Download CALIDAD MICROBIOLÓGICA DE LA CARNE DE POLLO

Calidad Microbiológica
de la Carne de Pollo
María del Pilar Castañeda Serrano
Diego Braña Varela
Cecilia Rosario Cortés
Wendy Martínez Valdés
Facultad de Medicina y Zootecnia. Universidad Nacional Autónoma de México.
Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología y Mejoramiento Animal,
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias
Ajuchitlán, Colón, Querétaro
Libro técnico No. 9
Octubre de 2013
ISBN: 978-607-37-0096-2
DIRECTORIO INSTITUCIONAL
SECRETARIA DE AGRICULTURA, GANADERÍA, DESARROLLO
RURAL, PESCA Y ALIMENTACIÓN
LIC. ENRIQUE MARTÍNEZ Y MARTÍNEZ
Secretario
LIC. JESÚS AGUILAR PADILLA
Subsecretario de Agricultura
PROF. ARTURO OSORNIO SÁNCHEZ
Subsecretario de Desarrollo Rural
LIC. RICARDO AGUILAR CASTILLO
Subsecretario de Alimentación y Competitividad
DR. FRANCISCO JOSÉ GURRÍA TREVIÑO
Coordinador General de Ganadería
INSTITUTO NACIONAL DE INVESTIGACIONES FORESTALES,
AGRÍCOLAS Y PECUARIAS
DR. PEDRO BRAJCICH GALLEGOS
Director General
DR. SALVADOR FERNÁNDEZ RIVERA
Coordinador de Investigación, Innovación y Vinculación
MSc. ARTURO CRUZ VÁZQUEZ
Coordinador de Planeación y Desarrollo
CENTRO NACIONAL DE INVESTIGACIÓN DISCIPLINARIA EN
FISIOLOGÍA Y MEJORAMIENTO ANIMAL
DR. CÉSAR AUGUSTO MEJÍA GUADARRAMA
Director
María del Pilar Castañeda Serrano
Diego Braña Varela
Corté´
Cecilia Rosario Cortes
Wendy Martínez Valdé
Valdez
´
s
s
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad
Nacional Autónoma de México.
Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología y
Mejoramiento Animal. Instituto Nacional de Investigaciones
Forestales, Agrícolas y Pecuarias.
Editor Dr. Diego Braña Varela, coordinador del Macroproyecto
“Indicadores de calidad en la cadena de producción de carne
fresca en México” con registro y fondos de SAGARPACONACYT No. 109127.
Ajuchitlán, Colón, Querétaro
Libro Técnico No. 09
Octubre de 2013
ISBN: 978-607-37-0096-2
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas
y Pecuarias
Progreso No. 5, Barrio de Santa Catarina
Delegación Coyoacán
C.P. 04010 México, D.F.
Tel (55)38718700
ISBN: 978-607-37-0096-2
Editor Dr. Diego Braña Varela
Primera Edición, Octubre 2013
No está permitida la reproducción total o parcial de esta
publicación, ni la transmisión de ninguna forma o por cualquier
medio, ya sea electrónico, mecánico, fotocopia, por registro u
otro método, sin el permiso previo y por escrito de la Institución.
1. Introducción .............................................................................. 1
2. Principales patógenos en la carne de pollo ............................... 3
a. Salmonella spp............................................................... 4
b. Campylobacter jejuni. .................................................. 11
c. Listeria monocytogenes ............................................... 14
d. Escherichia coli ............................................................ 15
3. Criterios microbiológicos ......................................................... 16
4. Métodos de detección de patógenos ...................................... 18
a. Cultivo Microbiológico .................................................. 18
b. Inmunológicos .............................................................. 20
c. Técnicas de biología molecular: PCR........................... 21
d. Métodos de muestreo .................................................. 22
5. Efecto del procesamiento sobre la microbiota de las canales . 25
a. Recepción del pollo de engorda ................................... 27
b. Escaldado .................................................................... 30
c. Desplumado ................................................................. 33
d. Eviscerado ................................................................... 34
e. Lavado ......................................................................... 35
f. Enfriado de la canal ..................................................... 36
g. Corte y deshuese ......................................................... 38
h. Empacado .................................................................... 40
6. Descontaminación de canales ................................................ 44
7. Métodos de conservación ....................................................... 48
a. Refrigeración ................................................................ 48
b. Congelación ................................................................. 49
c. Cadena de frío ............................................................. 50
d. Importancia de la cadena de frío .................................. 51
8. Manejo adecuado de la carne de pollo ................................... 52
9. Vida de anaquel ...................................................................... 54
10. Establecimientos Tipo Inspección Federal (TIF) .................. 62
a. Calidad microbiológica en plantas TIF ......................... 63
b. Comercialización de la carne de pollo en México ......... 67
11. Referencias Bibliográficas ..................................................... 74
Glosario…………………………………………………………81
La demanda mundial de carne de pollo se ha
incrementado en los últimos años debido a su precio
comparativamente bajo con otras carnes y ser, además, una
excelente fuente de proteína (FAO 2008). La producción
estimada mundial de carne de ave en 2012 fue de 104.9
millones de toneladas, con un pronóstico para 2013 de 106.8
millones de toneladas, lo que implica un aumento del 1.8% con
respecto del 2012 al 2013, siendo la carne que mayor
crecimiento muestra en cuanto a producción mundial (FAO
2013).
El consumo per-cápita de carne de pollo fue de 25.8 kg en
2012 (Unión Nacional de Avicultores, 2013), aunque los hábitos
de consumo en las diferentes regiones del país dependen de
factores sociales, económicos y culturales. En general la carne
de pollo se consume en sus diferentes cortes: pechuga, pierna
y muslo, retazo y surtida. El centro del país demanda
aproximadamente el 70% de la producción nacional.
En México aproximadamente:

52’247,420 toneladas de la producción nacional de pollo
se procesa en rastros Tipo Inspección Federal (TIF),
1

