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02. PROPIEDADES FUNCIONALES_01. Interacción 08/01/13 12:37 Página 6
Nutr Hosp. 2013;28(1):6-15
ISSN 0212-1611 • CODEN NUHOEQ
S.V.R. 318
Revisión
Propiedades funcionales y beneficios para la salud del licopeno
Reyna María Cruz Bojórquez1, Javier González Gallego2 y Pilar Sánchez Collado2
1
Facultad de Medicina. Universidad Autónoma de Yucatán. México. 2Instituto de Biomedicina (IBIOMED). Universidad de
León. Léon. España.
Resumen
Introducción: El licopeno es un carotenoide que se
encuentra principalmente en el tomate, conserva sus propiedades funcionales después de ser procesado, no presenta toxicidad y posee efectos antioxidantes, antiinflamatorios y quimioterapéuticos sobre las enfermedades
cardiovasculares, neurodegenerativas y algunos tipos de
cáncer. Sin embargo, parece que su consumo a través de
la dieta es insuficiente.
Objetivo: El objetivo de la presente revisión es destacar
las propiedades del licopeno y las recomendaciones para
su aprovechamiento en beneficio de la salud.
Métodos: Se realizó la revisión bibliográfica relacionada con el tema a través de la base de datos Pub Med.
Resultados: La OMS y los gobiernos nacionales promueven a través de las guías alimentarias el consumo diario de
400 g de frutas y verduras por su contenido en sustancias
antioxidantes entre ellas el licopeno. La ingesta de licopeno
es muy variada con un consumo promedio entre 5 y 7
mg/día. Esta cifra causa controversia debido a que los diferentes estudios presentan grandes diferencias y no existe
una cantidad recomendada, lo que impide hacer comparaciones de nivel nacional e internacional y establecer políticas y estrategias que aseguren su consumo.
Conclusión: La ingesta de licopeno puede considerarse
como una medida preventiva y terapéutica no farmacológica para diferentes tipos de enfermedades, pero se
requiere el trabajo de los profesionales de la nutrición y la
salud para incrementar su consumo a través de la educación alimentaria y proponer a partir de los resultados de
investigaciones científicas sus niveles de ingesta diaria.
(Nutr Hosp. 2013;28:6-15)
DOI:10.3305/nh.2013.28.1.6302
Palabras clave: Licopeno. Antioxidantes. Salud. Nutrición.
Abreviaturas
AKT: Serina/treonina kinasa.
baWV: Velocidad de la onda pulsátil braquial-tobillo.
Correspondencia: Pilar Sánchez Collado.
Instituto de Biomedicina (IBIOMED).
Campus Universitario. Universidad de León.
24071 León. España.
E-mail: [email protected]
Recibido: 19-IX-2012.
1.ª Revisión: 3-XI-2012.
Aceptado: 4-XI-2012.
6
FUNCTIONAL PROPERTIES AND HEALTH
BENEFITS OF LYCOPENE
Abstract
Introduction: Lycopene is a carotenoid, which is found
mainly in tomatoes, retains its functional properties after
processing, is not toxic and has antioxidant, antiinflammatory and chemotherapeutics effects in cardiovascular or
neurodegenerative diseases and in some cancers. However,
it seems that its intake through the diet is inadequate.
Objective: The objective of this review is to highlight
the properties of lycopene and provide recommendations
to improve its health benefits.
Methods: We performed a literature review related to
the topic through Pub Med database.
Results: The WHO and national governments promote
through food guides the daily consumption of 400 g of
fruits and vegetables because of their contain in antioxidants including lycopene. Lycopene intake widely varies,
with an average consumption between 5 and 7 mg/day.
Controversy arises from the ranger of figures between
different studies and the fact that there is no recommended amount, precluding comparisons of national and
international level and the establishment of policies and
strategies to ensure its consumption.
Conclusion: Lycopene intake can be seen as a preventive measure and non pharmacological therapy for different types of diseases, but the work of professionals in
nutrition and health is required to increase its intake
through food education and to propose daily intakes from
results of scientific research.
(Nutr Hosp. 2013;28:6-15)
DOI:10.3305/nh.2013.28.1.6302
Key words: Lycopene. Antioxidants. Health. Nutrition.
BPH: Hiperplasia prostática benigna.
CAT: Catalasa.
CD69: Activador precoz linfocitario 69.
CETP: Proteína de transferencia de esteres de colesterol.
CSE: Extracto de humo de cigarro.
ECV: Enfermedades cardiovasculares.
EFSA: Autoridad Europea de Sanidad Alimentaria.
ERN: Especies reactivas de nitrógeno.
ERO: Especies reactivas de oxígeno.
GPx: Glutatión peroxidasa.
H2O2: Peróxido de hidrógeno.
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HDL: Lipoproteínas de alta densidad.
HO: Radical hidroxilo.
HOCl: Ácido hipocloroso.
HUVEC: células endoteliales de la vena umbilical.
IDA: Ingesta diaria admisible.
IDR: Ingesta diaria recomendada.
IL-2: Interleucina 2.
IL-6: Interleucina 6.
IL-8: Interleucina 8.
IP-10: Interferon-gamma inducido por proteína-10.
iNOS: Óxido nítrico sintetasa inducible.
LCAT: Lecitin colesterol acetil transferasa.
LDL: Lipoproteínas de baja densidad.
LDL-ox: Lipoproteínas de baja densidad oxidadas.
MAPK: Mitógenos proteína quinasa.
MDA: Malondialdehido.
NF-κB: Factor nuclear kappa.
NHANESIII: Third National Health and Nutrition
Examination Survey.
NO: Óxido nítrico.
NTx: N-telopéptido de colágeno tipo I.
3-NP: Ácido 3-nitropropiónico.
Nrf2: Factor nuclear eritroide 2.
O2-: Anión superóxido.
1 O2: Singlete de oxígeno.
OMS/WHO: Organización Mundial de la Salud.
OSF: Fibrosis de la submucosa oral.
8-oxo-dG: 8-oxo-7,8-dihidro-2’-desoxiguanosina.
PON-1: Paraoxodasa 1.
PPARγ: Receptor activado por proliferadores peroxisomales γ.
PTEN: Fosfatasa del cromosoma 10.
RCV: Riesgo cardiovascular.
ROS: Especies reactivas de oxígeno.
SAA: Amiloide A sérico.
SOD: Superóxido dismutasa.
TAC: Capacidad antioxidante total.
THP-1: Macrófagos humanos.
TNFα: Factor de necrosis tumoral alfa.
UDSA: Departamento de Agricultura de los Estados
Unidos.
VLDL: Lipoproteínas de muy baja densidad.
estilo de vida saludable en el que la práctica regular del
ejercicio físico, la eliminación del consumo de tabaco,
la disminución en el consumo de alcohol y la adopción
de una dieta adecuada se ha comprobado que serían
suficientes para prevenir del 40 al 70% de las muertes
prematuras, un tercio de todos los casos de incapacidades agudas y dos tercios de todas las crónicas5.
Las recomendaciones dietéticas en todo el mundo
enfatizan el consumo de frutas y verduras como una
estrategia para la prevención de las enfermedades y la
conservación de la salud, porque además de su contenido en macro y micro nutrientes y fibra, contienen
compuestos fitoquímicos que se destacan por sus propiedades antioxidantes6,7.
