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DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL
CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA
Ficha Técnica
Marchitez por Verticillium
Verticillium dahliae Klebahn
Créditos: Steven Koike, UCCE; Cornel University; Ellis, 2008.
1
DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL
CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA
CONTENIDO
IDENTIDAD ................................................................................................................................................. 3
Nombre científico .................................................................................................................................... 3
Clasificación taxonómica ....................................................................................................................... 3
Nombre común........................................................................................................................................ 3
Código EPPO .......................................................................................................................................... 3
Estatus fitosanitario ................................................................................................................................ 3
Situación en México ............................................................................................................................... 3
IMPORTANCIA ECONÓMICA DE LA PLAGA ...................................................................................... 4
Impacto económico ................................................................................................................................ 4
Impacto económico potencial en México ............................................................................................ 4
DISTRIBUCIÓN .......................................................................................................................................... 4
HOSPEDANTES ......................................................................................................................................... 5
ASPECTOS BIOLÓGICOS ....................................................................................................................... 5
Morfología ................................................................................................................................................ 5
Ciclo biológico ......................................................................................................................................... 6
Síntomas .................................................................................................................................................. 7
ASPECTOS EPIDEMIOLÓGICOS ........................................................................................................ 11
Dispersión .............................................................................................................................................. 11
MÉTODOS DE DETECCIÓN ................................................................................................................. 12
MUESTREO .............................................................................................................................................. 12
ESTRATEGIAS DE MANEJO Y CONTROL ........................................................................................ 13
Control cultural ...................................................................................................................................... 13
Control químico ..................................................................................................................................... 14
Resistencia genética ............................................................................................................................ 14
BIBLIOGRAFÍA ......................................................................................................................................... 14
2
DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL
CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA
IDENTIDAD
Situación en México
Verticillium dahliae, se reporta
Nombre científico
daños
Verticillium dahliae Klebahn
en
Solanum
provocando
cardiophyllum
Lindl
y
Solanum ehrenbergii (Bitt) Rydb, dos especies
de
Clasificación taxonómica
papa
silvestre
cultivadas
en
México
(Rodríguez-Alvarado, 2000). Además, Palomo et
Phylum: Ascomycota
al. (2003) reportan la presencia de V. dahliae en
Clase: Sordariomycetes
la localidad de Matamoros, estado de Coahuila,
Orden: Hypocreales
en cultivo de algodón; Avelar et al. (2001) la
Familia: Hypocreaceae
reportaron
Género: Hypomyces
Género: Verticillium (género
en
las
localidades
de
Calvillo,
Aguascalientes y en Apozol en Zacatecas, en
cultivo de guayaba. Aunque al momento no se
anamórfico)
Especie:
Verticillium
tiene ningún reporte de V. dahliae en frutillas
(arándano, frambuesa, fresa y zarzamora) en el
dahliae (EPPO-PQR, 2014)
país.
El SENASICA a través de la Dirección General
Nombre común
Marchitez
por
Verticillium
en
Verticillium,
algodón,
marchitez
por
de Sanidad Vegetal instrumenta programas y
encueradera
del
campañas
algodonero, verticilosis del albaricoquero.
fitosanitarias
para
prevenir
la
introducción o dispersión de plagas que puedan
afectar a los vegetales, sus productos
y
subproductos de la agricultura nacional, así
Código EPPO
como para mejorar o conservar los estatus
Verticillium dahliae VERTDA
fitosanitarios en la producción agrícola. El
Programa
Estatus fitosanitario
de
Vigilancia
Epidemiológica
Verticillium dahliae, es un hongo fitopatógeno
Fitosanitaria, tiene el objetivo de determinar la
que de acuerdo a lo dispuesto en la ISPM 8,
ocurrencia o ausencia de plagas en un área
Determination of pest status in an Area (IPPC,
específica. Mediante su operación se registra la
2011d),
situación
se
encuentra
Presente:
solo
en
fitosanitaria
de
las
plagas
algunas áreas en México, sin embargo no se
reglamentadas en campo. Cebe mencionar que
encuentra bajo control oficial, por lo que no
Verticillium dahliae se ha colocado dentro de
cumple con la definición de plaga cuarentenaria
este programa, con la finalidad de determinar su
establecida en la ISPM No. 5, Glossary of
ocurrencia o ausencia en las zonas productoras
Phytosanitary Terms (IPPC, 2012).
