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“La inspiración es trabajar todos los días”
(Baudelaire)
1136-4815/02/31-38
ALIMENTACION, NUTRICION Y SALUD
Copyright © 2002 INSTITUTO DANONE
ALIM. NUTRI. SALUD
Vol. 9, N.º 2, pp. 31-38, 2002
Flavonoides en alimentos vegetales: estructura y
actividad antioxidante
J. C. Rivas Gonzalo, M. García Alonso
NUTRICIÓN Y BROMATOLOGÍA. FACULTAD DE FARMACIA. UNIVERSIDAD DE SALAMANCA
RESUMEN
L
ABSTRACT
F
os flavonoides poseen una elevada afinidad de
unión con proteínas y con otras macromoléculas biológicas
(hormonas, ácidos nucleicos) y con iones divalentes de metales, así como una alta capacidad para catalizar el transporte de electrones y captar radicales libres. Estas propiedades pueden dar lugar a efectos fisiológicos muy diversos,
muchos de los cuales sólo han podido ser puestos de manifiesto en ensayos in vitro. Todos estos posibles efectos hacen de los flavonoides un grupo de sustancias con un importante potencial terapéutico, especialmente por sus
propiedades antioxidantes. Por las mismas razones, ha aumentado su interés como componentes de los alimentos y
justifican su inclusión dentro del término genérico de fitoquímicos y su papel dentro de alimentos funcionales.
lavonoids have high affinity for proteins and other
biological macromolecules, such as hormones and nucleic
acids, and for divalent ions of metals. They also have high
ability to catalise the electron transfer and act as radical scavengers. These properties give rise to several physiological
effects, although most of them have only been proven by in
vitro assays. All of these effects make the flavonoids have a
big therapeutical potential, especially for their antioxidant
capacity. For these reasons, the interest of the flavonoids as
food components has increased and they account for the
consideration of these substances as phytochemical ingredients and their role in functional foods.
Palabras clave: Actividad antioxidante. Flavonoides. Vegetales. Fitoquímicos.
Key words: Antioxidant activity. Flavonoids. Vegetable
foods. Phytochemicals.
INTRODUCCIÓN
En los últimos años, en los países desarrollados,
se viene produciendo un cambio de actitud con relación a la alimentación. Ante una preocupación especialmente cuantitativa, que caracterizaba la alimentación humana hasta no hace muchas décadas,
se ha ido progresivamente concediendo mayor importancia a los aspectos cualitativos de los alimentos. En esta tendencia, fueron los caracteres organolépticos y el valor nutricional directo los primeros
que empezaron a ser el objetivo de los consumidores
y, en consecuencia, de los productores de alimentos.
Posteriormente, fue la relación directa entre determinadas patologías o estados de salud y la nutrición
la que condicionó la aparición de alimentos con
composición modificada en algunos nutrientes, y
que ha caracterizado el boom de los alimentos aligerados. En los últimos años, al considerar el trinomio
Alimentación-Nutrición-Salud, se ha pasado de la
búsqueda de un estado de mantenimiento de la salud
actual (supervivencia), a la búsqueda de un estado
óptimo de salud con garantía de mantenimiento a
largo plazo (longevidad). Como consecuencia, se detecta un cambio en los hábitos dietéticos de los consumidores que, en esa búsqueda, demandan alimentos funcionales que la industria debe preparar.
Aunque, en realidad, es la industria alimentaria la
que recogiendo los avances en el conocimiento científico y con un afán innovador que permita una mayor competitividad en el mercado, la que se adelanta
a esa demanda del consumidor para ofrecerle nuevos productos potencialmente más saludables.
Entre las distintas variables que se introducen en
el diseño de nuevos alimentos o en la modificación
31
J. C. RIVAS GONZALO Y M. GARCÍA ALONSO
ALIM. NUTRI. SALUD
de alimentos convencionales, está el reforzamiento
del contenido de algunos componentes beneficiosos
para la salud. Algunos de estos compuestos tienen
propiedades biológicas sólidamente establecidas
mientras que en otros todavía son necesarios estudios que confirmen sus efectos, y este es el caso de
la mayoría de los fitoquímicos.
Las sustancias fitoquímicas son productos orgánicos constituyentes de alimentos de origen vegetal (frutas y hortalizas y alimentos derivados de
ellas), que no son nutrientes y que pueden proporcionar al alimento unas propiedades fisiológicas
que van más allá de las nutricionales propiamente
dichas. Dentro de este término genérico, se incluyen sustancias de diversas familias químicas, como
son los polifenoles, entre los que se incluyen los
flavonoides, lignanos, estilbenoides y derivados de
ácidos aromáticos, entre otros, los glucosinolatos,
compuestos terpenoides, como los carotenoides,
etc.
R
R
OH
OH
2
HO
HO
O
R
1
OH
5
4
6
3
1
6
R
2
OH
O
OH
OH
Flavonas
O
Calconas
R
R
OH
OH
HO
+
O
HO
O
R
R
OH
OH
O
OH
OH
Antocianidinas
Flavonoles
R
R
OH
HO
O
OH
HO
O
R
R
OH
OH
O
Dihidroflavonas
OH
Flavanoles
FLAVONOIDES: CLASIFICACIÓN Y
ESTRUCTURA
Fig. 2. Estructura de los distintos flavonoides.
Los flavonoides constituyen una amplia familia de
compuestos que a su vez incluye varios grupos entre
los que, desde la perspectiva de esta revisión, tienen
especial interés: antocianos, flavanos, flavonoles,
flavonas, flavanonas, calconas e isoflavonoides. Estructuralmente, los flavonoides se caracterizan por
poseer un esqueleto C6-C3-C6 (Fig. 1).
existencia de un hidroxilo en posición 3 es otra característica común a antocianidinas, flavanoles y flavonoles. Dentro de cada uno de estos grupos los
compuestos se diferencian entre sí por los sustituyentes en el anillo B y por los sustituyentes en los diferentes hidroxilos de la molécula (metilos, azúcares
y/o ácidos orgánicos, más habitualmente).
Flavonas y flavonoles
3'
2'
4'
B
5'
1'
O
6'
8
2
7
A
C
6
5
3
4
Fig. 1. Esqueleto estructural de los flavonoides.
Estos grupos se diferencian entre sí por el grado
de insaturación y sustituyentes del anillo C (Fig. 2).
Se pueden distinguir entre compuestos que poseen
un radical cetónico en el heterociclo: flavonas, flavonoles, flavanonas (dihidroflavonas) y calconas, y los
que no lo poseen: flavanoles y antocianidinas. La
32
Ambos tipos de compuestos poseen un grupo ceto en posición 4 y una insaturación entre los carbonos C2 y C3 del anillo C; los flavonoles presentan,
además, un grupo hidroxilo en C3. Habitualmente
se encuentran en los tejidos vegetales principalmente bajo la forma de heterósidos (glucósidos, galactósidos, ramnósidos, rutinósidos o glucuronósidos). La
posición más frecuente implicada en la glicosilación
es la 3, aunque también pueden darse en 5 y 7 y el
azúcar más frecuente es la glucosa.
Las flavonas no se encuentran frecuentemente en
frutas pero sí en cereales y muchas plantas herbáceas. El perejil y otras hierbas aromáticas, como el romero y el tomillo, contienen apigenina, que junto a la
luteolina, presente en cereales, son las flavonas más
comunes. Los glicósidos de flavonas están presentes
en verduras y hortalizas (Peterson y Dwyer, 1998).
Participan en cierta medida en las características sensoriales de los vegetales. Así, en altas concentraciones o formando complejos con metales pueden con-
Vol. 9, N.º 2, 2002
FLAVONOIDES EN ALIMENTOS VEGETALES: ESTRUCTURA Y ACTIVIDAD ANTIOXIDANTE
tribuir a la coloración de plantas; algunas flavonas no
glicosídicas y altamente metoxiladas (nobiletina, sinensetina y tangeretina) son responsables del sabor
amargo de algunos cítricos. Por el contrario, algunas
flavonas glicosiladas (neodiosmina y roifolina) reducen el amargor de compuestos como limonina, naringina, cafeína o quinina.
Los flavonoles se encuentran repartidos abundantemente en todos los alimentos de origen vegetal, y las pieles u hollejos de las frutas son particularmente ricas en estos compuestos (Aherne y
O’Brien, 2002). Los más conocidos son la quercetina, kaempherol y miricetina, y se presentan generalmente en forma de glicósidos. Al igual que las flavonas en altas concentraciones proporcinan un ligero
color amarillo a los tejidos vegetales.
Estos compuestos están ampliamente distribuidos
en plantas superiores, aunque los flavonoles son
predominantes en las frutas. Es destacable el contenido de derivados de quercetina en cebollas, teniendo en cuenta que sólo se han encontrado trazas de
flavonoles en las partes subterráneas de las plantas.
Las flavanonas (dihidroflavonas) son análogos de
las flavonas con el anillo C saturado. Su molécula
tiene propiedades ópticas al ser el carbono en posición 2 del heterociclo un centro de asimetría. Constituyen un grupo minoritario de flavonoides en los
alimentos. Están, por ejemplo, en frutas cítricas,
donde podemos encontrar tanto flavanonas amargas (naringina) como sin sabor (hesperidina) (Peterson y Dwyer,1998).
Las calconas son también un grupo minoritario
de flavonoides, que carecen del heterocíclico central
y poseen una numeración diferente para la localización de sus carbonos. Juegan un papel importante
en la síntesis de flavonoides y parecen destacar como compuestos bioactivos.
Los isoflavonoides son un grupo que estructuralmente difieren de los flavonoides comunes en la posición del anillo B en la molécula, que en este caso
está unido por la posición 3, y también se subdividen en isoflavanonas, isoflavonas e isoflavonoles, según los mismos criterios expuestos anteriormente.
Son compuestos con actividad estrogénica que se
encuentran principalmente en legumbres. La soja es
una fuente reconocida de daidzeína y genisteína,
aunque también se encuentran en judías pintas y
guisantes (Peterson y Dwyer,1998).
Los antocianos son compuestos bastante solubles
en agua, etanol y metanol, e insolubles en disolventes lipídicos. En la naturaleza se presentan en forma
de heterósidos, cuyo aglucón (o antocianidina) es un
derivado del ión flavilio o fenil-2-benzopirilio, diversamente hidroxilado. Una característica diferenciadora de estas moléculas con respecto a otros flavonoides es que en medio ácido se encuentran en
forma de cationes que se estabilizan por resonancia
con numerosas formas mesoméricas. Como consecuencia de esta estructura presentan propiedades especiales de color. Hay 6 antocianidinas mayoritarias
en la naturaleza cuya estructura se diferencia entre sí
por los sustituyentes que presenta en su anillo bencénico lateral o anillo B. El aglucón, se encuentra
unido a una o varias moléculas de azúcar, que, a su
vez, pueden estar o no esterificadas con diferentes
ácidos orgánicos. Entre los azúcares que pueden ir
unidos al aglucón los más frecuentes por orden de
importancia en la naturaleza son: glucosa, ramnosa,
xilosa, galactosa, arabinosa y fructosa. Normalmente estos azúcares se encuentran unidos al aglucón
como monosacáridos, pero los antocianos también
pueden estar en forma de di- o trisacáridos. Las posiciones más frecuentes de unión de los azúcares al
aglucón son: 3, 5, 7, 3’, 4’ y 5’. Cuando el aglucón
lleva un solo azúcar éste se suele encontrar en la posición 3, cuando hay dos uno de ellos ocupa la posición 3 y el otro suele colocarse en la posición 5, y,
adicionalmente, en 7, 3’, 5’ ó 4’. Los restos ácidos
que más frecuentemente forman parte de las moléculas de antociano son: cumárico, cafeico, ferúlico,
p-hidroxibenzoico, sinápico, malónico, acético, succínico, oxálico y málico. Estos ácidos se unen a la
posición 6 de la molécula de azúcar. También se
han descrito antocianos con cadenas del tipo azúcargrupo acilado-azúcar y con estructuras poliaciladas.
Los antocianos poseen una alta reactividad en diferentes condiciones (pH, temperatura, en presencia de oxígeno, de dióxido de azufre, de compuestos carbonílicos, de metales, etc.), lo que hace que
no sean muy estables y, consecuentemente, se modifiquen sus propiedades físicas, químicas y biológicas. Desde el punto de vista del color, son interesantes las interacciones que tienen con otros
compuestos, especialmente otros polifenoles (ácidos fenólicos, flavanoles o flavonas), para producir
fenómenos de copigmentación que tienen como resultado las variaciones en el tono y la intensidad
propios de los antocianos implicados (Rivas-Gonzalo y Santos-Buelga, 2001). Desde el punto de vista
de sus propiedades biológicas, las reacciones de
condensación que se producen con otros sustratos
(aldehídos, flavanoles, …) pueden cambiar la actividad al modificar trascendentalmente la estructura
del flavonoide (Macheix et al., 1990).
Constituyen uno de los grupos más importantes
de pigmentos vegetales, encontrándose la mayoría
en plantas superiores, a las que suministra las tonalidades que van desde el azul al rojo. En la alimentación humana, son importantes fuentes de antocianos las frutas rojas (una gran mayoría de bayas:
uvas, arándanos, grosellas, entre otras, cerezas, ciruelas, fresas, etc.), aunque es posible encontrarlos
en legumbres (judías pintas), hortalizas (cebolla, rábano) y verduras (repollo, lombarda). Se localizan
principalmente en aquellas partes de la planta vinculadas a la perpetuación de la especie (flores y frutos),
33
J. C. RIVAS GONZALO Y M. GARCÍA ALONSO
para atraer animales y favorecer la mayor dispersión
posible de la semilla. Asimismo, hay que tener en
cuenta que con creciente frecuencia los antocianos
se utilizan como aditivos colorantes en la producción
de un gran número de alimentos.
Flavanoles
Los flavanoles presentan estructuras derivadas de
tres esqueletos básicos: flavan-3-ol, flavan-4-ol y flavan-3,4-diol, con diversos sustituyentes hidroxilo en
su anillo B. En la naturaleza se pueden encontrar como monómeros o condensados entre sí, formando
compuestos con diverso grado de polimerización.
Los flavanoles también pueden poseer restos acilo,
siendo el ácido gálico el sustituyente más frecuente.
Al contrario de lo que ocurre con otros flavonoides,
las combinaciones de tipo heterosídico son poco habituales (Haslam, 1989).