Distintos estudios epidemiológicos han evidenciado
el papel que tienen estas sustancias en la prevención de
las enfermedades cardiovasculares, las enfermedades
neurodegenerativas y el cáncer. Shardell et al.8 realizaron un estudio, que tuvo como objetivo relacionar las
concentraciones séricas de carotenoides y la mortalidad por causas específicas en los adultos en Estados
Unidos utilizando una muestra representativa de datos
de la Third National Health and Nutrition Examination
Survey (NHANESIII), cuya hipótesis principal fue que
las bajas concentraciones de los carotenoides totales se
asocian con mayor riesgo de mortalidad por enfermedad cardiovascular (ECV) y cáncer. Los resultados
mostraron que los carotenoides son predictores de
todas las ECV y de cualquier tipo de cáncer.
Dentro de este grupo de fitoquímicos se distingue el
licopeno, carotenoide que se encuentra en alimentos que
forman parte de la dieta habitual en la cultura alimentaria
mundial, es accesible desde el punto de vista económico
y conserva sus propiedades antioxidantes después de ser
procesado hasta doce meses en condiciones atmosféricas
normales9. Aun cuando la evidencia científica proporciona la certeza de los beneficios del licopeno en la prevención y tratamiento de las enfermedades cardiovasculares, neurológicas y el cáncer parece que su aporte a
través de la dieta no es adecuado, por lo que el objetivo de
la presente revisión se centra en destacar las propiedades
de éste caroteno y las recomendaciones para su aprovechamiento en beneficio de la salud.
Introducción
Fuentes de licopeno
Las ciencias médicas están enfocando en la actualidad
parte de sus esfuerzos en encontrar estrategias eficaces
para prevenir las enfermedades crónicas no transmisibles,
que se han convertido en las primeras causas de muerte en
todo el mundo1,2,3. Dos objetivos primordiales se persiguen: mantener sana a la población, puesto que las personas que cuentan con buena salud sólo requieren de controles a intervalos regulares de acuerdo con los esquemas
establecidos por las instituciones sanitarias, y reducir los
costos de atención médica, lo que incluye el suministro de
medicamentos, la consultoría y la hospitalización4.
En esa búsqueda de alternativas terapéuticas, la
medicina preventiva se orienta a la promoción de un
Propiedades funcionales y beneficios
para la salud del licopeno
El licopeno es un carotenoide de estructura acíclica,
isómero del beta caroteno, que carece de actividad provitamina A (por no contar con el anillo de beta-ionona),
(fig. 1) cuya fórmula es C40H56. Se encuentra en la naturaleza como pigmento natural liposoluble responsable
del color rojo y naranja de algunas frutas y verduras y
se caracteriza por poseer una estructura química de
cadena abierta alifática formada por cuarenta átomos
de carbono con trece enlaces dobles de los cuales once
son conjugados, por lo que es muy reactivo frente al
oxígeno y a los radicales libres. Se sintetiza exclusivamente por las plantas y los microorganismos y una de
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Fig. 1.—Estructura del licopeno.
sus funciones principales es absorber la luz durante la
fotosíntesis para proteger a la planta contra la fotosensibilización10.
Una de sus fuentes principales es el tomate (80-90%),
que es un producto básico considerado saludable por su
bajo contenido en kilocalorías y grasa y su contenido en
fibra, proteínas, vitaminas E, A, C, y potasio y es utilizado en todo el mundo en diferentes presentaciones, ya
sea crudo formando parte de ensaladas, como ingrediente
en salsas, caldos y guisos o procesado en forma de salsas,
purés, jugos o pasta. Otras fuentes importantes de licopeno son la sandía, la toronja rosada, la guayaba rosada,
el pimiento rojo y la papaya10.
Además de estar presente en los alimentos, el licopeno es uno de los carotenoides que se encuentra distribuido en mayores cantidades en el suero humano (2143% de los carotenoides totales) y los diferentes tejidos
(hígado, riñón, glándulas renales, testículos, ovarios y
próstata). Su concentración depende de su ingestión
alimentaria, pero está poco influenciada por la variación del día a día, debido a que la vida media del licopeno en plasma es de 12 a 33 días11,12.
Biodisponibilidad del licopeno
En los alimentos, el licopeno se encuentra ligado a la
matriz en su forma trans, lo que impide su liberación
completa y lo hace menos susceptible para la digestión
y absorción en el aparato digestivo humano. Se recomienda que para lograr un mejor aprovechamiento se
consuma procesado. El procesamiento mediante el
calor, rompe las paredes celulares, debilitando las fuerzas de enlace entre el licopeno y la matriz del tejido, lo
que aumenta el área superficial disponible para la
digestión debido a que el tratamiento térmico de la cocción transforma las formas isoméricas trans del licopeno, a cis (5-cis, 9-cis, 13-cis y 15-cis) mejorando su
biodisponibilidad. Se ha comprobado que se absorbe
mejor el jugo de tomate procesado que el jugo de
tomate crudo, y que si se calienta el jugo de tomate
durante 7 minutos a 90º C y 100º C, se pierde sólo una
pequeña proporción de licopeno (1,1 y 1,7% respectivamente), lo que confirma su estabilidad13.
Debido a su carácter liposoluble, para mejorar su
absorción basta con agregar aceite, preferentemente de
oliva, girasol o canola a la preparación. El consumo de
salsa de tomate cocinada con aceite incrementa las concentraciones de licopeno en el suero entre dos y tres
veces en comparación con el consumo de jugo de
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tomate fresco4. Un factor importante que mejora la biodisponibilidad del licopeno es la sinergia que se produce con otros compuestos antioxidantes, como sucede
con las vitaminas E y C11.
Después de unos treinta minutos de su ingestión el
licopeno se incorpora dentro de las micelas de los lípidos que forman parte de la dieta y se absorbe por difusión pasiva en la mucosa intestinal, donde se incorpora
a los quilomicrones y luego se libera para ser transportado por las lipoproteínas de baja densidad y muy baja
densidad (LDL y VLDL respectivamente) a través del
sistema linfático hacia el hígado y otros órganos (glándulas suprarrenales, próstata y testículos) (fig. 2).
Sólo entre el 10 y 30% del licopeno es absorbido, el
resto se excreta en una cuantía que depende de algunos
factores biológicos y de estilo de vida tales como el sexo,
la edad, la composición corporal, el estado hormonal, los
niveles de lípidos en sangre, el consumo de alcohol, de
tabaco y la presencia de carotenoides en la dieta4.
Toxicidad del licopeno
La toxicidad de los carotenoides encontrada en los
estudios observacionales y de intervención se debe
principalmente a las dosis utilizadas y a sus interacciones14. Estudios observacionales han empleado altas
concentraciones de carotenoides en participantes con
estilos de vida sanos mientras que estudios de intervención han utilizado participantes con algunos factores de
riesgo como el tabaquismo, por lo tanto los resultados
han producido efectos nulos o nocivos8.
Los carotenoides en altas concentraciones pueden
generar productos de descomposición prooxidativa,
como sucede específicamente con el beta-caroteno y
que explica sus efectos nocivos en los fumadores. En
algunos estudios realizados in vivo en animales, se
encontró que la exposición al humo del cigarro y una
dosis farmacológica de 30 mg de β-caroteno por día o
su tratamiento combinado durante seis meses, disminuye las concentraciones de ácido retinoico significativamente, lo que conduce a la aparición de células precancerosas. Por el contrario cuando se administra
β-caroteno en dosis pequeñas (6 mg/día) podría actuar
suministrando suficiente ácido retinoico para aliviar la
metaplasia. Es importante recordar que la mayoría de
los estudios de toxicidad del licopeno y otros carotenos
se han realizado en roedores, que absorben los carotenos con menor eficiencia que los humanos. Sin
embargo, en fumadores y trabajadores del asbesto,
Reyna María Cruz Bojórquez y cols.