de berries, en los estados de Jalisco, Michoacán
y Colima, México (SENASICA-DGSV, 2014).
3
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IMPORTANCIA ECONÓMICA DE LA PLAGA
Africa: Congo, Egipto, Kenia, Madagascar,
Malawi,
Impacto económico
Se ha reportado que los cultivares de fresa son
muy susceptibles a la infección por V. dahliae;
Marruecos,
Mozambique,
Nigeria,
Rwanda, Sudáfrica, Tanzania, Tunez, Uganda,
Zambia, Zimbabwe.
de tal forma que menos de 2 microesclerocios
por gramo de suelo pueden ocasionar un 100%
de incidencia de la enfermedad. Asimismo se ha
indicado
que
la
marchitez
provocada
por
Verticillium sp. ocasiona pérdidas del 20-30%
en el rendimiento de fresa (Subbarao et al.,
América: Argentina, Brasil (Minas Gerais),
Canadá (Columbia Británica, Ontario, Quebec),
Chile, Cuba, México, Perú, Trinidad y Tobago,
USA (California, Illinois, Kansas, Maryland,
Michigan, Nueva Jersey, Nueva York, Ohio,
Oregon, Washington, Wisconsin).
2007; Subbarao et al., 2000). Por otra parte se
sabe que las frambuesas negras son más
susceptibles que las rojas, aunque no se tienen
cifras exactas de las pérdidas económicas
provocadas por el patógeno en estos cultivos.
Asia: China (Anhui, Hubei, Hunan, Jiangsu,
Jiangsi,
Shaanxi,
(Karnataka,
Nadu),
Xinjiang,
Maharashtra,
Iran, Irak, Israel,
Yunnan),
Rajasthan,
India
Tamil
Japón, Jordania,
República de Corea, Kyrgyzstan, Paquistán,
Impacto económico potencial en México
Siria, Tajikistan, Turkmenistan, Uzbekistan.
En México se cultivan frutillas como son
arándano, frambuesa, zarzamora y fresa. Éstos
Europa: Albania, Armenia, Austria, Azerbaijan,
cultivos en conjunto ocuparon para el año 2012,
Bélgica, Bulgaria, Chipre, República Checa,
una superficie sembrada de 15536.42 ha, con un
Checoslovaquia, Dinamarca, Francia, Alemania,
valor de producción de $5, 161,998.21 (SIAP,
Grecia,
2014). Por lo anterior y considerando los daños
Montenegro, Países bajos, Portugal, Rumania,
provocados por V. dahliae, la presencia de esta
Rusia (Siberia Oriental, Lejano Oriente, Siberia
enfermedad en el país ocasionaría importantes
Occidental), España, Suecia, Suiza, Turquía,
pérdidas en estos cultivos.
Ucrania, Reino Unido.
Hungría,
Italia,
Malta,
Moldova,
Oceanía: Nueva Gales del Sur, Queensland,
DISTRIBUCIÓN
Australia del Sur, Tasmania, Victoria, Australia
De acuerdo a EPPO-PQR (2014) y CABI (2014),
Occidental, Nueva Zelanda.
V. dahliae se encuentra distribuida en:
4
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Figura 1. Mapa de distribución mundial de Verticillium dahliae (EPPO-PQR, 2014).