Los flavanoles que tienen sustituida la posición 4
son capaces de transformarse en antocianidinas por
tratamiento en medio ácido mineral, por lo que se
denominan también proantocianidinas. Se distingue
entre proantocianidinas monómeras (o leucoantocianos), que poseen estructuras de tipo flavan-4-ol o
flavan-3,4-diol, y proantocianidinas condensadas (o
taninos condensados), constituidas por unidades elementales de tipo flavan-3-ol ligadas a través de sus
C-4. Los flavan-3-ol monómeros no presentan esta
característica y, por tanto, no son considerados proantocianidinas.
ALIM. NUTRI. SALUD
ras (hasta cinco unidades) y polímeras (más de cinco
unidades).
Los enlaces interflavánicos más usuales son los
que se establecen entre el carbono 4 de una unidad
flavanol (considerada “subunidad superior” o “de extensión”) y los carbonos 8 o 6 de otra (denominada
“subunidad inferior”) (Fig. 3). Los mejor representados son los dímeros denominados de tipo B con enlaces C4→C8 (dímeros B1 a B4) o C4→C6 (dímeros B5 a B8). Aunque menos frecuentes, existen
también proantocianidinas que, además de la unión
C4→C8 o C6, presentan un enlace adicional de tipo éter entre las posiciones C2→C7 o C5 (unión de
tipo A). Este último tipo de compuestos no ha sido
descrito en partes comestibles de vegetales. Entre
los oligómeros lo normal es la existencia de proantocianidinas homogéneas, es decir, compuestos formados únicamente por catequinas o por galocatequinas; aunque también se han descrito oligómeros
no homogéneos, constituidos por unidades de catequina y galocatequina conjuntamente.
OH
OH
Procianidina tipo B
HO
O
8
6
4
n
3
OH
OH
OH
Flavan 3-ol monómeros
OH
HO
Se les suele designar genéricamente como “catequinas” y se diferencian entre sí según el grado de hidroxilación de su anillo B. En su estructura poseen
dos carbonos asimétricos (C2 y C3), lo que hace posible la existencia de isómeros ópticos. Existen derivados 2R, 3S (trans) (catequina y galocatequina) y
sus correspondientes isómeros 2R, 3R (cis) (epicatequina y epigalocatequina). La configuración 2S (ent-)
se presenta en raras ocasiones. En la naturaleza, estos monómeros se encuentran como tales, aunque
también existen derivados metilados, glucosilados o
acilados, sobre todo con ácido gálico. En algunos alimentos como té y uva existen cantidades significativas de derivados galoilados.
Taninos condensados
De acuerdo al número de unidades flavanol elementales que entran a formar parte de su estructura,
se suele distinguir entre proantocianidinas oligóme34
O
O
Procianidina tipo A
OH
O
HO
HO
OH
Fig. 3. Enlaces interflavánicos en proantocianidinas de tipo A y B.
La distribución en el reino vegetal de los flavanoles, simples y condensados, es muy amplia. Sin embargo, debido a la complicación analítica para su determinación, no ha sido posible hasta fechas muy
recientes el poder conocer con cierta precisión el
contenido y tipo de estos compuestos en alimentos
(Arts et al., 2000; Santos-Buelga y Scalbert, 2000).
Vol. 9, N.º 2, 2002
FLAVONOIDES EN ALIMENTOS VEGETALES: ESTRUCTURA Y ACTIVIDAD ANTIOXIDANTE
Los datos disponibles ponen de manifiesto la presencia de flavanoles en cereales, frutas y sus derivados, té y cacao. Sin embargo, las verduras y hortalizas son pobres en estos compuestos, con la notable
excepción de algunas legumbres como las habas y
lentejas (de Pascual-Teresa et al., 2000). Es de destacar que su localización en la planta se produce mayoritariamente en aquellos órganos poco o nada comestibles, y que su presencia está asociada a
características de astringencia, lo que generalmente
limita su consumo en la dieta.
PROPIEDADES BIOLÓGICAS
El estudio de las propiedades beneficiosas de los
flavonoides se puede considerar que se inicia en
1936, en que, tres años después de haber identificado el ácido ascórbico como vitamina C, Szent
Gyorgyi avanza la noción de vitamina P como segundo factor antiescorbútico. Los estudios llevados a
cabo por este investigador llevaron a la conclusión
de que el principio activo de esta nueva vitamina podrían ser uno o varios flavonoides, que denominó
“citrina”, al haberse aislado del zumo de limón (Escribano-Bailón et al., 1991).
La actividad vitamínica de la citrina, así como el
concepto de vitamina P, estuvieron desde un principio sujetos a controversia; sin embargo, rápidamente se observó que ciertos flavonoides, aún en el caso
de que carecieran de efecto antiescorbútico, presentaban actividad sobre la permeabilidad y resistencia
de los capilares sanguíneos y podían actuar como
factor de economía de la vitamina C. En 1955, la
Academia de Ciencias de Nueva York decidió denominar a todos estos flavonoides con actividad biológica como “bioflavonoides”. En 1968, la FDA rechazó definitivamente el concepto nutricional de
vitamina P, que desapareció en provecho de la noción farmacológica de “sustancias con actividad P”.
Desde el punto de vista bioquímico, los flavonoides se caracterizan por poseer una elevada reactividad que se expresa en su afinidad por unirse a
proteínas, a otras macromoléculas biológicas (hormonas, ácidos nucleicos) y a iones divalentes de metales, así como por su capacidad para catalizar el
transporte de electrones y captar radicales libres. Estas propiedades pueden dar lugar a efectos fisiológicos muy diversos, muchos de los cuales sólo han podido ser puestos de manifiesto en ensayos in vitro:
inhibición de enzimas, actividad antioxidante, efectos antiinflamatorios, acción antibacteriana y antiviral, secuestro de metales, actividad vascular, etc.
(Chung et al., 1998; Harborne y Williams, 2000)
Todos estos posibles efectos hacen de los flavonoides un grupo de sustancias con un importante potencial terapéutico, y de hecho entran ya a formar
parte de numerosas formulaciones farmacéuticas co-
mercializadas. Por las mismas razones, ha aumentado su interés como componentes de los alimentos y
justifica su inclusión dentro del término genérico de
fitoquímicos y su papel dentro de alimentos funcionales (Hertog et al., 1995).
ACTIVIDAD ANTIOXIDANTE
Un número importante de especies de oxígeno altamente reactivas como el oxígeno singlete 1O2 y
O2·- , OH·, NO· y radicales libres alquil-peroxilo se
producen regularmente en nuestro organismo. Estos
pueden dañar a lípidos, proteínas y ADN e intervenir en procesos de patogénesis y envejecimiento. De
forma general, los sistemas de defensa fisiológica
frente al daño generado por estos radicales se clasifican en tres categorías:
—Antioxidantes, que previenen la formación de
radicales libres.
—Antioxidantes captadores de radicales libres,
que inhiben la iniciación del proceso oxidativo o
bien interfieren en el proceso de propagación.
—Antioxidantes, que actúan revirtiendo el proceso de oxidación.
La ingestión dietética de flavonoides junto con
otros antioxidantes naturales de eficacia comprobada, como las vitaminas C y E y carotenoides, coadyuvan en esos procesos de defensa. Los flavonoides
se encontrarían dentro de las dos primeras categorías, es decir, son capaces de prevenir la formación
de radicales libres o bien actúan como captadores de
estos radicales una vez formados (Rice-Evans et al.,
1995; Santos Buelga y Scalbert, 2000).
RELACIÓN ESTRUCTURA-ACTIVIDAD
Existen una serie de características que determinan
la efectividad de las moléculas como antioxidantes:
1. La presencia de sustituyentes con capacidad
donadora de hidrógeno/electrones, y con apropiados potenciales de reducción (Bors et al., 1990,
1995; Jovanovic et al., 1994).
2. La capacidad para deslocalizar el radical resultante (Bors et al., 1990).
3. El potencial de quelación de metales de transición, que depende de la naturaleza y disposición de
los grupos funcionales en la molécula (Afanasev et
al., 1989; Frankel, 1980; Morel et al., 1993; Paganga et al., 1996; Thompson y Williams, 1976).
4. La accesibilidad del antioxidante al lugar de acción, que viene definido por el carácter lipofílico o
hidrofílico o coeficiente de reparto (Niki, 1996).
35
J. C. RIVAS GONZALO Y M. GARCÍA ALONSO
ALIM. NUTRI. SALUD
5. La interacción de los radicales con otras moléculas antioxidantes (Halliwell et al., 1995).
En el caso de los flavonoides se cumplen los dos
primeros requisitos: son antioxidantes hidrogeno-donadores, en virtud de las propiedades reductoras de
los múltiples grupos hidroxilos sustituyentes de los
anillos aromáticos y además tienen capacidad para
deslocalizar el radical resultante dentro de su estructura (Rice-Evans et al., 1999).
Se han fijado algunos criterios estructurales necesarios para la eficacia de la captación de radicales en
las moléculas de flavonoides llevando a cabo los ensayos con el radical catión de ABTS 22’-azinobis (3etil-benzotiazolin-6-sulfonato), expresando los resultados como capacidad total antioxidante en
equivalentes de Trolox C (TEAC) (Rice-Evans y Miller, 1998). Entre ellos se citan:
1. La presencia de la estructura 3’,4’-o-dihidroxi
en el anillo aromático B (catecol), lo cual confiere
mayor estabilidad al radical formado.
2. La existencia de grupos hidroxilo en los carbonos 5 y 7 del anillo A.
3. El doble enlace localizado en posición 2,3 en
conjunción con el grupo 4-oxo y 3-hidroxi del anillo
C, responsables de la deslocalización desde el anillo
B (los radicales peroxilos producidos son estabilizados por el efecto de resonancia de los núcleos aromáticos).
4. La aparición de los grupos hidroxilo en posición 3 y 5 con función 4-oxo en los anillos A y C y
con doble enlace entre las posiciones 2,3 generan el
máximo potencial captador de radicales libres.
Se han realizado estudios cinéticos que miden las
constantes de velocidad de la reacción de flavonoides con radicales de nitrógeno generados por radiólisis, que sugieren que las dos características princi-
TABLA I
pales para el control del potencial redox son el grupo catecol en el anillo B y el doble enlace en el anillo C. La quercetina satisface todos estos requisitos
y por esta razón es un antioxidante más eficaz que
la catequina, por ejemplo, que sólo cumple el primero.
Otras aproximaciones han establecido que la posición y grado de sustitución son fundamentales para
la actividad antioxidante de flavonoides. Particularmente, en el anillo C, el carbonilo en posición 4, y
los grupos hidroxilo libres en posición 3 y/o 5 en los
anillo C y A respectivamente, parecen ser fundamentales para dicha actividad. Se ha descrito que el
grupo o-dihidroxi en un anillo y el p-dihidroxi en
otro producen gran potencia antioxidante, mientras
que la hidroxilación en 5 y 7 tiene menor influencia.
En la tabla I se recogen los datos de actividad antioxidante de flavonoides analizados por Rice-Evans y
cols. en 1996.
Antocianidinas: comparación con flavonoles
e influencia de la glicosilación
La mayor capacidad antioxidante de antocianidinas y antocianos la proporciona la estructura o-dihidroxi del anillo B, como en cianidina, con un valor
de TEAC similar al de la quercetina (4,0), que posee
también cinco grupos hidroxilos. Si quitamos el grupo 3’-OH del anillo B, como en pelargonidina, se
reduce el valor a 1,3 mM, valor comparable con el
del kaempferol, lo que demuestra la contribución del
grupo 5,7-dihidroxi del anillo A. La glicosilación del
grupo hidroxilo en posición 3 como en keracianina,
el rutinósido de la cianidina, disminuye la actividad
antioxidante a 3,2 mM. La sustitución de cianidina
con grupos metoxi en posiciones 3’ y 5’ proporciona una actividad de 2,1. La glicosilación de la posición 3, da lugar a una pequeña disminución del poder reductor, probablemente debido a que esta
agrupación no contribuye significativamente sin la
presencia de o-dihidroxi en el anillo B.
ACTIVIDAD ANTIOXIDANTE DE ALGUNOS
FLAVONOIDES
TEAC(1)
Quercetina
4,7
Epigalocatequin-30-galato
4,8
Epigalocatequina
3,8
Taxifolina
1,9
Catequina
2,4
Luteolina
2,1
Rutina
2,4
Kaempferol
1,3
(1) concentración mM de una solución de Trolox que tiene capacidad antioxidante igual a una concentración 1 mM de la sustancia problema.
36
Isoflavonas: influencia de la hidroxilación en
el anillo B
La diferencia básica entre flavonas e isoflavonas
está en la posición del enlace entre el anillo B y C, lo
cual influye en la capacidad antioxidante. El poder
antioxidante de 4’,5,7-trihidroxi isoflavona, genisteína, da un valor de TEAC de 2,9, dos veces el valor
de la correspondiente flavona, apigenina. La sustitución en 4’ por un grupo metoxi reduce la actividad
antioxidante a 1,16 mM, lo cual sugiere, una vez
más, que el grupo p-hidroxi en el anillo B, acompañado de 5,7,-dihidroxi en el anillo A, tiene una gran
influencia en la capacidad de reducir el radical catión
ABTS, y además que el último grupo contribuye
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FLAVONOIDES EN ALIMENTOS VEGETALES: ESTRUCTURA Y ACTIVIDAD ANTIOXIDANTE
aproximadamente 1,0-1,2 mM a la capacidad antioxidante, similar a lo observado para flavonas. La
pérdida del grupo hidroxilo de la posición 5 de la genisteína, lleva consigo la disminución de la actividad
antioxidante en un 60%, hasta 1,25 mM. Si se bloquea la posición 7 del anillo A por glicosilación la
pérdida de la actividad es similar.
ACTIVIDAD ANTIOXIDANTE EN FRUTAS
Como ya se ha mencionado, las frutas tienen
propiedades antioxidantes, debido a la presencia
de diversos compuestos como vitaminas C y E, βcaroteno y flavonoides, principalmente. Estos compuestos aislados tienen también actividad in vivo,
pero es difícil evaluar su contribución porque no se
consumen aislados sino combinados (Plumb et al.,
1996). Este es el motivo por el cual no existe demasiada bibliografía sobre este tema. Además, los
estudios realizados utilizan diferentes ensayos, los
extractos utilizados como muestras pueden tener
diferentes propiedades antioxidantes dependiendo
del ensayo realizado, se miden diferentes parámetros y los resultados se expresan de diferentes modos (Cao et al., 1995; Frankel, 1993; Heinonen et
al., 1998; Vinson et al., 1998).