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Apical
Basolateral
Licopeno
Linfa
Quilomicrón
Licopeno
Micela
Licopeno
Difusión pasiva
Enterocito
cuando se administran los carotenos en dosis altas pueden resultar perjudiciales ya que el β-caroteno y el
ácido retinoico producen una fuerte sinergia para producir células cancerígenas15.
Estas altas concentraciones de un carotenoide pueden
interferir con la biodisponibilidad de otros, produciendo
un desequilibrio, como sucede entre el beta-caroteno y el
licopeno. Además, está comprobado que la eficacia de
los carotenoides individuales depende de las concentraciones de otros, por lo que la suplementación con uno
solo puede resultar ineficaz, recomendándose la mezcla
de ellos para obtener una mayor actividad antioxidante13.
Propiedades funcionales del licopeno
Diversos estudios in vitro han demostrado la capacidad antioxidante del licopeno, aunque los resultados de
los estudios in vivo han sido menos concluyentes. En
cualquier caso se le atribuyen funciones entre las cuales se distinguen la inhibición de la proliferación celular y su importante potencial antioxidante capaz de eliminar el singlete de oxigeno y los radicales peroxilo
derivados del estrés oxidativo6.
El estrés oxidativo es un proceso natural derivado de
las funciones vitales que dependen del oxígeno. Cuando
la producción de especies reactivas de oxígeno y nitrógeno (ERO/ERN) supera los mecanismos corporales de
defensa mediadas por antioxidantes no enzimáticos
(como el glutatión) y enzimáticos (como la superóxido
dismutasa (SOD), la catalasa (CAT) y la glutatión peroxidasa (GPx) endógenos, se produce daño a las membranas celulares, a las proteínas y al ADN y se desencadena
una serie de reacciones que afecta la homeostasis celular
y que desempeñan un papel patogénico importante en
Propiedades funcionales y beneficios
para la salud del licopeno
Fig. 2.—Absorción y transporte del licopeno. Modificado de Story et al., 2010.
las enfermedades cardiovasculares e inflamatorias y en
el envejecimiento16,17.
Las ERO/ERN incluyen moléculas con diferentes grados de reactividad tales como el anión superóxido (O2-), el
peróxido de hidrógeno (H2O2), el radical hidroxilo (HO-),
el singlete de oxígeno (1O2), o el óxido nítrico (NO), todas
altamente tóxicas, que son contrarrestadas mediante los
sistemas antioxidantes. Así, la SOD convierte el radical
superóxido en H2O2 y O2-; la CAT convierte el H2O2 en O2
y H2O y la GPx elimina el O2- generado por la SOD, resultando en la transformación de glutatión reducido en oxidado7. Además de la protección antioxidante endógena el
organismo obtiene a través de la dieta moléculas antioxidantes como las vitaminas C, E, A, xantofilas, licopeno,
flavonoides y minerales esenciales como el zinc, el hierro
y el selenio, que actúan en conjunto para ofrecer protección contra las ERO/ERN. Cuando se incrementa la generación de ERO/ENO y/o se reducen las defensas antioxidantes se produce la situación de estrés oxidativo, con
daño a macromoléculas (proteínas, lípidos y ácidos
nucleicos), que se acompaña con frecuencia de la activación de factores de transcripción redox-dependientes,
como el factor nuclear kappa B (NF-κB), y de procesos
inflamatorios18,19.
A continuación se describen brevemente ejemplos
representativos de los efectos beneficiosos del licopeno demostrados a partir de estudios in vitro, estudios
experimentales con animales o intervenciones desarrolladas en humanos.
Estudios realizados in vitro
Van Breemen et al.20 estudiaron líneas celulares cancerosas de diferentes tejidos humanos y demostraron
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que el licopeno es capaz de promover la apoptosis en
estas células y por lo tanto podría funcionar como
agente quimioterapéutico. También se le atribuyen
funciones antiinflamatorias puesto que tanto en concentraciones bajas como en fisiológicas en el suero, el
licopeno es capaz de suprimir la proliferación de las
células mitogénicas que inhiben la activación de las
células T a través de la modulación de la expresión del
activador precoz linfocitario CD69 y la secreción de la
interleucina 2 (IL-2).21
Según Pennathur et al.22 la regulación de los eventos
inflamatorios e infecciosos se deben a la alteración que
sufre el licopeno al oxidarse y fragmentarse en presencia de concentraciones elevadas de ácido hipocloroso
(HOCl). Esa fragmentación del licopeno da como
resultado metabolitos que a la vez consumen múltiples
moléculas de HOCl modulando su disponibilidad.
Con el objetivo de evaluar la capacidad de los carotenoides para prevenir o revertir la respuesta inflamatoria de las células endoteliales inducida por TNF-α y
comprender mejor su posible implicación in vivo en la
prevención de las ECV, Di Tomo et al.23, realizaron un
estudio en células endoteliales de vena umbilical
(HUVEC) procedentes de cordones umbilicales obtenidos al azar de madres sanas. Estos autores demostraron que beta caroteno y licopeno producen una reducción significativa en la expresión de moléculas de
adhesión, siendo capaces de inactivar la respuesta
inflamatoria producida por TNF-α.
Es conocido que el humo del cigarrillo produce una
serie de efectos nocivos en el tejido pulmonar, principalmente la inflamación, que resulta en la acumulación de
macrófagos y la liberación de mediadores químicos que
cambia la función pulmonar, la morfología y la expresión génica. El papel del licopeno en los procesos inflamatorios causados por el humo del cigarrillo fue descrito
por Simone et al.24, quienes utilizaron el modelo extracto
de humo de cigarro (CSE) para imitar las respuestas
celulares inducidas por los componentes solubles del
humo del cigarrillo que están presentes in vivo. La exposición de los macrófagos THP-1 de humanos a CSE
incrementó los niveles de la citoquina pro-inflamatoria
IL-8 a través de la activación del factor nuclear NF-κB.
Como resultado del pre-tratamiento de las células con
licopeno, se encontró una disminución de la IL-8, así
como una inhibición en la activación de NF-κB.
Saedisomeolia et al.25, realizaron un estudio con el
propósito de determinar los efectos del licopeno sobre
la respuesta inflamatoria de células epiteliales de las
vías respiratorias infectadas por rinovirus o expuestas a
lipopolisacárido. Las células epiteliales de vías respiratorias se incubaron durante 24 h con licopeno, posteriormente se infectaron por rinovirus o exposición a
lipopolisacárido por 48 h. Los resultados obtenidos
pusieron de manifiesto que el licopeno reducía un 24%
la liberación de IL-6 y un 34% la de la proteína 10 inducible por interferón (IP-10) tras la infección por rinovirus, e inducía además una reducción en la replicación
del rinovirus. También se encontró disminución en la
10
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liberación de IL-6 e IP-10 después de la exposición a
lipopolisacáridos.
Estudios realizados en animales
Gouranton et al.26 observaron, utilizando explantes
de tejido adiposo de ratones alimentados con una dieta
rica en grasa, la capacidad del licopeno para prevenir la
inflamación en el tejido adiposo a una concentración
fisiológica.
Una demostración importante del efecto ateroprotector del licopeno fue encontrada por Lorenz et al.27, al
utilizar una suplementación de 5 mg/kg de peso de licopeno durante 4 semanas en un grupo de conejos. El
licopeno disminuyó significativamente el colesterol
total y colesterol-LDL en el suero en los conejos del
grupo experimental en comparación con los del grupo
control, al igual que las cantidades de esteres de colesterol en la aorta.
Cuando se evalúan los efectos de una dieta antiinflamatoria compuesta por pescado, resveratrol, licopeno,
catequina, alfa-tocoferol y vitamina C y placebo
durante 16 semanas en modelos de inflamación y de
aterosclerosis utilizando ratones transgénicos, los
resultados demuestran que la dieta protege contra la
enfermedad aterosclerótica como resultado de la
acción sinérgica de los compuestos bioactivos presentes en la fórmula28.