HOSPEDANTES
ASPECTOS BIOLÓGICOS
Verticillium dahliae tiene un amplio rango de
hospedantes, incluyendo plantas anuales y
perennes, herbáceas y leñosas perennes. Se
reporta afectando más de 300 especies de
plantas pertenecientes a diferentes géneros,
entre ellas se reportan a fresa (Fragaria ×
ananassa),
frambuesa
(Rubus
idaeus),
frambuesa americana (Rubus loganobaccus),
frambuesa negra (Rubus occidentalis), zarza de
California (Rubus ursinus), zarzamora (Rubus
fruticosus) (Farr y Rossman, 2014).
Morfología
El micelio vegetativo es hialino, septado y
multinucleado. Los núcleos son haploides. Los
conidios
son
de
forma
oval-alargada
y
normalmente unicelulares. Estos se producen en
fiálides, que son hifas especializadas producidas
en una espiral alrededor de cada conidióforo
(Figura 2). Cada fiálide contiene una masa de
conidios. La ramificación de los conidióforos se
produce en verticilos (Berlanger y Powelson,
2000; Fradin y Thomma, 2006).
5
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Figura
2.
Fiálides
de
Verticillium
sp.
Fuente:
http://www.apsnet.org/edcenter/intropp/lessons/
fungi/ascomycetes/Article%20Images/VerticilliumWilt10.jpg. Consultado: 06/06/2014.
Debido a los materiales fúngicos y productos de
Ciclo biológico
defensa producidos por el hospedante, como
La marchitez provocada por
V. dahliae se ve
favorecida por suelos húmedos y un rango de
temperatura
entre
21-27
°C.
Los
microesclerocios son estimulados a germinar por
exudados de las raíces tanto de plantas
hospedantes como no hospedantes, las hifas
producidos por éstos pueden penetrar la raíz a
través de heridas ocasionadas por insectos,
nematodos o directamente. El hongo penetra la
raíz en la zona de alargamiento y coloniza la
corteza. Desde la corteza, las hifas invaden los
vasos del xilema donde forman conidios. La
colonización vascular ocurre cuando los conidios
son transportados con la savia ascendente.
son
tilosas
(crecimiento
de
células
del
parénquima adyacentes a vasos del xilema) y
goma,
el sistema vascular
es
bloqueado,
evitando que el agua llegue a las partes
superiores de la planta. La obstrucción vascular
ocasiona
que
tanto
hojas
como
tallos,
comiencen a exhibir síntomas de marchitez y
clorosis
enfermas
(Figura
3).
envejecen,
Conforme
el
las
hongo
plantas
produce
microesclerocios que son liberados en el suelo
con la descomposición de residuos vegetales. El
hongo sobrevive durante muchos años en esta
forma latente o como micelio o conidios en el
sistema vascular de plantas perennes (Berlanger
y Powelson, 2000; Steffek et al., 2006).
6
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Figura 3. Ciclo de vida de Verticillium sp. Fuente:
http://www.apsnet.org/edcenter/intropp/lessons/fungi/ascomycetes/Pages/VerticilliumWilt.aspx.
Consultado: 06/06/2014.
exteriores. Las hojas interiores se atrofian, pero
Síntomas
generalmente permanecen verdes y turgentes
En hojas: Los síntomas provocados por V.
hasta que ocurre la muerte de la planta, estas
dahliae en fresa incluyen marchitez, clorosis,
hojas tienden a enrollarse a lo largo de la
enanismo,
de
nervadura central y muestran rayas o manchas
nervaduras. Las secciones transversales de los
de color café negruzco (Figura 4). Este último
tejidos del tallo pueden presentar un tejido
síntoma a veces ayuda a diferenciar esta
vascular color marrón (Frandin y Thomma,
enfermedad de la pudrición de la corona
2006). Se observa una coloración marrón en los
provocada por Phytophthora (Zalom et al., 2005;
necrosis,
o
aclaramiento
márgenes y entre las nervaduras de hojas
Steffek et al., 2006). Se puede observar también
7
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rayas o manchas de color marrón -azul oscuro
En hojas de frambuesa, infestadas por V.