En nuestro laboratorio se ha realizado el estudio
de la actividad antioxidante de 28 muestras de frutas
frente a dos sustratos de diferente naturaleza: medio
lipídico (método de las sustancias reactivas al ácido
tiobarbitúrico, TBARS) e hidrosoluble (método TEAC), frecuentemente utilizados para este fin (GarcíaAlonso et al., 2001). Los resultados obtenidos tras la
aplicación del ensayo de peroxidación lipídica, muestran la mayor capacidad antioxidante de los extractos
de frutas con elevado contenido en antocianos: fresa,
frambuesa, cereza, mora y arándano. Sin embargo,
otras muestras como granada, grosella y uva tinta
que también poseen antocianos no presentaron una
actividad tan elevada. Las frutas con menor capacidad antioxidante ensayadas fueron el plátano, la uva
moscatel, el kiwi y el aguacate. La realización del método TEAC resolvió que las muestras con mayor capacidad antioxidante en medio acuoso eran el kaki,
debido posiblemente a su elevado contenido en compuestos galoilados, la mora, el arándano y el madroño, y las de menor actividad antioxidante eran el
aguacate, la breva verde y la pera blanquilla.
Cuando se relacionan los resultados de ambos
métodos se observa que, en general, las frutas de coloración roja como la fresa, arándano y mora son las
que presentan mayor capacidad antioxidante tanto
en medio acuoso como lipídico.
Al estudiar la correlación de la actividad antioxidante en medio lipídico y en medio acuoso con el
contenido total e individual de 15 flavanoles de las
muestas ensayadas, no se encontró en ningún caso
correlación significativamente diferente a cero. Esta
ausencia de correlación puede explicarse por la existencia en las frutas de otro tipo de flavonoides como
flavonoles y antocianos que también poseen actividad antioxidante.
De los datos recogidos en la bibliografía (Tabla II),
la fresa y la ciruela son las que presentan una mayor
actividad antioxidante. Sin embargo, en la mayoría
de estos estudios, los resultados no son comparables
con los que acaban de comentar debido a que se
han utilizado métodos para valorar la actividad antioxidante diferentes y que en los casos en los que el
método es el mismo las muestras no coinciden con
las analizadas en nuestro laboratorio (Wang y Lin,
2000).
TABLA II
VALORES OBTENIDOS EN LA EVALUACIÓN DE LA
ACTIVIDAD ANTIOXIDANTE DE FRUTAS
PI50 (µg)a
Fresa
Ciruela
ORACb
153,6
85
79,1
Uva tinta
36,0
Kiwi
36,5
Uva blanca
26,2
Plátano
9,0
Manzana
Pera
Melocotón
255
13,2
>700
9,6
200
a
Peso seco que provoca el 50% de inhibición de la peroxidación
lipídica inducida por Fe(III)/ascorbato (Plumb et al., 1996).
b
Ensayo de la capacidad de absorción del radical oxigenado. Expresado como micromoles de Trolox equivalentes a un gramo de
peso seco de fruta utilizando el método automático de COBAS
FARA II por fluorescencia (Wang et al., 1996).
De los resultados obtenidos puede concluirse que
la actividad antioxidante de las frutas ensayadas no
puede atribuirse exclusivamente a ningún grupo particular de flavonoides. Por el contrario, a dicha actividad debe contribuir el conjunto de los mismos,
aunque se desconocen las sinergias o antagonismos
entre los diferentes compuestos l
37
J. C. RIVAS GONZALO Y M. GARCÍA ALONSO
ALIM. NUTRI. SALUD
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1136-4815/02/39-45
ALIMENTACION, NUTRICION Y SALUD
Copyright © 2002 INSTITUTO DANONE
ALIM. NUTRI. SALUD
Vol. 9, N.º 2, pp. 39-45, 2002
Biodisponibilidad de vitaminas liposolubles y licopeno
de origen dietético
R. Farré, I. Frasquet
NUTRICIÓN Y BROMATOLOGÍA. FACULTAD DE FARMACIA. UNIVERSITAT DE VALENCIA
RESUMEN
A
ABSTRACT
A
portes dietéticos aparentemente adecuados de vitaminas provocan situaciones de deficiencia que pueden
atribuirse a la escasa biodisponiblilidad de las vitaminas.
Ésta es poco conocida, difícil de estudiar y puede verse
afectada por numerosos factores, que dependen de la forma de la vitamina, el alimento (tipo, contenido, procesado
y sustancias interferentes) como de las condiciones de
quien las consume (genética, estado sanitario y nutricional, ingestas previas o simultáneas). El conocimiento de la
biodisponibilidad de las vitaminas es necesario para emitir
recomendaciones dietéticas, formular suplementos, enriquecer alimentos o diseñar estrategias de intervención que
permitan, a todo el mundo y en cualquier situación, obtener la vitamina que necesitan. En este trabajo se resumen
los conocimientos actuales, todavía insuficientes y muy
fragmentarios relativos a la biodisponibilidad de las vitaminas liposolubles, con especial mención de los carotenoides
incluyendo al licopeno, a pesar de no ser precursor de la
vitamina A, por su interesante actividad antioxidante.
pparently adequate vitamin intakes are responsible
for deficiencies that can be ascribed to a low vitamin bioavailability. Information on vitamin bioavailability is limited,
because of the difficulties related to its estimation and the
effect of several factors on it, among them the nature of
the vitamin, the dietetic source (type, content, processing
and possible inhibitors), and also by conditions related to
the consumer (genetic factors, healthy and nutritional status, previously or simultaneous intakes). Information on vitamin bioavailability is required to propose dietary recommendations, for supplement formulation, to fortify foods
or to design intervention studies, allowing to obtain the required vitamin intake to the whole population in all conditions. This report summarizes present knowledge, still insufficient and fragmentary on liposoluble vitamins
bioavailability, paying special attention to carotenoids and
including lycopene, in spite of the lack of pro-vitamin A
activity, because of its interesting antioxydant activity.
Palabras clave: Antioxidantes. Biodisponibilidad. Licopeno. Taurina. Vitaminas liposolubles.
Key words: Antioxidants. Bioavailability. Lycopen. Taurine. Liposoluble vitamin.
INTRODUCCIÓN
Los micronutrientes y entre ellos las vitaminas,
aunque esenciales para el mantenimiento de la salud
humana, se caracterizan por encontrarse en muy
pequeña cantidad en los alimentos y, puesto que se
han detectado situaciones de deficiencia con aportes
dietéticos aparentemente adecuados, resulta de interés conocer qué proporción de su contenido alimentario es biodisponible, o sea, qué fracción del nutriente ingerido es utilizada o almacenada en el
organismo (1).
La biodisponibilidad (BD) está en buena parte determinada por la absorción gastrointestinal y la mayoría de estudios sobre la BD de nutrientes se refieren a su medida, relativamente accesible mediante
técnicas habituales y que depende, tanto de los tratamientos previos (procesado, cocción) a que haya sido sometido el alimento, como de la eficiencia de la
digestión, las ingestas anteriores o concomitantes, el
estado nutricional, la velocidad del tránsito y las posibles alteraciones o enfermedades gastrointestinales
de quien lo consume (1).
En nutrición, el término BD se refiere a la suma
de factores que afectan a la utilización metabólica de
39
R. FARRÉ E I. FRASQUET
un nutriente y puede cuantificarse por la proporción
del mismo capaz de curar los síntomas de deficiencia
o de producir ganancia de peso durante el crecimiento. En estos procesos influyen mecanismos homeostáticos, que difieren sustancialmente entre nutrientes, por lo que para el estudio de la BD de cada
uno de ellos se recomienda definir y utilizar estrategias individuales (2).
Las interacciones entre micronutrientes, al igual
que las posibles deficiencias en algunos de ellos,
pueden afectar a su absorción y utilización, por lo
que deben tenerse en cuenta ante toda suplementación o enriquecimiento. Considerar las posibles interacciones, las sustancias que favorecen o que inhiben la absorción y el riesgo de que existan múltiples
deficiencias, puede hacer más efectivas las estrategias destinadas a mejorar el estado nutricional en
micronutrientes de las poblaciones (3).
Se necesita obtener más información sobre la BD
de las diferentes vitaminas para emitir recomendaciones, formular suplementos o diseñar estrategias
de intervención (4) y, entre los alimentos para los
que el conocimiento de la BD de las vitaminas puede
ser de mayor interés, cabe mencionar la leche de
mujer y los preparados para lactantes, pues constituyen su única fuente dietética. En este caso los criterios de adecuación vitamínica deberían ampliarse e
incluir medidas funcionales (5).
VITAMINAS LIPOSOLUBLES
Se ha señalado que la taurina favorece la BD de
las vitaminas liposolubles, probablemente por formar con ellas diferentes tipos de complejos hidrosolubles fácilmente hidrolizables. Esta forma de distribución puede ser un mecanismo adicional para
el transporte de las vitaminas liposolubles, probablemente de adquisición evolutiva precoz y muy
importante para los mamíferos, incluido el ser humano, para una gran variedad de funciones que requieren un elevado consumo de vitaminas liposolubles, tales como: la visión en condiciones normales
y en situaciones de emergencia, la hemostasia, la
espermiogénesis y la activación del sistema neuroendocrino.
Es posible que la capacidad de la taurina para
transformar lípidos y compuestos liposolubles en hidrosolubles sea la clave para comprender la extraordinaria amplitud de fenómenos biológicos que se
asocian a este aminoácido (6).
Carotenoides y vitamina A
Las dos principales fuentes dietéticas de vitamina
A son los retinilos, generalmente esterificados y fá40
ALIM. NUTRI. SALUD
cilmente absorbibles de los alimentos de origen animal y los carotenoides con actividad provitamina A
de los vegetales, de menor biodisponibilidad.
La proteína fijadora de retinol (RBP) ejerce un
control estricto de la concentración de retinal plasmático, y en forma del complejo RBP-retinal se produce la distribución tisular. Este mecanismo homeostático sólo parece modificarse por acción hormonal
(anticonceptivos), en algunas alteraciones metabólicas (infecciones) y cuando las ingestas de vitamina A
son altas ya que, en este caso, algunos ésteres de retinil pueden ser cedidos a los tejidos por los quilomicrones (7).
Los triglicéridos dietéticos (TGD), en cantidad
moderada, no influyen en la BD de la vitamina A en
los seres humanos, ya que la cantidad que se absorbe en presencia de muy pequeñas cantidades de
TGD no se modifica cuando éstas se incrementan
hasta 40 g de TGD por comida, aportes que tampoco modifican la homeostasis postprandial del retinal,
aunque sí su esterificación y la cantidad de retinil recuperado de los quilomicrones (8).
Cuando los β-carotenos se ingieren con triglicéridos de cadena media (TCM) en vez de cadena larga
(TCL), la tasa de bioconversión (BC) intestinal del βcaroteno a vitamina A no se modifica, pero el contenido de β-caroteno y de retinil palmitato en los
quilomicrones disminuye de forma drástica, aparentemente debido a que éstos no se segregan en respuesta a los TCM. En cualquier caso, en presencia
de TCM no puede descartarse una escasa absorción
intestinal de β-caroteno o un aumento de su transporte vía portal (9).
Algunos carotenoides tienen actividad pro-vitamina A, y en general se consideran seguros, a pesar de
que en un estudio de intervención en fumadores, el
β-caroteno se haya asociado a incrementos en la incidencia de cáncer de pulmón y de cardiopatías. En
todo caso, puesto que no se conoce bien la importancia fisiológica de sus propiedades antioxidantes,
no es posible establecer con exactitud los aportes
diarios necesarios para conseguir una nutrición óptima (7). Por ello, se necesita más información respecto a la BD de los carotenoides procedentes de
alimentos y suplementos, tanto por sí mismos como
por su valor como provitamina A. La escasez de información relativa a la BD de los carotenoides se debe, principalmente, a la falta de métodos adecuados
para estimarla.
La BD de los carotenoides de las matrices alimentarias complejas parece ser menor que la correspondiente a las soluciones oleosas. En el primer caso el
tratamiento térmico puede incrementarla (10) y el
enriquecimiento con vitamina A o con β-caroteno
de los aceites vegetales utilizados para cocinar puede
contribuir a la prevención de la deficiencia de vitamina A, muy común en los países en vías de desarrollo
(11).
Vol. 9, N.º 2, 2002
BIODISPONIBILIDAD DE VITAMINAS LIPOSOLUBLES Y LICOPENO DE ORIGEN DIETÉTICO
Los carotenoides se absorben por difusión pasiva,
pero los factores intraluminales o intracelulares que la
limitan no se conocen bien. La mucosa intestinal tiene
gran importancia en el metabolismo de los carotenoides pro-vitamina A, como el β-caroteno y, en consecuencia, gran influencia en su BD. Se dispone de
pruebas de la existencia de un mecanismo de oxidación central responsable de la escisión del β-caroteno
a retinal en la mucosa intestinal pero, en seres humanos, no se conocen ni el alcance ni los lugares en que
esta metabolización postabsortiva se produce (12).
Parece que, tanto in vitro como en vivo, el ácido
9-cis-retinoico sólo puede formarse a partir del 9cis-β-caroteno y que, en los seres humanos, aunque
se desconoce el lugar exacto, parte del β-caroteno
ingerido sufre una isomerización cis-trans (12).
Los carotenoides se transportan por plasma unidos a las lipoproteínas y su distribución entre ellas
determina muchas de sus propiedades físicas y puede influir en su captación y retención por los diferentes tejidos (12).
Los conocimientos actuales sobre la BD de los carotenoides de los alimentos con función provitamina
A son insuficientes, fragmentarios y difíciles de interpretar, ya que los métodos para estimar su valor como vitamina A son poco exactos. La tasa de BC in
vivo del β-caroteno a vitamina A, en seres humanos,
depende de las condiciones y oscila de 2 a 1 hasta
de 26 a 1. Así pues, la relación 6 a 1, propuesta por
la Organización Mundial de la Salud, puede considerarse una estimación promedio que no es aplicable
de forma generalizada (13).