El licopeno también tiene efectos contra varios tipos
de cáncer como mama, cérvix, ovario, pulmón, tracto
intestinal, cavidad oral y próstata. Así, Konijeti et al.29,
realizaron un estudio con ratones en el que compararon
el efecto de pasta de tomate, perlas de licopeno y una
dieta control y encontraron que los ratones alimentados
con perlas de licopeno puro presentaron menor incidencia de cáncer de próstata y menor daño oxidativo al
ADN que las del grupo control. Los animales alimentados con pasta de tomate no presentaron diferencia significativa respecto grupo control en cuanto a la incidencia de cáncer pero si un menor daño oxidativo.
Zhu et al.30 realizaron un estudio con el objetivo de
investigar si el licopeno podría reducir el estrés oxidativo
en ratas con diabetes inducida por estreptozotocina y atenuar la disfunción endotelial. Durante 30 días se les
administró a las ratas por vía oral diferentes dosis de licopeno (10, 30 y 60 mg/kg/día). Los resultados obtenidos
mostraron que el tratamiento crónico con licopeno puede
atenuar la disfunción endotelial al reducir el estrés oxidativo, causando una reducción dosis-dependiente de la
glucosa sérica y los niveles de LDL-ox, un aumento de la
actividad de SOD aórtica, y una disminución de los niveles de malondialdehido (MDA) y la actividad de la óxido
nítrico sintetasa inducible (iNOS) en la aorta.
Con el propósito de investigar el efecto protector del
licopeno sobre los síntomas de la enfermedad de Huntington inducida en ratas por la administración de ácido
3-nitropropiónico (3-NP), Kumar et al.31 les administraron durante 14 días 2, 5 y 10 mg/kg de licopeno por
Reyna María Cruz Bojórquez y cols.
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vía oral una vez al día y una hora después 10 mg/kg ip
de 3-NP. A los 15 días se midieron los niveles de
MDA, las actividades SOD, CAT y la concentración de
nitritos y complejos enzimáticos mitocondriales en el
cuerpo estriado, la corteza y el hipocampo del cerebro
de las ratas, encontrándose que el tratamiento con licopeno atenuó significativamente el deterioro del comportamiento locomotor y las alteraciones bioquímicas
y celulares inducidas por el 3-NP.
Estudios de intervención en humanos
Los estudios en humanos presentan gran variabilidad,
por un lado se encuentran aquellos que se han realizado
en población sana y por lo tanto pretenden identificar los
efectos preventivos del licopeno; por otro lado, se
encuentran los que han sido realizados con sujetos que
presentan patologías principalmente aterosclerosis, diabetes mellitus e hipertensión. La duración de las intervenciones, el tipo de población (sólo hombres, sólo
mujeres o ambos), las dosis utilizadas y las diferentes
mezclas y alimentos utilizados hace difícil la comparación entre los resultados de los diferentes estudios y
entre éstos y los realizados in vitro. De hecho, es necesario acercar los modelos de los estudios in vitro a las condiciones fisiológicas en humanos para poder entender
con mayor claridad los efectos de este carotenoide32.
En un estudio realizado por Burton et al.33, cuyo objetivo fue evaluar los efectos del consumo de tomate procesado en una comida rica en grasas sobre los marcadores
postprandiales oxidativos y de inflamación en hombres y
mujeres con peso saludable, se concluyó que 94 g de
pasta de tomate lograba atenuar de manera significativa
la oxidación postprandial de las LDL en los participantes
del grupo experimental en comparación con el grupo
control, posiblemente debido a la reducción de IL-6 y
TNF-α. Considerando que muchas horas del día el
cuerpo humano se encuentra en estado postprandial con
LDL oxidadas circulantes, la susceptibilidad de activación de daño celular es elevada, provocando la iniciación
y progresión de la aterosclerosis, por lo que la inclusión
de fuentes de licopeno en la dieta podría tener un impacto
significativo en la disminución del riesgo.
McEneny et al.34 estudiaron los efectos del licopeno
sobre la inflamación sistémica y asociada a HDL en 42
sujetos de mediana edad con sobrepeso moderado, los
cuales fueron asignados al azar durante 12 semanas a uno
de los tres grupos de intervención: dieta control (< 10 mg
de licopeno/semana), dieta rica en licopeno (224-350 mg
de licopeno/semana) y suplemento de licopeno (70
mg/semana). Se observó que el aumento en la ingesta de
licopeno (grupos con dieta rica en licopeno y suplemento) produce incrementos de sus niveles sistémicos y
asociados a HDL en el suero, así como un aumento en la
actividad de la paraoxonasa-1 (PON-1) y la lecitil colesterol acil transferasa (LCAT), y una disminución de los
niveles de amiloide A sérico (SAA) y de proteína de
transferencia de esteres de colesterol (CETP).
Propiedades funcionales y beneficios
para la salud del licopeno
Kim et al.35 realizaron un estudio con mujeres coreanas cuyo objetivo fue conocer la asociación entre la concentración de licopeno en suero con y la rigidez arterial,
estimada mediante la velocidad de onda pulsátil braquial-tobillo (baPWV) y encontraron una relación
inversa independiente entre la concentración de licopeno y baPWV. Este efecto del licopeno sobre la rigidez
arterial parece estar asociado a la reducción de la oxidación de las LDL20. En un estudio similar realizado en
hombres coreanos Yeo et al.36 confirmaron que los niveles elevados de licopeno en suero no solo se asociaban a
la baPWV sino también a una reducción en el número de
factores de riesgo para el síndrome metabólico.
Estudios in vitro e in vivo demuestran que el licopeno del tomate se asocia también con un efecto protector sobre el hueso. Mackinnon et al.37, realizaron un
estudio aleatorio controlado de intervención cuyo objetivo fue determinar si el licopeno disminuye los marcadores de recambio y con ello el riesgo de osteoporosis
en mujeres post-menopáusicas. Participaron 60 mujeres post-menopáusicas entre 50-60 años las cuales fueron suplementadas dos veces al día durante cuatro
meses de la siguiente manera: el grupo 1 con jugo de
tomate regular (30 mg de licopeno), el grupo 2 con jugo
de tomate rico en licopeno (70 mg de licopeno), el
grupo 3 con cápsulas de licopeno (30 mg de licopeno) y
el grupo 4 con cápsulas de placebo (0 mg de licopeno).
Se midió la oxidación de los lípidos, las proteínas y el
marcador de resorción ósea N-telopéptido de colágeno
tipo I (NTx), el contenido de carotenoides y la capacidad antioxidante total (TAC). Los resultados demuestran que en comparación con el placebo, el licopeno
incrementó su concentración en suero al igual que la
TAC, encontrándose una disminución significativa de
la oxidación de los lípidos, las proteínas y el NTx.
En un estudio prospectivo, aleatorizado y ciego para
determinar si el licopeno podría ser utilizado como una
estrategia conservadora en el tratamiento de la fibrosis
de la submucosa oral (OSF), se administraron 16 mg de
licopeno sólo o con inyección intralesional de esteroides
al grupo experimental. Se comprobó que el licopeno
solo o combinado con esteroides era eficaz en la mejora
de la apertura de la boca y en la reducción de los síntomas de sensación de ardor, sin presentar efectos secundarios, a través de la inhibición de los fibroblastos anormales, la regulación de la resistencia de los linfocitos al
estrés y la supresión de la respuesta inflamatoria12.
