido de carbono fijado por
~ i m i d a en
, función del tiempo de cautividad.
.4 ciirnparison beiween amount ulproduced oxygen and olfixed carbon
dioxide by Elystli iirnidli.
~FFa
Sunct~onos time in capiiviiy.
~ i c r o e l e c t r o ~ r a fde
i a cloroplastos en el epitelio intestinal de E . rimida; la estructura de éstos se
aprecia claramente. Clave de símbolos en fig. 4 . Escala en micras.
t:lectrornicr«graphy o1 chloroplasts in the intestinal epithelium ot E. timida; iheir \truclure ir clearly seen. Symbol key
microns.
in
tiy. 4 . Scale bar in
cie determinada d e alga. Asimismo, para esta
especie s e h a evidenciado q u e los cloroplastos
s e degradan c o n el paso del tiempo. q u e su número disminuye. q u e la producción d e oxígeno
y la fijación d e c a r b o n o descienden. Sin e m bargo, no s e han observado diferencias e n la
supervivencia d e animales mantenidos e n ayunas a la luz y a la oscuridad. a u n q u e las experiencias no son conclusivas y por ello no s e han
c o m e n t a d o s u s resultados.
N» hay. p o r el momento. otros resultados; se
pretende, en un futuro inmediato. demostrar sin
lugar a d u d a s el origen de los cloroplastos, c a racterizar los fotosintetatos, seguir su ruta metabólica e n el animal. descubrir su papel e n la
biología d e estos moluscos. averiguar si la presencia d e cloroplastos en el adulto se d e b e a
herencia genética o a ingesta. e t c . T o d o ello
supone un estudio ulterior al q u e aquí s e presenta.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo no hubiera sido posible sin la colaboración de varias personas y centros de la Universidad
de Murcia. Los autores hacen constar su agradecimiento: al Dr. Francesc Torrella (Depto. Microbiología), al Servicio de Microscopía Electrónica: al
Depto. de Citología e Histología. en especial a la Dra.
Blanca Agulleiro: al Depto. de Fisiología Vegetal, y
sobre todo al Sr. Marcos Sabater; asimismo. a todos
los compañeros del laboratorio de bentos del Depto.
de Ecologia. El Dr. Francisco Sabater (Depto. de Fisiología Vegetal) y la Dra. Merce Durfot (Dept. de
Morfologia Microscbpica, Fac. de Biologia, Univ. de
Barcelona) hicieron comentarios y sugerencias muy
valiosas al manuscrito.
B ALLESTEROS . M. 1979. Bosellia mirnefica Trinchese
1891 y Elysia timida Risso 1818. dos sacoglosos
nuevos para la fauna ibérica. Publ. Depto. Zoología. 4: 13-17.
B ALLESTEROS . M. 1980. Contribución al conocimiento de los Sacoglosos y Nudibranquios (Mnllusca: Opisthobranchia). Tesis doctoral. Universidad de Barcelona.
BOUCHEI-.
P. 1984. Les Elysiidae de Méditérranée
(Gastropoda, Opisthobranchiata). Ann. Inst. Océanogr., Paris, 60(1): 19-28.
B RANDT , K. 1883. Zool. Sta. Neapel, 4: 19 1.
CLARK,
K. B. & BUSACCA.
!M. 1978. Feeding specificity and chloroplasts retention in four tropical ascoglossa. with a discussión of the extent of chloroplasts and the evolution of the order. J. Moll.
Stud., 44: 272-282.
F R ~ I F E L D D.
E R1979.
.
Técnicas de bioquímica y biologia molecular. Reverté. Barcelona.
G RAVES . D. A,. GIBSON.
M. A. & B LEAKNEY . J. S.
1979. The digestive diverticula of Alderia modesta
and Elysia chlorotica (Opisthobranchia: Sacoglossa). Veliger, 2 l(4): 4 15-423.
GKEENE.R. W. 1970a. Symbiosis in sacoglossan
opisthobranchs: symbiosis with algal chloroplasts.
Malacoloyia, 10(2): 357-368.
GREENE.R. W. 1970b. Symbiosis in sacoglossan
opisthobranchs: translocation of photosynthetic
products from chloroplasts to host tissue. Malacologia, 10(2): 369-380.
GREENE,
R. W. 1974. Sacoglossans and their chloroplast endosymbionts. In: Symbiosis in rhe sea ( W .
B. Vernberg. ed.): 21-27. University S. Carolina
Press. Columbia. South Carolina.
G R E E N ER.. W. & MUSCATINE,
L. 1972. Symbiosis in
Sacoglossan Opisthobranchs: photosynthetic products of animal-chloroplast associations. Marine
Biology. 14: 253-259.
H I N D ER.