Tanto la absorción como la BC de β-caroteno a
vitamina A contribuyen a la variabilidad de la respuesta a la ingesta de β-caroteno (14) y, para ayudar
a recordar los principales factores que influyen en
ella, se ha propuesto el término SLAMENGHI, iniciales de las frases en inglés que los describen y que
aparecen en la tabla I. Los factores enumerados son,
TABLA I
FACTORES QUE AFECTAN A LA BIODISPONIBILIDAD
Y BIOCONVERSIÓN DE LOS CAROTENOIDES
DIETÉTICOS
Species of carotenoid
Linkage molecular
Amount of carotenoids consumed in a meal
Matrix in which carotenoid is incorporated
Effecters of absorption and biconversion
Nutrient status of the host
Genetic factors
Host-related factors
Interactions
Castenmiller & West, Ann. Rew. Nutr (1998) 18, 19-38
de una parte, la especie, la forma molecular y el
contenido de carotenoides en el alimento consumido; y de otra, la genética, el estado nutricional y
otros factores relacionados con el consumidor, además de las interacciones que pueden ocurrir entre
todos ellos (15,16).
La importancia de la especie (specie of carotenoid) se refiere a que la BD de los isómeros trans,
configuración natural de los carotenoides en los alimentos vegetales, es mayor en los humanos que la
de los isómeros cis, cuya proporción se incrementa
en el procesado, especialmente con el calentamiento y también a que la actividad vitamina A es máxima cuando todos los carotenoides contienen, al menos, un anillo β-ionona no sustituido y una cadena
lateral poliénica de 11 o más carbonos. Respecto a
la forma molecular (linkage molecular), se conoce
muy poco sobre la BD de los ésteres de carotenoides que abundan en frutas y vegetales (16).
Aunque la cinética de la respuesta sérica a la ingesta oral de β-caroteno parece independiente de la
dosis, la variabilidad de las respuestas obtenidas en
diferentes estudios hace suponer la importancia de
otros factores ligados al contenido dietético (amount
of carotenoids consumed in a meal), ya que, por
una parte, los diferentes carotenoides presentes en
la dieta pueden interaccionar entre sí, tanto a nivel
de su absorción intestinal, como de su metabolismo
o de su aclaramiento plasmático y, por otra (matrix
in which carotenoid is incorporated) la escasa BD
de los carotenoides de muchos vegetales se debe a
su localización, en el interior de diferentes estructuras celulares o a que forman complejos con las proteínas de los cloroplastos (16).
Estudios recientes indican que se ha sobrestimado
la BD y BC de los carotenoides y proponen unos nuevos factores de BC para los β-carotenos procedentes
de diversas fuentes alimentarias, que se muestran en
el tabla II. En el caso de los carotenoides procedentes
de una dieta mixta, para obtener 1 µg de equivalente
de retinol (ER) se necesitan 21, en vez de 6 µg de βcaroteno y, aplicando este factor, las ingestas diarias
estimadas de vitamina A en África, Sudamérica y
Asia, expresadas en ER per cápita, se reducen, res-
TABLA II
FACTORES DE BIOCONVERSIÓN PROPUESTOS PARA
CAROTENOIDES ALIMENTARIOS DE DIVERSAS
FUENTES
Un equivalente de retinol (ER) equivalente a:
1 µ vitamina A
12 µg β-carotenos de frutas amarillas y anaranjadas
21 µg β-carotenos en general
26 µg β-carotenos de vegetales de hoja verde
West CE, Nutr. Rew (2000) 58, 341-345
41
R. FARRÉ E I. FRASQUET
pectivamente, desde 895, 599 y 667 a 371, 372 y
258, todas ellas muy inferiores a los 600 RE recomendados para hombres adultos (17).
Se necesita información sobre la BD vitamínica
de los carotenoides para emitir recomendaciones
dietéticas, formular suplementos o diseñar estrategias de intervención relativas a los carotenoides (4),
ya que las personas con mayores necesidades de vitamina A, a causa de sus desfavorables condiciones
de vida (higiene deficiente, parasitación, infecciones,
etc.), ven disminuida la BD de los carotenos alimentarios y dependen de suplementos, alimentos de origen animal, frutas y/o alimentos enriquecidos para
obtener la vitamina que necesitan (18).
Tal y como se ha comentado, la BD de los carotenoides depende, entre otros factores, de la matriz
alimentaria y del tipo e intensidad del tratamiento a
que ésta se somete (19).
El tipo de alimento en el que se encuentran los
carotenoides influye en su BD. Luteína y zeaxantina
abundan en la yema de huevo y se acumulan en la
mácula retiniana, donde actúan sobre la función visual. La yema de huevo es una excelente fuente de
luteína y zeaxantina, por el contenido y la elevada
BD, pero, el posible beneficio de incorporarlos a la
dieta con el huevo se contrapone al potencial incremento del LDL-colesterol que causaría el aumento
de colesterol dietético (20).
El aceite de palma contiene una mezcla de α y β
carotenos que se utilizan como colorantes alimentarios y que, debido a su actividad provitamina A y a
su papel en la prevención de las patologías crónicas,
también pueden ser útiles como ingrediente alimentario con actividad funcional (21).
En relación al efecto del procesado de los alimentos en la BD de los carotenoides cabe señalar
que en estudios realizados en una zona rural de Indonesia, para estimar la capacidad de un suplemento dietético, obtenido a partir de la cocción de hojas
verdes de producción local, para aumentar el aporte de vitamina A de mujeres lactantes que sufrían
anemia, utilizando los incrementos de carotenoides
y retinol en plasma y leche, como indicadores de
BD y BC, respectivamente, se comprueba que el βcaroteno procedente de galletas enriquecidas con el
suplemento aumenta de forma significativa los contenidos de retinol y de carotenoides, mientras que
resulta insignificante el efecto de un aporte equivalente en forma de un revuelto de los mismos vegetales fritos (22).
También en escolares indonesios se demuestra
que las frutas anaranjadas son más eficientes que los
vegetales de hoja verde para incrementar las concentraciones séricas de retinol y de β-caroteno. La
actividad promedio de los carotenoides de frutas y
vegetales de hoja se considera, respectivamente, del
50 y 23%, lo que tiene importantes implicaciones
42
ALIM. NUTRI. SALUD
en la elección de estrategias para controlar la deficiencia en vitamina A (23).
El contenido en pectina y la forma cristalina en que
los carotenoides se encuentran en los cromoplastos
son los principales factores que reducen la BD de los
carotenoides en el jugo de zanahorias (24).
En general, la BD de la luteína en los alimentos
vegetales es unas cinco veces mayor que la del β-caroteno (25) y la isomerización de éste por el tratamiento térmico puede explicar el aumento de su BD
en zanahorias o espinacas procesadas (26). En éstas
la BD de la luteína es mayor que la del β-caroteno y
la destrucción de las paredes celulares aumenta la
del β-caroteno pero no la de la luteína (19).
De la revisión de la información disponible sobre
el efecto del procesado de los alimentos en la BD de
los carotenoides se concluye que la homogenización
mecánica, el tratamiento térmico y la adición de grasa pueden incrementarla (27).
Las posibles interacciones entre los carotenoides,
que pueden afectar a su BD cuando se ingieren alimentos ricos en ellos y suplementos, se han estudiado
mediante ensayos en ratas (28) y en humanos (29).
En ratas, cuando se administra por vía oral pasta
de tomate y polvo de espinacas, buenas fuentes de
licopeno y luteína, al mismo tiempo que suplementos de canthaxantina (CX), si la cantidad de tomate
es elevada, las concentraciones hepáticas de CX disminuyen unas cinco veces y las plasmáticas se reducen a la mitad, mientras que si la cantidad de tomate
es baja la BD de la CX no se modifica. Las concentraciones hepáticas de licopeno aumentan cuando lo
hace la cantidad de pasta de tomate en la dieta, pero
la adición de CX las hace disminuir de forma espectacular. Estos datos ilustran cómo los alimentos ricos
en carotenoides pueden influir en la BD de los suplementos y, asimismo, cómo la suplementación con
un carotenoide purificado puede antagonizar la BD
de los carotenoides dietéticos (28).
También se ha estudiado, en un grupo de mujeres, el efecto que pueda tener, sobre las concentraciones plasmáticas de carotenoides, la ingesta individual o conjunta de puré de tomate (15,6 mg de
licopeno/100 g) y de puré de espinacas (13 mg de
luteína/100 g) o la de uno de ellos más un suplemento en comprimidos que contenga, al menos, la
misma cantidad del carotenoide principal que el otro
vegetal. Los resultados indican que, aunque los carotenoides de diversas fuentes compiten por su absorción e incorporación a los quilomicrones, a medio
plazo (3 semanas), las concentraciones plasmáticas
de cada uno de ellos no se alteran (29).
Las sustancias bioactivas, presentes en los alimentos de origen vegetal, también influyen de forma significativa en la BD mineral y en los requerimientos
de vitaminas (10), por ello, profundizar en el conocimiento de las relaciones entre consumo de vegetales
Vol. 9, N.º 2, 2002
BIODISPONIBILIDAD DE VITAMINAS LIPOSOLUBLES Y LICOPENO DE ORIGEN DIETÉTICO
y riesgo de patologías crónicas es importante para
determinar la BD de los carotenoides alimentarios y
el efecto del consumo de vegetales sobre algunos
biomarcadores de enfermedad crónica (25).
ofrecer la oportunidad de desarrollar alimentos funcionales ricos en licopeno (30).
A continuación se comentan algunos aspectos de la
BD del licopeno, pues aunque no presenta actividad vitamínica es interesante su actividad antioxidante.
Vitamina E y tocoferoles
Licopeno
El licopeno posee muchas propiedades biológicas y fisicoquímicas, en especial las relacionadas
con sus efectos como antioxidante natural, casi dos
veces más potente que el β-caroteno, que proporcionan considerable interés a su presencia en la
dieta. Los resultados de numerosos estudios confirman los importantes beneficios para la salud derivados de su ingesta ya que parece proteger, entre
otros, frente a muchos cánceres epiteliales (30). A
ello debe añadirse que se trata de uno de los carotenoides mayoritarios en la dieta de norteamericanos y europeos, al ser el pigmento que proporciona su característico color rojo al tomate, fruto que
constituye su principal fuente dietética aunque su
BD varíe considerablemente entre las diferentes
preparaciones (31,32).
El grado de isomerización del licopeno, que
aumenta con la temperatura y el tiempo de procesado, puede proporcionar una estimación de sus potenciales efectos beneficiosos (30). En el tomate
fresco el licopeno se encuentra esencialmente en
configuración trans y durante el procesado se degrada por isomerización y oxidación. La BD de los isómeros cis es mayor que la de los trans y, por tanto,
será mayor en los tomates procesados que en los
frescos, ya que la ruptura celular hace al licopeno
más accesible a la isomerización. La acidez también
favorece la liberación del licopeno (24).
En general, en los tomates deshidratados y en
polvo el licopeno es poco estable, a no ser que se
procesen de forma cuidadosa y se envasen rápidamente en atmósfera inerte. En cambio, en los congelados o esterilizados por calor, el licopeno es muy
estable (30).
Vitamina E es el término genérico que denomina a
un grupo de sustancias que poseen un núcleo 6-OHcromano. El más común de ellos es el α-tocoferol y su
forma natural, el estereoisómero RRR-α-tocoferol,
posee numerosas funciones, siendo la antioxidante la
más estudiada y la mejor conocida (34).
La vitamina E es el principal antioxidante liposoluble de los alimentos y en su BD influye la grasa de
la dieta (35). La ingesta óptima de vitamina E y de α
y β-carotenos requiere un aporte lipídico reducido,
siendo en cambio importante la cantidad de grasa
que se necesita para una absorción intestinal adecuada de luteína (36). Carotenoides y α-tocoferoles
se absorben por las mismas vías y pueden interferir
mutuamente en su BD, en particular cuando se toman en dosis altas (37).
La absorción intestinal de vitamina E disminuye
en la vejez, al igual que su transporte por los quilomicrones, por lo que, aparentemente, con la edad
aumenta la fracción transportada por el resto de las
lipoproteínas (38).
La BD de la vitamina E es bastante alta, incluso
en ausencia de digestión o absorción lipídica o en
los trastornos genéticos del metabolismo de las lipoproteínas y su seguridad, a dosis altas o muy altas,
se explica por la presencia de un enzima hepático,
el α-tocoferol proteín transferasa, que actúa preferentemente sobre la forma natural, el RRR-α-tocoferol, y por un eficiente mecanismo que permite la regeneración del cromanoxil, forma reversiblemente
oxidada de la vitamina E (34).
El-α-tocoferol presente en la naturaleza es un único estereoisómero (RRR-α-tocoferol) mientras que
la vitamina E sintética es una mezcla de ocho estereoisómeros racémicos (all-rac) de menor potencia
biológica.
Otros factores que pueden influir en la BD del licopeno son la ingesta y la concentración plasmática
de otros carotenoides; el status lipídico y la actividad
antioxidante del plasma. El aporte diario de 5 mg de
licopeno, cantidad similar a la ingesta diaria usual de
carotenoides, no afecta a las concentraciones de colesterol y triglicéridos plasmáticos ni a su actividad
antioxidante (33).
La razón entre las potencias de “RRR” y de “allrac” actualmente más aceptada es de 1,36 y se basa
en resultados obtenidos en ensayos con animales,
por lo que se discute su aplicación a los seres humanos. Se han realizado estudios de BD en humanos,
midiendo las respuestas plasmáticas a “RRR” y a
“all-rac” y encontrándose cocientes superiores a 2
en plasma de sangre periférica y de 3,4 en plasma
de cordón umbilical, lo que ha inducido a proponer
que el factor de biopotencia “RRR/all-rac” se incremente de 1,36 a 2 (39).
Se requiere mayor información sobre la BD del licopeno y sus propiedades bioquímicas, fisiológicas y
farmacocinéticas, puesto que la demanda de alimentos saludables por parte de los consumidores puede
Sin embargo, puesto que “RRR” y “all-rac” no
son químicamente idénticos y difieren en su cinética
y metabolismo, tanto en plasma como en los diferente tejidos, la razón entre los parámetros que mi43
R. FARRÉ E I. FRASQUET
den su BD puede no coincidir con la correspondiente a su potencia biológica y no parece prudente, a
falta de estudios más concluyentes, modificar el factor de biopotencia actualmente establecido (39).
Tocoferoles y tocotrienoles forman parte de un
conjunto de ciclos antioxidantes interrelacionados y,
respecto a los tocoferoles, los tocotrienoles muestran mayor actividad antioxidante y menor BD por
vía oral (40).