Existe evidencia de que el consumo de licopeno disminuye el riesgo de cáncer de próstata, Magbanua et
al.38 examinaron los efectos del licopeno y del aceite de
pescado en un estudio clínico aleatorizado doble ciego
en el que ochenta y cuatro hombres con cáncer de próstata de bajo riesgo se asignaron al azar a una intervención con duración de tres meses; 29 recibieron licopeno, 27 aceite de pescado y 28 placebo. No se
encontraron diferencias significativas en genes individuales entre los tres grupos, pero los análisis exploratorios pusieron de manifiesto vías de señalización in vivo
que podrían estar moduladas por el licopeno, tales
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11
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como el estrés oxidativo mediado por el factor nuclear
eritroide 2 (Nrf2).
Otro estudio doble ciego aleatorizado se realizó en
afroamericanos con el objetivo de evaluar el efecto de
los suplementos de licopeno en pacientes con hiperplasia benigna de próstata o cáncer de próstata. Cuarenta y
siete sujetos consumieron 30 mg de licopeno al día
(oleorresina de tomate) o placebo durante 21 días antes
de la biopsia de próstata. Se produjo un incremento significativo de la concentración de licopeno en suero en
comparación con el grupo placebo. En los pacientes
diagnosticados con cáncer y los que presentaron hiperplasia prostática benigna (BPH), las concentraciones
plasmáticas de licopeno también se incrementaron significativamente en el grupo experimental en comparación con el placebo, no detectandose modificaciones
significativas en el biomarcador de daño oxidativo al
ADN 8-oxo-7,8-dihidro-2’-desoxiguanosina (8-oxodG) en el tejido prostático ni en los niveles plasmáticos
de MDA como indicador de estrés oxidativo sistémico39.
Una limitación importante a considerar es que los
datos obtenidos en animales son en muchas ocasiones
más positivos y concluyentes que los encontrados en
los estudios con humanos, lo que puede atribuirse a
diferencias en los mecanismos de absorción de los diferentes tipos de carotenoides y su metabolismo en los
seres humanos en relación con los animales. En los
estudios en animales se utilizan generalmente animales
consanguíneos lo que reduce la variabilidad genética y
ofrece resultados más claros. En los estudios con
humanos los efectos del licopeno pueden ser diferentes
de una persona a otra debido a múltiples factores como
el contenido de grasas de la dieta, el uso de probióticos,
las diferencias genéticas en el metabolismo, o la sinergia que se produce entre unos componentes y otros que
potencializa la capacidad antioxidante que no se
encuentra con un solo componentes, entre otros32,40,41.
Ingesta de licopeno a través de la dieta
El consumo de una dieta rica en frutas y verduras se
asocia con una menor morbi-mortalidad y una mayor
longevidad. La Organización Mundial de la Salud
(OMS) a través de la “Estrategia Mundial sobre Régimen Alimentario, Actividad Física y Salud. Fomento
del Consumo Mundial de Frutas y Verduras”, recomienda que para prevenir las enfermedades crónicas y
mantenerse sano es necesario el consumo de ≥ 400 g de
frutas y verduras al día (excluyendo patatas y otros
tubérculos ricos en almidón)42. Sin embargo, la información existente evidencia que la mayor parte de la población no cumple con esas recomendaciones debido a
múltiples factores relacionados con el ámbito económico, social, cultural y personal, aunado a la disponibilidad y la accesibilidad.
Más de la mitad de los países europeos tienen un
consumo inferior al recomendado y un tercio de esos
12
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países presentan un consumo medio menor a 300 g43.
Datos de la Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria (EFSA) revelan que el consumo promedio de verduras (incluyendo legumbres y nueces) y frutas en Europa
es de 386 g por día, siendo el sur donde se consumen
más verduras que en el norte, y en el centro y el este
mayor consumo de frutas. Polonia, Alemania, Italia,
Austria Hungría y Bélgica son los países que cumplen
con las recomendaciones de la OMS respecto al consumo de frutas y verduras43.
En América sólo Chile, México y Brasil tienen una
oferta de frutas y verduras en sus mercados igual o
mayor a los 146 kg/persona/año, mientras que los
demás países fluctúan entre 80 y 138 kg44. Este fenómeno del bajo consumo de frutas y verduras es una
consecuencia de la modernización de los patrones de
alimentación influenciados por la rápida urbanización
y la innovación tecnológica en la producción, procesamiento y comercialización de los alimentos, con la
consecuente disminución también en el consumo de
cereales, legumbres y tubérculos y el incremento en el
consumo de alimentos altos en energía y grasas y de
bajo valor nutricional45.
En un estudio realizado en Australia se relacionó el
contenido de carotenoides en el suero con la frecuencia
diaria de consumo de frutas y verduras, considerando
además los “snacks” y los zumos. Solamente un 7,6%
de los participantes informaron de una ingesta diaria de
frutas y verduras suficiente (4 porciones de fruta y 2 de
verdura). Los resultados mostraron que los carotenoides del plasma tuvieron asociación positiva con la frecuencia de consumo de frutas y verduras; a excepción
del licopeno, debido a que el mismo está asociado más
a la ingesta de productos procesados del tomate (puré,
pasta, jugo) que al consumo del tomate crudo46. El contenido de licopeno es mayor en los primeros (salsa de
tomate, entre 9,9-13,4 mg/100 g) que en los alimentos
frescos (tomate, entre 0,88-7,74 mg/100 g de peso
húmedo)47. De hecho, en Estados Unidos, más del 80%
de la ingesta de licopeno proviene de los productos procesados del tomate como el jugo, la salsa kétchup y las
salsas para espagueti y para pizza48.
La ingesta de licopeno es muy variada aun cuando su
principal fuente alimentaria, el tomate y sus subproductos son de consumo cotidiano en toda la gastronomía
mundial. Italia es uno de los países que presenta mayor
consumo, con una media de 7,4 mg/día, seguida de Estados Unidos con 6,5 mg/día, Francia y Países Bajos con
4,9 mg/día, Australia 3,8 mg/día, España 1,6 mg/día y
Reino Unido con 1,1 mg/día40. En otros estudios se han
publicado valores bastante más elevados, así en Canadá,
tomando como base resultados de encuestas de frecuencia de consumo de alimentos, se encontró que la cantidad promedio de licopeno ingerido era de 25 mg/día de
los cuales el 50% provenía del consumo de tomates crudos. Considerando la baja biodisponibilidad del licopeno en los tomates frescos, las recomendaciones para
incrementar su ingesta se enfocaron al consumo de más
productos procesados derivados del tomate49.
Reyna María Cruz Bojórquez y cols.
02. PROPIEDADES FUNCIONALES_01. Interacción 08/01/13 12:37 Página 13
Torresani48, realizó un estudio en el que midió la
ingesta de licopeno en mujeres pre- y post menopáusicas utilizando una encuesta semanal de consumo en
número de porciones y mg/día. Dividió los alimentos
en dos categorías: los que son fuente de licopeno
(tomate y sus derivados como el jugo, la salsa kétchup,
el puré) y los demás alimentos que contienen licopeno,
la sandía, la calabaza, la zanahoria, el pomelo rosa,
entre otros. Estandarizó las porciones por modelos
visuales de alimentos y la composición química del
licopeno se obtuvo de la base de datos del Departamento de Agricultura de los Estados Unidos (USDA).
Los resultados mostraron una relación inversa entre el
consumo de alimentos ricos en licopeno y la presencia
de riesgo cardiovascular (RCV). Además, dentro de los
resultados se encontró un consumo promedio de licopeno entre 5 y 7 mg/día, provenientes principalmente
de productos procesados del tomate.