en los estolones o pecíolos. Las nuevas raíces
dahliae, se observa un color verde pálido u
que crecen de la corona generalmente son
opaco en comparación con el verde intenso de
pequeñas y con puntas ennegrecidas (Ellis,
las hojas normales. Posteriormente, las hojas se
2008a).
marchitan, se tornan amarillas y caen. Los
Los
primeros
síntomas
de
marchitez
por
Verticillium en nuevas plantaciones de fresa con
síntomas se inician en la base del tallo y
progresan hacia arriba del mismo (Ellis, 2008b).
frecuencia aparecen en el periodo en que los
las
En tallos. Los síntomas provocados por V.
plantaciones de mayor edad, los síntomas
dahliae en frambuesa, mora y zarzamora,
suelen aparecer justo antes de la cosecha. Los
aparecen
síntomas
de
crecimiento, los tallos se doblan y toman un
primavera durante períodos de estrés hídrico
color azulado. Debido a esta sintomatología, la
(alta temperatura, alta intensidad de luz, baja
enfermedad se conoce comúnmente como tallo
humedad del suelo). Los síntomas tienden a ser
azul (Figura 5). Se ha reportado que las
más graves en plantas en fructificación. Algunas
frambuesas negras son más susceptibles que
plantas pueden recuperarse del daño por
las rojas (Kenneth, 2013). Los tallos infestados
marchitez, pero nunca podrán recuperar su
generalmente mueren antes que los frutos
productividad económica. Los síntomas pueden
maduren, lo que ocasiona frutos pequeños y sin
aparecer en plantas individuales o en grupos de
sabor (Ellis, 2008b).
estolones
empiezan
iniciales
a
formarse.
aparecen
a
En
finales
al
final
de
la
temporada
de
plantas sanas que se encuentran cerca de
plantas
infectadas
(Figura
6).
(Gordon
y
Subbarao, 2008).
8
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Figura 4. Síntomas en hojas de frambuesa (A) y fresa (B y C), provocados por V. dahliae. Los síntomas
de marchitez inician en las hojas exteriores con mayor desarrollo mientras que las más jóvenes (interior)
permanecen aparentemente sanas. Fuente: Jerry Weiland (USDA-ARS); Cornell University, Steven
Koike, UCCE. En: http://ucanr.edu/blogs/blogcore/postdetail.cfm?postnum=11047.Consultado: 9/06/2014.
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Figura 5. Coloración azul en tallos de frambuesa, síntoma provocado por V. dahliae. Créditos: Ellis, 2008;
http://www.fruit.cornell.edu/tfabp/Dom/dec11.htm. Consultado: 12/06/2014.
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Figura 6. A) Cultivo de fresa y B) Cultivo de frambuesa con síntomas de marchitez en plantas causados
por la infección de Verticilllium dahliae. Fuente: http://www.ipm.ucdavis.edu/PMG/V/D-CB-VESPFO.001.html; http://ucanr.edu/blogs/blogcore/postdetail.cfm?postnum=5296. Consultado: 12/06/2014.
grave durante las estaciones frías (Report on
ASPECTOS EPIDEMIOLÓGICOS
Después de que el hospedante muere o la
Plant Disease, 2001)
temporada de crecimiento termina, V. dahliae
Dispersión
sobrevive como micelio, el cual inverna en
Los microesclerocios son capaces de sobrevivir
residuos vegetales muertos que se encuentran
a largo plazo (hasta 15 años), sin contacto con
en el suelo; el hongo también puede vivir
una planta hospedante. Ellos
saprófitamente, exista o no un hospedante
introducidos a nuevas áreas por el viento o el
disponible. La supervivencia puede ocurrir en
agua donde sirven como inóculo. El patógeno
raíces de especies no hospedantes en las
también
cuales no se produce infección sistémica.
