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IRON AND WATER STRESS DIFFERENTLY AFFECT VINE PHOTOSYNTHETIC
EFFICIENCY AND GRAPE COMPOSITION
A. Catalina(1), R. González(1), M.R. González(1), P.J: Zarco-Tejada(2), P. Martín(1).
Dpto. de Producción Vegetal y Recursos Forestales. Universidad de Valladolid,
Avda de Madrid, 57. Palencia, Spain.
[email protected]
Instituto de Agricultura Sostenible (IAS), Consejo Superior de Investigaciones Científicas (CSIC),
Alameda del Obispo, s/n. Córdoba, Spain.
[email protected]
(1)
(2)
ABSTRACT
Iron deficiency and water stress are important environmental constraints reducing crop
productivity and decreasing fruit quality. The aim of this work was to separate the different
effects of these stresses on photosynthetic performance of grapevines, and their impacts on
yield and grape composition. In 2010, twenty non-irrigated ”Tempranillo” vineyard zones,
affected and unaffected by iron deficiency chlorosis, were monitored in “Ribera del Duero”
(Spain). The results showed that water status of plants (midday leaf water potential) can be
significantly correlated with non‐photochemical quenching and minimal, maximum, variable
and steady‐state fluorescence in light-adapted leaves, whereas early symptoms of iron stress
(foliar chlorophyll contents at fruit set) were well correlated with minimal and variable
fluorescence, and with maximum efficiency of photosystem II obtained in darkness
conditions. Grapes from vineyards combining low foliar chlorophyll level at fruit set with high
water potential at veraison exhibited the least total polyphenol content.
RESUMEN
La deficiencia de hierro y el estrés hídrico constituyen importantes limitaciones ambientales
que reducen el rendimiento de los cultivos y disminuyen la calidad de los frutos. El objetivo
de este trabajo fue separar los efectos de ambos estreses sobre el comportamiento
fotosintético de la vid, y sus impactos sobre el rendimiento y la composición de la uva. En
2010, se hizo un seguimiento de veinte zonas de viñedo de secano cv "Tempranillo",
afectadas y no afectadas por deficiencia de hierro, en la D.O: "Ribera del Duero” (España).
Los resultados han mostrado que el estado hídrico de las plantas (potencial hídrico foliar a
mediodía) puede ser significativamente correlacionado con el coeficiente de extinción no
fotoquímico y la fluorescencia mínima, máxima, variable y estacionaria medidas en hojas
adaptadas a la luz, mientras que los síntomas iniciales de estrés por carencia de hierro
(contenido foliar de clorofila en el cuajado del fruto) se correlacionan bien con la
fluorescencia mínima y variable, y la eficiencia máxima del fotosistema II obtenidas en
condiciones de oscuridad. Las uvas procedentes de los viñedos que combinaban un bajo
nivel foliar de clorofila en cuajado con alto potencial hídrico en envero mostraron el menor
contenido de polifenoles totales del conjunto.
INTRODUCCIÓN
El déficit hídrico y la carencia nutricional de hierro (clorosis férrica) son dos tipos de estrés
ambiental, ampliamente extendidos en la cuenca mediterránea, que producen graves
pérdidas económicas en el viñedo. La deficiencia de hierro, originada en la mayor parte de
los casos por la existencia de niveles de caliza activa en el suelo por encima de la tolerancia
del portainjerto (Mengel y Malissiovas, 1981), y tiene como consecuencia una disminución
de la síntesis de pigmentos fotosintéticos (Val et al., 1987) y de la eficiencia fotoquímica del
fotosistema II (Bertamini et al., 2002).
El cierre de los estomas es una de las primeras respuestas de las plantas a la falta de agua
en el suelo, y supone la principal causa de la disminución de la actividad fotosíntética
inducida por el déficit hídrico, al reducir la disponibilidad de CO2 en el mesófilo de las hojas
(Chaves, 1991; Cornic y Massacci 1996). Se ha constatado que el déficit hídrico afecta
también al rendimiento fotoquímico y a la actividad carboxilasa en la fotosíntesis (Tezara et
al., 1999; Lawlor, 2002).