La actividad biológica de los diferentes análogos de
la vitamina E se determina habitualmente por ensayos
biológicos en animales y generalmente se acepta que
sus valores pueden aplicarse a los seres humanos sin
necesidad de realizar ajustes por especie (41).
Aunque en distinto grado, según su potencia biológica, todos los compuestos vitamina E son capaces
de eliminar (scavenger) a los radicales libres activos
y de inactivar (quencher) a los singletes de oxígeno
molecular. Esto ocurre tanto en vivo como en los alimentos pero, aunque para ambas actividades los diferentes acontecimientos se producen con una secuencia similar, no existe relación directa entre la
actividad antioxidante biológica, aplicable a los humanos, y la que previene el enranciamiento de los
aceites y grasas (41).
Vitamina K
La filoquinona, presente en los vegetales de hojas
de color verde intenso y en ciertas plantas oleaginosas, constituye la principal fuente dietética de vitamina K y parece que su BD, muy inferior a la de los suplementos, es extraordinariamente baja a nivel de
las membranas y depende de otros componentes
dietéticos, en especial de las grasas (42).
ALIM. NUTRI. SALUD
Aunque no se conocen con exactitud los requerimientos humanos de vitamina K, en general se asume que, como mínimo, deben oscilar entre 0,5 y 1
µg por kg de peso corporal y, dada la escasa BD de
sus fuentes dietéticas (filoquinona y menaquinonas)
se propone una revisión de sus ingestas recomendadas (42).
Recientemente se ha identificado a la dehidro-vitamina K1 como una forma dietética de la vitamina
K, que aparece durante la hidrogenación de los aceites ricos en vitamina K1 y que, tras su absorción, alcanza en plasma valores mensurables. Aunque apenas se conocen datos sobre su BD, el elevado
consumo de aceites hidrogenados en muchas dietas,
hace que la dehidro-vitamina K1 se considere una
fuente prometedora de vitamina K que merece ser
más estudiada (43).
Vitamina D
Los incrementos séricos de 25-hidroxi-vitamina D
se utilizan para medir la BD de la vitamina D. El ergocalciferol, procedente de hongos liofilizados y homogenados, se absorbe muy bien en el intestino humano (44).
Puesto que la vitamina D se deposita en el tejido adiposo, si éste es excesivo, disminuye la BD
de las fuentes cutáneas y dietéticas de la vitamina.
Por ello la obesidad se asocia con una insuficiencia de la vitamina D y, secundariamente, con hiperparatiroidismo, ya que se alteran la producción
cutánea de vitamina D-3 (colecalciferol) y la absorción intestinal de la vitamina D-2 (ergocalciferol)
(45) l
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1136-4815/02/46-50
ALIMENTACION, NUTRICION Y SALUD
Copyright © 2002 INSTITUTO DANONE
ALIM. NUTRI. SALUD
Vol. 9, N.º 2, pp. 46-50, 2002
Crucíferas y salud
M. Villarejo, G. Zizzo, M. M. Murillo, M. C. Gallardo, S. Serrano, M. Jodral*
*DEPARTAMENTO DE BROMATOLOGÍA Y TECNOLOGÍA DE LOS ALIMENTOS. UNIVERSIDAD DE
CÓRDOBA
RESUMEN
L
ABSTRACT
T
as crucíferas han sido consumidas desde la antigüedad. Ultimamente su consumo se ha visto incrementado
ya que se le atribuyen numerosos efectos beneficiosos para la salud humana. Su importancia desde el punto de vista dietético radica en su elevado contenido en vitaminas,
minerales y fibra, así como en su bajo contenido en grasa
y sal, influyendo en la prevención de la aparición de enfermedades, como cardiovasculares y cáncer, aunque no debemos olvidar que, en determinados casos, pueden tener
efectos indeseables.
he cruciferous have been consumed from the antiquity. Its importance from the dietetic point of view is in
its high content in vitamins, minerals and fibre, as well as
in its under content in fat and salt. At the moment its consumption has been increased since numerous beneficial
effects for the human health are attributed to them, influencing in the prevention of the appearance of different
diseases, such as certain cardiovascular diseases and cancer. Although we don’t have to forget that, in certain cases, they can have undesirable effects.
Palabras clave: Crucíferas. Salud. Fitoquímicos.
Key words: Cruciferous. Health. Phytochemicals.
INTRODUCCIÓN
Las crucíferas son un grupo de vegetales originarios de la cuenca Mediterránea que se caracterizan
por desarrollar flores con pétalos en forma de cruz.
Son probablemente los vegetales más consumidos
desde la antigüedad, aunque no todas las especies
pertenecientes a esta familia son comestibles. Algunas se utilizan con fines ornamentales.
Dentro de esta familia, el género Brassica es uno
de los más difundidos y utilizados.
Tienen una gran importancia desde el punto de
vista nutricional ya que contienen una elevada cantidad de vitaminas, minerales y fibra, frente a un escaso contenido en grasas y sal (1).
Su consumo se ha visto incrementado al reconocérsele importantes efectos beneficiosos en la salud
humana, ya que por su composición ayudan al retardo del envejecimiento celular, previenen la aparición de ciertas enfermedades (incluyendo cáncer)
y reducen el nivel sanguíneo de colesterol, lo que
reduce el riesgo de padecer enfermedades cardiovasculares (2).
46
COMPOSICIÓN NUTRICIONAL
Las distintas variedades del género Brassica tienen
una composición nutritiva muy similar (1) (Tabla I).
Su poder nutritivo reside en que son plantas bienales, es decir, que durante el primer año de vida almacenan nutrientes en sus hojas, tallos o raíces, y
florecen o dan semillas durante el segundo, de manera que pueden ser aprovechados por el hombre
en el año siguiente (2).
Su valor calórico es muy bajo. Contienen pequeñas cantidades de grasa y sodio, pero son ricas en
vitaminas (carotenos, vitamina C y vitaminas del grupo B), minerales (calcio, potasio, magnesio, hierro,
etc.), en fibra alimentaria y en fitoquímicos (indoles,
isocianatos y sulfuranos). Además, presentan una
importante proporción de azufre, que le confiere
propiedades antimicrobianas e insecticidas, además
de ser la responsable del fuerte olor que desprenden
estas verduras durante su cocción (1,3).
Constituyen un alimento remineralizante. Contienen entre el 80 y el 90% de agua, y en ellas se encuentran disueltas las sales minerales y las vitaminas.
Vol. 9, N.º 2, 2002
CRUCÍFERAS Y SALUD
TABLA I
CONTENIDO EN 100 g DE SUSTANCIA COMESTIBLE
Coliflor
Brócoli
Col-repollo
Agua (%)
Carbohidratos (g)
Lípidos (g)
Proteínas (g)
Fibra total (g)
Colesterol (mg)
93
4,11
0,45
1,84
2,7
0
90,69
5,06
0,35
2,98
2,9
0
92,15
5,43
0,27
1,44
2,3
0
88,1
2,6
0
4
4,2
0
Minerales
Ca (mg)
Fe (mg)
Mg (mg)
P (mg)
K (mg)
Na (mg)
Zn (mg)
Cu (mg)
Mn (mg)
16
0,33
9
32
142
15
0,18
0,027
0,138
46
0,84
24
88,5
292
26
0,38
0,043
0,218
47
0,59
15
23
246
18
0,18
0,023
0,159
32
0,7
19
65
380
7
19
Vitaminas
Vit. A (UI)
Vit. E (mg)
Vit. C (mg)
Tiamina (mg)
Riboflavina (mg)
Niacina (mg)
Ác. Pantoténico (mg)
Vit. B6 (mg)
Folato (ug)
Vit B12 (ug)
Cenizas (g)
Energía (Kcal)
17
0,04
44,3
0,042
0,052
0,41
0,508
173
44
0
0,6
23
1.388
1,69
74,6
0,055
0,113
0,574
0,508
0,143
50
0
0,92
28
133
0,105
32,2
0,05
0,04
0,3
0,14
0,096
43
0
0,71
25
0
1
90
0,1
0,15
0,7
0,4
0,28
Estos elementos tienen un papel fundamental en importantes funciones del organismo, como la transmisión de los impulsos nerviosos, el mantenimiento de
la presión arterial, el estado tónico de las células de
los tejidos, la síntesis de hormonas y enzimas y, sobre todo, la correcta hidratación del organismo (2).
EFECTOS BENEFICIOSOS PARA LA SALUD
Como hemos referido anteriormente, las crucíferas, debido a su composición química, tienen efectos
deseables para la salud humana. Se les atribuye un
poder protector frente los procesos neoplásicos, ya
que en su degradación intestinal liberan ciertas sustancias que actuarían como protectores de la carcinogénesis. También intervienen en la prevención de
determinadas enfermedades cardiovasculares (3,4),
y por su contenido en vitaminas, sobre todo carotenos, protegen nuestra visión.
Col de Bruselas
0
38
Este efecto protector está directamente relacionado con su composición química: fitoquímicos, antioxidantes y fibra entre otros.
Los fitoquímicos son pigmentos que confieren los
olores y colores a las flores, frutas, verduras, etc. Ya
se han identificado más de 900 compuestos diferentes. Tienen como misión defender a las plantas de la
radiación solar excesiva y de los agentes patógenos y
en las personas, se les atribuye una función protectora contra el cáncer y las enfermedades coronarias (5).
Estudios epidemiológicos realizados hace una década,
los relacionan con una menor incidencia de determinados tipos de cáncer, ya que aumentan la actividad
de ciertas enzimas cuya función es eliminar del organismo algunos agentes cancerígenos e incluso pueden
actuar bloqueando su acción (4). Podrían intervenir en
más de una ocasión a lo largo de las diversas fases de
la formación del tumor, disminuyendo su avance e incluso “reeducando” a las células malignas (6,7).
Tienen efecto antioxidante, desintoxicante, regulador del sistema hormonal y enzimático, estimula47
M. VILLAREJO ET AL.
dor del sistema inmunitario y actividad antibacteriana y antiviral.
Son sustancias que se absorben fácilmente en su
estado natural y, además, sus efectos se potencian
mutuamente, tienen acción sinérgica.
Los fitoquímicos presentes en las crucíferas son,
principalmente, carotenoides, flavonoides, compuestos fenólicos y sulfurano.
ALIM. NUTRI. SALUD
B12, disminuyen el nivel sanguíneo de homocisteína,
que proviene de la degradación de las proteínas y
está asociado a un mayor riesgo de accidentes cerebrovasculares. El folato juega un papel importante
en el desarrollo del embarazo y en la salud del recién
nacido, interviene en las funciones mentales y ayuda
a los niños a mantener la atención (10).
Entre los carotenoides se encuentran α-caroteno
y β-caroteno que protegen las mucosas, luteína (3,3dihidroxi-α-caroteno) y zeaxantina (isómero de la
xantofila), que previenen la degeneración muscular y
mantienen una buena función visual, protegiendo las
pupilas de daños provocados por el sol y otras causas (8).
Es muy importante su alto contenido en fibra alimentaria, soluble e insoluble. La fibra insoluble ayuda a regular el funcionamiento intestinal, combatiendo el estreñimiento y participaría en la prevención
del cáncer de colon. La fibra soluble impide la absorción intestinal de triglicéridos y LDL-colesterol, con
lo que disminuye su nivel en sangre, que permite regular la presión arterial; también ayuda a un mejor
control de la insulina, regulando la glucemia (3).
Los flavonoides los encontramos principalmente
en el brócoli, en forma de quercetina. Esta sustancia
reduce la inflamación derivada de los procesos alérgicos y frena el crecimiento de determinados tumores.
Hay que tener en cuenta que el aumento brusco
de fibras en la dieta puede producir una irritación en
la mucosa intestinal, con efectos contrarios a los deseados (6).
De todos los fitoquímicos, el que se encuentra
con más frecuencia en las crucíferas, es el sulfurano,
que se ha relacionado con una reducción de cáncer
de colon. Es el compuesto natural más activos contra el cáncer, inhibiendo el desarrollo de distintos tipos de tumor (estómago, hígado, pulmón) (4,9).
En lo referente a las sales, son ricas en potasio y
pobres en sodio, lo que regula y mejora la tensión
arterial.
También cabe destacar su contenido en compuestos con función antioxidante, como son vitaminas y
minerales. Estos compuestos se encargan de impedir la oxidación de radicales libres, que producen daños celulares (cáncer, arteriosclerosis y envejecimiento) y una disminución de nuestras defensas. En
el organismo existen de forma natural cuatro enzimas que actúan protegiéndonos de la formación de
estos radicales libres. Las vitaminas (A, E, y C) y algunos minerales (Se, Zn) presentes en estos alimentos potencian la acción de estas enzimas.
Las vitaminas tienen un efecto protector frente la
aparición de neoplasias, fundamentalmente de mama, pulmón, intestino y tracto digestivo superior. La
vitamina A interviene en la diferenciación celular, protegiendo de los radicales libres que provocan la oxidación del ADN y que intervienen en la formación de la
arteriosclerosis por la oxidación de las lipoproteínas
de baja densidad (LDL-colesterol), es de gran importancia para la vista, el crecimiento, el desarrollo óseo,
el mantenimiento de los tejidos y el buen funcionamiento hormonal y del sistema enzimático. La vitamina C es un inhibidor de las oxidaciones, impide la formación de nitrosaminas a partir de los nitratos y
nitritos contenidos en los alimentos, con acción cancerígena, protege las mucosas del aparato digestivo y
potencia el sistema inmunitario. La vitamina E también actúa como antioxidante de las grasas y su acción se ve potenciada en presencia de cinc.
Estos vegetales son ricos en folatos (vitamina B9),
que protegen de la aparición de cáncer de colon y
cuello uterino. Además, junto a las vitaminas B6 y
48
Por último, debido a su bajo contenido en grasa
protegería al organismo de cánceres hormonodependientes (mama, útero y próstata), además de ser
idóneas para una dieta preventiva o terapéutica para
enfermedades cardiovasculares como hipertensión
arterial, colesterol alto, hiperlipidemias y arteriosclerosis (3).
EFECTOS INDESEABLES
A pesar de que por su composición presentan
múltiples efectos beneficiosos para la salud, hay que
tener en cuenta que para determinadas personas
pueden tener efectos indeseables.