contaminada, esquejes vegetativos, trasplantes,
puede
diseminarse
pueden ser
por
semilla
tubérculos, brotes, plantas de vivero, cepellones,
Los días fríos y nublados intercalados con días
o raíces desnudas de árboles infectados.
cálidos y luminosos son más propicios para el
Además, el micelio y microesclerocios pueden
desarrollo de la marchitez por V. dahliae. La
ser transportados por las operaciones normales
infección y el desarrollo de la enfermedad
de
ocurren cuando las temperaturas del suelo están
agrícola. Una vez que establece contacto con un
entre 12 y 30 °C, con un óptimo entre 21-24 °C.
nuevo hospedante, el hongo infecta nuevamente
La
el sistema radical, se desplaza hacia arriba, y se
marchitez
por
Verticillium
se
presenta
principalmente en zonas de clima templado. En
labranza,
herramientas,
o
maquinaria
repite el ciclo (Ward y Kaiser, 2013).
Illinois, USA, la enfermedad es particularmente
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MÉTODOS DE DETECCIÓN
MUESTREO
técnicas
El muestreo de V. dahliae en berries se realizará
monitoreo,
bajo la siguiente metodología de búsqueda en
cuantificación y estimación de la densidad de
forma de zig-zag con nueve puntos (Figura 7),
propágulos de Verticillium spp., tanto en el suelo
considerando una superficie de 1 ha. En cada
como en la planta. Tales técnicas se refieren al
punto se deben tomar 5 muestras para un total
uso de la Reacción en Cadena de la Polimerasa
de 45 muestras por zig-zag; en cada lote de
(PCR), Restricción de Fragmentos de Longitud
producción se realizará el mismo procedimiento;
Polimórfica (RFLP), Amplificación Aleatoria de
al momento del muestreo el personal encargado
Fragmentos de ADN Polimórfico (RAPD) y la
debe de considerar los síntomas o daños típicos,
Secuenciación de Espacios Intergénicos (IGS)
ocasionados por el patógeno. Los muestreos se
(Collado-Romero et al., 2006; Fradin y Thomma,
deberán realizar cada dos semanas, desde la
2006).
siembra hasta la cosecha, esto con la finalidad
Actualmente,
se
moleculares
para
utilizan
la
diversas
detección,
de detectar oportunamente la enfermedad.
Se ha reportado que el método de PCR resulta
ser más sensible que el de aislamiento en medio
La distribución de los nueve puntos de muestreo
de cultivo tanto en muestras sintomáticas como
dentro del zig-zag, deberán estar asociados a
en asintomáticas, para la detección de V.
zonas con los siguientes factores: zonas con
dahliae (Karajeh y Masoud, 2006; Morera et al.,
humedad
2005).
corrientes de viento, dirección de lámina de
alta
o
inundada,
dirección
de
riego, prácticas culturales recientes, aplicación
de residuos vegetales.
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Figura 7. Esquema de muestreo en zigzag para Verticillium dahliae en una superficie de 1 ha.
ESTRATEGIAS DE MANEJO Y CONTROL
sitios de plantación (Report on Plant Disease,
1997; Berlanger y Powelson, 2000).
Control cultural
• Desinfestar todas las herramientas utilizadas
• Fertilización adecuada para promover el
durante las actividades de poda con una
crecimiento vigoroso y mantener un balance de
solución de alcohol al 70%.
nitrógeno, fósforo y potasio. La fertilización
• Esterilizar el suelo utilizado para plantas en
puede ayudar a reducir los síntomas en el vivero
macetas o para cultivos en bancales en
y campo.
invernadero y vivero, a 82 °C durante 30
• Evitar campos utilizados anteriormente con
minutos o a 71 °C durante una hora también es
cultivos
recomendado.
susceptibles
por
ejemplo,
tomate,
pimiento, papa, berenjena, melón, okra, menta,
• La solarización del suelo es una técnica de
zarzas, frutales de hueso, crisantemos, rosas,
desinfección que emplea la radiación solar
entre otros.