La estrecha relación existente entre la eficiencia del fotosistema II y la asimilación neta de
CO2 en las hojas permite a las medidas de la fluorescencia de la clorofila ser utilizadas para
evaluar la respuesta fotosintética de las plantas frente a cambios en las condiciones
medioambientales o situaciones de estrés (Baker y Rosenqvist, 2004). Estas técnicas, no
destructivas, permiten analizar el rendimiento fotosintético de un modo más rápido y sencillo
que los métodos convencionales basados en la medida del intercambio de gases (Maxwell y
Johnson, 2000; Oxborough, 2004).
En numerosos trabajos se ha puesto de manifiesto que la disminución de la actividad
fotosintética asociada tanto a la carencia de hierro (Bavaresco et al., 2005; Martín et al.,
2007a) como al estrés hídrico (Jackson y Lombard, 1993) reducen la productividad del
viñedo y la calidad de la uva. Sin embargo, son pocos los trabajos que han estudiado los
efectos fisiológicos y agronómicos de ambos tipos de estrés en campo, cuando afectan
simultáneamente a las plantas.
El objetivo de este trabajo ha sido evaluar la influencia del estrés hídrico y de la carencia de
hierro sobre la actividad fotosintética de la vid, y su repercusión en las componentes del
rendimiento y la composición de la uva.
MATERIAL Y MÉTODOS
La investigación se ha llevado a cabo en 2010 sobre un conjunto de 20 áreas de estudio de
viñedo en plena producción, ubicadas en la zona oeste de la Denominación de Origen
"Ribera del Duero" (España). Las zonas de estudio, de 10 x 10 m2 de dimensión cada una,
corresponden al cultivar “Tempranillo” injertado sobre 110-Richter. Las plantas se cultivan en
secano y están conducidas en espaldera, en doble cordón Royat. La densidad de plantación
está en torno a 2.200 plantas/ha y la carga media es de 36.000 yemas/ha.
Los suelos son calizos (promedio de 26,8% de carbonatos en todas las subzonas), de
textura franco arcillosa, con un pH medio de 8,6 y un contenido en materia orgánica en torno
a 0,73%. La variación existente en los contenidos en caliza activa en las capas superficiales
del suelo (entre 3,3 y 15,5 %) hace que existan zonas de estudio afectadas y no afectadas
por la clorosis férrica.
La campaña de 2010 estuvo marcada por la existencia de un amplio periodo de heladas
tardías, que llegó hasta el día 6 de mayo. Las heladas retrasaron el ciclo y restringieron
fuertemente los rendimientos en todo el viñedo de la zona. Por otra parte, las escasas
precipitaciones recogidas entre los meses de abril y octubre (Fig. 1), en suelos con
capacidad de retención de agua muy distinta entre subzonas, han permitido detectar una
amplia variabilidad en el estado hídrico de las plantas a lo largo del ciclo.
Tanto en el estado fenológico de cuajado del fruto (29 de junio), como en el de envero (25
de agosto), se determinó el contenido de clorofila por unidad de superficie foliar (CCF)
haciendo uso de un medidor portátil CL-01 (Hansatech Instruments Ltd. Norfolk, UK), y
siguiendo la metodología descrita por González et al. (2005). El nivel de clorofila en cada
subzona se tomó como el promedio de 30 observaciones en otras tantas hojas insertas en la
parte central de los pámpanos, tomadas al azar. Al mismo tiempo se determinaron las tasas
de asimilación fotosintética y los parámetros de fluorescencia de la clorofila (LiCor Inc. 2004)
mediante un medidor LI-6400 (Li-Cor Inc., Lincoln, NE) equipado con una cámara de
fluorescencia. Las medidas de fluorescencia de cada zona se obtuvieron a partir de las
lecturas tomadas en 9 hojas adultas al azar. Las mediciones se hicieron en dos sesiones:
una entre la 1 y las 3 h de la mañana para hojas adaptadas a la oscuridad, y otra entre las
11 y las 13 h para hojas adaptadas a la luz.
Tª media (ºC)
40
Precipitación (mm)
80
35
70
30
60
25
50
20
40
15
30
10
20
5
10
0
0
Figura 1. Valores de precipitación y temperatura media del año 2010 en las zonas de estudio
(observatorio de Valbuena de Duero. Valladolid).
También en cuajado y envero, se controló el potencial hídrico foliar de mediodía (PHFm), en
las dos horas centrales del día solar, con una cámara de presión tipo Scholander SF-PRES35 (Solfranc Tecnologias S.A.). En cada subzona se hicieron medidas en 6 hojas expuestas
de cepas diferentes, utilizando los mismos pámpanos que para los controles de fotosíntesis.