Por ejemplo, en personas que padezcan enfermedades intestinales y malas digestiones, estos vegetales pueden provocar flatulencias y problemas digestivos (11).
Las crucíferas tienen un alto contenido en purinas, sustancias que son transformadas en el organismo hasta ácido úrico, por lo que no son recomendadas en el caso de personas con hiperuricemia.
En crudo, estos vegetales tienen un elevado contenido en compuestos de azufre, que pueden irritar
el tejido renal. Por ello se recomienda que personas
con problemas renales que se abstengan de consumirlas de esta forma. En ocasiones, estos compuestos pueden producir dispepsias flatulentas (3).
Las crucíferas también contienen compuestos bociógenos, que son sustancias que producen inflamación de la glándula tiroides, impidiendo la asimilación de yodo, pero se inactivan con el cocinado.
Vol. 9, N.º 2, 2002
Tampoco son recomendables en las dietas pobres
en fibra o potasio, debiendo eliminarlas de éstas (3).
COLIFLOR (B. oleracea var. Botrytis)
Es originaria del Cercano Oriente (Asia Menor,
Líbano y Siria).
Su nombre científico es Brassica oleracea var.
Botrytis y es una de las crucíferas más comunes. La
parte que se consume es la inflorescencia, carnosa e
hipertrofiada, que puede medir hasta 30 cm de diámetro, de color blanco a marfil y que se denomina
cabeza o pella. Deben ser blancas, compactas, tiernas, de grano fino y poco olorosas.
En España se cultivan distintas variedades de coliflor, que se diferencian por la época de aprovechamiento, pella color de la hoja y sus requerimientos
térmicos para la formación de la pella (13). Puede
encontrarse en el mercado con o sin hojas. Una vez
seleccionadas y calibradas, se colocan en cajas tipo
“jaula”, forradas o no con papel satinado. Además,
podemos encontrarlas en bolsas de polietileno (si tiene hojas) o recubiertas con una lámina plástica, que
es lo que se denomina sistema over-wrap.
Su valor nutritivo (Tabla I) se puede ver modificado dependiendo del tratamiento tecnológico al que
se someta. Así, la coliflor fresca, hervida o congelada, es rica en minerales y vitaminas, pero si congelamos después del hervido, se pierden las vitaminas.
Es muy rica en vitamina C (una porción cubre el
100% de la cantidad diaria recomendada), potasio,
indoles, fibra y ácido fólico. Su consumo se asocia a
un menor índice de cáncer de recto, estómago,
próstata y vejiga (12).
COL-REPOLLO (B. oleracea var. Capitata)
La col-repollo (Brassica oleracea var. Capitata),
junto a la coliflor, es una de las hortalizas más importantes dentro de las crucíferas. También se le denomina col, berza y repollo.
Es originaria de Europa, aunque se cultiva en todo el mundo. Se usa como alimento y medicamento
desde hace más de 2.000 años.
CRUCÍFERAS Y SALUD
es una buena fuente de minerales (Ca, Mn, Mo, K),
vitaminas (A, C, E, ácido fólico), celulosa, sustancias
sulfuradas y mucílagos. Esta composición química le
confiere propiedades antiulcerosa (debido a su contenido en vitamina U), antianémica, antiescorbútica,
hipoglucemiante, diurética, depurativa, vermífuga
(cuando se consume en ayunas), cicatrizante y vulneraria (aplicada en cataplasmas cura heridas infectadas, úlceras varicosas, eccemas, acné, etc.) y anticancerosa (por su contenido en caroteno) (14).
En pruebas de laboratorio se ha podido comprobar que el jugo de repollo impide las mutaciones celulares precancerosas al actuar como un antagonista
químico frente al cáncer. Puede estimular a las células tumorales para que produzcan coenzimas beneficiosas para la salud.
Sin embargo, no es aconsejable su consumo continuado durante mucho tiempo, ya que puede provocar bocio (efecto antitiroideo).
COL DE BRUSELAS (B. oleracea var.
Gemmifera)
Originaria de Italia, es una variedad de col desarrollada en Bélgica en el siglo XIII y que actualmente
se cultiva en Reino Unido, Holanda, Estados Unidos
y China.
Brassica oleracea var. Gemmifera, o col de Bruselas, presenta un aspecto similar al repollo, con hojas compactas y apretadas, aunque de bastante menor tamaño y de color verde azulado (13).
Pueden consumirse crudas, cocinadas o fermentadas (chucrut).
En el mercado podemos encontrarlas frescas,
congeladas o en conservas (chucrut).
Al igual que la coliflor y el repollo, se les atribuyen
diversos usos terapéuticos y funciones anticancerígenas debido a su contenido en indoles, que estimulan
el sistema inmune, previniendo la aparición del tumor (12). Contienen sinigrina, un fitoquímico que
actúa suprimiendo el desarrollo de células precancerígenas.
Son ricas en carotenoides, provitamina A, vitaminas C, E, B1, B6 y folato.
Se cultiva para la elaboración de distintos productos, como chucrut, pickles y conservas.
Tiene propiedades vermífugas y desinfectantes
del intestino (15).
Presenta hojas firmes, comprimidas y abrazadas
tan estrechamente que forman una especie de cabeza, denominada cogollo, de color verde amarillento.
El tallo debe ser compacto y de color claro, lo que
indica su frescura (13). En el mercado puede encontrarse a granel o envasada individualmente. Se vende como pieza entera, al peso.
BRÓCOLI (B. oleracea var. Itálica)
En cuanto a su valor nutritivo, aporta pocas calorías y su contenido proteico es bastante bajo, pero
Al igual que las demás crucíferas expuestas anteriormente, el brócoli procede de la cuenca mediterránea y Oriente Medio, aunque en la actualidad se
cultiva en diversos países, tanto en Europa como en
Estados Unidos.
49
M. VILLAREJO ET AL.
Su denominación científica es Brassica oleracea
var. Itálica. Comunmente también se le llama brécol
o bróculi.
La parte comestible es su inflorescencia, que se
presenta algo menos apretada que en la coliflor,
siendo de color verdoso, grisáceo o morado.
Se pueden distinguir distintas variedades de brócoli en función de la duración de su ciclo y de la época del año en que se recolectan. La cosecha del brócoli tiene lugar en invierno y primavera, aunque está
disponible en el mercado durante todo el año debido
a la aplicación de buenos medios de conservación,
entre los que destaca la congelación (13).
En el mercado lo encontramos en over-wrap, sin
hojas; los rebrotes laterales se agrupan formando
manojos de un tamaño determinado. Se empaqueta
en cajas recubiertas interiormente por una lámina
plástica.
Tiene numerosos efectos beneficiosos para la salud y, además, para conseguirlos, basta con consumir una pequeña cantidad.
Es un alimento remineralizante, previene dolencias cardiacas, es diurético, laxante, antianémico y
actúa como depurador de la sangre (16).
También contiene gran cantidad de sustancias
con acción anticancerígena (fitoquímicos), como son
los indoles, flavonoides, sulfuranos y carotenos, que
se encuentran sobre todo en los brotes aunque la
cantidad es muy variable de unos brotes a otros (17).
Actualmente se está trabajando en el desarrollo de
un híbrido de brócoli normal con una variedad silvestre siciliana que tendría una cantidad mucho mayor
ALIM. NUTRI. SALUD
de sulfurano, con lo que aumentaría sus efectos anticancerígenos (7).
Contiene indol carbinol, que interviene en el metabolismo del estrógeno ayudando así a prevenir el cáncer de mama (hormonodependiente). También contiene quercetina, un flavonoide que actúa reduciendo
la inflamación producida por los procesos alérgicos y
que parece ser que disminuye el crecimiento de algunos tipos de cáncer y protege a los pulmones de distintos agentes agresivos, como contaminantes del ambiente e incluso el humo del tabaco.
Su alto contenido en vitaminas (β-carotenos, vitamina A y C) ayuda al buen funcionamiento del sistema inmune del organismo. Además, es una buena
fuente de vitamina K, que interviene en el mecanismo de la coagulación sanguínea y en el metabolismo
óseo (15).
CONCLUSIÓN
El consumo de vegetales pertenecientes a la familia de las crucíferas, en concreto al género Brassica,
se ha incrementado en los últimos años, al atribuírsele efectos protectores frente a determinadas enfermedades cardiovasculares e incluso frente al cáncer.
Este efecto protector es debido a su composición
química, ya que, además de ser ricas en vitaminas,
minerales, fibra y tener poca cantidad de grasa y sal,
contienen compuestos fitoquímicos (carotenoides,
flavonoides, sulfurano y compuestos fenólicos), que
son las responsables de su efecto anticancerígeno l
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1136-4815/02/51-58
ALIMENTACION, NUTRICION Y SALUD
Copyright © 2002 INSTITUTO DANONE
ALIM. NUTRI. SALUD
Vol. 9, N.º 2, pp. 51-58, 2002
Efecto de los frutos secos sobre la salud: alimentos
clave en la prevención de diferentes enfermedades
R. Sleiman-Figueroa, L. Rodrigo-Provedo*, J. Salas-Salvadó
UNITAT DE NUTRICIÓ HUMANA. FACULTAT DE MEDICINA I CIÈNCIES DE LA SALUT. UNIVERSITAT
ROVIRA I VIRGILI. *FUNDACIÓN NUCIS, SALUD Y FRUTOS SECOS. REUS. TARRAGONA
RESUMEN
E
ABSTRACT
I
s ampliamente conocido que aquellas poblaciones
que consumen de forma habitual frutos secos, como las
comunidades del mediterráneo y evangélicos adventistas,
presentan un menor riesgo de padecer enfermedades cardiovasculares. Esto ha sido observado en una serie de estudios epidemiológicos longitudinales, analizando grandes
poblaciones.
Además de las evidencias epidemiológicas se han realizados diversos estudios clínicos para corroborar el efecto
que tiene el consumo de frutos secos sobre los niveles de
colesterol sanguíneo. En casi todos los estudios se encontró una reducción significativa del colesterol total y su fracción LDL.
Parece interesante destacar que el efecto hipocolesteromiante observado en los estudios realizados con dietas
suplementadas con frutos secos es mayor que el esperado
a partir de la composición en ácidos grasos de los frutos
secos.
El consumo habitual de frutos secos también se ha asociado a una reducción de la mortalidad por cáncer de
próstata, posiblemente a su alto contenido de selenio y
otras sustancias anticancerígenas, aunque existan escasas
evidencias al respecto.
Ante todos estos resultados se precisan realizar otros
estudios en animales y humanos para demostrar el efecto
beneficioso del consumo de frutos secos sobre otras patologías como la diabetes y la obesidad.
t is widely known that those populations that habitually consume tree nuts, such as Mediterranean communities, evangelical Adventists and others, are at less risk of
suffering cardiovascular diseases. This has been observed
in a series of longitudinal epidemiological studies that
analyse large populations.
In addition to epidemiological evidence, various clinical
studies have been carried out to confirm the effect that the
consumption of tree nuts has on blood cholesterol levels.
Almost all the studies found a significant reduction in total
cholesterol and the LDL cholesterol.
It should be pointed out that in studies carried out with
diets supplemented with tree nuts the blood cholesterol
decreases more than expected from the fatty acid composition of tree nuts.
The habitual consumption of tree nuts has also been
associated to a reduction in mortality from prostate cancer, possibly because of their high content of selenium and
other anticarcinogenic substances, although there is little
evidence on the matter.
These results show the importance of making other
studies in animals and humans to demonstrate the beneficial effect of consuming tree nuts on other pathologies
such as diabetes and obesity.
Palabras clave: Frutos secos. Cáncer. Enfermedad cardiovascular. Colesterol. Ácidos grasos.
Key words: Tree nuts. Cancer. Cardiovascular disease.
Cholesterol. Fatty acids.
Los frutos secos, alimentos que se consumen en
pequeñas cantidades como aperitivo o formando parte de otros alimentos procesados, han sido considerados históricamente como alimentos superfluos. En los
últimos años han aparecido múltiples trabajos que relacionan su consumo con la reducción de los niveles
de colesterol y del riesgo de padecer enfermedades
cardiovasculares. En esta revisión vamos a tratar no
solamente estos aspectos sino también, el efecto que
tiene el consumo de nutrientes en forma de frutos secos sobre el peso corporal y el cáncer, aunque existan pocos estudios y controvertidos al respecto.
51
R. SLEIMAN-FIGUEROA ET AL.
ALIM. NUTRI. SALUD
COMPOSICIÓN DE LOS FRUTOS SECOS
La principal característica de los frutos secos es su
elevado contenido energético, debido a su pobre estado de hidratación y a su elevado contenido en lípidos. El contenido calórico varía entre 5,3 y 6,6
kcal/g y el de grasa entre 51 y 73 g/100 g (1). En el
caso de la castaña estos valores son muy bajos ya
que ésta es más farinácea que oleosa y además está
más hidratada. En la tabla I puede observarse el contenido calórico y en macronutrientes de los principales frutos secos.
Aproximadamente, el 80% de las calorías de los
frutos secos las aportan los lípidos. Son pobres en
ácidos grasos saturados (entre el 5 y el 8% de los lípidos) y ricos en ácidos insaturados, sobre todo monoinsaturados (alrededor del 60%) que junto con los
poliinsaturados representan aproximadamente un
90% de la energía lipídica (2). Según la composición
nutricional en ácidos grasos podemos diferenciar
dos grupos de frutos secos: los ricos en ácido linoleico (18:2) como los cacahuetes, anacardos y nueces,
y los ricos en ácido oleico como las avellanas, al-
mendras, pistachos y nueces de macadamia. Las
nueces son las únicas que contienen cantidades considerables de ácido alfa-linolénico (18:3n-3) (2). En
la tabla II puede observase la composición en ácidos
grasos de algunos frutos secos seleccionados.
Los frutos secos al ser alimentos de origen vegetal
no contienen colesterol y contienen una notable
proporción de proteína rica en arginina. Además
contienen también diferentes esteroles vegetales beneficiosos para la salud.
Los carbohidratos de los frutos secos en su mayoría son complejos. Contienen cantidades importantes de fibra (de 3,8 a 8,8 g/100 g) comparados con
frutas y verduras frescas (0,4 a 2,5 g/100 g) (4). La
cantidad de fibra soluble que contienen los frutos secos oscila entre 0,1 y 0,2 g/100 g, mientras que el
contenido de fibra insoluble es mucho mayor: de 3,7
a 8,6 g/100 g (4).