Existe gran controversia en cuanto a la cantidad de
licopeno necesaria para beneficiarse de sus propiedades
funcionales ya que los diferentes estudios presentan grandes diferencias en sus resultados, lo que dificulta la comparación, la generalización y el establecimiento de recomendaciones para asegurar su consumo. Esta falta de
concordancia entre los resultados de estudios epidemiológicos, in vitro e in vivo, así como su falta de actividad provitamina A, pueden ser aspectos por los que
el licopeno no sea considerado como un nutriente
“esencial” y por lo tanto no se establezca la ingesta diaria recomendada (IDR) de manera oficial por los comités de expertos y los organismos internacionales40. Sin
embargo,algunos autores han coincidido en que el consumo de 7 a 10 porciones de alimentos fuente (30-60
mg/día) a la semana son adecuados50,51, otros autores
como Rao y Agarwal52 sugieren 35 mg/día, mientras
que algunos aseguran que entre 5 y 10 mg/día es una
cantidad suficiente53. El Panel de la Autoridad Europea
de Sanidad Alimentaria (EFSA) determinó una ingesta
diaria admisible (IDA) de 0,5 mg/kg/día incluyendo las
fuentes naturales y colorantes de licopeno54.
Curiosamente un estudio realizado sólo con hombres
demostró que al parecer la cantidad absoluta de licopeno
absorbida no parece variar mucho con la dosis. Diwadkar-Navsariwala et al.55 sometieron a un grupo de voluntarios a diferentes dosis de jugo de tomate (entre 10 a 120
mg de licopeno) con un porcentaje constante de grasa
para facilitar su absorción. La gama de licopeno absorbida, independiente de la dosis, fue de entre 1,8 mg y
14,3 mg, con un promedio de 4,7 mg. La cantidad de
licopeno absorbida por los hombres que consumieron
120 mg de licopeno no era significativamente diferente
de la absorbida por los que consumieron 10 mg de licopeno. La conclusión del estudio fue que las diferencias
individuales tienen mayor impacto que la dosis en la
cantidad de licopeno absorbida.
El licopeno ha sido estudiado desde hace varias
décadas, con más de 2.000 artículos científicos y otras
4.000 publicaciones escritas sobre el tema. Sin
embargo, hasta la fecha existe dificultad para medir su
Propiedades funcionales y beneficios
para la salud del licopeno
consumo debido a las diferentes maneras de obtener la
información (registros de alimentos, cuestionarios, el
gasto familiar, media de suministro de alimentos,
encuestas nacionales)50,56. Esta diversidad impide hacer
comparaciones de nivel nacional e internacional y establecer políticas y estrategias que aseguren su consumo
como una medida preventiva y terapéutica no farmacológica para diferentes tipos de enfermedades56.
Recomendaciones para el consumo de licopeno
Las evidencias existentes acerca de los efectos funcionales del licopeno en la salud humana lo han convertido en un foco de atención importante para los
investigadores de diferentes áreas57, pero el impacto en
la población sigue siendo escaso, mientras que las
enfermedades crónicas y su repercusión en todo el
mundo continúan creciendo.
La industria alimentaria por su parte, está tratando de
mejorar los métodos de procesamiento del tomate y
asegurándose de identificar qué componentes exactamente se ven afectados, en qué condiciones y en qué
pasos del procesamiento, los cuales dependen también
de otros factores tales como el origen de los frutos, la
variedad, el estado de maduración, presencia de luz y
las técnicas a utilizar. Todos estos aspectos han dado
origen a innovaciones en la industria para prolongar la
vida útil de los alimentos frescos, fabricar productos
disponibles fuera de temporada (tomates en conserva),
producir productos adecuados para consumo doméstico (salsa de tomate) o convertirlos en nuevos productos con sabor alternativo, nueva textura y mejores
características nutricionales. Se ha demostrado que el
licopeno con el proceso industrial (calor) intensifica su
potencial antioxidante en comparación con el tomate
no procesado (crudo), en el cual se recomienda para su
mejor aprovechamiento cocinarlo preferentemente con
aceite de oliva o si se va a utilizar en ensalada combinarlo con un aderezo que contenga grasa (aceite de
oliva) y conservando la piel y las semillas13.
Un aspecto importante que no se ha considerado en los
estudios es conocer lo que sucede con los productos elaborados industrialmente en casa después de la compra ya
que la mayoría son cocinados o calentados antes de consumirlos; es necesario conocer los cambios bioquímicos
que ocurren durante estos tratamientos térmicos secundarios que pueden deshacer todo el buen trabajo de procesado y este en un tema que requiere ser investigado13.
Tanto para los organismos internacionales como para
los gobiernos nacionales, el incremento del consumo de
frutas y verduras en la población en general es una prioridad que ha dado lugar a varias iniciativas que se han
iniciado principalmente en la población infantil en países como España, Reino Unido, Italia, Bélgica o Alemania, entre otros58,59. Estos programas han logrado avances, pero no han sido los esperados, porque el cambio de
comportamiento individual es difícil de conseguir sin
abordar el contexto en el que las personas viven, trabajan
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13
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y toman decisiones. Por eso se ha postulado que este tipo
de intervenciones deben contemplar diferentes entornos,
por ejemplo en el hogar. La disponibilidad y el gusto
fueron los factores que correlacionaron con el consumo
de frutas y verduras en un estudio realizado con niños y
adolescentes de Estados Unidos60. La disponibilidad
estuvo mediada por el apoyo social de los padres para
alimentarse saludablemente en casa y la frecuencia de
realizar comidas en familia. Y en cuanto al gusto, aun
cuando las preferencias de sabor para frutas y verduras
son bajas en estos grupos de la población, si estaban disponibles en el hogar, la ingesta se incrementaba. Es
decir, los resultados sugieren que si las frutas y las verduras se encuentran disponibles en el hogar es probable
que la ingesta se incremente y con ello la alimentación
saludable. En este estudio se encontró un resultado similar relacionado con el consumo de refrescos azucarados.
Considerando este aspecto, constituye una oportunidad
para los padres adoptar el consumo de alimentos ricos en
licopeno como estrategia de prevención de enfermedades crónicas, sobre todo si el factor herencia está presente en la familia60. Así la inclusión de 3 a 5 porciones
de verduras y 2 a 4 porciones de fruta al día sería una
buena sugerencia4; freír en aceite de oliva la salsa de
tomate antes de hacer las preparaciones podrían ser
estrategias para mejorar la biodisponibilidad del licopeno61; consumir el tomate completo (con piel y semillas) tanto en ensalada como en salsas y puré permitiría
aprovechar el licopeno al máximo13,62; por otra parte, se
debería evitar consumir alimentos con licopeno junto
con yogurt que contenga probióticos para evitar interacciones que modifiquen su absorción63.
Otras oportunidades para promover el consumo de
licopeno son las guarderías, la escuela y el lugar de trabajo, en los que ya se están realizando acciones promotoras para el consumo de alimentos saludables, entre
ellos las frutas y las verduras60.
Los cambios en la dieta y los patrones de estilo de
vida se han considerado en los últimos años como elementos importantes para la promoción de salud en el
mundo y los alimentos funcionales como una oportunidad para mantener o recuperar la salud. El reconocimiento de la relevancia del papel del licopeno en la
salud humana requiere del trabajo de los profesionales
de la nutrición y la salud para incrementar a través de la
educación alimentaria su consumo y proponer a través
de los resultados de investigaciones científicas sus
niveles de ingesta diaria.
4.
5.
6.
7.
8.
9.
10.
11.
12.
13.
14.
15.
16.
17.
18.
19.
20.
21.
22.