El vigor de las plantas se ha estimado como el peso medio de la madera de poda. Se ha
controlado el número de brotes por planta, el rendimiento, el número medio de racimos por
cepa, el peso medio de los racimos y el peso de 100 bayas. En la vendimia de cada zona de
estudio se tomaron al azar dos muestras de 100 granos de uva: una para la estimación del
contenido en fenoles totales en la baya completa (Saint-Cricq et al. 1998), y otra para
determinar la composición del mosto y el potencial cromático de los hollejos. Para esto
último, la fase sólida de las uvas (pepitas y hollejos) fue sometida a un proceso de
extracción de polifenoles tal y como describen Delgado et al. (2006). En los extractos se
determinaron las coordenadas CIELAB, haciendo uso de un espectrofotómetro UV/VIS
JASCO V-530. Se empleó un observador patrón CIE64 (10º de campo de visión) e
iluminante D65 (CIE, 1986).
En el tratamiento estadístico de los datos se han calculado coeficientes de correlación de
Pearson entre variables, y se han realizado análisis de varianza, separando las medias con
el test de Tukey.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Actividad fotosintética
Los coeficientes de correlación de los valores de asimilación neta con el contenido clorofílico
y con el potencial hídrico foliar a mediodía no fueron significativos al 5% (Tab. 1). Sin
embargo, el estado hídrico de las plantas (PHFm) pudo ser correlacionado con el apagado
no fotoquímico (NPQ) y la fluorescencia mínima, máxima, variable y estacionaria, medidas
en hojas adaptadas a la luz. De modo similar, en otros estudios se ha podido relacionar el
estrés hídrico con NPQ (Flexas et al., 2002a) y con la fluorescencia estacionaria (Flexas et
al., 2002b), pero no con Fv/Fm. Según Baker y Rosenqvist (2004), el estrés hídrico no tiene
gran impacto sobre la eficiencia del fotosistema II.
Tabla 1. Coeficientes de correlación de Pearson entre los niveles de asimilación neta (AN,
en μmol CO2 m-2 s-1) y diferentes parámetros de fluorescencia de la clorofila, con el
contenido clorofílico por unidad de superficie de hoja (CCF) y el potencial hídrico foliar de
mediodía (PHFm) medidos en cuajado y envero (n=20).
Cuajado
Envero
CCF
PHFm
CCFR
PHFm
AN 0,24
-0,12
0,09
0,20
Fo
-0,83 ***
-0,38
-0,70***
-0,19
Fm
0,45 *
0,38
0,17
0,10
Fv
0,76 ***
0,49 *
0,42*
0,16
Fv/Fm
0,90 ***
0,46 *
0,69**
0,24
F’o
-0,58 **
-0,60 **
0,16
0,58 **
F’m
-0,45 *
-0,63 **
0,29
0,54 **
F’v
-0,33
-0,61 **
0,35
0,48 *
Fs
-0,48 *
-0,66 **
0,24
0,53 **
NPQ
0,52 **
0,73 ***
-0,16
-0,47 *
Niveles de significación: * p<0,05; ** p<0,01; *** p<0,001
Parámetros
Por otra parte, se ha apreciado una disminución clara de la eficiencia fotoquímica de las
plantas asociada a la deficiencia de hierro. Los valores de contenido foliar de clorofila en el
cuajado del fruto, que reflejarían la presencia o no de síntomas iniciales de clorosis férrica,
se correlacionaron negativamente con la fluorescencia mínima y positivamente con la
fluorescencia variable y la eficiencia máxima del fotosistema II, obtenidas en condiciones de
oscuridad (Tab. 1), en línea con los resultados mostrados en otros trabajos (Bertamini et al,
2002; Bavaresco et al., 2006; Martín et al., 2007a; Catalina et al., 2010). Dado que la
clorosis férrica y el estrés hídrico afectan de distinto modo a los parámetros de
fluorescencia, el seguimiento de éstos en campo podría ser utilizado para diferenciar zonas
afectadas por uno u otro tipo de estrés.