119,070 toneladas en rastros municipales

5’364,100 toneladas en rastros privados.
La importancia de estos datos, es reconocer el impacto
del manejo del pollo en la incidencia de Enfermedades
Transmitidas por Alimentos (ETAs). Es decir las enfermedades
que se transmiten por consumo de alimentos y en este caso de
la carne de pollo en específico. Un ámbito prioritario de la
cadena de producción avícola es la mejora en la manera de
procesar y manejar los alimentos para evitar que los
consumidores enfermen por consumo de estos. Para lograr
este objetivo es necesario desarrollar e implementar programas
de reducción de patógenos como el sistema Tipo Inspección
Federal (TIF) y otro programa llamado Análisis de peligros y
puntos críticos de control (HACCP), por sus siglas en inglés.
Estos programas tienen como objetivo procesar los alimentos
bajo las mejores condiciones (sanitarias) para evitar que
representen un riesgo para los consumidores, en otras
palabras tienen como meta el procesamiento de alimentos
inocuos.
Por lo tanto este manual tiene el objetivo de explicar
algunos aspectos de la calidad microbiológica de la carne de
pollo, esto significa brindar información que sea útil para los
consumidores de pollo, acercarlos con algunos aspectos
relacionados con el significado de la presencia de bacterias en
las canales de pollo. Sin olvidar que el tipo de bacterias que
podemos encontrar en una canal deben ser consideradas en
dos grupos; las que causan descomposición y las que causan
enfermedad en los consumidores. Las bacterias que causan
descomposición en la carne de pollo son aquellas relacionadas
2
con la vida útil o vida de anaquel, lo que significa el periodo de
tiempo en el cual el alimento es apto de ser consumido.
Mientras que las bacterias presentes en un producto cárnico
que causan enfermedad gastrointestinal o ETA (por sus siglas:
Enfermedad de Transmisión Alimentaria) en las personas que
lo consumen, se les conoce como bacterias patógenas.
Los tipos de microorganismos que pueden causar
enfermedad en los consumidores se dividen en: virus,
bacterias, hongos y parásitos, de los cuales las bacterias son
responsables de más del 90% de los casos confirmados de
ETA´s. Las 5 bacterias asociadas a ETA´s, más frecuentes son:
Campylobacter spp., Salmonella (no tifoidea), Escherichia coli
O157: H7, Escherichia coli y Listeria monocytogenes (Eberle,
2012).
Las poblaciones bacterianas en las canales de pollo,
están determinadas por el tipo de poblaciones de bacterias en
el tracto gastrointestinal de las aves en la granja, así como de
las bacterias que se agregan cuando se maneja el ave antes
de su matanza y después de ella. Sin embargo en nuestro país
la comercialización es muy diversa y muchas ocasiones por
idiosincrasia la carne no es manejada bajo buenas prácticas de
higiene lo que causa que la carne de ave sea un alimento
frecuentemente implicado en enfermedad gastrointestinal.
3
Los patógenos reportados en productos avícolas son:
Campylobacter spp., Clostridium botulinum, Clostridium
perfringens, Erysipelothrix rhusiopathiae, Escherichia coli
O157: H7, Listeria monocytogenes, Mycoplasma gallisepticum,
Mycoplasma synoviae, Pasteurella multocida, Riemerella
anatipestifer, Salmonella spp., Staphylococcus aureus, Vibrio
spp. y Yersinia enterocolitica. Sin embargo recientes estudios
demuestran que en caso de carne de ave, Salmonella spp. y
Campylobacter spp. son las causas más comunes de ETAs
vinculadas, mientras que L. monocytogenes es un problema
grave asociado a productos procesados de carne de ave
(Keklik, 2010). A continunuación se describen estos patógenos:
a. Salmonella spp.
Salmonella ha sido establecida como una de las causas
más importantes de enfermedad de transmisión alimentaria en
el mundo (Adams y Moss, 2008). La enfermedad causada por
esta bacteria se conoce como salmonelosis, la cual es una
infección gastrointestinal causada por varios serotipos de
Salmonella (se conoce con este nombre a las variedades de un
mismo agente, éstas son determinadas por pruebas de
laboratorio). Salmonella es un bacilo gram-negativo, móvil, no
formador
de
esporas
perteneciente
a
la
familia
Enterobacteriaceae. Su crecimiento ha sido reportado desde
5°C hasta 47°C con un óptimo de 37°C, aunque Samonella es
sensible al calor y es fácilmente destruida a temperaturas de
pasteurización (Adams y Moss, 2008).
4
Entre ellas se puede encontrar Salmonella entérica
serovar. Typhi y Paratyphi A,B, y C, responsables de la fiebre
tifoidea. Pero también podemos encontrar la salmonelosis notifoidea causada por otros serotipos diferentes a S. Typhi y S.
Paratyphi A. Sin embargo reportes científicos han determinado
que los 6 serotipos más frecuentemente aislados de humanos
son: Salmonella Typhimurium (19.2%), Salmonella Enteritidis
(14.1%), Salmonella Newport (9.3%), Salmonella Javiana (5%),
Salmonella Heidelberg (4.9%), y Salmonella Montevideo (2.4%)
(Anderson 2004)
Como se mencionó anteriormente, Salmonella puede
causar dos tipos de enfermedad, que dependen del serotipo, y
se describen a continuación:
Salmonelosis no-tifoideas:
Estas enfermedades son causadas por otros serotipos
diferentes a S. typhi y S. paratyphi A. Los síntomas de
Salmonelosis no-tifoidea son bastante desagradables, sin
embargo esta enfermedad es auto-limitante, es decir tiene un
ciclo que comienza y termina en un tiempo programado, entre
personas sanas con un sistema inmune intacto (aunque puede
causar enfermedad grave aún en personas sanas).
Mortalidad: Menor a 1%, sin embargo S. enteritidis tiene
reportes de hasta 3.6% de mortalidad en brotes en hospitales y
asilos, por lo que la gente anciana es afectada más
severamente.
5
Aparición: 6 a 72 horas después de la exposición.
Dosis infectante: Tan baja como una célula, dependiendo de la
edad y salud del huésped, así como de la cepa por las
diferencias que existen entre miembros del mismo género.
Síntomas: Nausea, vómito, dolores abdominales, diarrea, fiebre
y dolor de cabeza.
Complicaciones:
Puede
presentarse
deshidratación
y
desbalance electrolítico como resultado de la diarrea y del
vómito. Esto puede desencadenar la muerte en personas
jóvenes, ancianos y personas inmunocomprometidas si no son
tratadas inmediatamente. Otra presentación grave se puede
presentar cuando Salmonella puede escapar del tracto
gastrointestinal hacia el cuerpo y puede causar septicemia, por
tanto ésta puede migrar a órganos internos y articulaciones.
Ruta de entrada: oral (ingestión de alimento contaminado,
partículas fecales o agua contaminada).
Vía: Penetración en el organismo y paso de Salmonella del
tracto gastrointestinal al epitelio del intestino delgado donde se
presenta inflamación (Lampel 2012).
Fiebre Tifoidea
Enfermedad severa la cual posee un alto índice de
mortalidad, causada por serotipos de S. typhi y S. paratyphi A,
los cuales son encontrados solamente en humanos.
6
Mortalidad: En pacientes no tratados, tan alta como 10%
Aparición: Generalmente de 1 a 3 semanas, pero puede llegar
a ser tan larga como 2 meses después de la exposición.
Dosis infectante: Menor a 1000 células
Síntomas: Fiebre elevada de 39.4 a 40°C. letargia, síntomas
gastrointestinales que incluyen dolor abdominal, diarrea,
constipación, dolor de cabeza, pérdida del apetito.
Duración: Generalmente 2 a 4 semanas
Complicaciones: Septicemia con colonización de otros tejidos y
órganos, puede presentarse artritis séptica, en la cual la
infección afecta directamente articulaciones y puede amenazar
la vida. Puede ocurrir también infección crónica de la vesícula
biliar, lo cual puede causar que la persona infectada se
convierta en portadora.
Ruta de entrada: Oral (ingestión de alimento contaminado,
partículas fecales o agua contaminada) (Mossel, 2003).
Vía: Penetración y paso de los microorganismos de Salmonella
del lumen del tracto gastrointestinal hacia el epitelio del
intestino delgado y de ahí al torrente sanguíneo, por lo tanto
puede causar una septicemia, lo que puede producir que el
microorganismo pase a otros sitios en el organismo, donde
ocurre la inflamación (Lampel 2012).
7
Salmonella y la avicultura
En la avicultura el principal riesgo de Salmonella es
cuando existe un estado sanitario deficiente en los
alojamientos, y se descuidan la salud de los animales, la
calidad del alimento, agua y material de cama, así como la
presencia de fauna nociva y la entrada de vehículos
contaminados. Cuando se introduce Salmonella a las granjas
se propaga rápidamente a través de polvo, heces que arrastran
los trabajadores dentro de la granja y contaminación del agua.
Este microorganismo se establece rápidamente en las
superficies de la caseta y se mantiene gracias a la formación
de biocapas (biofilms). Marin (2009) evaluó el desarrollo de
biofilms a lo largo de la crianza de pollo de engorda mediante
un método de fluorescencia para determinar la presencia de
Salmonella. Se tomaron muestras de heces, polvo, superficies,
tanque de agua, bebederos, basura y superficies de los
camiones de transporte. El serotipo más frecuentemente
aislado fue Salmonella enteritidis y alrededor 50% de los
serotipos fueron capaces de producir biofilm. Se observó que el
uso de glutaraldehído, formaldehído, y de peroxígeno al 1% en
condiciones de campo son insuficientes para la eliminación de
Salmonella. Se ha observado que Salmonella enteritidis,
Salmonella seftenberg, Salmonella typhimurium, Salmonella
braenderup y Salmonella mikawasima aislados de pollo de
engorda y gallinas de postura tiene la capacidad de formar
biofilms muy resistentes.
8
La alta prevalencia de Salmonella en productos avícolas
ha llevado a varios estudios para reducir la contaminación de
los alimentos. El uso de bacterias ácido lácticas ha tenido éxito
en la reducción de diversos patógenos en carne molida de res
y ganado, incluida la Salmonella.
Para evitar la transmisión deben tomarse medidas en el
manejo de los animales en granja, incluyendo adecuados
sistemas de cría, medidas de protección para agua y alimento,
con lo que se evita su contaminación, y se logra la disposición
higiénica de desperdicios y el mantenimiento de un ambiente
limpio. Asimismo es importante evitar la transferencia de
Salmonella entre los animales, ya que situaciones donde estos
son sometidos a condiciones de estrés y hacinamiento, tales
como el transporte o la espera en andén de las parvadas para
su entrada a la planta de procesamiento, aumentan las
posibilidades de transmisión de la enfermedad. Por lo que
siempre será mejor minimizar estos efectos, al evitar las
situaciones estrés, así como asegurando ambientes limpios
(Adams y Moss, 2008).
Un factor importante por el que se ha mantenido el ciclo
de infección por Salmonella en el alimento para animales ha
sido la práctica de usar sub-productos de animales para
elaborarlo, tales como pastas de carne y hueso. Por lo tanto es
fundamental someter a estos productos a procesos térmicos
para destruir cualquier Salmonella presente.
9
Sin embargo, es importante considerar que pueden
quedar sujetos a contaminación post-proceso, ya sea en la
planta o en la granja, por contacto con material no-procesado,
con aves, o heces de roedores u otra fauna (Adams y Moss,
2008).
Figura 1. Ave tratando de eliminar calor a través del jadeo, favorece la
presentación de estrés y por lo tanto el inicio de problemas de calidad de la
carne, desde el punto de vista bioquímico y microbiológico.
Un factor importante por el que se ha mantenido el ciclo
de infección por Salmonella en el alimento para animales ha
sido la práctica de usar sub-productos de animales para
elaborarlo, tales como pastas de carne y hueso.
10
Por lo tanto es fundamental someter a estos productos a
procesos térmicos para destruir cualquier Salmonella presente.
Sin embargo, es importante considerar que pueden quedar
sujetos a contaminación post-proceso, ya sea en la planta o en
la granja, por contacto con material no-procesado, con aves, o
heces de roedores u otra fauna (Adams y Moss, 2008).
b. Campylobacter jejuni
Campylobacter en una bacteria perteneciente a la familia
Campylobacteraceae. Las dos especies más comunes,
Campylobacter jejuni y Campylobacter coli, representan
aproximadamente el 89% de las campilobacteriosis humana.
Es el patógeno más frecuente de gastroenteritis bacteriana, es
responsable de 400 a 500 millones de casos de infección cada
año en todo el mundo (EFSA, 2010 y CDC, 2011).
Existe una fuerte asociación entre Campylobacter jejuni
y las aves de corral, pues se ha observado que más de 80% de
las parvadas listas para procesar son positivas a este patógeno
(Herman 2003, EFSA, 2010). Además existe evidencia de que
las aves de corral pueden ser la principal fuente de infección
por campilobacteriosis en humanos (Hermans 2012, Line,
2013). Estudios epidemiológicos han demostrado que del 50 al
70% de campilobacteriosis en humanos se debe al consumo de
productos avícolas (Harris 1986, Keener 2004).
La campilobacterosis causa diarrea, dolor abdominal,
fiebre, dolor de cabeza, náuseas y vómitos.
11
Entre los padecimientos más graves causados por este
patógeno se observa un trastorno autoinmune del sistema
nervioso periférico, conocido como síndrome de Guillain-Barré
en el que los individuos experimentan una disminución de la
fuerza muscular en las extremidades y el sistema respiratorio.
La transmisión puede darse por consumo de leche sin
pasteurizar, carne de pollo cruda o poco cocida, agua
contaminada o por alimentos contaminados con heces de
personas o animales infectados
(Eberle 2012). La
campilobacteriosis tiende a ser auto limitante, aunque puede
provocar efectos secundarios a largo plazo tales como la artritis
reactiva y contribuir a la patogénesis de las enfermedades
crónicas gastrointestinales (Melero 2013).
Las aves pueden portar este microorganismo en piel,
plumas y en el tracto gastrointestinal principalmente. La
prevalencia de Campylobacter en las parvadas de pollo de
engorda puede llegar al 100% una vez que se introduce en las
explotaciones (Jeffrey 2001). Se ha reportado una prevalencia
de 11,2% en el ciego de pollos, mientras que en piel es de 51%
(Chokboonmongkol 2013). Por otro lado Padungtod y Kaneene
(2005), reportan una prevalencia del 64% en muestras fecales.
Sin embargo, en muchas unidades de producción se
acostumbra el uso de promotores de crecimientos que
consisten en la aplicación de antimicrobianos en pollitos con la
finalidad de disminuir patógenos en el tracto digestivo.
12
Estos datos sugieren que durante el procesamiento se
facilita la contaminación cruzada entre contenido cecal y piel.
Estos efectos están relacionados a los cambios tecnológicos y
prácticas de higiene durante el procesamiento
El principal reservorio, es decir el sitio donde
Campylobacter se establece y se reproduce es el tracto
gastrointestinal de las aves especialmente el ciego y buche.
Durante el procesamiento, cuando se realiza la remoción de
vísceras una vez que la canal fue desplumada y enjuagada, se
presenta la posibilidad de ruptura de estas estructuras por lo
que este microorganismo puede ser transferido a la canal en
donde sobrevive en la ausencia de la microbiota (población
bacteriana que se mantiene en el tracto gastrointestinal)
competidora.
Debido a que durante el procesamiento de las aves el
ambiente no es estéril, muchas bacterias psicrófilas
comúnmente asociadas al deterioro de las canales, pueden
reducir los números de C. jejuni, Aunque P. aeruginosa puede
afectar la supervivencia de C. jejuni, la dinámica microbiana de
la carne es muy compleja y el antagonismo bacteriano es
variable para diferentes productos procesados bajo diversas
situaciones (Davis 2007).
Durante la implantación de programas HACCP, es
fundamental prestar total atención a las medidas de control que
proveen este sistema para asegurar el abastecimiento de carne
de pollo libre de Campylobacter.
13
Arcobacter,
otro
miembro
de
la
familia
Campylobacteraceae se ha relacionado como fuente de
infección en humanos debido al consumo de productos crudos
de ave o poco cocinados. Se ha aislado de canales de aves y
de equipos de plantas de procesamiento, pero no del contenido
intestinal, fecal y plumas, por lo que la colonización de las aves
con este microorganismo es actualmente contradictorio, sin
embargo, algunos autores han reportado el aislamiento a partir
de muestreos con hisopos cloacales (Kabeya 2003, Atabay
2006). Van Driessche (2007) examinó muestras intestinales y
de piel de pollos de engorda y no encontró a Arcobacter en
ninguna muestra, por lo que sugiere que probablemente no es
habitante normal en la carne de aves y que el agua de proceso
puede ser una fuente potencial de contaminación. La aplicación
de estrictas medidas de bioseguridad en las explotaciones
agrícolas de manera integrada es capaz de reducir la
prevalencia de Campylobacter en las parvadas de pollos de
engorda, sin embargo, la contaminación cruzada durante el
procesamiento podría generar altas prevalencias de
Campylobacter en las canales (Chokboonmongkol 2013).
c. Listeria monocytogenes
La listeriosis es una importante enfermedad causada por
la bacteria llamada Listeria monocytogenes, el cual es un
problema de salud pública debido a las graves consecuencias
como: meningitis o meningoencefalitis, septicemia y aborto
(Melero 2013).
14
La carne de pollo cruda, o mal cocinada, es la principal
fuente de infección en humanos, y se ha observado que la
multiplicación de este microorganismo no se da en carne
empacada bajo atmósferas modificadas (bióxido de carbono)
durante su almacenamiento en refrigeración. Otros reportes
indican su presencia en alimentos listos para consumo.
Van Nierop (2005) examinó muestras de canales de
pollo en punto de venta y encontró 19.2% positivas a Listeria.
Por su parte Lewis y Corry (1991) informaron que el 56% del
pollo crudo en Reino Unido están contaminados. Osaili et al.
(2011) indicó que la prevalencia de L. monocytogenes en pollo
crudo fue del 9%. Otros estudios han mostrado altos
porcentajes de L. monocytogenes en carne cruda por ejemplo:
36.1% en España, 60% en Portugal, 11.5% en Turquía y 21.6%
en Italia (Goh 2012). Algunos países como Estados Unidos,
Australia y Nueva Zelanda requieren tolerancia cero de L.
monocytogenes en alimentos listos para el consumo, aunque
en nuestro país no existe esta restricción reglamentaria,
muchas plantas implementan controles para reducir este
patógeno, sobre todo las empresas exportadoras.
d. Escherichia coli
Escherichia coli se encuentra en el tracto digestivo de
mamíferos y aves. Algunas cepas se encuentran formando
parte de la microbiota normal del intestino, sin embargo, ciertas
cepas pueden causar enfermedad lo que representa un riesgo
significativo para la salud.
15
Algunas cepas causan enfermedad en animales y el
hombre, entre ellas se encuentra la E. coli entero hemorrágica
(EHEC) O157:H7, es decir causa enfermedad que cursa con
cuadros de diarrea con sangre, debido a la hemorragia en
intestino. La E. coli uropatógena (UPEC), es decir la que causa
enfermedad del aparato urinario y la E. coli avian (APEC), cepa
O1:K1:H7 que provoca cuadros de enfermedad (colibacilosis)
en aves de corral.
Se ha comprobado que E. coli posee un extenso
espectro de resistencia a los antibióticos, lo cual representa un
gran riesgo a la inocuidad alimentaria y una amenaza para la
salud pública (Forgetta 2012). Un estudio realizado por
Diarrassouba et al. (2007) sobre la resistencia a los antibióticos
en granjas de pollos de engorda, mostró que E. coli. ECD-227,
es resistente a 22 de 25 antibióticos probados.
El criterio microbiológico para los alimentos define la
aceptabilidad de éstos, sustentado en la ausencia o presencia
de un microorganismo, en la cantidad basada en Unidades
Formadoras de Colonia (UFC por sus iniciales, enumera a las
bacterias, ya que cada una de ellas es capaz de formar una
colonia bacteriana) o en la cantidad de toxinas producidas por
la bacteria.
16
Los criterios microbiológicos constan de una descripción
de los microorganismos de interés, los métodos analíticos para
su detección y/o cuantificación, definición del número de
muestras de campo que hay que tomar,
los límites
microbiológicos que se consideran apropiados para el alimento
y finalmente las medidas que deban adoptarse cuando no se
cumple con dicho criterio (Codex alimentarius).
Durante la aplicación de los criterios microbiológicos, se
debe tener en cuenta lo siguiente:

Efecto del procesamiento sobre la microbiota del
alimento.

La probabilidad de contaminación o incremento en el
número de bacterias que pueden causar enfermedad
durante el almacenamiento o procesamiento posterior.

Perfil inmunológico de los consumidores a quien está
dirigido el alimento.