Referencias
1. Lorenzo O, Blanco-Colio L, Martín-Ventura J, Sánchez-Galán
E, Ares-Carrasco S, Zubiri I, Egido J, Tuñón J. Nuevos mediadores implicados en la génesis de la aterosclerosis. Clin Invest
Ateroscl 2009; 21: 25-33.
2. McKenney J. Making informed choices: assesing efficacy and
cost-benefit of therapeutic options for the management of
mixed dyslipidemia. J Manag Care Pharm 2009; 15: 8-13.
3. Liu Y, Zhang P, Wang W, Wang H, Zhang L, Wu W, Guo X.
The characteristics of dyslipidemia patients with different dura-
14
Nutr Hosp. 2013;28(1):6-15
23.
24.
tions in Beijing: a cross-sectional study. Lipids Health Dis
2010; 9: 115.
Galhardo R, Ferraz Da Silva E. Tomatoes and tomato products as
dietary sources of antoixidants. Food Rev Int 2009; 25: 313-325.
Mayor R. Estrés oxidativo y sistema de defensa antioxidante.
Rev Inst Med Trop 2010; 5: 23-29.
González-Gallego J, García-Mediavilla MV, Sánchez-Campos
S, Tuñón MJ. Fruit polyphenols, immunity and inflammmation. Br J Nutr 2010; 104: S15-27.
Crespo I, García-Mediavilla MV, Almar M, González P, Tuñón
MJ, Sánchez-Campos S, González-Gallego J. Differential
effects of dietary flavonoids on reactive oxygen and nitrogen
species generation and changes in antioxidant enzyme expression induced by proinflammatory cytokines in Chang Liver
cells. Food Chem Toxicol 2008; 46: 1555-1569.
Shardell M, Alley D, Hicks G, El-Kamary S, Miller R, Semba
R, Ferucci R. Low serum carotenoid concentrations and
carotenoid interactions predict mortality in US adults: the Third
National Health and Nutrition Examination Survery (NHANES
III). Nutr Res 2011; 31: 178-189.
Koh E, Charoenprasert S, Mitchell A. Effects of industrial
tomato paste processing on ascorbic acid, flavonoids and
carotenoids and their stability over one-year storage. J Sci Food
Agric 2012; 92: 23-28.
Vitale A, Bernatene E, Pomilio A. Carotenoides en quimioprevención: licopeno. Acta Bioquim Clin Latinoam 2010; 44; 195-238.
Waliszewski K, Blasco G. Propiedades nutracéuticas del licopeno. Salud Pública Mex 2010; 52: 254-265.
Lu R, Dan H, Wu R, Meng W, Liu N, Jin X, Zhou M, X, Zhou
G, Chen Q. Lycopene features and potential significance in the
oral cancer and precancerous lesions. J Oral Pathol Med 2011;
40: 361-368.
Perdomo F, Cabrera Fránquiz F, Cabrera J, Serra-Manjem.
Influence of cooking procedure on the bioavailability of
lycopene in tomatoes. Nutr Hosp 2012; 27: 1542-1546.
Shukla S, Gupta S, Ojha S, Sharma S. Cardiovascular friendly
natural products: a promising approach in the management of
CVD. Natural Product Res 2010; 24: 873-898.
Kun, Y. Lule, U. Xiao-Lin, D. Lycopene: its properties and
relationship to human health. Food Rev Int 2007; 22: 309-333.
Veneroso C, Tuñón MJ, González-Gallego J, Collado PS.
Melatonin reduces the cardiac inflammatory injury induced by
acute exercise. J Pineal Res 2009; 47: 184-191.
Dionisio N, Garcia-Mediavilla MV, Sanchez-Campos S,
Majano P, Benedicto I, Rosado JA, Salido GM, Gonzalez-Gallego
J. Hepatitis C virus NS5A and core proteins induce oxidative
stress-mediated calcium signalling alterations in hepatocytes. J.
Hepatol 2009; 50: 872-882.
Pastor A, Collado PS, Almar M, González-Gallego J. Microsomal function in biliary obstructed rats: Effects of S-adenosylmethionine J Hepatol 1996; 24: 353-359.
Almar M, Cuevas JM, García-López D, García-González C,
Alvear-Ordenes I, De Paz JA, González-Gallego J. Changes in
oxidative stress markers and NF-kappsB activation induced by
sprint exercise. Free Rad Res 2005; 39: 431-440.
Van Breemen RB, Pajkovic N, Multitargeted theraphy of
cáncer by lycopene. Cancer Lett 2008; 269: 339-351.
Mills L, Wilson H, Thies F. Lycopene inhibits lymphocyte proliferation through mechanisms dependent on early cell activation. Mol Nutr Food Res 2012; 56: 1034-1042.
Pennathur S, Maitra D, Byun J, Sliskovic I, Abdulhamid I, Saed
G, Diamond M, Abu-Soud H. Potent antioxidative activity of
lycopene: a potential role in scavenging hypoclorous acid. Free
Rad Biol Med 2010; 49: 205-213.
Di Tomo P, Canalli R, Ciavardelli D, Di Silvestre S, De Marco
A, Giardinelli A, Pipino C, Di Pietro N, Virgili F, Pandolfi A. βCaroteno and lycopene affect endothelial response to TNF-α
reducing nitro-oxidative stress and interaction with monocytes.
Mol Nutr Food Res 2012; 56: 217-227.
Simone R, Russo M, Catalano A, Monego G, Froehlich K,
Boehm V, Palozza P. Lycopene inhibits NF-κB-mediated IL-8
expression and changes redox and PPAR signalling in cigarette
smoke-stimulated macrophages. PLoS One 2011; 6: e19652.
Reyna María Cruz Bojórquez y cols.
02. PROPIEDADES FUNCIONALES_01. Interacción 08/01/13 12:38 Página 15
25. Saedisomeolia A, Wood L, Garg M, Gibson P, Wark P.
Lycopene enrichment of cultured airway epithelial cells
decreases the inflammation induced by rhinovirus infection and
lipopolysaccharide. J Nutr Biochem 2009; 20: 577-585.
26. Gouranton E, Thabuis C, Riollet C, Malezet-Desmoulins C, El
Yazidi C, Amiot MJ, Borel P, Landrier JF. Lycopene inhibits
proinflammatory cytokine and chemokine expression in adipose tissue. J Nutr Biochem 2011; 22: 642-648.
27. Lorenz M, Fechner M, Kalkowsky J, Fröhlich K, Trautmann A,
Böhm V, Liebisch G, Lehneis S, Schmitz G, Ludwig A, Baumann G, Stangl K, Stangl V. Effect of lycopene on the initial
state of atherosclerosis in New Zealand White (NZW) rabbits.
PLoS One 2012; 7: e30808.
28. Verschuren L, Wielinga P, van Duyvenvoorde W, Tijani S,
Toet K, van Ommen B, Kooistra T, Kleemann R. A dietary
mixture containing fish oil, resveratrol, lycopene, catechins,
and vitamins E and C reduces atherosclerosis in transgenic
mice. J Nutr 2011; 141: 863-869.
29. Konijeti R, Henning S, Moro A, Sheikh A, Elashoff D, Shapiro
A, Said, J, Heber D, Cohen P, Aronson W. Chemoprevention of
prostate cancer with lycopene in the tramp model. Prostate
2011; 70: 1547-1554.
30. Zhu J, Wang CG, Xu YG. Lycopene attenuates endothelial dysfunction in streptozotocin-induced diabetic rats by reducing
oxidative stress. Pharm Biol 2011; 49: 1144-1149.
31. Kumar P, Kalonia H, Kumar A. Lycopene modulates nitric
oxide pathways against 3-nitropropionic acid-induced neurotoxicity. Life Sci 2009; 85: 711-718.