durante los meses de verano para aumentar la
• Eliminar malezas que puedan servir como
temperatura del suelo en un campo, el cual es
reservorios de inóculo en los alrededores de los
cubierto con polietileno, y en el que el contenido
13
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de agua del suelo se lleva a la capacidad de
Homenaje y Tristar, también son reportadas
campo. Esta metodología ha mostrado ser eficaz
como resistentes (Ellis, 2008a).
en el control de patógenos, tales como V.
dahliae. Para una solarización exitosa se
BIBLIOGRAFÍA
requiere de 30-45 días y temperaturas del suelo
Ajwa A.H., Klose S., Nelson D. S., Minuto A.,
superiores a 50 °C (Ajwa et al., 2003).
• La rotación de cultivos con brócoli y col de
Bruselas ha demostrado ser un buen método
para reducir el inóculo de V. dahliae en el suelo
Lodovica G.M., Lamberti F. y J.M. LopezAranda.
Alternatives
to
methyl
bromide in strawberry production in the
United
(Subbarao et al., 2007; Zalom et al., 2005).
2003.
States
of
America
and
the
Mediterranean region. Phytopathol. Mediterr.
42:220–244.
Avelar, M.J.J., Téliz, O.D. y E. Zavaleta. 2001.
Control químico
Los cultivares de fresa susceptibles a V. dahliae
Patógenos Asociados con El “Declinamiento
pueden cultivarse en campos infestados siempre
Del
y
Fitopatología 19(2): 223-229.
cuando
se
aplique
un
tratamiento
de
fumigación al suelo, antes de la siembra. La
fumigación
del
suelo
no
es
una
opción
Guayabo”.
Revista
Mexicana
de
Berlanger, I. and M. L. Powelson. 2000.
Verticillium wilt. The Plant Health Instructor.
recomendable en cultivos de traspatio. El
DOI:
10.1094/PHI-I-PHI-I-2000-0801-01
fumigante del suelo más eficaz consiste en una
Updated 2005.
mezcla de cloropicrina (gas lacrimógeno) al 33%
CABI. 2014. Crop Protection Compendium. En:
y bromuro de metilo 66% (Ellis, 2008a), cabe
http://www.cabi.org/cpc/.Consultado el 4
mencionar que en la actualidad ya no se
de junio 2014.
recomienda el uso de Bromuro de metilo, por su
Collado-Romero,
efecto negativo a l ambiente.
M.,
Olivares-Garcia,
Mercado-Blanco,
C.,
J.,
Valverde-Corredor,
A., y R.M. Jimenez-Diaz. 2006. Molecular
variability within and among Verticillium
Resistencia genética
El uso de variedades resistentes es uno de los
métodos de control más importantes para esta
enfermedad. Para el caso de fresa, varios
cultivares han mostrado resistencia natural a V.
dahliae, tales como: Allstar; Catskill; Delite;
Earliglow; Guardián; Lester; Rechief; De Scott;
Sunrise; Surecrop y Tennessee. Las variedades
dahliae
vegetative
compatibility
groups
determined by fluorescent amplified fragment
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SENASICA-DGSV
Sanidad,
(Servicio
Inocuidad
Nacional
y
DGSV-CNRF. 2014. Marchitez por Verticillium,
de
Calidad
Agroalimentaria-Dirección
General
Sanidad
Programa de
Vegetal).
2014.
Forma recomendada de citar:
de
Verticillium
dahliae.
Dirección
General
de
Sanidad Vegetal- Centro Nacional de Referencia
Fitosanitaria. Ficha Técnica. México, Distrito
Federal. 16 p.
Vigilancia Epidemiológica Fitosanitaria. En:
http://www.senasica.gob.mx/?id=4155.
Elaborada por:
(Consultada 9 de junio 2014).
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2006.
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