El uso del alimento en cuestión (listo para consumo, pre
cocido, etc.)
Los límites microbiológicos deberán basarse en datos
microbiológicos apropiados para el alimento y tomando en
cuenta datos recopilados en distintos establecimientos de
producción que trabajan conforme a las buenas prácticas de
higiene y aplican el sistema de HACCP. También hay que
considerar las condiciones previstas de manipulación y
consumo del alimento (Codex alimentarius).
17
´
Los métodos de laboratorio para evaluar la presencia
de microorganismos en alimentos y superficies que tienen
contacto directo con estos, se basan en identificar y contar las
bacterias en cuestión. Las técnicas más utilizadas son: cultivo
microbiológico, inmunoensayo (ELISA) y biología molecular
(PCR), esta última es utilizada por su gran sensibilidad,
especificidad y rapidez. Los métodos de detección de
microorganismos en alimentos deben seleccionarse teniendo
en cuenta las siguientes características:
a. Produzcan resultados en tiempo real
b. Posean alta sensibilidad (detecten cantidades muy
pequeñas) y especificidad (que detecten la bacteria
específica y no se confundan con bacterias que
puedan ser parecidas)
c. No destructivos
d. Que no requieran que la línea de procesamiento se
detenga
a. Cultivo Microbiológico
El cultivo microbiológico se puede definir como la
técnica de laboratorio para reproducir una bacteria, ya que
ésta se expone a un medio que posee los nutrientes
necesarios para su reproducción y en una cantidad suficiente
que permita que sea identificada, ya que una bacteria es
capaz de reproducirse hasta formar una colonia, es decir una
población de bacterias.
18
Por lo tanto la identificación de microorganismos en
medios de cultivo se realiza mediante visualización directa de
las colonias, ya que presentan características morfológicas,
además de otras características cuando son colocadas en
medios de cultivo que poseen elementos específicos que
facilitan su identificación, llamadas pruebas bioquímicas.
Cuadro 1. Indicadores sanitarios en alimentos
Indicador
Mesófilos
aerobios
Coliformes
totales
Salmonella
Superficie
Superficie
viva
Superficie
inerte
Superficie
viva
Superficie
inerte
Carne
cocida
Superficie
viva
Superficie
inerte
Límite
< 3 000 UFC/cm
Referencia
2
NOM-093SSA1-1994
< 10 UFC/cm2
< 400 UFC/cm2
< 200 UFC/cm2
< 10 UFC/g
Ausencia
NOM-114SSA1-1994
Depende del
serotipo
Algunas bacterias como coliformes totales, coliformes
fecales, mesófilos aerobios y patógenos específicos como
Salmonella y Staphylococcus son utilizados en la industria
como “indicadores sanitarios”, la razón es porque su
presencia indica prácticas sanitarias deficientes en el manejo
19
de alimentos e higiene en los equipos. En el cuadro 1 se
mencionan los indicadores sanitarios en alimentos, así como
los límites que poseen cada uno de ellos y que las Normas
Oficiales Mexicanas exigen.
b. Inmunológicos
Existen pruebas de laboratorio que tienen el objetivo de
determinar la presencia de la bacteria en el alimento, algunas
de ellas son capaces de cuantificar al microorganismo, además
de que se consideran pruebas inmunológicas porque utilizan
anticuerpos como los agentes que detectan estructuras de las
bacterias (lipopolisacáridos, flagelos y fimbrias), lo cual permite
su correcta identificación. Estas pruebas son muy utilizadas ya
que son altamente específicas, lo que indica que es muy difícil
que se unan a otro tipo de bacteria y se pueda obtener un
resultado equivocado (falso positivo), es decir un resultado
erroneo debido a que el anticuerpo se unió a otra bacteria
presente, pero que no es la bacteria buscada.
Entre las pruebas de laboratorio que se pueden utilizar
se encuentra la conocida como ELISA (Enzime Linked
Inmunosorbent Assay por sus siglas en inglés), ésta utiliza
anticuerpos contra bacterias específicas. Existen pruebas
comerciales variantes de las pruebas ELISA para la industria
alimentaria, las cuales se basan en una serie de reacciones
seriadas de anticuerpos (conocidas como pruebas en
sándwich).
20
Consisten en placas reactivas con anticuerpos
específicos adheridos a la superficie de pequeños pozos, al
colocar la muestra preenriquecida del alimento ocurre la
reacción, si la bacteria está presente (antígeno), es capturada
por el anticuerpo, al adicionar un conjugado de anticuerpos
marcados con enzimas se completa el sándwich. Esta
interacción anticuerpo-antígeno-anticuerpo se revela al
adicionar un sustrato, la reacción genera cambios de coloración
en las placas, lo cual se puede interpretar según las
especificaciones del proveedor. Uno de los métodos más
utilizados para la búsqueda de microorganismos en muestras
de alimentos y muestras similares es el TECRA® validado por
la AOAC (Association of Analytical Communities).
´
c. Tecnicas
de biología molecular: PCR
La Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR) es la
única prueba de laboratorio que ha llegado a ser conocida por
el común de las personas debido a que posee aplicación tanto
en la criminalística como en la genética (pruebas de
paternidad), ya que es capaz de detectar material genético.
Por tanto, esta prueba también tiene aplicación en el
área de la microbiología de alimentos, ya que no solo detecta
material genético de origen animal, sino también de origen
bacteriano, de ahí su importancia en la detección de bacterias
que causan enfermedad de transmisión alimentaria.
21
En la industria de los alimentos, esta técnica se emplea
como método de referencia para la validación de sistemas de
inocuidad como el HACCP y de otros métodos comerciales de
monitoreo de limpieza. En plantas de alimentos donde las
poblaciones bacterianas existentes en superficies y materias
primas son variadas, además que es posible la presencia de
varios agentes microbiológicos causantes de enfermedad, se
emplea la técnica de PCR multiplex que permite identificar
varios microorganismos en una misma prueba.
La PCR a partir de muestras no enriquecidas, es decir,
directamente de los alimentos, sería una alternativa viable y
rápida en la industria, sin embargo, su sensibilidad puede ser
reducida cuando el alimento contiene sales, lípidos, proteínas,
y otros microorganismos. Un aspecto que se debe tomar en
cuenta al utilizar PCR para detectar material genético de origen
bacteriano, es que éste puede proceder de bacterias muertas,
las cuales son incapaces de causar enfermedad de transmisión
alimentaria.
d. Metodos
de muestreo
´
Los métodos o planes de muestreo se refieren a la
manera como se realiza, y al número de canales de pollo o
alimentos que se utilizan para aplicar alguna técnica de
laboratorio, para detectar bacterias de importancia en el
producto o alimento.
22
Esto surge porque es imposible desde el punto de vista
práctico y económico que todas las canales procedentes de
una parvada sean objeto de un análisis de laboratorio, de ahí
que se utiliza un grupo de ellas que pueda representar al lote.
Los planes de muestreo deben considerar la
probabilidad de detección de microorganismos en un lote,
teniendo en cuenta que ningún plan de muestreo puede
asegurar la ausencia de un determinado organismo. Los planes
de muestreo deben ser administrativa y económicamente
factibles para las plantas de procesamiento.
Los aspectos a considerar en la elección del método de
muestreo son: que pueda llevarse a cabo sobre la línea de
procesamiento y considerar la distribución heterogénea y
mecanismo de adhesión de los microrganismos en la superficie
de la canal; buscando que las canales o muestras a utilizar
sean representativas de lo que sucede en el lote.
El mecanismo de contaminación bacteriana consiste en
la retención de una película de agua en la superficie de la
canal, la cual se absorbe en los folículos de la pluma, esto
protege a las bacterias de ser eliminadas durante un posterior
proceso de lavado, e incluso, durante la descontaminación con
agentes químicos, finalmente las bacterias se adhieren al tejido
conjuntivo presente en el músculo. Las lesiones en la piel que
pueden ocurrir durante las diferentes fases del procesamiento,
contribuyen a la retención y mayor adsorción de
microorganismos (ICMSF 2001)
23
El tiempo que transcurra entre la toma de las muestras
de campo y su análisis deberá ser lo más breve posible, y
durante el transporte al laboratorio las condiciones de
temperatura de la muestra deben permitir la viabilidad de los
microorganismos (Codex alimentarius). Entre los métodos de
muestreo utilizados en la línea de procesamiento se pueden
mencionar: enjuague de la canal, raspado de piel, hisopado,
incisión de piel y músculo (con sus respectivas variaciones
según las necesidades del estudio como puede ser mezclado
en stomacher o maceración de las muestras). Los métodos
destructivos como la toma de muestras de piel tienen la
desventaja de indicar el grado de contaminación del sitio
exacto de toma de muestra y no de la canal completa (Klinger
1981).
El método de lavado de la canal es el más utilizado para
determinar la incidencia de Salmonella y Escherichia coli, así
como para determinar la vida de anaquel del producto final.
Este método consiste en colocar la canal individualmente en
una bolsa de plástico estéril a la cual se le añaden 100 ml de
agua peptonada estéril, se agita vigorosamente durante 1
minuto, cubriendo superficies internas y externas de la canal,
una vez lavada la canal se retira de la bolsa y el agua
resultante constituye la unidad de muestra. Existen variaciones
en la aplicación de este método como son la adición de arena
en el enjuague para promover el desprendimiento de la
bacteria de las superficies o usar una mayor cantidad de agua
de enjuague (hasta 300 ml).
24
El método de lavado de la canal proporciona una
estimación global del número de bacterias presentes en la
canal, sin embargo, no permite determinar el grado de
contaminación en diferentes zonas ya que el número de
bacterias de diversas áreas de la misma canal pueden diferir.
Por ejemplo, se pueden recuperar más bacterias en muestras
de muslos que de la pechuga, algunos estudios reportan que
en piel de pechuga y en cavidad interna de canales de pavo los
números de E. coli son menores que los recuperados de la
parte posterior de la canal y en la piel del muslo (Kotula 1966,
Bodnaruk et al. 1998).
Las aves sanas portan de forma natural diversos
microorganismos en la piel, plumas y aparato digestivo,
muchas de estas bacterias no son patógenas para las aves ni
para los seres humanos, pero en ocasiones pueden causar
descomposición de los alimentos. Por otro lado, las bacterias
patógenas o causantes de enfermedad pueden llegar a
transferirse a los alimentos durante su producción y
conservación y causar enfermedades (ETAs). Durante la
producción de pollo de engorda, muchos factores pueden
favorecer su contaminación: en la granja, durante el transporte
y procesamiento, así como en el manejo de la carne.
25
Como ya se mencionó anteriormente, entre los
patógenos reportados en productos avícolas se encuentran:
Campylobacter spp., Clostridium botulinum, Clostridium
perfringens, Erysipelothrix rhusiopathiae, Escherichia coli
O157: H7, Listeria monocytogenes, Mycoplasma gallisepticum,
Mycoplasma synoviae, Pasteurella multocida, Riemerella
anatipestifer, Salmonella spp., Staphylococcus aureus, Vibrio
spp. y Yersinia enterocolitica. Mientras que L. monocytogenes
es un problema grave asociado a productos procesados de
carne de ave (Keklik, 2010).
La contaminación de las canales de pollo es inevitable,
sin embargo, el grado de contaminación y la gravedad de sus
consecuencias depende de las medidas de control aplicadas
durante el procesamiento, como son: buenas prácticas de
manufactura, procedimientos de limpieza y desinfección de
equipo y utensilios, así como de los programas de reducción de
patógenos implementados (Sistema TIF, HACCP e ISO 22000).
Procesamiento Avícola
La presencia de bacterias causantes de enfermedad de
transmisión alimentaria pueden tener su origen desde la granja
productora de pollo de engorda, sin embargo, los sistemas de
inocuidad actuales en las plantas de procesamiento, tienen el
objetivo de llevar a un nivel de control los microorganismos
patógenos en caso de estar presentes y que éstos sean
incapaces de causar enfermedad.
26
Por lo tanto a continuación se revisarán algunos pasos
del procesamiento primario del pollo de engorda que tienen un
papel relevante en la carga microbiana total de una canal.
a. Recepción del pollo de engorda
Las áreas de recepción del pollo de engorda, colgado en
la línea de procesamiento e insensibilización no parecen
representar un riesgo sobre la calidad microbiológica de las
canales, sin embargo, se han detectado microorganismos
como E. coli, Listeria monocytogenes, P. aeruginosa,
Staphylococcus spp. y Bacillus cereus en el ambiente de estas
áreas, y se ha comprobado que éstos proceden principalmente
del aleteo de las aves, del personal operativo, así como del
ambiente exterior de las plantas, favorecido por la insuficiente
ventilación (Lues 2007). Se han realizado estudios sobre la
microbiota ambiental de las áreas previas al sacrificio, los
resultados reportados por Lues (2007) se muestran en el
cuadro 2. Además, encontró altos recuentos de E.coli, la cual
indica contaminación fecal. Asimismo, reportó la presencia de
Staphylococcus spp. como el microorganismo más frecuente
en el área de recepción. Existe una alta prevalencia en el
ambiente, esto se atribuye al aleteo y a los movimientos
excesivos de las aves durante la manipulación de las aves para
el colgado a la línea de procesamiento.
27
Cuadro 2. Microbiota ambiental en áreas de procesamiento
Área de
recepción y
sacrificio
Área de
Desplumado
Área de
Eviscerado
Listeria
Bacillus
Pseudomonas
monocytogenes
cereus
aeruginosa
9.3×103 UFC/
m3
1.8 x 104
UFC/m3
1.9×103
UFC/m3
3.9×103 UFC/
8.04×103
m3
UFC/m3
2.5×103 UFC/m3
1.5×102 a
3.3×102
UFC/m3
Elaborado a partir de información de Lues (2007)
Los conteos en el ambiente indican que S. aureus puede
alcanzar 104 UFC/m3 en varias áreas de procesamiento,
excepto en las áreas frías, donde los recuentos promedio son
de 3.9 × 101 UFC/m3. S. aureus es un microorganismo capaz
de adherirse fácilmente a las superficies, esto adquiere mayor
relevancia cuando se trata de superficies en contacto directo
con las canales (Lues 2007). En resumen, y basados en esta
información, es posible decir que existe una alta prevalencia
de bacterias en el ambiente de las plantas de procesamiento,
de ahí la importancia en los sistemas de control de patógenos
establecidos.
28
Figura 2. Parvada en espera en andén.
Se ha observado que aves vivas infectadas que llegan a
los rastros, son la principal fuente de contaminación por
Campylobacter ya que se puede recuperar de pollos antes del
procesamiento (Kotula y Pandya 1995). Stern (1995) encontró
que después del transporte de las aves a planta de
procesamiento, los niveles de Campylobacter en piel y plumas
aumentan significativamente, alcanzando niveles de 10 6,8 a 10
8,7
UFC/g. Por su parte, Berndtson (1992) reportó que en la piel
se puede llegar a encontrar hasta 103 UFC/g aislándose en
más del 89% de las canales muestreadas.
Sin embargo, el intestino siempre será el sitio donde se
encuentre esta bacteria con mayor frecuencia, esta
aseveración está basada en estudios (Jefrey 2001) que indican
que la prevalencia en intestino fue de 94%, seguido de la piel
(78%), y la más baja prevalencia en buche (48%).
29
Antes del escaldado se encuentran altos conteos de
Campylobacter en plumas y piel, sin embargo, se observa
mayor número de bacterias en piel de pechuga (10 6.9 UFC/g)
que en muslo, por otro lado las muestras de plumas de
pechuga también tienen elevados conteos (107,5 UFC/g).
Figura 3. Aves colgadas en línea de producción.
b. Escaldado
El escaldado por otro lado es un factor muy importante,
si bien el método de escaldado se trata de una inmersión en
agua caliente (temperatura de 53 a 60°C), que parecería ser el
adecuado para no permitir la proliferación bacteriana e incluso
eliminar microorganismos, también puede contribuir a la
contaminación de las canales. La temperatura de escaldado
suave a 53°C durante 120 segundos (Sams 2001) no elimina la
epidermis.
30
Temperaturas más altas aplicadas por menos tiempo
(escaldado fuerte) pueden tener un efecto letal sobre los
microorganismos, sin embargo, al eliminar la epidermis,
las bacterias que sobreviven encuentran un sustrato más
adecuado para su crecimiento.
El agua de escaldado puede
albergar microorganismos como
Salmonella spp, Staphylococcus
spp y otros, ya que durante esta
fase se liberan tanto materia fecal