32. Böhm V. Lycopene and heart health. Mol Nutr Food Res 2012;
56:296-303. doi: 10.1002/mnfr.769
33. Burton B, Talbot J, Park E, Krishnankutti S, Eridisinghe I.
Protective activity of prosessed tomato products on postprandial oxidation and inflammation: a clinical trial in healthy
weight men and women. Mol Nutr Food Res 2012; 56: 622631.
34. McEneny J, Wade L, Young I.S, Masson L, Duthie G, McGinty
A, McMaster C, Thies F. Lycopene intervention reduces
inflammation and improves HDL functionality in moderately
overweight middle-aged individuals. J Nutr Biochem 2012.
doi:10.1016/j.jnutbio.2012.03.015
35. Kim O, Yoe H, Kim H, Park J, Kim J, Lee S, Lee J, Lee K, Jang
Y, Lee J. Independent inverse relationship between serum
lycopene concentration and arterial stiffness. Atherosclerosis
2010; 208: 581-586.
36. Yeo H, Kim O, Lim H, Kim J, Lee J. Association of serum
lycopene and brachial-ankle pulse wave velocity with metabolic syndrome. Metab Clin Exp 2010; 60: 537-543.
37. Mackinnon ES, Rao AV, Josse RG, Rao LG. Supplementation
with the antioxidant lycopene significantly decreases oxidative
stress parameters and the bone resorption marker N-telopeptide
of tipe I collagen in postmenopausal women. Osteoporos Int
2011; 22: 1091-1101.
38. Magbanua M, Roy R, Sosa E, Weinberg V, Federman S, Mattie
M, Hughes-Fulford M, Simko J, Shinohara K, Haqq C, Carroll
P, Chan J. Gene expression and biological pathways in tissue of
men with prostate cancer in a randomized clinical trial and
lycopene and fish oil supplementation. PLoS One 2011; 6:
e24004.
39. van Breemen R, Sharifi R, Viana M, Pajkovic N, Zhu D, Yuan
L, Yang Y, Bowen P, Stacewicz-Sapuntzakis M. Antioxidant
effects of lycopene in african american men with prostate cancer or benign prostate hyperplasia: a randomized controlled
trial. Cancer Prev Res 2011; 4: 711-718.
40. Story E, Kopec R, Schwartz S, Harris G. An update on the
health effects of tomato lycopene. Annu Rev Food Sci Technol
2010; 1: 189-210.
41. Yeon J, Kim H, Sung M. Diets rich in fruits and vegetables suppress blood biomarkers of metabolic stress in overweigth
women. Prevent Med 2012; 54: S109-S115.
42. Organización Mundial de la Salud (OMS). Estrategia mundial
sobre régimen alimentario, actividad física y salud. Fomento
del consumo mundial de frutas y verduras (2004). Disponible
en: http://who.int/dietfisicalactivity/fruit/en [acceso 13/7/12].
Propiedades funcionales y beneficios
para la salud del licopeno
43. Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria EFSA (2010).
EU Menu. Disponible en: http://www.efsa.europa.eu/en/datex/
datexeumenu.htm [acceso 15/3/12].
44. Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la
Agricultura (FAO) Statistical Database, Food Balance Sheets.
Disponible en: http://faostat.fao.org/faostat/form?collection=
FBSDomain=FBSservlet=1hasbulk=version=extlanguage= EN
[acceso 21/6/12].
45. Jacoby E, Keller I. La promoción del consumo de frutas y verduras en América Latina: buena oportunidad de acción intersectorial por una alimentación saludable. Rev Chil Nutr 2006;
33: 226-231.
46. Hodge A, Cunningham J, Maple-Brown L, Dunbar T, O’Dea K.
Plasma carotenoids are associated with socioeconomic status in
an urban Indigenous population: an observational study. BMC
Public Health 2011; 11: 76.
47. Ordóñez A, Balanza M, Martín F, Flores C. Estabilidad del
carotenoide licopeno en tomates en conserva. Inform Tecnol
2009; 20: 31-37.
48. Torresani M. Asociación entre riesgo cardiovascular y consumo de licopeno en mujeres pre y post menopáusicas. Arch
Latinoam Nutr 2009; 59: 120-17.
49. Rao AV, Waseem Z, Agarwal S. Lycopene contents of tomatoes and tomato products and their contribution to dietary
lycopene. Food Res Intl 1998; 31: 737-741.
50. Rao A, Amanat A. Biologically active phytochemicals in
human health: Lycopene. Int J Food Prop 2007; 10: 279-288.
51. Sesso H, Liu S, Gaziano J, Buring J. Dietary lycopene, tomatobased food products and cardiovascular disease in women.
J Nutr 2003; 133: 2336-2341.
52. Rao A y Agarwal S. Role of oxidant lycopene in cancer and
heart disease. J Am Coll Nutr 2000; 19: 563-569.
53. Rao A, Shen H. Effect of low dose lycopene intake on lycopene
bioavaliability and oxidative stress. Nutr Res 2002; 22: 1125-1131.
54. European Food Information Council (EUFIC) Consumo de frutas y verduras en Europa. Disponible en http:// www.eufic.
org/article/es/expid/Consumo-frutas-verduras-Europa [acceso
3/8/12].
55. Diwadkar-Navsariwala V, Novotny J, Gustin D, Sosman J, Rodvold K, Crowell J, Stacewics-Sapuntzakis M, Bowen P. A physiological pharmacokinetic model describing the disposition of
lycopene in healthy men. J Lipid Res 2003; 44: 1927-1939.
56. Ramos Gordillo M, Cabrera Fránquiz F, Pérez Lorenzo Y,
Cabrera Oliva J, Yedra M, Sánchez Villegas A. Validation of a
questionnaire of lycopene frequency intake. Nutr Hosp 2012;
27: 1320-1327.
57. Valero MA, Vidal A, Burgos R, Calvo FL, Martínez C, Luengo
LM, y Cuerda C. Meta-analysis on the role of lycopene in type 2
Diabetes Mellitus. Nutr Hosp 2011; 26: 1236-1241.
58. Organización Mundial de Salud (2008). WHO European action
plan for food and nutrition 2007-2012. OMS Copenhague,
Dinamarca. Disponible en: http: www.euro.who.int/_data/
assets/pdf_file/0017/74402/E91153.pdf [acceso 21/6/12].
59. Scientific Opinion of the Panel of Food Additives, Flavourings,
Pro essing Aids and Materials in Contact with Food. Use of
lycopene as a food colour. The EFSA Journal 2008; 674: 1-66.
Disponible en: http://www.gencat.cat/salut/acsa/html/es/dir
3164/doc17035.html [acceso 21/6/12].
60. Story M, Kaphingst K, Robinson-O’Brien R, Glanz K. Creating
healthy food eating environments: policy and environmental
approaches. Annu Rev Public Health 2008; 29: 253-272.
61. Brow M, Ferruzzi M, Nguyen M, Cooper D, Eldridge A,
Schwartz S, White, W. Carotenoid bioavailability is higher
from salads ingested with full-fat than with fat-reduced salad
dressing as measured with electrochemical detection. Am J Clin
Nutr 2004; 80: 396-403.
62. Burri B, Nguyen T, Neidlinger T. Absorption estimates
improve the validity of the relationship between dietary and
serum lycopene. Nutrition 2010; 26: 82-89.
63. Fabian E, Elmadfa I. The effect of daily consumption of probiotic and conventional yoghurt on oxidant and anti-oxidant parameters in plasma of young healthy women. Int J Vitam Nutr Res
2007; 77: 79-88.
Nutr Hosp. 2013;28(1):6-15
15