Vigor, rendimiento y calidad de la uva
Para estudiar el comportamiento agronómico de las subzonas, éstas se han distribuido en
grupos en función de sus niveles de estrés. Se ha considerado como indicador del grado de
clorosis férrica el contenido foliar en clorofila en el momento del cuajado, cuando el suelo
tiene aún suficiente humedad y la clorosis de la hoja correspondería exclusivamente a estrés
por carencia de hierro. Se ha detectado una fuerte correlación negativa entre él contenido
foliar de clorofila en cuajado y la concentración de carbonatos totales en el suelo (r = -0,72,
p<0,001). Por otra parte, se ha tomado el potencial hídrico foliar de mediodía en el envero
como la medida más representativa del estado hídrico de las plantas, registrando una amplia
variabilidad en el conjunto de valores. Las zonas de estudio se han clasificado como de alto
y bajo contenido clorofílico, y de alto y bajo potencial hídrico, con respecto a la mediana de
las
dos
variables
mencionadas:
31,1
µg
de
clorofila·cm-2
y
-1,25 MPa, respectivamente. El valor de potencial hídrico es similar al utilizado por Hsiao
(1973) para diferenciar plantas con estrés leve y moderado.
El peso de la madera de poda en las subzonas de potencial hídrico alto fue mayor que en
las de bajo potencial (Fig. 2), mientras que no existían diferencias significativas entre
parcelas con alto y bajo nivel de clorofila. Probablemente los menores vigores de las zonas
con peor estado hídrico no son consecuencia de las condiciones de humedad y temperatura
específicas del año de estudio sino, más bien, de unas condiciones desfavorables de suelo
(poca profundidad, textura más ligera…) que hacen sufrir a las plantas a lo largo de los años
situaciones de sequía más frecuentes e intensas que en las otras zonas. La capacidad
productiva del viñedo se vio mermada en las parcelas con menor vigor, registrándose
valores de fertilidad de las yemas inferiores al resto (Fig. 2).
0.5
0.5
0.4
0.4
a
0.3
RPS
PMP (Kg m‐2)
a
b
0.2
0.2
0.1
0.1
0
0
Potencial hídrico foliar alto
b
0.3
Potencial hídrico foliar bajo
Figura 2. Valores medios del peso de madera de poda (PMP) y del número de racimos por
sarmiento (RPS) en zonas de viñedo con diferente potencial hídrico foliar de mediodía en
envero.
Las heladas primaverales hicieron que los rendimientos fueran muy bajos. Las diferencias
de producción de uva entre zonas de alto y bajo potencial hídrico (0,25 frente a 0,15 Kg·m-2)
fueron más amplias que entre zonas de alto y bajo nivel de pigmentos foliares (0,19 frente a
0,21 Kg·m-2), aunque en ningún caso fueron estadísticamente significativas.
Sin que existieran diferencias apreciables en la composición del mosto entre distintas zonas
de estudio (Tab. 2), se ha observado que el contenido fenólico total de las bayas estuvo más
influido por el estado hídrico que por los niveles de asimilación de hierro. Como media, los
valores fueron superiores en los viñedos sometidos a estrés hídrico (40,2) que en los
viñedos sin estrés (36,1), aunque las diferencias fueron más claras en las parcelas
afectadas por la clorosis férrica que en las parcelas sanas (Fig. 3).
Tabla 2. Composición del mosto en las zonas de estudio, clasificadas en función del
contenido foliar de clorofila en cuajado (CCF) y del potencial hídrico foliar de mediodía en
envero (PHFm).
Parámetros
ºBrix
Acidez total (g tart./L)
pH
Índ. polifenoles totales
K (ppm)
CCF alto
PHFm alto
24,7 ± 0,07
4,05 ± 0,23
4,03 ± 0,05
22,5 ± 2,9
2675 ± 410
PHFm bajo
24,7 ± 1,25
3,5 ± 0,79
3,9 ± 0,13
25,9 ± 8,8
2276 ± 319
CCF bajo
PHFm alto
24,3 ± 0,84
3,6 ± 0,55
3,9 ± 0,10
20,9 ± 2,4
2264 ± 188
PHFm bajo
25,6 ± 0,14
3,5 ± 0,03
3,9 ± 0,02
24,6 ± 0,78
2560 248
Contenido en fenoles totales PARCELAS NO CLORÓTICAS.
CCF alto
PARCELAS CLORÓTICAS. CCF bajo
45
a
40
a
a
b
35
30
Potencial hídrico foliar alto
Potencial hídrico foliar bajo
Figura 3. Contenido fenólico total de la baya (absorbancia a 280 nm, método de Saint Cricq
et al, 1998) en zonas de estudio con distinto potencial hídrico foliar de mediodía y contenido
clorofílico foliar (CCF).