como plumas, condicionando una
contaminación cruzada de las
canales. Bacterias del género
Salmonella se han detectado en
canales después del escaldado,
señalándose valores de reducción
decimal, es decir el número de
Figura 4. Escaldado.
minutos o segundos precisos para
destruir el 90% de una población de microorganismos, de
D52ºC=150 segundos y D62ºC=8 segundos para Salmonella.
La materia orgánica acumulada en el agua de escaldado
protege de cierta manera al microorganismo, la temperatura no
es un obstáculo determinante para la destrucción de
Salmonella en esta etapa, sin embargo, la disminución del pH
puede afectar la resistencia al calor de la bacteria.
31
En estudios realizados al respecto con 7 diferentes
cepas de Salmonella, se observó que valores de D52ºC
permitieron su supervivencia entre 10.2 a 34.5 minutos en
escaldado con un pH alrededor de 6. En otro estudio
Salmonella sobrevive al escaldado a 55ºC por 105 segundos y
no son detectadas cuando son escaldadas a 60 ºC por 200
segundos (Nothermans 1975).
Osiriphun et al. (2011) reportan que deben considerarse
los pasos de escaldado y enfriamiento como etapas que
representan un riesgo para la contaminación por
Campylobacter jejuni en las canales, señalando que el pH y
concentración de cloro son factores sensibles que permiten la
sobrevivencia de este microorganismo, así como la
temperatura del agua durante el escaldado, por lo tanto el
estudio sugiere incluir el control del pH durante el enfriamiento,
así como la reducción de materia orgánica en el tanque de
escaldado.
McKee et al. (2008) han reportado que el uso de aditivos
alcalinos en el agua de escaldado puede reducir la carga
bacteriana de las canales. Humphrey et al. (1981) reportaron
una reducción de la materia fecal en las plumas y una
reducción en el recuento total de bacterias cuando el pH del
agua de escaldado se ajustó a 9,0 ± 0,2 mediante la adición de
hidróxido de sodio.
32
La modificación del pH (superior a 9) en el agua de
escaldado, disminuye la contaminación bacteriana de las
canales de pollos, ya que reduce notablemente patógenos
como Salmonella, E. coli y Campylobacter. Su efecto es la
alteración del funcionamiento enzimático y transporte de
nutrientes, además de actuar como un tensioactivo protegiendo
a las canales de la contaminación cruzada (Mckee 2008,
Berrang 2011).
c. Desplumado
Figura 5. Desplumadora
con dedos de goma.
Durante el desplumado la
difusión de microorganismos en los
dedos de goma se ve favorecida
por la humedad y el calor que las
canales transmiten al equipo. Un
estudio analizó el empleo de cuatro
desplumadoras en el procesamiento
de pavos, y mostró que 14 lotes
infectados con Salmonella de
manera natural, contaminaron el
equipo. La primera desplumadora
resultó contaminada durante el
procesamiento de 12 de los lotes
(85.7%),
la
segunda
resultó
contaminada tras procesar 11 lotes (78.6%), la tercera durante
el procesamiento de 7 lotes (50%) y la cuarta durante el
procesamiento de 12 lotes (85.7%).
33
En el mismo estudio se observó que el equipo que se
emplea después del desplumado, también se contaminaba
(Bryan 1968). El aumento de Campylobacter y Salmonella
puede ser significativo durante el desplumado, y se debe a la
contaminación cruzada generada por las maquinas
desplumadoras en contacto con plumas contaminadas con
materia fecal. Salmonella, a diferencia de Campylobacter,
tiende a estar presente en las canales en bajas cantidades y
por lo tanto generalmente se evalúa como presencia o
ausencia en lugar de buscar números reales (Berrang, 2011).
d. Eviscerado
La evisceración constituye una de las etapas de mayor
riesgo en el procesamiento, los microorganismos pueden ser
transferidos a las canales por la ruptura del tracto
gastrointestinal, por las maquinas evisceradoras o por los
operarios. Rahimi (2010) determinó la frecuencia de
contaminación de canales de pollo de engorda infectados con
Campylobacter y encontró que después del desplumado 54.8%
de las canales estaban contaminadas y después del eviscerado
sólo 51.2%, lo cual es cercano a lo reportado por Franchin et
al. (2007) quien reportó 68% de canales contaminadas
después del desplumado y 69.4% después del eviscerado.
Según Rahimi (2010) este hallazgos plantean la posibilidad de
que la etapa de eviscerado no es el principal factor responsable
de la contaminación cruzada, ya que después de esta etapa se
observa una reducción en la frecuencia de contaminación.
34
Figura 6. Evisceradora.
e. Lavado
El lavado se realiza por aspersión, generalmente se
efectúa solamente uno después del eviscerado, sin embargo,
es más eficaz realizar varios lavados durante el procesamiento
con el fin de prevenir el incremento de la contaminación. Esta
fase es la primera enfocada a reducir la contaminación de las
canales, aunque únicamente se basa en una reducción
cualitativa ya que emplea el criterio de ausencia de materia
fecal en la superficie de las canales.
Algunos
estudios
sugieren
que
la
contaminación
bacteriana difiere entre las zonas internas y externas de la
canal, por lo que algunas plantas procesadoras han
incorporado el criterio de lavado dentro-fuera, sin embargo, la
eficacia del lavado también depende de otros factores como:
cantidad de agua utilizada, presión del agua y dirección del
chorro de agua.
35
Figura 7. Lavado de canales
Smith (2007b), señala que la diferencia en la
contaminación externa e interna de la canal puede deberse a
que las bacterias se adhieren más fácilmente a la superficie de
la piel y folículos de las plumas, además de que esta superficie
está permanentemente expuesta. Este tipo de lavado reduce la
incidencia de Campylobacter y Salmonella en las canales
visiblemente contaminadas (Smith 2007a).
f. Enfriado de la canal
El enfriamiento de las canales es un paso crucial del
procesamiento que puede prevenir el crecimiento microbiano
para maximizar la seguridad de las canales y su vida útil. Éste
puede ser por inmersión en tanques de agua con o sin hielo,
por aspersión de agua fría o por circulación de aire frío. El
enfriamiento por inmersión en agua puede ocasionar la
dispersión de microorganismos.
36
Green (1984) encontró que casi 55% de las muestras de
agua fueron negativas a Salmonella, aunque se detectaron
19% de canales contaminadas de las cuales alrededor del 8%
de las muestras presentaron cuentas de hasta 100 o más
salmonelas por mililitro.
Una alternativa del enfriamiento por inmersión es el
efecto de lavado con un flujo contracorriente, agitación del
agua y cloración. Otros sistemas de enfriamiento, como el de
aspersión, tienen la ventaja de disminuir la contaminación de
las canales debido a que estas son colgadas individualmente
en la línea. Por otra parte, el sistema de enfriamiento con
corriente de aire ofrece una mejor calidad microbiológica de las
canales ya que adicionalmente el aire daña a las bacterias
como consecuencia de la deshidratación superficial (Carroll y
Alvarado 2008).
Figura 8. Enfriado de canales por inmersión en Chiller.
37
En general, es evidente que la eficacia del sistema de
enfriamiento depende de la carga inicial de microorganismos
en las canales y calidad del agua (Demirok 2013). Rahimi,
(2010) encontró un aumento significativo de Campylobacter
spp. en muestras obtenidas de la canal 20 min después de la
etapa de enfriamiento así como de agua del tanque de
enfriamiento, lo que indica contaminación cruzada. Sin
embargo, puede observarse una reducción en el número de
canales positivas a este microorganismo por efecto del secado
de la superficie de la piel en un enfriado posterior con ráfaga de
aire, o bien por los factores estresantes a los que están
expuestos los microorganismos y que hacen que expresen
genes de respuesta al estrés como son el estado viable no
cultivable, lo cual afecta el aislamiento de microrganismo por
métodos convencionales de cultivo. En este caso la detección
de patógenos por métodos moleculares es conveniente.
Etapas posteriores al enfriamiento de las canales deben
ser controladas con el fin de evitar riesgos microbiológicos, ya
que ninguna etapa posterior, (exceptuando la cocción)
eliminará los microrganismos añadidos.
g. Corte y deshuese
El riesgo microbiológico durante el corte y deshuese de
las canales depende de las buenas prácticas de manufactura
(BPM) y los procedimientos de limpieza y saneamiento de
equipos y utensilios (POES).
38
Figura 9. Corte y deshuese de pechuga de pollo.
Figura 10. Corte y deshuese de muslo de pollo.
39
Los microorganismos detectados en esta área con
frecuencia derivan de los seres humanos, y son favorecidos por
la insuficiente ventilación en relación con el número de
personas y actividades involucradas, así como de la
condensación excesiva y humedad en paredes y techos (Lues
2007). En un estudio, Davis y Conner (2007) reportan que la
incidencia de Campylobacter en carne cruda es de 76% en
pollo enteros y se reduce a 48% en pechuga sin piel y a sólo
2% en carne deshuesada.
h. Empacado
El área de empaque de productos crudos, es una de las
zonas más limpias del establecimiento, sin embargo, no está
exenta de contaminación microbiológica, se ha observado que
en esta área prevalecen entre otras bacterias: Staphylococcus
spp. y E. coli, esta última con un recuento promedio de 1,5×10 3
UFC/m3, lo que indica contaminación fecal posiblemente debido
a la rotura de intestino durante el eviscerado del pollo o bien
debido a malas prácticas de higiene, según reportó Lues
(2007). El método de conservación de carne de pollo, ya sea
refrigeración o congelación, no elimina la microbiota,
incluyendo bacterias patógenas; Campylobacter se ha aislado
en 55.2% de carne de pollo refrigerado y en 49.3% de pollo
congelado (Kanarat et al, 2004;. Padungtod et al., 2008).
40
Figura 11. Envasado de cortes de pollo en bolsas al vacío.
El grado de contaminación de las canales al final del
procesamiento depende de factores inherentes a las aves,
prevalencia de microorganismos durante la crianza y
finalización de las aves, susceptibilidad de las aves a las
infecciones debido al estrés generado durante el manejo previo
al procesamiento (ayuno y transporte), y de la contaminación
añadida durante el procesamiento. Independientemente de los
factores mencionados, el grado de contaminación de las
canales es variable. En la mayoría de los países, del 50 al 80%
de las canales de pollo están contaminadas con Campylobacter
y
Salmonella spp., siendo el primero aislado más
frecuentemente.
41
Un estudio evaluó el porcentaje de canales positivas a
C. jejuni y C. coli en plantas de procesamiento por 13 semanas
y el resultado indicó que del 67 al 100% fueron positivas,
también se ha observado que las canales contienen niveles de
103 a 106 UFC. Otro estudio evaluó la incidencia de Salmonella
en 5 plantas de procesamiento durante 13 semanas, el
resultado indica que la incidencia de Salmonella osciló de 9 a
77% en cada planta con valores medios de 10 células por canal
(ICMSF 2001).
La comercialización de la carne ha experimentado
cambios en los últimos años a través de la utilización de
envases en atmósferas modificadas con almacenamiento a
baja temperatura. Esto contribuye a controlar la población
microbiana y la oxidación de lípidos, a aumentar la vida útil del
producto, y a un mejor almacenamiento y distribución de la
carne. El éxito de esta tecnología depende de la mezcla de
gases en relación con el producto, el perfil microbiológico de la
carne, el control de la temperatura, las propiedades de barrera
de la película de embalaje y la eficacia de los equipos (Taylor,
1996). El uso de CO2 extiende la vida útil de carne de ave
cruda mediante la inhibición de la actividad de psicrófilos,
bacterias gram negativas y Pseudomonas spp. Aunque
posteriormente se da un deterioro y cambio en las
características organolépticas por el lento crecimiento de
bacterias
como:
Carnobacterium
spp.,
Brochothrix
termosphacta, Lactobacillus spp. (Fraqueza y Barreto, 2009,
2011).
42
Las películas impermeables al oxígeno promueven la
acumulación de CO2, inhibiendo el crecimiento de
Pseudomonas spp. pero creando un medio adecuado para el
crecimiento de S. putrefaciens, Brochothrix thermosphacta,
Enterobacteriaceae y Aeromonas spp. (Tuncer 2008). El
deterioro de las canales envasadas en películas permeables al
oxígeno puede ser causado por Pseudomonas spp.
(Pseudomonas
fluorescens,
Pseudomonas
putida,
Pseudomonas fragi), mientras Shewanella putrefaciens,
Acinetobacter spp. y Moraxella spp. son menos deteriorantes.
La aplicación de CO2 al 100% inhibe completamente el
crecimiento de L. monocytogenes (Sheridan et al. 1995), pero
se ha observado su crecimiento en 30% CO2 / 70% N2 en
pechuga de pollo crudo (Shin et al., 2010).
La bioconservación es un método que mejora la
seguridad y la estabilidad de los productos alimenticios sin
alterar sus cualidades sensoriales, mediante el uso de
microorganismos, sus metabolitos, o ambos (Holzapfel et al,
1995, Lücke, 2000). Las bacterias ácido lácticas (BAL) tienen
un efecto inhibidor frente otros microorganismos como
resultado de competencia por los nutrientes, producción de
bacteriocinas u otros compuestos antagonistas tales como
ácidos orgánicos, peróxido de hidrógeno y enzimas. Las BAL
son eficaces contra L. monocytogenes y C. jejuni., aunque las
bacterias gram negativas tienen una resistencia inherente
debido a su membrana exterior, que actúa como una barrera
eficaz contra microbicidas (Melero, 2013).
43
Durante el procesamiento de las aves de corral, las
bacterias se pueden eliminar o controlar usando tratamientos
antimicrobianos en el agua de escaldado, lavado y enfriado de
las canales. El agua clorada es ampliamente utilizada para el
lavado de canales, enfriado por inmersión o por aerosol,
también se ha utilizado dióxido de cloro, cloruro de sodio,
ozono, peróxido de hidrógeno, ácido láctico, clorito de sodio y
menos frecuentemente: metasilicato de sodio, ácido cítrico
mezclado con ácido clorhídrico y fosfato ácido fosfórico,
monocloraminas y soluciones de hipoclorito con pH controlado.
El uso de agua caliente clorada en el lavado de canales mejora
la remoción de material extraño y reduce efectivamente los
recuentos microbianos de superficie de la canal. Se ha
demostrado que el uso de agua a 63°C mejora la eficiencia del
lavado ya que suaviza la grasa y rompe la tensión superficial
de la capa de grasa en la piel (Bashor et al. 2004)
La irradiación es el tratamiento más eficaz en la
eliminación de agentes patógenos de la carne. Sin embargo, su
uso es limitado debido a la preocupación de los consumidores
acerca de los productos irradiados. La acción bactericida de la
radiación ionizante se basa principalmente en daño al ADN
bacteriano, el grado de daño es dependiente de la dosis; causa
daño oxidativo a las membranas celulares lo cual interfiere con
el metabolismo normal para la generación de energía, inhibe el
crecimiento celular, e induce a la muerte (Dong 2013).
44
La sensibilidad de los microrganismos a la irradiación
puede variar de acuerdo a su complejidad, los virus tienen la
mayor sensibilidad, seguidos por las esporas bacterianas,
bacterias y hongos. Las bacterias en fase exponencial son más
sensibles. La mayoría de los patógenos comunes en los
alimentos como Campylobacter jejuni, E. coli O157:H7,
Staphylococcus aureus, Salmonella spp., L. monocytogenes y
Aeromonas hydrophila pueden disminuir significativamente o
eliminarse con dosis bajas de irradiación (<3,0 kGy) (Dong
2013).
El pH, temperatura y composición química del alimento
tienen un impacto en la supervivencia de los microorganismos
durante la irradiación. La presencia de oxígeno sensibiliza a las
células a la radiación, es por eso que la destrucción de
microorganismos puede reducirse en condiciones anaeróbicas
o en muy baja actividad de agua. Debido a la menor tasa de
reacciones oxidantes, se generan radicales libres de oxígeno
que pueden ser tóxico en los productos (Dong 2013).
Figura 12. Logo “Radura” muestra que un alimento ha sido irradiado.
Versión internacional (izq.) y de la FDA (der.)
45
El pH, temperatura y composición química del alimento
tienen un impacto en la supervivencia de los microorganismos
durante la irradiación. La presencia de oxígeno sensibiliza a las
células a la radiación, es por eso que la destrucción de
microorganismos puede reducirse en condiciones anaeróbicas
o en muy baja actividad de agua. Debido a la menor tasa de
reacciones oxidantes, se generan radicales libres de oxígeno
que pueden ser tóxico en los productos (Dong 2013).
Las principales ventajas de la irradiación de la carne son:

Conserva la integridad del producto.

Destruye microorganismos patógenos.

Reduce considerablemente microrganismos
deteriorantes aumentando la vida útil de los productos.

No altera la calidad de los nutrientes.

No deja residuos.

Se puede aplicar posterior al envasado evitando la
contaminación ulterior.
Desventajas:

Promueve cambios oxidativos de los lípidos afectando
significativamente la aceptación del consumidor.

Produce un aroma característico, altera sabor y color.

El alto contenido de proteínas en la carne neutraliza a
los radicales libres.

La generación de un color rosado en carne cocida se
asocia a la presencia de contaminantes o reacciones
químicas indeseables (Dong, 2013).
46

Los microorganismos tienen mayor sensibilidad a la
irradiación a temperatura ambiente que a temperaturas
bajo cero, ya que la baja Aw (actividad de agua) del
hielo impide la migración de libre radicales dentro del
producto. (Nam et al., 2002).

La descontaminación de carne utilizando irradiación es
más eficaz cuando la carne es de buena calidad
microbiológica, la presencia de grandes poblaciones de
microorganismos reduce la eficacia de la radiación.
El peróxido de hidrógeno es un agente antimicrobiano
potente y es utilizado en una variedad de aplicaciones de
alimentos. Se ha utilizado en productos lácteos y para la
esterilización de tuberías, filtros, superficies en contacto con
alimentos y áreas de empaque. Investigadores evaluaron
concentraciones de 1,100 a 12,000 ppm en agua de enfriado
de canales por 30 minutos lo que resultó en un 95 a 99,5% de
reducción de aerobios, sin embargo, tuvo efectos indeseables
en las canales como piel elástica y blanqueada, por lo que se
descarta su uso en el enfriado de canales, pero podría ser
aplicable en carne de pollo deshuesada (Fletcher 1993). Los
ácidos orgánicos (láctico, acético y cítrico) se utilizan en el
lavado de canales para disminuir la carga microbiana
superficial, a concentraciones superiores al 3% y ácido láctico
al 1% o superior, causan cambios en la apariencia de las
canales por decoloración, hinchazón, y en otros casos,
oscurecimiento de la piel, también se ha reportado cambio de
sabor en pechuga de pollo (Dickens 1994).
47
´
Los métodos de conservación de canales de pollo tienen
el objetivo de alargar su vida útil, conservando sus
características organolépticas intactas e inhibiendo el
crecimiento bacteriano, permitiendo mantener los alimentos
inocuos. Los métodos de mayor utilidad en la carne de pollo
son: conservación por frío (refrigeración y congelación),
irradiación y uso de aditivos en productos transformados.
a. Refrigeración
La refrigeración consiste en disminuir la temperatura de
las canales por encima de su punto de congelación, retardando
el crecimiento bacteriano y afectando de forma mínima sus
características organolépticas y nutricionales. La refrigeración,
a temperaturas entre 0 a 4°C, evita el crecimiento de los
microorganismos termófilos y de algunos mesófilos. Los
métodos más comunes para la refrigeración de canales de
pollo son: inmersión en agua fría, agua fría con hielo y aire frío
(Tuncer 2008). La determinación del tiempo de refrigeración
depende del tiempo necesario para que las canales alcancen
temperaturas por debajo de 4°C en su centro térmico, muchas
plantas realizan un prechiller (pre-enfriado por inmersión) de 10
a 15 min, donde en general se observa una reducción
bacteriana en piel. La calidad microbiológica de las canales
después del enfriamiento está influenciada por la cantidad de
microorganismos presentes en la canal, en el prechiller, chiller.
48
También depende de las condiciones del proceso:
relación entre el volumen de agua y el número de canales, flujo
del agua, concentración de desinfectantes, tiempo de contacto,
temperatura, y pH del agua. La reducción en el número de
bacterias persistentes en las canales se debe a la acción
mecánica de la inmersión y a las propiedades del desinfectante
(Northcutt 2008).
b. Congelación
La congelación es un método de conservación de
canales que proporciona un alto grado de seguridad,
conservando el valor nutricional y cualidades sensoriales de la
carne. Consiste en bajar la temperatura por debajo de su punto
de congelación (entre 0° a -18°C) con mínimos cambios
bioquímicos y microbianos. La congelación consiste en reducir
una fracción del agua contenida en las canales, denominada
agua libre, en cristales de hielo, lo cual inmoviliza el agua
produciendo un efecto de desecación, lo que reduce su
actividad (Aw). Dependiendo del método de congelación, la
reducción de temperatura puede resultar en daño físico de las
canales o en complejos cambios bioquímicos de la carne. La
congelación lenta y recristalización originan la pérdida de
componentes celulares, causado por el daño celular provocado
por los cristales de gran tamaño de la recongelación, lo que se
manifiesta como un exudado en el que se pierden diversos
compuestos de valor nutricional y puede dar lugar a
características organolépticas indeseables.
49
c. Cadena de frío
La cadena de frío consiste en el control de temperaturas
de refrigeración o congelación de manera continua en cada
fase de conservación de las canales de pollo, desde el enfriado
durante el procesamiento hasta su consumo o preparación por
el consumidor final (figura 13).

La cadena de frío consta de control de temperatura en
los siguientes puntos:
o Enfriado durante el procesamiento
o Almacenamiento en el centro de producción
o Distribución
o Almacenamiento en frigorífico y punto de venta
o Almacenamiento en el hogar
Planta de
proceso
Chiller
Refrigeración
Transporte
refrigerado
Distribución
Punto de venta
Consumidor
Refrigeración
en hogar
Figura 13. Cadena de Frío.
50
d. Importancia de la cadena de frío
La inocuidad y calidad microbiológica de las canales de
pollo dependen de la conservación de la cadena de frío durante
las fases de almacenamiento y comercialización hasta antes
del consumo y/o preparación. Los puntos más sensibles de la
cadena de frío son el transporte y distribución a los siguientes
eslabones de la cadena, ya que durante la carga y descarga
existen variaciones de temperatura, aun contando con los
controles adecuados, y en el peor de los casos estos controles
no existen.
Para conservar la cadena
frío
es
necesario
evitar
variaciones de temperatura en las
cámaras frigoríficas, ya que las
bacterias mesófilas y psicrófilas
se multiplican rápidamente bajo
estas condiciones, provocando
Figura 14. Termógrafo.
alteración de las canales y
pérdida de la inocuidad. Por tanto, es fundamental un
monitoreo constante de la temperatura, para lograrlo existen
los instrumentos llamados termógrafos, que permiten guardar
una gran cantidad de lecturas de temperatura durante periodos
prolongados, con la ventaja de que estos dispositivos pueden
colocarse entre el producto para monitorear los rangos de
temperatura a los que están expuestos los productos avícolas.
51
La manipulación adecuada de los alimentos es la clave
para prevenir las ETAs, que son un grave problema de salud
pública, y la producción inocua de los alimentos no es
suficiente cuando la manipulación previa al consumo se realiza
bajo condiciones de insalubridad. Los productos de carne de
ave precocinados, refrigerados, o congelados, listos para
consumir han ganado el interés de un amplio mercado, ya que
no requieren una elaborada preparación para su consumo.
Estos productos son susceptibles a contaminación
microbiológica, y en caso de no contar con controles
adecuados, no ser inocuos.
La Organización Mundial de Salud (OMS) formuló cinco
claves de oro para la preparación inocua de los alimentos
(figura 15), las cuales consisten en:
Figura 15. Las 5 llaves de la inocuidad de los alimentos.
1. Mantenga la limpieza

Lávese las manos antes de preparar alimentos y con
frecuencia durante su preparación.

Lávese las manos después de ir al baño.
52

Lave y desinfecte todas las superficies y equipos
usados en la preparación de los alimentos.
Proteja los alimentos y las áreas de cocina de
insectos y otros animales.
2. Separe alimentos crudos y cocinados


Separe carnes rojas, carne de ave y pescado crudo
de los demás alimentos.

Use equipos y utensilios diferentes, como cuchillos y
tablas de cortar, para manipular alimentos crudos.
Conserve a los alimentos en recipientes para evitar el
contacto entre los crudos y los cocinados.
3. Cocine completamente


Cocine completamente los alimentos, especialmente
carnes rojas, carne de ave, huevos y pescado.

Hierva los alimentos como sopas y guisos para
asegurarse que ha alcanzado los 70°C. En caso de
carnes rojas y de ave, asegúrese de que los jugos
sean claros y no rosados. Se recomienda el uso de
un termómetro adecuado para alimentos.
 Recaliente completamente los alimentos cocinados.
4. Mantenga los alimentos a temperaturas seguras
53

No deje los alimentos cocinados a temperatura
ambiente por más de 2 horas.

Refrigere lo antes posible los alimentos cocinados y
los perecederos (por debajo de los 5° C).

Mantenga la comida muy caliente (a más de 60°C
antes de servir).

No guarde los alimentos por mucho tiempo aunque
sea en el refrigerador.
No descongele los alimentos a temperatura
ambiente.
5. Use agua y materias primas seguras


Use agua segura o trátela para que lo sea

Seleccione alimentos sanos y frescos.

Elija alimentos procesados para su inocuidad, como
la leche pasteurizada.

Lave frutas, verduras y hortalizas, especialmente si
se van a consumir crudas.

No utilice alimentos caducados.
La carne fresca de pollo puede tener un nivel de
contaminación inicial de 104 a 105 microorganismos por
centímetro cuadrado en los puntos de venta, y se pueden
guardar en refrigeración (3 a 5°C) por 1 ó 2 días manteniendo
su frescura. Sin embargo, después de este tiempo los
microorganismos psicrófilos causan putrefacción y deterioro de
la carne aún a temperaturas de refrigeración.
La vida de anaquel de la carne de pollo (8 a 10 días)
puede incrementarse hasta 15 o 17 días cuando se envasa en
atmosferas modificadas con 60 a 80% de CO2 ya que inhibe la
mayoría de microbiota aerobia (Jiménez et al. 1997).
54
Sin embargo, la inhibición de patógenos como L.
monocytogenes no es efectiva. En otro estudio se amplió la
vida de anaquel de hamburguesas de carne de pollo hasta 17 a
24 días, en embalaje bajo atmósferas modificadas, utilizando
CO2 a concentraciones superiores al 30% (Melero 2013,
Jiménez et al. 1997, Patsias et al. 2008).
La combinación de 20% de CO2 , 70% de O2, y 10% de
N2, da una vida útil de aproximadamente 8 días. Sin embargo,
otras mezclas de gases pueden conducir a una prolongación
de la vida útil hasta de 3 semanas, variable de acuerdo con la
calidad de la carne (Fraqueza y Barreto, 2009, 2011). Los
aditivos utilizados en productos marinados de pollo también
tienen cierta influencia en la vida útil, ya que inhiben el
crecimiento bacteriano, aunque su principal finalidad es la
mejora en sus características organolépticas (Smaoui 2012).
La cuantificación de aminas biógenas en carne y
productos cárnicos es un indicador de frescura. Las aminas
biógenas se forman por la descarboxilación de aminoácidos por
el metabolismo bacteriano, por la influencia de la temperatura,
disponibilidad de oxígeno, potencial redox y pH. El tipo y la
cantidad de aminas biógenas depende de la naturaleza del
alimento y del tipo de microorganismos contaminantes. Durante
el almacenamiento prolongado de carne de pollo se forman
altos niveles de putrescina, histamina, tiramina, y cadaverina.
En muestras de carne podrida se han encontrado
concentraciones mayores a 1,000 mg/kg (Bauer et al. 1994).
55
En carne de cerdo y carne de res almacenadas a 4ºC
durante 35 días, se encontró que las concentraciones de
putrescina, cadaverina, tiramina e histamina no excedieron los
150 mg/kg. Muchas enterobacterias y lactobacilos son
productores de una o más aminas biógenas. Específicamente
la descarboxilación de histidina por Escherichia, Salmonella,
Clostridium, Bacillus y Lactobacillus da lugar a histamina,
caracterizada por ser mediador de graves manifestaciones
anafilácticas. Por su parte Pseudomonas spp., microorganismo
dominante de deterioro de la carne fresca, produce putrescina,
mientras que Enterobacteriaceae forma cadaverina.
La apariencia de estas piezas
es todavía aceptable, pero al
abrir el empaque se percibe
un olor desagradable, lo que
indica que ya inició el proceso
de descomposición.
Piezas con un mayor número
de días de almacenamiento,
lo que ya generó cambios en
el color (verdoso) y la
consistencia de la carne.
(Se observa un termógrafo
entre las piezas, utilizado
para monitorear si la cámara
fría trabaja adecuadamente).
Figura 16. Ejemplo de piezas en prolongado almacenamiento.
56
´
a. Tecnica
de lavado para determinar contenido
microbiológico en pollo.
La cantidad de
microorganismos puede ser
determinada a través de la
técnica de lavado de la canal
o pieza de pollo.
Colocar la pieza o canal
(muestra) en una bolsa de
plástico.
Verter dentro de la bolsa 100
ml de solución buferada de
fosfatos (PBS).
57
Agitar la bolsa cerrada durante
1 minuto para realizar el
lavado de la canal o pieza.
Sacar la canal o pieza de la
bolsa. El lavado que queda es
la muestra para la siembra
bacteriológica que será
trabajada en el laboratorio.
Figura 17. Preparación de muestras para técnica de lavado.
Una vez realizados todos los lavados necesarios las
muestras deben colocarse en una hielera con hielo para ser
transportadas al laboratorio de microbiología.
En el laboratorio deberá contarse con el material necesario
para trabajar las muestras de los lavados, el cual consiste en:

5 tubos con 9 ml. de PBS estéril por cada muestra

Homogenizador o Vortex

Pipeta de 1 ml.

Puntas desechables

Mechero

Placas para siembra de aerobios totales
58
Preparar el material
necesario.
Tomar 1 ml del líquido de
lavado.
Colocar en un tubo que
contenga 9 ml de PBS
estéril.
59
Homogenizar este tubo.
Tomar 1 ml de este tubo
para transferirlo a otro
tubo que contenga 9 ml
de PBS estéril, realizando
la primera dilución.
Repetir este paso 5 veces
para completar 5
diluciones decuples
seriadas.
De las últimas tres
diluciones, tomar 1 ml y
sembrar en una
microplaca de cultivo para
aerobios totales (estas
placas ahorran tiempo en
la preparación de cajas de
petri con medio de
cultivo).
60
Incubar las microplacas
por 48 horas a 37° C.
Transcurridas las 48
horas, contabilizar las
colonias en cada una de
las microplacas.
De acuerdo a la dilución,
se obtendrá el número
total de colonias y se
obtendrá el logaritmo de
este número.
También se puede hacer
evaluación de coliformes
como indicador sanitario.
Figura 18. Sembrado de las muestras de lavado en laboratorio.
61
Los establecimientos TIF son instalaciones donde se
procesan animales de abasto y se envasan, empacan,
refrigeran o industrializan productos y subproductos de origen
animal para consumo humano. Estos establecimientos están
sujetos a regulación de la Secretaría de Agricultura, Ganadería,
Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación, a través de la
reglamentación que establece la Ley Federal de Sanidad
Animal y su reglamento, así como las normas NOM-033-ZOO1995, NOM-008-ZOO-1994, NOM-009-ZOO-1994 y sus
modificaciones. En estas leyes se establecen las condiciones
zoosanitarias y sistemas de reducción de peligros de
contaminación, física, química y microbiológica a través de la
aplicación de Buenas Prácticas de Producción, Buenas
Prácticas de Manufactura, Procedimientos Operacionales
Estandarizados de Saneamiento, Análisis de Peligros y Control
de Puntos Críticos en los establecimientos, así como el
bienestar animal. El sistema TIF se autoriza a petición de parte
y previo cumplimiento de las disposiciones que se establecen
en la reglamentación antes mencionada (SENASICA, 2013).El
sello TIF es símbolo de calidad higiénico-sanitaria debido al
control de los procesos con fines de prevención de riesgos, por
esto debe contar con médicos veterinarios oficiales o
responsables autorizados que realicen la inspección o
verificación de los procesos para garantizar que los alimentos
sean inocuos (Ley Federal de Sanidad Animal, Artículos 1, 2, 3,
4, 6 51, 107, 154, SENASICA 2013).
62
Los beneficios del sistema TIF para la industria cárnica
son principalmente la aceptación del consumidor, ya que ofrece
garantía de calidad sanitaria con la que fue elaborado el
producto. Además facilita la movilización dentro del país, y en
cuanto al mercado internacional, los establecimientos TIF son
los únicos elegibles para exportar, ya que son equivalentes a
estándares internacionales de calidad e higiene (SENASICA
2013).Los principales giros que se certifican como TIF son:
sacrificio de animales de abasto, corte y deshuese, frigoríficos,
productos de transformación como son los productos
embutidos, marinados, enlatados, alimentos listos para
consumo, etc. (SENASICA 2013). En México actualmente
existen 24 plantas de procesamiento de aves certificadas como
TIF. En los cuales se procesaron en 2012: 792,135,016 aves
(Unión Nacional de Avicultores 2013).
a. Calidad microbiológica en plantas TIF
La microbiota de las canales después del eviscerado
consta principalmente de mesófilos, los cuales pueden alcanzar
de 102 a 104 bacterias/cm2. Esta microbiota varía dependiendo
de las condiciones de manipulación en el resto del
procesamiento. Las plantas TIF llevan a cabo controles con la
finalidad de evitar el incremento de peligros microbiológicos
principalmente. El control más importante es la refrigeración, ya
que evita la multiplicación de enterobacterias, las cuales
prevalecen en condiciones de mala refrigeración arriba de 4°C
(Dainty y Mackey 1992).
63
Bajo condiciones de refrigeración, en corto tiempo las
bacterias psicrófilas como Pseudomonas spp. constituyen del
50 al 90% de la población microbiana, inhibiendo de alguna
forma la multiplicación de bacterias patógenas (Dainty y
Mackey 1992).
Gracias al Macroproyecto “Indicadores de calidad en la
cadena de producción de carne fresca en México”, fue posible
realizar un muestreo en rastros TIF procesadores de carne de
pollo ubicados en el Centro y Sur de México. Se utilizó la
técnica de lavado para obtener los conteos bacterianos, los
resultados obtenidos se muestran a continuación:
Cuadro 3. Conteos en rastros TIF procesadores de pollo
UFC/ml Log10
Centro
Sur
Mesófilos aerobios
4.99
3.88
Coliformes
3.81
2.79
Los indicadores sanitarios publicados en la NOM-093SSA1-1994, muestran únicamente los valores recomendados
para el caso de carne cocida, por lo que no existe una
referencia para este tipo de indicadores sanitarios para la carne
de pollo. Sin embargo, es importante considerar que la carga
inicial de las canales, es decir el número de bacterias que
posee una canal al finalizar su procesamiento y estar lista para
su comercialización, afecta la vida de anaquel.
64
Es conocido que un incremento en la carga inicial resulta
en un decremento de la vida de anaquel. Smith et al. (2007)
reportaron que la carga bacteriana de una canal procesada
muestra valores de coliformes de 3.7 log de UFC/ml, mientras
que cuando se presenta contaminación interna este valor se
incrementa a 4.5 log de UFC/ml, y con contaminación externa
el valor se incrementa aún más (5.0 log UFC/ml).
En los resultados obtenidos en los rastros TIF, los
conteos de coliformes son menores a los resultados de Smith
et al (2007) en los casos de contaminación externa e interna, y
similares a los conteos de coliformes en el caso de los rastros
ubicados en el centro del país, mientras que los resultados
obtenidos en los rastros al sur muestran conteos menores. Lo
anterior indica que el sistema TIF logra conteos bajos de
coliformes y aerobios totales, además de que promueven la
reducción de riesgos de contaminación de los productos
avícolas.
Como ya se mencionó anteriormente, la vida de anaquel
representa el periodo de tiempo en almacenaje en que un
producto alimenticio es apto para consumo. Más allá de este
periodo, la carne presenta cambios en olor, color, sabor,
textura y apariencia que hace que el producto sea inaceptable.
Por sus características bioquímicas la carne experimenta
deterioro progresivamente desde la matanza hasta el consumo.
La composición nutricional de la carne representa un medio
óptimo para el crecimiento microbiano.
65
En el caso de la carne de pollo, el crecimiento
microbiano es por mucho el factor más importante en la
descomposición, siendo la temperatura de almacenamiento el
segundo factor que determina la duración de la vida de
anaquel. Bilgili (2001) mostró que las cargas microbianas
iniciales de 104células/cm2 desarrollaron limo (signo de
descomposición) en 16 días bajo una temperatura de
almacenamiento de cero grados centígrados. Es importante
considerar que cuando se realiza el conteo de cargas
microbianas por lavado, comparado con la determinación por
cm2, la primera será mayor comparada con la segunda, debido
a que la técnica de lavado hace un barrido de la superficie
interna y externa de la canal o pieza, lo que debe considerarse
cuando se comparan resultados experimentales.
En el caso de los muestreos en rastros TIF, los conteos
de mesófilos muestran que las canales obtenidas de la zona
centro poseen una carga microbiana mayor, lo que hace que el
manejo de este pollo debe ser con una rigurosa vigilancia de la
cadena de frío, ya que en el mismo estudio de Bilgili (2001)
muestra que las canales de pollo con la carga inicial de
104células/cm2 pero almacenado bajo condiciones de 5°C la
vida de anaquel se redujo a 5 días. En cuanto a los rastros en
la zona Sur, los conteos de mesófilos aerobios fueron menores
a 4 Log10 UFC/ml, sin embargo la diferencia es solo 0.12 Log10
UFC/ml por lo que del mismo modo será crítica la temperatura
de almacenamiento para lograr una vida de anaquel
prolongada.
66
b. Comercialización de la carne de pollo en
Mexico.
´
Los tejidos internos en un animal sano se encuentran
libres de bacterias al momento de la matanza, sin embargo,
cuando a la misma ave ya procesada se le examina su calidad
microbiológica a nivel de comercialización, se observa una
variación en número y tipos de bacterias. Además una canal
completa tiende a mostrar conteos bacterianos menores
comparados con las piezas.
La mayoría de los microorganismos se encuentran en la
superficie, por esta razón se realiza conteo de bacterias por
cm2. Sin embargo, es importante considerar que en este tipo de
muestreo existe la probabilidad de tomar el hisopo en un área
altamente contaminada que no sea representativa de la
superficie total de la canal. Mulder (1996) mostró como los
conteos se incrementan a través de las etapas sucesivas del
procesamiento, ya que su estudio reportó que canales
completas de seis plantas de procesamiento, la carga inicial fue
de 3.30 log10 UFC/cm2. Después de que el pollo fue cortado la
media total se incrementó a 3.80 log10 UFC/cm2. Después del
empaque se observó nuevamente un incremento a 4.08 log 10
UFC/cm2. Mientras que después del transporte de los cortes se
observó un incremento de 4.76 log10 UFC/cm2. De aquí la
importancia de mantener un eficiente programa de limpieza y
desinfección de equipos e instrumentos para tratar de que los
incrementos en los conteos bacterianos sean mínimos.
67
Pero además, se deberán tomar medidas durante la
comercialización de la carne de pollo para evitar que ésta
represente una oportunidad para incrementar de manera
significativa las cargas bacterianas.
La clasificación comercial del pollo en México en 2012
está dividida en 6 tipos, los cuales se presentan a continuación
con el porcentaje que comprende cada uno (Unión Nacional de
Avicultores, 2013).
Super
Piezas PVA
4%
mercado
6%
12%
Rosticero
26%
Pollo vivo
33%
Mercado
público
19%
PVA: Productos con Valor Agregado (Alitas, nuggets, etc).
Figura 19. Clasificación comercial de pollo en México.
En la comercialización del pollo, el mayor sector
corresponde al mercado de pollo vivo, éste es llamado así
porque los comercializadores compran un lote de aves, las
cuales son transportadas al punto de venta, el cual cuenta con
corrales donde las aves son descargadas, esta instalación
cuenta con bebederos y comederos, donde las aves
descansan, se alimentan y están listas para su venta.
68
Este tipo de clasificación mostró un incremento de 2%
con respecto a 2011. Los consumidores pueden observar a las
aves y escoger el pollo que desean comprar, una vez que
indican cual desean, el personal del punto de venta procede a
matar al ave de modo artesanal y le entrega al consumidor una
canal con vísceras y “caliente”. El término pollo “caliente” se
refiere al hecho de que después de la remoción de las plumas
de la canal, esta no es enfriada y se entrega al consumidor.
El pollo tipo Mercado público es el tipo de presentación
donde las aves son pigmentadas (se adicionan pigmentos
naturales en el alimento), de 49 días, con pesos promedio entre
2.8 y 3 Kilogramos. Estas aves se procesan en rastros, ya sea
TIF, privados o municipales, de los cuales se obtienen canales
completas y evisceradas. Este tipo de presentación se redujo
1% con respecto a 2011. Se comercializa en mercados
establecidos o fijos, expendios, supermercados, mercados de
abasto y mercados sobreruedas.
Figura 20. Pollo tipo mercado público.
69
El tipo pollo rostizado mostró un incremento de 2% con
respecto a 2011, este tipo de aves son de menor tamaño,
corresponden a la edad de 35 días, con peso promedio entre
1.8 a 2.2 Kilogramos. Se procesan igualmente en rastros TIF,
privados o municipales, para obtener canales blancas (no se
les adiciona pigmento en su alimento) y evisceradas para ser
pintadas durante su procesamiento. Este tipo de canales se
comercializa en puntas de venta donde son cocinados y se
vende como un producto listo para consumirse.
El
pollo
tipo
supermercado
disminuyó 3% con respecto a 2011, este
tipo de pollo se procesa únicamente en
rastros TIF, ya que es requerimiento de
este tipo de tiendas. Puede ser pollo
Figura 21. Pollo tipo
supermercado.