En cuanto a micronutrientes, los frutos secos contienen importantes cantidades de manganeso, cobre, fósforo, selenio y cinc. Las nueces, y en especial las nueces del Brasil, son especialmente ricas en
selenio (2).
TABLA I
COMPOSICIÓN DE LOS FRUTOS SECOS (10)
Alimento
Almendras
Avellanas
Nueces
Cacahuetes
Nuez del Brasil
Pistachos
Castañas
Piñonesa
Energía
(kcal)
Proteínas
(g)
Carbohidratos
(g)
Almidón
(g)
Azúcares
(g)
Lípidos
(g)
Fibra Total
(g)
576
646
674
577
660
599
174
670
19,0
13,0
14,5
25,3
13,0
18,0
3,0
12,5
4,8
9,6
11,1
9,3
3,7
13,4
36,6
20,0
1,7
3,0
2,0
5,0
0,7
3,8
26,9
ND
2,8
6,0
8,5
3,6
2,8
8,8
6,7
ND
53,5
62,0
63,8
49,0
66,0
53,0
2,7
60,0
15,0
7,5
5,9
8,2
8,3
8,5
6,0
ND
Los resultados se expresan por 100 g de porción comestible. ND: Datos no disponibles. a: Datos propios no publicados
TABLA II
COMPOSICIÓN EN ÁCIDOS GRASOS DE LOS FRUTOS SECOS (10)
Alimento
Almendras2
Avellanas2
Nueces2
Nueces de
Macadamia2
Cacahuetes2
Pistachos3
Piñonesa
a
Contenido 10:00
12:00
14:00
16:00
18:00
18:1
18:2
18:3n-3
graso total (Cáprico) (Láurico) (Mirístico) (Palmítico) (Esteárico) (Oleico) (Linoleico) (Linolénico)
52,2
62,6
56,6
73,2
Tr
Tr
Tr
Tr
Tr
Tr
Tr
Tr
0,6
0,2
0,0
0,6
6,6
5,0
3,7
8,5
1,9
2,0
2,5
3,7
63,7
77,7
21,0
55,8
20,1
9,3
59,2
1,7
0,7
0,2
5,8*
Tr
49,2
53,0
60,0
Tr
Tr
Tr
Tr
Tr
Tr
0,1
0,1
Tr
10,5
12,3
6,3
2,2
2,4
4,5
48,1
53,7
36,6
31,6
29,3
45,2
Tr
0,5
1,0
: Datos propios no publicados. Los resultados se expresan como porcentaje de grasa total por peso. Tr: trazas
52
Vol. 9, N.º 2, 2002
EFECTO DE LOS FRUTOS SECOS SOBRE LA SALUD: ALIMENTOS CLAVE
Al igual que ricos en minerales, los frutos secos
son especialmente ricos en vitamina E, particularmente las almendras. También aportan cantidades
considerables de tiamina, niacina y riboflavina (2).
Entre las vitaminas del grupo B destaca el ácido fólico especialmente en los cacahuetes.
Dentro del grupo de frutos secos la castaña es excepcional pues, a diferencia de los demás frutos secos, su composición nutritiva es rica en carbohidratos complejos (aportan el 79,1% de su energía), es
pobre en lípidos (14%) y contienen una cantidad de
proteínas similar (1).
En 1999, el consumo de frutos secos a nivel individual de los países mediterráneos, según la FAO (9),
está representado en la tabla III, donde Grecia es el
mayor consumidor, seguido de España y de Italia. Según la FAO, desde el año 1992 hasta el 2000 en España el consumo de frutos secos aumentó, pasando
de 2,31 kg/persona/año a 2,59 kg/persona/año.
TABLA III
CONSUMO INDIVIDUAL DE FRUTOS SECOS EN LOS
PAÍSES DEL MEDITERRÁNEO. FAO AÑO 1999 (9)
País
CONSUMO ALIMENTARIO ACTUAL DE
FRUTOS SECOS
El consumo de frutos secos de las poblaciones
del Mediterráneo es aproximadamente (considerando consumidores y no consumidores de frutos
secos) de 6 g por persona día (4,5). Por ello, a pesar de que su contenido en nutrientes es muy interesante, su contribución nutritiva real a la dieta es
poco significativa, incluso en los individuos consumidores habituales de frutos secos, para los que representa un 2,9% del aporte energético y un 3,6%
del aporte lipídico (5). Los individuos consumidores
habituales de una buena ración de frutos secos,
tendrán aportes importantes de proteínas y fibra,
con un contenido lipídico mayoritariamente insaturado, lo cual contribuirá a realizar un patrón de ingesta lipídica aconsejable.
Los frutos secos más consumidos en el hogar son
preferentemente los cacahuetes (5,6). Éstos junto
con las avellanas, se emplean habitualmente en la
hostelería. Los colectivos que consumen más habitualmente frutos secos son las poblaciones del Mediterráneo y los vegetarianos (7,8). Para los lactovegetarianos, el consumo diario oscila entre 33 y 42 g, lo
que representa entre un 6 y 8% del aporte total calórico. La cantidad ingerida por ciertos grupos de vegetarianos puede llegar hasta los 88 g al día, representando un aporte aproximado de 500 kcal. A modo
de ejemplo, el porcentaje de individuos que consume
5 veces o más veces por semana frutos secos es de
un 31% en los vegetarianos, un 15% en no vegetarianos y de un 5% en la población general (7).
Según la FAO (9), en 1999 España fue el mayor
productor de almendras de los países mediterráneos,
seguido de los países áfrico-mediterráneos e Italia.
De los países mediterráneos, Turquía es el mayor
productor de avellanas, pistachos y nueces. Italia es
la mayor productora de castañas seguida de Turquía. La producción de frutos secos en el último siglo ha ido decreciendo progresivamente, aunque en
los últimos años la producción ha experimentado un
cierta recuperación.
Francia
Grecia
Italia
Portugal
España
Turquía
Israel
Libia, Túnez
Consumo
(kg/persona/año)
3,8
9,9
6,5
4,2
7,3
5,4
5,5
5,6
Los frutos secos aceptan muchas formas de consumo, en las más habituales, como aperitivo o “pica
pica”, el fruto seco se encuentra descascarillado, habitualmente tostado o frito e incluso salado. Existen
muchas vías de consumo, en forma de postre o repostería, algunas estacionales como turrones, mazapanes o cremas solubles y otras de repostería popular acompañando chocolates o galletas. También
hay que destacar el uso de los frutos secos en recetas culinarias, como algunas salsas típicas (salsa romesco, pesto, picadas), sopas, cremas, ensaladas,
acompañando a carne, pescado, en yogures y, además, imprescindible junto al queso y el membrillo.
Los frutos secos salados contienen una proporción considerable de sodio, por ello no son aconsejables en individuos que deben realizar un control de
la ingesta de sal.
EFECTO DE LOS FRUTOS SECOS SOBRE
LOS NIVELES DE COLESTEROL Y LA
ENFERMEDAD CARDIOVASCULAR
Durante los últimos años, se ha evidenciado que
las dietas que incluyen frutos secos, ayudan a prevenir las enfermedades cardiovasculares. En la actualidad es de gran interés para la comunidad científica
el comprender mejor los mecanismos por los cuales
los frutos secos producen este efecto. Este interés se
inició cuando diversos estudios evidenciaron epidemiológicamente este efecto protector, para que a
53
R. SLEIMAN-FIGUEROA ET AL.
ALIM. NUTRI. SALUD
continuación un número de estudios clínicos demostrasen el efecto beneficioso que tienen sobre los lípidos y lipoproteínas sanguíneas.
Así pues, los resultados de estos estudios sugieren
que el consumo de frutos secos es un factor protector independiente de padecer enfermedades cardiovasculares.
Evidencias epidemiológicas
Es ampliamente conocido que aquellas poblaciones que consumen de forma habitual frutos secos,
como las comunidades del mediterráneo y evangélicos adventistas, presentan un menor riesgo de padecer enfermedades cardiovasculares. Esto ha sido observado en una serie de estudios epidemiológicos
longitudinales, analizando grandes poblaciones (Adventist Health Study (7,11-13), Iowa Women´s
Health Study (14,15), Nurses’ Health Study (16),
Cholesterol and Recurrent Events (CARE) Study
(17) y Physicians’ Health Study) (18) (Fig. 1).
Los individuos estudiados fueron sujetos sanos
(7,11-13) o bien pacientes post-infarto de miocardio
(17). En todos estos estudios se observó que los individuos que ingerían más de 4-5 veces por semana
una ración de aproximadamente 25 g de frutos secos, presentaban una reducción del 18 al 51% del
riesgo de padecer mortalidad por enfermedad cardiovascular (11,12,15-17), infarto de miocardio no
fatal (7,11-13), mortalidad de origen cardiaco y
muerte súbita (18). Esta disminución del riesgo en algunos estudios se observó ya en aquellos sujetos que
ingerían más de una vez a la semana frutos secos.
Esta relación inversa entre ingesta de frutos secos y
mortalidad cadiovascular persistía después de ajustarse por diferentes factores confusores como la
edad, el sexo, la ingesta de otros componentes de la
dieta o variables sobre el estilo de vida.
Evidencias clínicas
Después de demostrarse epidemiológicamente el
efecto protector de los frutos secos, han sido realizados diferentes estudios clínicos controlando la dieta
del individuo para corroborar el efecto que tiene el
consumo de frutos secos sobre los niveles de colesterol sanguíneo. La mayoría de los estudios publicados
al respecto han sido realizados sobre poblaciones
con dislipemia, aunque otros han sido llevados a cabo sobre sujetos sanos. Recientemente Kris-Etherton y cols. han realizado una excelente revisión de
todos los estudios clínicos publicados hasta el año
2000 (19) (Fig. 2).
0,75
Brown et al, 1999
0,68
Hu et al, 1998
0,61
Hu et al, 1998
0,65
Hu et al, 1998
0,61
Fraser et al, 1997
0,82
Fraser et al, 1997
0,6
Fraser et al, 1997
0,6
Kushi et al, 1996
0,43
Pineas et al, 1993
0,49
Fraser et al, 1992
0,52
Fraser et al, 1992
0,45
n=31000
Ajustado por:
Edad
T abaco
Ejer cicio
Peso r elativo
Hipertención
Consumo de alimentos
Riesgo relativo
1
0,8
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
1,2
Riesgo relativo
Fig. 2. Efecto del consumo de frutos secos sobre el riesgo relativo de padecer enfermedad coronaria según los estudios epidemiológicos poblacionales (adaptado de Kris-Etherton y colaboradores (19)). Comparación de aquellos individuos que
consumen frutos secos en el quintil más alto respecto al más
bajo.
0,6
0,4
0,2
0
Hombres
<1/sem (37%)
1-4 sem (40%)
Mujeres
>5/sem (23%)
Fig. 1. Riesgo relativo de padecer enfermedad coronaria en
función del consumo de frutos secos según el estudio de los
Adventistas (7).
54
Fraser et al, 1995
En la actualidad han sido publicados cinco estudios clínicos comparándose el efecto de la administración controlada de una dieta hipocolesteromiante
baja en grasa con la administración de una dieta enriquecida con nueces, pecanas, nueces de macadamia o cacahuetes. En todos los estudios randomizados, controlados y en diseño cross-over, se ha
Vol. 9, N.º 2, 2002
EFECTO DE LOS FRUTOS SECOS SOBRE LA SALUD: ALIMENTOS CLAVE
podido observar que la suplementación con cualquiera de estos frutos secos se asocia a una reducción significativa de los niveles de colesterol total y
especialmente de los niveles de colesterol LDL.
También han sido publicados nueve estudios clínicos realizados sobre población a la que se le recomienda la ingesta de una dieta control, de una dieta
baja en grasas o de una dieta mediterránea con una
dieta enriquecida en nueces, nueces de macadamia,
pistachos, pecanas, almendras o cacahuetes. En la
mayoría de estos estudios se ha observado también
la disminución de los niveles de colesterol total y de
colesterol LDL.
La reducción observada en los niveles de colesterol total y de colesterol LDL en estos estudios fue del
4 al 25% y del 9 al 33%, respectivamente. Sin embargo, existe una gran variabilidad en cuanto a los
niveles de colesterol HDL entre los diferentes estudios. Si bien algunos encuentran un aumento significativo de esta fracción, otros estudios o bien no encuentran diferencias, o bien incluso, en alguno de
ellos se observa una disminución en aquellos individuos suplementados con frutos secos. Tampoco
existe un consenso en relación al efecto que tienen
sobre los niveles de triglicéridos plasmáticos.
Cambios en el perfil lipídico (mmol/L)
Vale la pena reseñar los cuatro últimos estudios
publicados evaluando el efecto hipocolesteromiante
de la suplementación de la población con frutos secos. Zambón y cols. (20) mediante un estudio randomizado y en diseño cross-over realizado sobre 49
pacientes hipercolesterolémicos, comparó la administración de una dieta mediterránea con otra que
contiene la misma cantidad de grasa (35% de la
energía) suplementada con nueces (Fig. 3). Las grasas provenientes de las nueces sustituían parte de las
grasas monoinsaturadas de la dieta mediterránea. Si
bien, tanto los niveles de colesterol total como los de
TC
LDL-C
HDL-C
TG
colesterol LDL disminuyeron con ambas dietas, esta
reducción fue significativamente superior en el caso
de la dieta enriquecida con nueces.
Rajaram y cols. (21) compararon en 23 sujetos
sanos o con ligera hipercolesterolemia el efecto sobre los niveles de colesterol de una dieta Step I baja
en grasas y colesterol, con una dieta isoenergética
enriquecida con pecanas y por tanto con una mayor
proporción de energía en forma de grasas monoinsaturadas. Ambas dietas provocaron una mejoría del
perfil lipídico, sin embargo la dieta enriquecida con
pecanas provocó una disminución de los niveles de
colesterol total y colesterol LDL del 6,7 y el 10,4%
respectivamente en comparación a la dieta Step I.
También se pudo observar una reducción de los niveles séricos de apoproteína B y lipoproteína (a) en
comparación a la dieta Step I.
Almario y cols. (22) de la Universidad de California, compararon la administración de forma secuencial de: a) una dieta habitual; b) una dieta habitual
enriquecida en nueces; c) una dieta baja en grasas; y
d) una dieta baja en grasas enriquecida con nueces.
Los autores pudieron observar que la suplementación con nueces mejoraba también el perfil lipídico
plasmático de diferentes subclases de lipoproteínas.