Al analizar las características cromáticas de los extractos de hollejo (Tab. 3) se ha
observado un efecto acumulativo entre la carencia de hierro y el estrés hídrico. Las plantas
afectadas por clorosis férrica tendieron a dar extractos con menor cromaticidad (C*), mayor
luminosidad (L) y menor proporción de matices rojos/azules (a*) que las plantas sanas,
siendo las diferencias estadísticamente significativas en las zonas de estudio con peor
estado hídrico. Se constata que el estrés hídrico puede agravar el retraso de la acumulación
de antocianos durante la maduración de la uva que causa la deficiencia de hierro (González
et al., 2006). Estos resultados están de acuerdo con los de Martín et al. (2007a, 2007b) y
Meggio et al. (2010), que han encontrado estrechas relaciones entre las características
cromáticas de la uva y los niveles de clorofilas y otros pigmentos en hoja, en viñedos
afectados por clorosis férrica.
Tabla 3. Parámetros cromáticos de los extractos de hollejos obtenidos en distintas zonas de
estudio, clasificadas en función del contenido foliar de clorofila en cuajado (CCF) y del
potencial hídrico foliar de mediodía en envero (PHFm).
Parámetros
PHFm alto
PHFm bajo
CCF alto
CCF bajo
CCF alto
CCF bajo
C*
15,18 a
13,24 a
14,56 a
10,34 b
H
0,22 a
-1,15 a
0,55 a
-2,52 a
L
88,60 a
90,20 a
88,80 b
93,07 a
a*
15,17 a
13,23 a
14,55 a
10,34 b
b*
0,02 a
-0,25 a
0,12 a
-0,45 a
*Dentro de un mismo grupo, los valores con la misma letra no son significativamente
diferentes (p<0,05, test Tukey).
La fluorescencia mínima en condiciones de oscuridad y la eficiencia máxima del fotosistema
II medidas en cuajado se han correlacionado significativamente con C*, L y a* de los
extractos de hollejos de la uva en vendimia, mientras que estos parámetros cromáticos se
correlacionaban poco con las variables de fluorescencia obtenidas en condiciones de
iluminación (Tab. 4). Los resultados de las Tab. 1 y 4 demuestran que el potencial de color
de las uvas estuvo determinado fundamentalmente por los niveles de deficiencia de hierro
en las plantas, y apoyan la idea de que las medidas de fluorescencia clorofílica a principios
del verano podrían servir para estimar el potencial cromático final de la uva en viñedos
afectados por clorosis férrica (Catalina et al., 2010).
Tabla 4. Coeficientes de correlación de Pearson entre los niveles de asimilación neta (AN,
μmol CO2 m-2 s-1) y los parámetros de fluorescencia de la clorofila medidos en cuajado con
las coordenadas CIELAB de los extractos de hollejo (n=20).
Parámetros
C*
H
L
a*
b*
AN
0,14
0,13
-0,25
0,14
0,12
Fo
-0,82 ***
-0,45 *
0,81 ***
-0,82 ***
-0,38 *
Fm
0,03
0,10
0,07
0,03
0,11
Fv
0,40
0,30
-0,31
0,41
0,27
FvFm
0,71 **
0,44
-0,67 **
0,71 **
0,38 *
F’o
-0,45 *
-0,44
0,47 *
-0,45 *
-0,40 *
F’m
-0,28
-0,43
0,26
-0,28
-0,41 *
F’v
-0,13
-0,39
0,09
-0,13
-0,38 *
Fs
-0,31
-0,43
0,27
-0,31
-0,40 *
NPQ
0,30
0,41
-0,24
0,30
0,39 *
Niveles de significación: * p<0,05; ** p<0,01; *** p<0,001
CONCLUSIONES
Los resultados obtenidos muestran que el estrés hídrico y la carencia de hierro en el viñedo
afectan de diferente forma a la eficiencia fotosintética de las plantas y a la calidad de la uva.
Las medidas de fluorescencia de la clorofila podrían ser útiles en viticultura de precisión para
diagnosticar diferentes niveles de afección de ambos tipos de estrés, y para hacer una
estimación temprana del potencial cualitativo de la uva en la vendimia.
AGRADECIMIENTOS:
Esta investigación ha sido realizada en el marco del proyecto VA011A10-2, financiado por la
Junta de Castilla y León (España).
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