pigmentado o pollo blanco según la zona
geográfica donde se encuentre el punto
de venta y es comercializado pollo de 49
días, como canal completa.
El consumo y producción de carne de pollo ha mostrado
un notorio crecimiento a nivel nacional y mundial, gracias a la
diversificación de productos disponibles en el mercado, lo da a
los consumidores alternativas de adquirir productos con un bajo
nivel de preparación (cortes o piezas) hasta productos listos
para su consumo como son los productos con valor agregado.
70
El pollo en piezas es aquella
canal que es cortada y empacada
en la planta de procesamiento,
esta presentación se considera
parte de los productos con valor
agregado debido a que el corte se
considera ya un procesamiento
adicional a todos los pasos que
comprenden obtener una canal
completa
(procesamiento
primario).
Figura 22. Pollo en piezas.
El valor es adicional, dadas las necesidades del
consumidor de utilizar solo partes del pollo para su consumo.
Este tipo de pollo mostró un descenso de 1% con respecto a
2011, ya que actualmente corresponde a 6%. Este tipo de pollo
es procesado en plantas TIF, rastros privados y municipales.
Los productos con valor agregado, comprenden todos
aquellos productos listos para consumirse y que van desde los
marinados, hasta productos cocidos como los nuggets. Este
tipo de productos mostró un incremento de 1% con respecto a
2011. Este tipo de productos pueden ser elaborados en plantas
TIF, rastros privados o municipales, sin embargo estos
establecimientos deben contar con cierto nivel de tecnificación
para lograr marinados, cubiertas o empanizados, cocciones u
horneados a gran escala.
71
Figura 23. Productos con Valor Agregado
A continuación se presentan los resultados de los
muestreos bacteriológicos realizados en puntos de venta a
nivel nacional.
Cuadro 4. Resultados de muestreos en puntos de venta.
Punto de venta
Zona
Geográfica
Mesófilos
aerobios
Log UFC/ml
Coliformes
Log UFC/ml
Distribución a
mayoreo
Centro
Norte
6.96
5.31
6.58
4.57
Expendio
Sur
5.74
4.63
Mercado
Público
Centro
Norte
5.99
5.97
5.124
4.65
Sur
6.08
4.96
Mercado
sobreruedas
Centro
6.19
5.27
Supermercado
Centro
5.02
4.04
Norte
4.17
5.50
Sur
5.68
4.92
72
Estos resultados denotan el inadecuado manejo que se
realiza de la carne de pollo en nuestro país, ya que si
comparamos que en la zona Sur, el pollo obtenido en plantas
TIF obtuvo un resultado en mesófilos de 3.88 UFC Log10, en los
puntos de venta de esa zona es posible observar que existe un
incremento en estos conteos de 1.86 de logaritmo cuando el
pollo proviene de expendio, mientras que en el mercado
público este incremento es de 2.2 logaritmos, y el menor
incremento corresponde al supermercado, el cual fue de 1.8 de
logaritmo.
En cuanto a coliformes, se mostraron incrementos
mayores, ya que el pollo que proviene de expendio presenta
una diferencia de 1.84 de logaritmo, el pollo de mercados
públicos tiene el incremento más alto, ya que se observa una
diferencia de 2.17 de logaritmo con respecto a las poblaciones
de coliformes obtenidas en plantas TIF de la misma zona,
finalmente el incremento observado para el supermercado en
esta misma zona fue de 2.13 de logaritmo. Esto indica que las
condiciones de manejo de canales deben mejorarse una vez
que estas salen de la planta de procesamiento. Sin embargo,
esto no será suficiente si no se logra una cadena de frío que
asegure que no existen oportunidades de crecimiento de las
bacterias que posee la canal como carga total una vez que
finaliza el procesamiento primario.
73
rd
Adams R.M. and Moss M.O. Food microbiology. 3 Edition. 2008. Guildford
UK.
Anderson P. N., M. E. Hume, J. A. Byrd, C. Hernandez, S. M. Stevens, K.
Stringfellow , and D. J. Caldwell. 2010. Molecular analysis of Salmonella
serotypes at different stages of commercial turkey processing. Poult Sci.
89:2030–2037.
Arenas H.A. Caracterización de los consumidores de carne de pollo en la
zona metropolitana del valle de México. Tesis de maestría, Colegio de
Postgraduados, Institución de enseñanza e investigación en ciencias
agrícolas. 2011.
Atabay, H. I., M. Waino, and M. Madsen. 2006. Detection and diversity of
various Arcobacter species in Danish poultry. Int. J. Food Microbiol.
109:139–145.
Bashor, M.P., Curtis, P.A., Keener, K.M., Sheldon, B.W., Kathariou, S. and
Orborne J.A. 2004. Effects of carcass washers on Campylobacter
contamination in large broiler processing plants. Poult. Sci 83:1232-1239.
Bauer, F., I. Seuss, P. Paulsen, and S. Vali. 1994. The formation of biogenic
amines in meat and meat products. Proc. of 40th Int. Cong. of Meat Sci.
Tech. S-V.25. ICoMST, The Hague, the Netherlands.
Berndtson, E., M. Tivemo, and A. Engvall, 1992. Distribution and numbers of
Campylobacter in newly slaughtered broiler chickens and hens. Int. J. Food
Microbiol. 15:45–50
Berrang M. E., W. R. Windham, and R. J. Meinersmann. 2011.
Campylobacter, Salmonella, and Escherichia coli on broiler carcasses
subjected to a high pH scald and low pH postpick chlorine dip. Poult. Sci.
90:896–900.
Bilgili S. F.(2001). Product shelf life. Worthwhile Operational Guidelines and
Suggestions. Broiler Processing Timely Information – December 2001.
Poultry Science Department, Auburn University. Online.
Bodnaruk, P. W., J. L. Schmelder, P. J. Krakar, and R. B. Tompkin. 1998. A
comparison of Escherichia coli levels at four sampling sites on turkey
carcasses. Poult. Sci. 77:1531–1533.
Bryan FL. Ayers JC. And Kraft AA. 1968. Salmonella associated with
feather-processed turkey products. Applied Microbiology. 16:1-9.
74
Carroll, C. D., and C. Z. Alvarado. 2008. Comparison of air and immersion
chilling on meat quality and shelf life of marinated broiler breast fillets. Poult.
Sci. 87:368–372.
Chokboonmongkol C., P. Patchanee ,* G. Gölz , K.-H. Zessin , and T. Alter.
2013. Prevalence, quantitative load, and antimicrobial resistance of
Campylobacter spp. from broiler ceca and broiler skin samples in Thailand.
Poult. Sci. 92:462–467.
Codex Alimentarius - Higiene de los Alimentos - Textos Básicos - Segunda
Edición. Secretaría del Programa Conjunto FAO/OMS sobre Normas
Alimentarias Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la
Alimentación Viale delle Terme di Caracalla 00100 Roma, Italia
Dainty, R. H., and B. M. Mackey. 1992. The relationship between the
phenotypic properties of bacteria from chill-stored meat and spoilage
processes. J. Appl. Bact. 73:103S–114S.
Davis M. A. and D. E. Conner. 2007. Antimicrobial Effects of Pseudomonas
aeruginosa on Survivability and Recovery of Campylobacter jejuni on Poultry
Products. Poultry Science 86:760–764.
Davis, M. A., and D. E. Conner. 2000. Incidence of Campylobacter from raw,
retail poultry products. Poult. Sci. 79(Suppl. 1):54
Davis M. A. and D. E. Conner. B. 2007. Survival of Campylobacter jejuni on
Poultry Skin and Meat at Varying Temperatures. Poultry Science 86:765–
767
Demirok E., G. Veluz, W. V. Stuyvenberg, M. P. Castañeda, A. Byrd, and C.
Z. Alvarado. 2013. Quality and safety of broiler meat in various chilling
systems. Poultry Science 92 :1117–1126.
Diarrassouba, F., M. S. Diarra, S. Bach, P. Delaquis, J. Pritchard, E. Topp,
and B. J. Skura. 2007. Antibiotic resistance and virulence genes in
commensal Escherichia coli and Salmonella isolates from commercial broiler
chicken farms. J. Food Prot. 70:1316–1327.
Dong U. Ahn, Il Suk Kim, and Eun Joo Lee. 2013. Irradiation and additive
combinations on the pathogen reduction and quality of poultry meat. Poult.
Sci. 92:534–545.
Eberle K. N. and A. S. Kiess. 2012. Phenotypic and genotypic methods for
typing Campylobacter jejuni and Campylobacter coli in poultry. Poult. Sci. 91
:255–264
EFSA (European Food Safety Authority). 2010. Analysis of the baseline
survey on the prevalence of Campylobacter in broiler batches and of
Campylobacter and Salmonella on broiler carcasses in the EU, 2008, Part A:
Campylobacter and Salmonella prevalence estimates. EFSA J. 8:1503.
75
EFSA, CDC. 2011. The European Union summary report on trends and
sources of zoonoses, zoonotic agents and food-borne outbreaks in 2009.
EFSA J. 9:2090
FAO. (2013) Food Outlook, Biannual Report on Global Food Markets
http://www.fao.org/docrep/019/i3473e/i3473e.pdf
FAO. Perspectivas Alimentarias Análisis del Mercado Mundial. Depósito de
documentos
de
la
FAO.
Junio
de
2008.
http://www.fao.org/docrep/011/ai466s/ai466s08.htm
Fletcher D. L., Russell S. M. and Walker J.M.1993. An Evaluation of a Rinse
Procedure Using Sodium Bicarbonate and Hydrogen Peroxide on the
Recovery of Bacteria from Broiler Carcasses. Poult. Sci. 72:2152-2156.
Forgetta V., H. Rempel, F. Malouin , R. Jr. Vaillancourt, E. Topp, K. Dewar
and M. S. Diarra. 2012. Pathogenic and multidrug-resistant Escherichia
fergusonii from broiler chicken. Poult. Sci. 91:512–525.
Franchin, P. R., P. J. Ogliari, and C. R. V. Batista. 2007. Frequency of
thermophilic Campylobacter in broiler chickens during industrial processing
in a Southern Brazil slaughterhouse. Br. Poult.Sci. 48:127–132.
Fraqueza M. J. and A. S. Barreto. 2009. The effect on turkey meat shelf life
of modified-atmosphere packaging with an argon mixture. Poult. Sci.
88:1991–1998
Fraqueza M. J. and A. S. Barreto. 2011. Gas mixtures approach to improve
turkey meat shelf life under modified atmosphere packaging: The effect of
carbon monoxide. Poult. Sci. 90:2076–2084.
Goh S. G., C. H. Kuan, Y. Y. Loo, W. S. Chang, Y. L. Lye, P. Soopna, J. Y.
H. Tang, Y. Nakaguchi, M. Nishibuchi, L. Afsah-Hejri, and R. Son. 2012.
Listeria monocytogenes in retailed raw chicken meat in Malaysia. Poult. Sci.
91:2686–2690.
Green SS. Result of a national survey: Salmonella in broilers and overflow
chill tank water, 1982-1984. Science Division, Food safety and Inspection
Service, US Departament of Agriculture, Washington, DC. 1987
Harris, N. V., N. S. Weiss, and C. M. Nolan. 1986. The role of poultry and
meats in the etiology of Campylobacter jejuni/coli enteritis. Am. J. Public
Health 6:407–411.
Herman, L., M. Heyndrickx, K. Grijspeerdt, and D. Vandekerchove. 2003.
Routes for Campylobacter contamination of poultry meat: Epidemiological
study from hatchery to slaughterhouse. Epidemiol. Infect. 131:1169–1180.
Hermans, D., F. Pasmans, W. Messens, A. Martel, F. Van Immerseel, G.
Rasschaert, M. Heyndrickx, K. Van Deun, and F. Haesebrouck. 2012.
76
Poultry as a host for the zoonotic pathogen Campylobacter jejuni. VectorBorne
and
Zoonotic
Diseases.
12:89–98.
http://dx.doi.org/10.1089/vbz.2011.0676.
Holzapfel, W. H., R. Geisen, and U. Schillinger. 1995. Biological
preservation of foods with reference to protective cultures, bacteriocins and
food-grade enzymes. Int. J. Food Microbiol. 24:343–362.
Humphrey, T. J., D. G. Lanning, and D. Beresford. 1981. The effect of pH
adjustment on the microbiology of chicken scaldtank water with particular
reference to the death rate of salmonellas. J. Appl. Bacteriol. 51:517–527.
ICMSF. Microorganisms in Foods
Commodities. España, Acribia, 2001
6.
Microbial
Ecology
of
Food
Jeffrey J. S., K. H. Tonooka, and J. Lozano. 2001. Prevalence of
Campylobacter spp. from Skin, Crop, and Intestine of Commercial Broiler
Chicken Carcasses at Processing. Poult. Sci. 80:1390–1392
Jiménez, S. M., M. S. Salsi, M. C. Tiburzi, R. C. Rafaghelli, M. A. Tessi, and
V. R. Coutaz. 1997. Spoilage microflora in fresh chicken breast stored at 4
°C: Influence of packaging methods. J. Appl. Microbiol. 83:613–618.
Kabeya, H., S. Maruyama, Y. Morita, M. Kubo, K. Yamamoto, S. Arai, T.
Izumi, Y. Kobayashi, Y. Katsube, and T. Mikami. 2003. Distribution of
Arcobacter species among livestock in Japan. Vet. Microbiol. 93:153–158.
Kanarat, S., S. Sriharach, and P. Vecharangsan. 2004. Surveillance of
Campylobacter jejuni and Campylo-bacter coli contamination in chicken
rearing industry. In The 19th Livestock Conference. Chalermprakiat
Museum, Prathumthani, Thailand.
Keener, K. M., M. P. Bashor, P. A. Curtis, B. W. Sheldon, and S. Kathariou.
2004. Comprehensive review of Campylobacter and poultry processing.
Compr. Rev. Food Sci. 3:105–115.
Keklik N. M., A. Demirci, and V. M. Puri. 2010. Decontamination of
unpackaged and vacuum-packaged boneless chicken breast with pulsed
ultraviolet light. Poult. Sci. 89:570–581
Klinger I.D., Basker W. and B. J. Juven. 1981. Sampling for Precise
Microbiological Plate Counts on Broiler Chicken Carcasses. 1981. Poult. Sci.
60:575-578
Kotula, K. L., and Y. Pandya, 1995. Bacterial contamination of broiler