, 1983. Retention of alga1 chloroplasts by
molluscs. In: Alga1 symbiosis. A continuum of interaction strategies (L. J . Goff. ed.): 97-107. Cambridge University Press. Cambridge.
H I N D ER.
. & S MITH , D. C. 1975. The role of photosynthesis in the nutrition of the mollusc Elysia viridis. Biol. J . Linn. Soc., 7:161-171.
J E N S E NK.. 1980. A review of Sacoglossan diets, with
comparative notes on radular and buccal anatomy.
Malacological Review, 13: 55-57.
T. 1965. Electron microsK AWAGUTI . S. & YAMASU.
copy on the symbiosis between an elysioid gastropod and chloroplasts of a green alga. Biol. J. Okayama Univ.. 1 l(3-4): 57-65.
MARGALEF.
R. 1967. La vida suspendida en las aguas.
In: Ecología marina (R. Margalef. ed.): 493-532.
Fundación La Salle de Ciencias Naturales. Caracas.
M ARGALEC., R. 1974. Ecologia. Omega. Barcelona.
M ARGULIS . L. 1970. Origin of eukaryotic cells. Yale
University Press. New Haven.
MAKGULIS.
L. 1981. Symbiosis in cell evolurion.
Freeman. San Francisco.
N A V I L LA.
~ , 1926. Notes sur les eolidiens. Un eolidien d'eau saumitre. Origine des nématocystes.
Zooxanthelles et homochromie. R w . Suisse Zool..
33: 25 1-289.
NEGKI. A. de & NEGRI,G. de. 1876. Ber. Deut.
Chem. Gesellsch.. 9: 84.
PAKSONS,
T. R.. M AITA . Y. & L ALLI . C. M. 1984. A
manual of' chernical and biological merhods for
seawater analysis. Pergamon Press. Oxford. etc.
P ~ ~ R E1.z . 1983. Estudio de la flora sumergida de
los afloramientos volcánicos del litoral murciano.
Tesis de licenciatura. Universidad de Murcia.
RAHAT,M. & MONSELISE.
E. 1979. Photobiology of
the chloroplasts hosting mollusc Elysia timida
(Opisthobranchia). J . Exp. Biol., 79: 225-233.
Ros, J. D. 1978. La alimentación y el sustrato en los
opistobranquios ibéricos. Oecologia aquarica. 3:
153-166.
Ros. J. D. (ed.). 1979. Prácticas de Ecología. Omega.
Barcelona.
ROS. J. D. 1981. Noves citacions de gasterópodes
opistobranquis de les Gimnesies. Butll. Inst. Cat.
Hist. Nai., 47 (Sec. Zool.. 4): 175-177.
Ros. J. D. (Ed.). En prensa. El Mar Menor. Caracrerísricas fisiográficas. floristicas y faunísticas de la
laguna y de su zona ribereiiu inmediaia. Editora
Regional. Murcia.
STEFMAN-NIFLSEN..
R. 1952. The use of radiactive
carbon (C-14) for measunng organic production in
the sea. J. Cons. Ini. Explor. Mer., 18: 117-140.
S WENNEN , C. 1961. On a collection of opisthobranchia from Turkey. Zool. Med., 37(3): 41-75.
TAYLOK,
D. L. 1967. The occurrence and significance
o€ endosymbiotic chloroplasts in the digestive
elands of herbivorous o~isthobranchs.J. Phycol.,
3: 234-235.
' ~ ~ Y L O RD.
, L. 1981. Evolutionary impact of intracellular symbiosis. Ber. Deuisch. Bot. G e s . , 94: 583590.
T H ~ M P S OTN. . E. 1976. Biology of Opisihobranch
Molluscs. M . Ray Society. London.
THOMPSON,
T. E. 1984. Biology of Opisihobrunch
~ o l l u s c s .11. Ray Society. L,ondon.
TREN<-H.
R. K. & S MITH . D. C. 1970. Synthesis of
pigment in symbiotic chloroplasts. Nuiure, 227:
196-197.
TKENCH.
M. F. TRENCH.
R. K . & M USCATINE . L.
1970. Utilizatio. of photosynthetic products of
symbiotic chloroplasts in mucus synthesis by Placohranchus ianthobapsus (Gould), Opisthobranchia. Sacoglossa. Comp. Biochem. Physiol., 37:
113-17.
~~.
.
W ILKINSON . C. R. 1982. Net pnmary productivity in
coral reef sponges. Science, 219: 410-412.
YoNG~..C. M. & N ICHOLAS . H. M. 1940. Structure
and function of the gut and symbiosis with zooxanthellae in Tridachia crispala (Oerst.). Bgh. Pap.
Tortugas Lab., 32: 287-301.
~