Por último Iwamoto y cols. (23) mediante un estudio randomizado, controlado y en diseño cross-over
realizado sobre 20 varones y 20 mujeres sanos compararon la administración de una dieta japonesa moderada en grasa con una dieta de las mismas características pero enriquecida con nueces. Los autores
observaron una reducción significativa de los niveles
de colesterol total y de colesterol LDL tanto en los
varones como en las mujeres suplementadas con
nueces.
Tanto en el estudio de Almario y cols. (22) como
en el de Rajaram y cols. (21), la suplementación con
frutos secos no comportó un incremento del peso de
los individuos. Aquellos pacientes sometidos a dietas
bajas en grasas y enriquecidas en frutos secos experimentaron incluso una pérdida de peso en el caso
del estudio de Almario y cols. (22).
0
-0,1
-0,2
¿Puede el efecto sobre los lípidos y
lipoproteínas plasmáticas explicar la
reducción del riesgo de padecer
enfermedades cardiovasculares?
-0,3
-0,4
-0,5
-0,6
-0,7
TC
LDL-C
Dieta control
HDL-C
TG
Dieta con nueces
Fig. 3. Efecto de la sustitución por nueces de los ácidos grasos
monoinsaturados de la dieta sobre el perfil lipídico de pacientes con hipercolesterolemia según Zambón y colaboradores
(20).
Parece interesante destacar que el efecto hipocolesteromiante observado en los estudios realizados
con dietas suplementadas con frutos secos es mayor
que el esperado a partir de la composición en ácidos
grasos de los frutos secos.
Al mismo tiempo, diferentes autores han observado que la reducción teórica del riesgo cardiovascular
producida por la disminución de los niveles de coles55
R. SLEIMAN-FIGUEROA ET AL.
ALIM. NUTRI. SALUD
terol total y colesterol LDL, debido a la sustitución
de diferentes grasas de la dieta por las grasas de los
frutos secos, es inferior a la observada en los estudios epidemiológicos poblacionales. Kris-Etherton y
cols. realizaron recientemente una revisión al respecto (19).
Estos datos sugieren que el efecto hipocolesteromiante y reducción del riesgo cardiovascular atribuible a los frutos secos, no es sólo debido a su composición en ácidos grasos sino también a otros
componentes.
Efecto de los diferentes componentes
bioactivos de los frutos secos sobre el riesgo
cardiovascular
Los frutos secos son los vegetales más ricos en fibra que existen. Debemos pensar que la fibra es capaz de reducir los niveles de colesterol a través de
múltiples mecanismos (Tabla IV). La fibra inhibe la
absorción de colesterol, y los productos de fermentación en el colon producen una inhibición en la síntesis de colesterol hepático. Además los frutos secos
contienen proteínas de origen vegetal ricas en arginina, aminoácido precursor del óxido nítrico implicado en la inducción de la relajación musculatura
vascular, la inhibición de la agregación plaquetaria,
la inhibición de la adherencia de los monocitos y la
inhibición de la quimiotaxis de estas células.
Los frutos secos son ricos en ciertas vitaminas antioxidantes como la vitamina E, implicada en prevención de la oxidación de las partículas LDL de la
placa de arterioesclerosis. También contienen grandes cantidades fitoesteroles capaces de reducir la ab-
sorción de colesterol y de flavonoides o compuestos
fenólicos que poseen capacidad antioxidante y por
ello inhiben la formación de la placa de ateroma.
Por último algunos frutos secos contienen grandes cantidades de cobre, selenio y magnesio, sustancias también implicadas en el metabolismo del
colesterol o en prevención de la lesión de arterioesclerosis. Así por ejemplo una ración de nueces del
Brasil nos aporta el 100% de la necesidades diarias
de selenio.
El consumo diario de todas estas sustancias en
forma de frutos secos explicarían muy probablemente esta reducción marcada de la mortalidad por enfermedad cardiovascular observada en los grandes
estudios epidemiológicos. Sin embargo, creemos
que en el futuro es importante profundizar en el estudio de los mecanismos implicados en este proceso
de protección cardiovascular mediado por los frutos
secos.
EFECTO DE LOS FRUTOS SECOS SOBRE
EL PESO CORPORAL
Los frutos secos han tenido la mala prensa de que
engordan ya que son alimentos muy ricos en calorías. Sin embargo, en la mayoría de estudios clínicos
realizados con suplementos de estos alimentos, nunca se ha podido observar un aumento de peso de los
que los consumían. Recientemente Almario y cols.
(22) observaron sobre 18 pacientes con hipercolesterolemia, que la administración de 48 g/día (al rededor de 300 kcal) de frutos secos asociados a la
TABLA IV
FRUTOS SECOS: MECANISMOS ANTIATEROGÉNICOS PROPUESTOS
Compuesto
Mecanismo
Ácidos grasos poli-insaturados
Colesterol Total
C-LDL
Ácidos grasos mono-insaturados
Colesterol Total
C-LDL
C-HDL
Tocoferoles
Previene la oxidación de las LDL
Arginina
Precursor del óxido nítrico
Inducción de la relajación muscular vascular
Inhibición de la agregación plaquetaria
Inhibición de la adherencia de los monocitos
Inhibición de la quimiotaxis
Magnesio
Colesterol Total
C-LDL
Cobre
Protectores de la lesión de arteriosclerosis
56
Vol. 9, N.º 2, 2002
EFECTO DE LOS FRUTOS SECOS SOBRE LA SALUD: ALIMENTOS CLAVE
dieta habitual no se acompañaba de un incremento
del peso corporal. Los autores sugieren que la ingesta grasas mono y poliinsaturadas, presentes en gran
cantidad en los frutos secos, protegen del incremento de peso en comparación a las grasas saturadas.
Recientemente McManus y cols. (24) han publicado los resultados de un estudio de intervención nutricional realizado sobre pacientes obesos demostrando que las dietas ricas en monoinsaturados podrían
ser beneficiosas para el peso corporal. El equipo investigador comparó la evolución del peso de dos
grupos de pacientes obesos que seguían dos dietas
diferentes para perder peso. Las dos dietas contenían entre 1.000 y 1.500 Kcal, una de ellas era pobre
en grasas (20% del aporte calórico total) y la otra
moderada en grasas (35% del aporte calórico total).
Un año y medio después del inicio del estudio, los
55 individuos que habían seguido la dieta baja en
grasas habían ganado 2 kg de peso, mientras que
los otros 55 individuos que tomaban la dieta moderada en grasa monoinsaturada (enriquecida con aceite de oliva y frutos secos) habían conseguido perder
4 kg. Los investigadores comprobaron que la adherencia a la dieta moderada en grasa fue muy superior a la dieta baja en grasa.
Recientemente, Hu y cols. (25) observaron en el
estudio de las enfermeras de Estados Unidos, que las
que consumían de forma habitual frutos secos, presentaban una menor incidencia de diabetes con el
tiempo en comparación a las no consumidoras de
frutos secos, sin que ello se asociara a un incremento del peso corporal.
CÁNCER Y FRUTOS SECOS
Hoy en día esta muy clara la importancia que tiene el estudio de la relación existente entre los hábitos de alimentación de una población y la aparición
de diferentes tipos de tumores. Muchos estudios epidemiológicos sugieren que el consumo de vegetales
disminuye el riesgo de padecer diferentes tipos de
cáncer, en contra, consumir un exceso de alimentos
de origen animal, en especial los ricos en ácidos grasos saturados y trans aumentaría el riesgo. Existen
muchas posibles explicaciones biológicas para este
hecho. Entre ellas tenemos la presencia de muchos
compuestos anticarcinógenos en las plantas, como
los carotenos, vitamina C, vitamina E, selenio, fibra
dietética, fenoles, esteroles, fitoestrógenos e inhibidores de preoteasas, entre otros. Muchos de estos
compuestos anteriormente mencionados se encuentran en los frutos secos.
Si bien la mayoría de los estudios clínicos e epidemiológicos que se han realizado con frutos secos
han sido dirigidos a evaluar el efecto que estos sobre
las enfermedades cardiovasculares, muy pocos han
buscado encontrar una relación con el cáncer.
Hebert y cols. (26) mediante un estudio ecológico
realizado sobre 59 países observaron una relación
negativa entre el consumo de cereales integrales,
granos o frutos secos y la mortalidad por cáncer de
próstata. Por otro lado diferentes estudios caso-control sobre pacientes con cáncer de próstata han demostrado que los pacientes con esta patología ingerían menores cantidades de selenio, nutriente que se
encuentra en grandes cantidades en diferentes frutos
secos y especialmente en la nueces de Brasil (27,28).
Recientemente, mediante un estudio experimental en ratas sobre un modelo de cáncer de colon,
Davis y cols. (29) observaron que los frutos secos
podrían estar implicados en proteger al animal de la
acción de ciertos cancerígenos. Los animales que
consumían aceite de almendra, harina de almendra
o almendras enteras, presentaban con el tiempo un
menor número de células anormales en comparación a los alimentados sólo con pienso normal. Los
autores sugieren que el tipo de ácidos grasos que
contienen las almendras o bien otros compuestos
presentes en ella, serían los responsables de la protección observada.
Sin embargo, se precisan realizar otros estudios
en animales y humanos para poder afirmar que los
frutos secos protegen del cáncer de próstata o colon l
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Workshop “Alimentación funcional: impacto
en la salud y en la enfermedad”
24 DE MAYO DE 2002
El pasado 24 de mayo tuvo lugar en el Casino de Madrid el workshop
“ALIMENTACIÓN FUNCIONAL: IMPACTO EN LA SALUD Y EN LA ENFERMEDAD” organizado por el Instituto Danone.
Al acto que estuvo presidido por el Presidente del Instituto Danone
Profesor Dr. Manuel Serrano Ríos, asistieron cerca de 130 profesionales interesados en el campo de la nutrición y la salud.
Mención especial debemos otorgar a la enorme calidad de los ponentes que asistieron al workshop, todos ellos destacados especialistas a nivel mundial en cada uno de sus campos.
Entre otras consideraciones, destacaron en sus intervenciones la
gran importancia que están alcanzando los alimentos funcionales en la
alimentación de la sociedad actual y, entre ellos, merecen especial atención los probióticos que, como el yogur o las leches fermentadas, fueron
señalados como alguno de los alimentos funcionales que más y mejores beneficios pueden aportar a la salud
y sobre los cuales, se está centrando la investigación en este campo.
A continuación reseñamos brevemente las conclusiones que el Profesor Serrano Ríos, el Dr. José A. Mateos y el Dr. José Mª Cobo leyeron a modo de clausura de la jornada.
Manuel Sarrias Fábregas
Secretario General Adjunto
Instituto Danone
CONCLUSIONES
1. La alimentación funcional representa una nueva tendencia en la nutrición humana, que ofrece nuevas
oportunidades en salud pública, investigación y promoción de la salud. Los factores que favorecen el actual
éxito de alimentos funcionales incluyen:
—Demanda del consumidor por mejorar su salud
—Incremento en los costes destinados a salud
—Aumento de la población senior
Dr. G. Mazza
Centro de Investigación Agroalimentaria del Pacífico
Universidad Británica de Columbia. Canadá
2. Mantener una adecuada calidad de vida en los ancianos, significa conseguir mantener una vida que merece vivirse. A ello pueden colaborar los probióticos de leches fermentados que favorecen el mantenimiento de
la fuerza muscular y el funcionalismo osteoarticular y previenen algunas de las más frecuentes enfermedades
digestivas o mejoran los síntomas funcionales del tracto alimentario, al equilibrar la microflora intestinal.
Dr. Miguel Bixquert
Departamento de Medicina de la Facultad de Medicina. Valencia
Servicio de Digestivo del Hospital Arnau de Vilanova. Valencia
59
3. Para mantener un correcto balance nutricional y los alimentos funcionales (especialmente aquellos que
contienen probióticos u omega-3), ofrecen una oportunidad para modular la función inmune en la salud y en
la enfermedad.
Dr. Philip C. Calder
Instituto de Nutrición Humana, Escuela de Medicina
Universidad de Southampton (Reino Unido)
4. Los probióticos son tratamiento de elección de la deficiencia de lactosa y de las diarreas agudas infantiles. Además, pueden ser útiles en el control de las enfermedades inflamatorias del intestino y en la prevención del cáncer de colon.
Dr. Francisco Guarner
Servicio de Patología Digestiva
Hospital de la Vall d’Hebron. Barcelona
5. Los efectos beneficiosos de los probióticos incluyen cinco áreas principales:
—Alivia los síntomas de intolerancia a la lactosa
—Previenen y tratan los síntomas asociados a la diarrea
—Incrementan la respuesta inmune en infecciones por rotavirus
—No existe evidencia de la actividad de los probióticos en la disminución del colesterol
—El consumo de probióticos podría prevenir el cáncer de colon
Dr. Ian Rowland
Centro para la Dietética y Salud de
Universidad del Ulster. Irlanda del Norte
6. El concepto “germ-free animal characteristics” (GAC) / “microflora associated characteristics” (MAC)
es una herramienta para conocer las interacciones entre hospedador y su microflora intestinal.
Dr. Tore Midvedtt
Laboratorio de Microbiología Ecológica
Instituto Karolinska. Estocolmo. Suecia
7. La microflora intestinal desempeña importantes efectos beneficiosos, siendo lactobacillus y bifidobacterium las bacterias probióticos que más ayudan a su equilibrio.
Dra. Rosa Bartolomé
Servicio de Microbiología
Hospital de la Vall d’Hebron. Barcelona
8. Los probióticos previenen del daño celular en el colon de ratas in vivo e in vitro y, naturalmente, evitan
procesos carcinogenéticos.
El Butirato, como metabolito que procede de la fermentación de la lactosa en el intestino, presenta un elevado poder como inhibidor genotóxico.
Dra. Pool Zoble
Instituto de Toxicología y Nutrición
Universidad Friederich Schiller. Jena (Alemania)
9. Las leches fermentadas forman un grupo que está teniendo un gran impacto en los alimentos funcionales, por lo que su uso se ha extendido en todo el mundo y cada vez hay más evidencia científica sobre las
propiedades que estos productos pueden tener sobre el sistema inmunitario actuando como inmunomoduladores, potenciando la salud con diferentes niveles.
Dra. Ascensión Marcos
Directora del Instituto de Nutrición del C.S.I.C.
Madrid, España
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