chickens before scalding. J. Food Prot. 58:1326–1329
Lampel, K.A. Bad bug book, Foodborne pathogenic microorganisms and
natural toxins handbook. Second edition. Federal Drug Administration 2012,
USA.
77
Lewis, S. J., and J. E. L. Corry. 1991. Survey of the incidence of Listeria
monocytogenes and other Listeria spp. in experimentally irradiated and in
matched unirradiated raw chickens. Int. J. Food Microbiol. 12:257–262.
Ley Federal de Sanidad Animal. Texto vigente. Nueva Ley publicada en el
Diario Oficial de la Federación el 25 de julio de 2007.
Line J. E.,1 B. B. Oakley , and N. J. Stern. 2013. Comparison of cumulative
drip sampling with whole carcass rinses for estimation of Campylobacter
species and quality indicator organisms associated with processed broiler
chickens. Poult. Sci. 92 :218–224
Lücke, F. K. 2000. Utilization of microbes to process and preserve meat.
Meat Sci. 56:105–115.
Lues, M. M. Theron, P. Venter, and M. H. R. Rasephei. 2007. Microbial
Composition in Bioaerosols of a High-Throughput Chicken-Slaughtering
Facility J. F. R. Poult. Sci. 86:142–149
Marin C., A. Hernandiz, and M. Lainez. 2009. Biofilm development capacity
of Salmonella strains isolated in poultry risk factors and their resistance
against disinfectants. Poult. Sci. 88:424–431.
McKee S. R, J. C. Townsend, and S. F. Bilgili. 2008. Use of a Scald Additive
to Reduce Levels of Salmonella typhimurium During Poultry Processing.
Poult. Sci. 87:1672–1677.
Melero B., R. Vinuesa , A. M. Diez , I. Jaime , and J. Rovira. 2013.
Application of protective cultures against Listeria monocytogenes and
Campylobacter jejuni in chicken products packaged under modified
atmosphere. Poult. Sci. 92:1108–1116
Mossel A, Moreno G, Struijk B. Microbiologia de los alimentos. Fundamentos
ecológicos para garantizar y comprobar la integridad (inocuidad y calidad)
microbiológica de los alimentos. Segunda ed. Editorial Zaragoza. España
2003.
Mulder RWAW (1996) Microbiology of poultry meat. Poult Int. 32:26-30
Nam, K. C., and D. U. Ahn. 2002c. Mechanisms of pink color formation in
irradiated precooked turkey breast. J. Food Sci. 67:600– 607.
Notermans S. Leusden FM, Schothorst M. Kamprmacher EH. Salmonellacontaminatie van Slachtkuikens Tijjdens Het Slachtproces in Enkele
Pluimveeslachterijen. (Contamination of broiler chicken by Salmonella during
processing in a number of poultry-processing plants.) Tijdschr.
Diergennesk., 1975a; 100:259-264.
Osaili, T. M., A. R. Alaboudi, and E. A. Nesiar. 2011. Prevalence of Listeria
spp. and antibiotic susceptibility of Listeria monocytogene isolated from raw
78
chicken and ready-to-eat chicken products in Jordan. Food Contr. 22:586–
590.
Osiriphun S., P. Iamtaweejaloen, P. Kooprasertying, W. Koetsinchai, K.
Tuitemwong, L. E. Erickson, and P. Tuitemwong. 2011. Exposure
assessment and process sensitivity analysis of the contamination of
Campylobacter in poultry products. 2011 Poult. Sci. 90:1562–1573.
Padungtod, P., and J. B. Kaneene. 2005. Campylobacter in food animals
and humans in northern Thailand. J. Food Prot. 68:2519–2526.
Padungtod, P., M. Kodahira, and G. Hill. 2008. Livestock production and
foodborne diseases from food animals in Thailand. J. Vet. Med. Sci. 70:873–
879.
Patsias, A., A. V. Badeka, I. N. Savvaidis, and M. G. Kontominas. 2008.
Combined effect of freeze chilling and MAP on quality parameters of raw
chicken fillets. Food Microbiol. 25:575–581.
Rahimi E., H. Momtaz, M. Ameri, H. Ghasemian-Safaei, and M. Ali-kasemi.
2010. Prevalence and antimicrobial resistance of Campylobacter species
isolated from chicken carcasses during processing in Iran. Poult. Sci.
89:1015–1020.
Sams A.R. Poultry Processing. 2
nd
Edition. CRC Ed. USA 2001
Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria.
www.senasica.gob.mx/. 18 de marzo de 2013.
Sheridan, J. J., A. Doherty, P. Allen, D. A. McDowell, I. S. Blair, and D.
Harrington. 1995. Investigations on the growth of Listeria monocytogenes on
lamb packaged under modified atmospheres. Food Microbiol. 12:259–266.
Shin, J., B. Harte, E. Ryser, and S. Selke. 2010. Active packaging of fresh
chicken breast, with Allyl Isothiocyanate (AITC) in combination with modified
atmosphere packaging (MAP) to control the growth of pathogens. J. Food
Sci. 75:M65–M71.
Smaoui S., H. Ben Hlima, and R. Ghorbel. 2012. The effect of sodium
lactate and lactic acid combinations on the microbial, sensory, and chemical
attributes of marinated chicken thigh. Poult. Sci. 91:1473–1481
Smith D. P., J. A. Cason, D. L. Fletcher, and J. F. Hannah. 2007. Evaluation
of Carcass Scraping to Enumerate Bacteria on Prechill Broiler Carcasses.
Poult. Sci. 86:1436–1439
Smith, D. P. 2 J. K. Northcutt, J. A. Cason, A. Hinton Jr., R. J. Buhr, and K.
D. Ingram. 2007. Effect of External or Internal Fecal Contamination on
Numbers of Bacteria on Prechilled Broiler Carcasses. Poult. Sci. 86:1241–
1244
79
Smith D.P., Northcutt J.K., Cason J.A., Hinton A.Jr., Buhr R.J. and Ingram
K.D. (2007). Effect of external or internal fecal contamination on numbers of
bacteria on prechilled broiler carcass. Poult. Sci. 86:1241-1244
Stern N. J., F. Georgsson, R. Lowman, J.-R. Bisaillon, J. Reiersen, K. A.
Callicott, M. Geirsdo´ ttir, R. Hrolfsdo´ ttir, K. L. Hiett. 2007. Frequency and
Enumeration of Campylobacter Species from Processed Broiler Carcasses
by Weep and Rinse Samples. Poult. Sci. 86:394–399
Stern, N. J., M.R.S. Clavero, J. S. Bailey, N. A. Cox, and M. C. Robach,
1995. Campylobacter spp in broilers on the farm and after transport. Poult.
Sci. 74:937–941.
Taylor, A. S. 1996. Basic considerations in meat packaging. Pages 259–271
in Meat Quality and Meat Packaging. Part II. European Consortium for
Continuing Education in Advanced Meat Science and Technology, Utrecht,
the Netherlands.
TECRA Salmonella Visual Immunossay. For the detection of Salmonella spp
in food-related samples. Methods Manual 2004
Tuncer B. and U. T. Sireli. 2008. Microbial Growth on Broiler Carcasses
Stored at Different Temperatures After Air- or Water-Chilling. Poult. Sci.
87:793–799
Unión Nacional de Avicultores. Compendio de indicadores económicos del
sector avícola. 2013, México D.F.
USDA, Food Safety and Inspection Service. 2006. Compliance guide for
controlling
Salmonella
on
poultry,
first
edition.
http://www.fsis.usda.gov/PDF/Compliance_Guideline_Controlling_Salmonell
a_Poultry.pdf Accessed Oct. 25, 2007.
Van Driessche E. and K. Houf. 2007. Discrepancy Between the Occurrence
of Arcobacter in Chickens and Broiler Carcass Contamination. Poult. Sci.
86:744-751.
Van Nierop, W. V., A. G. Duse, E. Marais, N. Aithma, N. Thothobolo, M.
Kassel, R. Stewart, A. Potgieter, B. Fernandes, J. S. Galpin, and S. F.
Bloomfield. 2005. Contamination of chicken carcasses in Gauteng, South
Africa, by Salmonella, Listeria monocytogenes and Campylobacter. Int. J.
Food Microbiol. 99:1–6.
80
Actividad del agua (Aw): Es el agua que requieren las bacterias
para su sobrevivencia, metabolismo y reproducción.
Alimento inocuo: Alimento que no hace daño.
Antagonismo: Incompatibilidad u oposición entre componentes o
sustancias.
Bacterias psicrófilas: Bacterias que son capaces de vivir a
temperaturas por debajo de los 5°C.
Biocapas (biofilms): Las bacterias son capaces de formar una capa
polisacárida protectora.
Buenas prácticas de higiene: Conjunto de actividades necesarias
para garantizar que los alimentos no se deterioren o contaminen.
BPM o Buenas Prácticas de Manufactura: Son lineamientos
aplicables a la manufactura de productos cárnicos.
Cadena de frío: Es el suministro continuo de una temperatura baja
controlada durante un proceso o desde el proceso hasta la
comercialización.
Cepa: Es una variante de una especie bacteriana, determinada
generalmente por la apariencia de sus colonias.
Colonia o colonia bacteriana: Grupo de bacterias.
Cultivo microbiológico: Es un método para la multiplicación de
bacterias y hongos, en el que se prepara un medio óptimo para
favorecer el proceso deseado.
Criterio microbiológico: Depende de la densidad del indicador, y
del riesgo potencial a la salud humana.
ELISA: Técnica de laboratorio que tiene como objetivo detectar
anticuerpos hacia algún patógeno. Se llama ELISA por sus siglas en
81
inglés: Enzyme Linked Immuno Absorbent Assay, que se traduce a
Ensayo de Inmunoabsorción Ligado a Enzima.
Enfermedades de transmisión alimentaria: Enfermedad que se
adquiere por el consumo de un alimento contaminado.
Indicadores sanitarios: Son las bacterias que su presencia indica
prácticas sanitarias deficientes en el manejo de alimentos e higiene
en los equipos.
Inocuidad: Se refiere a la cualidad de los alimentos de no causar
daño o enfermedad.
Maceración: Proceso de extracción del líquido que está contenido en
un producto sólido.
Método de muestreo: Es la información de cómo y cuántas
muestras se tomarán dentro de un procedimiento.
Microbiota: También conocida como microflora es el conjunto de
microorganismos que se localizan de manera normal en distintos
sitios del cuerpo humano.
Patógeno: Microorganismo que causa enfermedad.
PCR: Prueba de laboratorio que permite identificar el material
genético (ADN o ARN), por sus siglas en inglés Polimerase Chain
Reaction – Reacción en Cadena de la Polimerasa.
POES o Programas Operacionales Estandarizados de
Saneamiento: Lineamientos que poseen las plantas de
procesamiento para efectuar la limpieza y desinfección de la
instalación, equipo y utensilios que son utilizados durante el proceso.
Prechiller: Tanque semicircular con paletas de mezclado en su
interior con depósito de agua a temperatura de entre 20 a 30°C
donde se sumerge el pollo con la finalidad de pre-enfriarlo.
Prevalencia: Proporción de individuos de un grupo o una población
que cursan con un cuadro de enfermedad en un momento o en un
período determinado.
82
Procesamiento primario: Procesamiento o serie lógica de pasos por
los cuales transita un pollo de engorda para transformarlo en una
canal completa y eviscerada.
Procesamiento secundario: También conocido como
procesamiento adicional, los cuales son una serie de pasos que se
agregan ya que se cuenta con una canal completa y eviscerada, para
obtener productos con pocos pasos adicionales como son los cortes
o productos con mayor elaboración como son las hamburguesas de
pollo, los nuggets, la pechuga cordon blue etc.
Punto de venta: Lugar donde se realiza la venta de productos.
Serotipo: Variante de una especie bacteriana, basado
principalmente en sus características genéticas.
Sistema HACCP: Sistema que sigue una secuencia lógica y que
tiene como objetivo identificar los peligros que existen en un
procesamiento y que aplica un método de control para asegurar la
inocuidad de los alimentos que se procesan.
Sistema inmune: Órganos y tejidos que se encargan de la defensa
del organismo en contra de microorganismos.
Sistema TIF: Sistema en el cual se llevan a cabo Buenas Prácticas
de Manufactura y Procedimientos Operacionales Estandarizados de
Saneamiento con el objetivo de procesar productos cárnicos bajo
condiciones sanitarias.
Tolerancia cero: Se refiere al lineamiento en el cual no permite la
presencia ya sea de microorganismo, sustancia o evidencia de algún
material a lo largo del proceso de un alimento.
Unidad Formadora de Colonia (UFC): Se refiere a una bacteria, la
cual es capaz de reproducirse y formar una colonia.
83
CENID-Fisiología Animal-INIFAP
Km 1 Carretera Ajuchitlán-Colón
C.P.76280, Qro.
Tel: (419)2920036
Comite´ Editorial
M.V.Z. Ana María Anaya Escalera
Q. en A. Ericka Ramírez Rodríguez
Ing. Ana Luisa Esparza Carrillo
Editor
Dr. Diego Braña Varela
Código interno
MX-O-310409-09-12-00-06-09
Los autores agradecen a la Sra. Berta Martínez, Mercado sobre
ruedas del sábado, Portales, México D.F.
Los autores agradecen al Fondo Sectorial de Investigación en
Materia Agrícola, Pecuaria, Acuacultura, Agrobiotecnología y
Recursos Fitogenéticos SAGARPA-CONACYT por el apoyo
económico para la ejecución del Macroproyecto “Indicadores
de calidad en la cadena de producción de carne fresca en
México”, registro No.109127 y para la publicación de este Libro
Técnico.
La presente publicación se terminó de imprimir el mes de
octubre de 2013 en la imprenta “Dzibal Impresos”. Belisario
Domínguez No. 77 Las Misiones C.P. 76030 Querétaro, Qro.
Su tiraje consta de 2000 ejemplares
www.gobiernofederal.gob.mx
www.sagarpa.gob.mx
www.inifap.gob.mx
www.unam.mx